Diversidade e sistemática de ergasilídeos (Copepoda: Cyclopoida) parasitos de peixes dulcícolas do Brasil e estuarinos da África do Sul

Abstract

Copepoda está entre os táxons mais importantes de parasitos de peixes. O parasitismo surgiu independentemente várias vezes ao longo da história evolutiva do grupo, tornando o táxon um modelo relevante para o estudo das origens e da evolução dessa relação ecológica. Nas últimas duas décadas, abordagens moleculares tornaram-se cada vez mais importantes para os estudos taxonômicos e filogenéticos. No entanto, a disponibilidade de sequências gênicas ainda é limitada em diversos grupos de copépodes, como Ergasilidae e Lernaeidae. Diante desse cenário, este estudo teve como objetivo inventariar, identificar e descrever a fauna de copépodes parasitos de peixes coletados em rios do Brasil e estuários da África do Sul, com base em dados morfológicos e moleculares. As coletas foram realizadas entre junho de 2020 e outubro de 2023, nas seguintes localidades: Brasil – Rio Pardo, um tributário do rio Paranapanema, São Paulo, com seis pontos de amostragem ao longo de toda a extensão do rio (da nascente à foz); e África do Sul – múltiplas coletas nos estuários e na zona litorânea dos rios Groot (Western Cape) e Boknes (Eastern Cape). No total, mais de 700 espécimes de peixes foram analisados, e copépodes parasitos foram encontrados nas seguintes espécies hospedeiras: (1) Brasil – Astyanax lacustris (Rhinergasilus piranhus – narinas; Tiddergasilus bipartitus – brânquias); Cyphocharax modestus (R. piranhus – narinas); Coptodon rendalli (R. piranhus – narinas; Lamproglena monodi – brânquias); Psalidodon bockmanni (R. piranhus – narinas) e Serrasalmus maculatus (Gamispatulus schizodontis – narinas); e (2) África do Sul – Anguilla mossambica (Mugilicola smithae – boca e brânquias); Chelon richardsonii (Dermoergasilus amplectens – brânquias); Chelon tricuspidens (Ergasilus sp. – brânquias); Pseudomyxus capensis (D. amplectens – brânquias); e Rhabdosargus holubi (Paraergasilus n. sp. – brânquias). Neste estudo, foram obtidas sequências de dois genes ribossomais nucleares (18S e 28S) e/ou de um gene mitocondrial (subunidade 1 da citocromo c oxidase – cox1) para oito crustáceos parasitos, incluindo uma possível nova espécie de Paraergasilus (Paraergasilus n. sp.) da África do Sul. Nenhuma sequência foi obtida para a espécie brasileira T. bipartitus; no entanto, as análises morfológicas desse parasito indicaram que se tratava de uma nova espécie, a qual foi descrita ao longo deste estudo. Hipóteses filogenéticas para os genes 18S e 28S revelaram sete clados terminais com alto suporte dentro de Ergasilidae, incluindo um clado formado exclusivamente por espécies neotropicais. Embora as relações entre esses clados ainda sejam incertas, sua designação gera “bons alvos” para revisões taxonômicas futuras – incluindo para o gênero-tipo Ergasilus, que constantemente tem sido recuperado como polifilético. As análises de Lernaeidae, além de corroborarem a identificação do espécime como L. monodi, sugerem que a distribuição geográfica desses copépodes pode representar um sinal filogenético relevante dentro do gênero. A ocorrência diferencial do copépode de vida livre Tropocyclops cf. prasinus prasinus nas brânquias de peixes do Rio Pardo (A. lacustris, Geophagus brasiliensis, C. rendalli e P. bockmanni) sugere uma possível associação simbiótica entre esses organismos, que ainda precisa ser investigada. Finalmente, os novos registros de hospedeiros e localidades não só expandem nosso conhecimento sobre copépodes parasitos no Brasil e na África do Sul, mas também revelam novas evidências de espécies invasoras, troca de hospedeiros e de recontaminação por parasitos nativos (ou parasite spillback) nas áreas estudadas.

Copepoda is among the most important taxa of fish parasites. Parasitism has independently arisen several times throughout the evolutionary history of this group, making it a relevant model for studying the origins and evolution of this type of ecological relationship. In the last two decades, molecular approaches have become increasingly important for taxonomic and phylogenetic studies. However, the availability of gene sequences is still limited in several copepod groups, such as Ergasilidae and Lernaeidae. In this context, the aim of this study was to do the inventory, identification and description of parasitic copepods from fishes collected in rivers in Brazil and estuaries in South Africa, based on morphological and molecular approach. The fish samplings were carried out between June 2020 and October 2023 in the following locations: Brazil – Pardo River, a tributary of the Paranapanema River in São Paulo state, with six sampling points along the entire length of the river (from the source to the mouth); and South Africa – multiple collections sites in the estuaries and coastal zones of the Groot River (Western Cape) and Boknes River (Eastern Cape). Overall, more than 700 fish specimens were analyzed, and parasitic copepods were found in the following host species: (1) Brazil – Astyanax lacustris (Rhinergasilus piranhus – nostrils; and Tiddergasilus bipartitus – gills); Cyphocharax modestus (R. piranhus – nostrils); Coptodon rendalli (R. piranhus – nostrils; and Lamproglena monodi – gills); Psalidodon bockmanni (R. piranhus – nostrils); and Serrasalmus maculatus (Gamispatulus schizodontis – nostrils); and (2) South Africa – Anguilla mossambica (Mugilicola smithae – mouth and gills); Chelon richardsonii (Dermoergasilus amplectens – gills); Chelon tricuspidens (Ergasilus sp. – gills); Pseudomyxus capensis (D. amplectens – gills); and Rhabdosargus holubi (Paraergasilus n. sp. – gills). In this study, sequences of two nuclear ribosomal genes (18S and 28S) and/or one mitochondrial gene (cytochrome c oxidase subunit 1 or cox1) for seven parasitic crustaceans were provided, including for a putative new species of Paraergasilus (or Paraergasilus n. sp.) from South Africa. No sequences were obtained for Tiddergasilus bipartitus, but morphological analyses of this parasite indicated that this copepod belonged to a new species that was described during this study. Phylogenetic hypotheses for the 18S and 28S genes revealed seven terminal clades with high support within Ergasilidae, including a clade formed exclusively by Neotropical species. Although the relationships between these clades are still unclear, their designation generates “good targets” for taxonomic revisions in this taxon – even for the type-genus Ergasilus Nordmann, 1832 which has been continuously recovered as polyphyletic. The analysis of Lernaeidae, in addition to corroborating the identification of our specimen as L. monodi, suggests that the geographic distribution of these copepods may represent a relevant phylogenetic signal within the genus. The differential occurrence of the free-living copepod Tropocyclops cf. prasinus prasinus on the gills of fishes from the Pardo River (A. lacustris, Geophagus brasiliensis, C. rendalli, and P. bockmanni) suggests a possible symbiotic association between these organisms, which still requires further investigation. Finally, the new records of hosts and localities not only expand our knowledge of parasitic copepods in Brazil and South Africa but also reveal new evidence of invasive species, host switching, and parasite spillback in the studied areas.