UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS, LETRAS E CIÊNCIAS EXATAS SÃO JOSÉ DO RIO PRETO, SP. PROGRAMA DE PÓS GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL NATACHA YURI NAGATANI DIAS BIÓLOGA ESTRUTURA DE TAXOCENOSES DE GIRINOS DE MATA ATLÂNTICA DISSERTAÇÃO APRESENTADA AO INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS, LETRAS E CIÊNCIAS EXATAS DA UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA PARA OBTENÇÃO DO TÍTULO DE MESTRE EM BIOLOGIA ANIMAL. ORIENTADORA: PROFA. DRA. DENISE DE CERQUEIRA ROSSA FERES CO-ORIENTADOR: PROF. DR. PAULO CHRISTIANO DE ANCHIETTA GARCIA 2008 Dias, Natacha Yuri Nagatani. Estrutura e ecomorfologia de taxocenoses de girinos de Mata Atlântica / Natacha Yuri Nagatani Dias. - São José do Rio Preto : [s.n.], 2008. 128 f. : il. ; 30 cm. Orientador: Denise de Cerqueira Rossa Feres Co-orientador: Paulo Christiano de Anchitta Garcia Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas 1. Ecologia Animal. 2. Anuros. 3. Girinos. 4. Estrutura de Comunidades – Mata Atlântica (SP). 5. Ecomorfologia. I. Rossa-Feres, Denise de Cerqueira. II. Garcia, Paulo Christiano de Anchietta. III. Universidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas. IV. Título. CDU – 597.8 2 DATA DA DEFESA: 04/04/2008 Banca examinadora TITULARES: Profa. Dra. Denise de Cerqueira Rossa Feres _________________________ (Orientadora) UNESP / São José do Rio Preto Prof. Dr. Sérgio Potsch de Carvalho e Silva _________________________ Museu Nacional - UFRJ / Rio de Janeiro Profa. Dra. Lilian Casatti _________________________ UNESP / São José do Rio Preto SUPLENTES: Prof. Dr. Itamar Alves Martins _________________________ UNITAU / Taubaté Prof. Dr. Arif Cais ________________________ UNESP / São José do Rio Preto i “SUPONHAMOS QUE TODA A DISSERTAÇÃO, TODA A TESE, TENHA UMA HISTÓRIA. ESTA HISTÓRIA É CONSTITUÍDA A PARTIR DE MIL DEFINIÇÕES DO OBJETO, DAS MUDANÇAS DE PERSPECTIVA, DAS INDECISÕES, DOS CENÁRIOS NOVOS, DA COISA MAIS RECENTE QUE SE LEU SOBRE O ASSUNTO, DAS INSEGURANÇAS DE TUDO QUE NÃO FOI LIDO, DA ‘PARANÓIA’ SOBRE A QUALIDADE DO ESCRITO, DAS VONTADES DE RASGAR TUDO E RECOMEÇAR, DOS ATAQUES DE INSPIRAÇÃO E DA FALTA DELA. ENFIM, UMA DIVERSIDADE DE ESTADOS DE ESPÍRITO QUE, POR SI SÓ, MERECE UMA TESE”. (FREITAS, M. E. 1989. “VIVA A TESE”) ii DEDICATÓRIA “A minha mãe Izabel, por tudo que fez e faz por mim. Impossível expressar em palavras o quanto a amo e me orgulho de tê-la como mãe”. “Ao meu irmão Vladimir (in memorian), pelos poucos e saudosos anos que compartilhamos e pela sua iluminação e ensinamentos, que sempre estarão presentes na minha vida”. iii AGRADECIMENTOS Aqui demonstro meus sinceros agradecimentos a todos que, de alguma forma, colaboraram comigo durante o período da realização deste trabalho: • À Profa. Dra. Denise de Cerqueira Rossa Feres, minha orientadora, imensa gratidão pela amizade, paciência e por todas as oportunidades oferecidas. Agradeço por todos os ensinamentos, essenciais para o meu amadurecimento e para a minha formação. Agradeço pela fundamental orientação para a conclusão deste trabalho. • Ao Prof. Dr. Paulo Christiano de Anchitta Garcia, meu co-orientador. Agradeço pela “iniciação” na “sapologia”, ainda na graduação. • À FAPESP, pela bolsa concedida (06/54308-2) e ao programa BIOTA/FAPESP – O Instituto Virtual da Biodiversidade (www.biota.org.br) - pelo auxílio financeiro, fundamental para a realização deste trabalho. • À Profa. Dra. Lilian Casatti e Prof. Dr. Arif Cais, (UNESP / S. J. Rio Preto), membros da banca do Exame de Qualificação, pelos comentários e sugestões apresentadas, para o aprimoramento do projeto original. • Ao Prof. Dr. Sérgio Potsch de Carvalho e Silva (UFRJ), Profa. Dra. Ana Maria Paulino Telles de Carvalho e Silva (UNIRIO) e Profa. Dra. Márcia dos Reis Gomes (UFRJ), pelo auxílio na identificação de alguns girinos. • Ao Prof. Dr. Classius de Oliveira (UNESP / S. J. Rio Preto) e todos de seu laboratório, por cederem seu tempo para me ensinar a manusear o “super” equipamento de captação de imagem. • À Michele Cristina Martins e ao comunicólogo Guilherme Rocha Dias (Parque das Neblinas, Bertioga-SP), pelas informações fornecidas a respeito dos locais de coleta e por toda ajuda durante o andamento do projeto. • Ao grande amigo Fausto Nomura, pela ajuda em campo, nas análises estatísticas, sugestões e pelas conversas técnicas e não técnicas. iv • Aos amigos Fernando Rodrigues da Silva (Nandão) e Vitor Hugo Mendonça do Prado (Vitão), pela ajuda em mais análises estatísticas. • À amiga Sabrina de Cássia Martins, pelos Abstracts, pelos agradáveis momentos de experiências culinárias e culturais. • Á minha mãe, entre tantas coisas, pela ajuda na revisão de digitação, gramatical e das referências bibliográficas. • Ao Fabio Pupo, pela atenção, carinho, incentivo, amizade, companheirismo e por fazer parte desse momento especial da minha vida, e, também pela ajuda na revisão do texto e das referências bibliográficas. • Aos amigos do Laboratório de Ecologia Animal, Tiago Vasconcelos, Tiago Gomes dos Santos, Carlos Eduardo Conte (Kadu), Carolina Panin Candeira (Carol), Diogo Provete, Luciana Ortega (Lú), Fausto Nomura, Fernando Rodrigues da Silva (Nandão), Vitor Hugo Mendonça do Prado(Vitão) e Rinneu Borges, pela amizade e companheirismo e por tornar o ambiente de trabalho agradável. • Aos membros do Conselho do Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, coordenado pelo Prof. Dr. Classius de Oliveira e agora pelo Prof. Dr. Francisco Langeani Neto. • A todos os professores do Programa, que de alguma forma contribuíram para minha formação. • Aos fiéis companheiros, Fausto, Arthur, Kadu, Lia, Rinneu, Nandão, Negão, Daia, Lú e Tiago de Oliveira. • Aos inúmeros colegas da pós. • A todos os funcionários do Departamento de Zoologia e Botânica (UNESP /S. J. Rio Preto) e da Seção de Pós-Graduação, pela ajuda. v ÍNDICE Resumo.....................................................................................................................1 Abstract......................................................................................................................3 Introdução Geral........................................................................................................5 Referências Bibliográficas.........................................................................................9 1. ESTRUTURA DE TAXOCENOSES DE GIRINOS DE UMA ÁREA DE MATA ATLÂNTICA.............................................................................................................13 1.1. Resumo............................................................................................................14 1.2. Abstract.............................................................................................................14 1.3. Introdução.........................................................................................................15 1.4. Material e Métodos...........................................................................................16 1.5. Resultados........................................................................................................22 1.6. Discussão.........................................................................................................25 1.7. Referências Bibliográficas................................................................................30 1.8. Figuras.............................................................................................................38 1.9. Tabelas............................................................................................................46 2. A MORFOLOGIA DOS GIRINOS DE UMA ÁREA DE MATA ATLÂNTICA REFLETE A HISTÓRIA EVOLUTIVA OU PROCESSOS CONTEMPORÂNEOS?...........................................................................................52 2.1. Resumo............................................................................................................53 2.2. Abstract.............................................................................................................54 2.3. Introdução.........................................................................................................55 2.4. Material e Métodos...........................................................................................57 2.5. Resultados........................................................................................................67 2.6. Discussão.........................................................................................................93 2.7. Referências Bibliográficas ...............................................................................99 2.8. Figuras............................................................................................................107 2.9. Tabelas...........................................................................................................119 3. Considerações Finais........................................................................................130 vi RESUMO Muitos parâmetros são usados para pesquisar padrões que estruturam comunidades, incluindo o número de espécies e suas abundâncias absolutas e relativas, suas propriedades fenotípicas e os padrões de uso e partilha de recursos. Uma abordagem que relaciona as propriedades fenotípicas (morfologia) e os padrões de uso de recursos (ecologia) de indivíduos e populações é a ecomorfologia, pois a diferenciação na forma associada ao uso de diferentes recursos tem explicado a diversidade de espécies em algumas comunidades. Nesse estudo, a diversidade de espécies de anuros de uma área de Mata Atlântica não estudada anteriormente, em Bertioga, SP, foi avaliada através da amostragem dos girinos. Foram selecionados onze corpos d’água: três brejos, cinco poças e três riachos. Além disso, a riqueza, a abundância, a diversidade e as ocorrências espacial e sazonal das espécies foram determinadas em cada corpo d’água. A maior riqueza e diversidade de espécies foi encontrada nos corpos d’água temporários com alta heterogeneidade vegetal. A menor riqueza de espécies foi encontrada em riacho sem vegetação no seu interior. A maioria das espécies foi registrada durante a estação chuvosa, sendo que a riqueza foi positivamente correlacionada com a temperatura e a umidade relativa. A diversidade foi avaliada em relação aos processos que estruturam comunidades biológicas, procurando verificar a influência de fatores contemporâneos e históricos na determinação da diversidade de espécies. Para isso, testamos duas hipóteses não excludentes: 1) a morfologia (externa e oral interna) dos girinos é associada ao tipo de hábitat onde ocorrem, refletindo adaptação ao uso deste recurso e a influência de fatores contemporâneos; e 2) a morfologia dos girinos é associada ao grau de parentesco, refletindo restrição evolutiva e a influência de fatores históricos na estruturação das comunidades. Através das análises de Componentes Principais e de similaridade foram evidenciados dois agrupamentos de espécies, um constituído por girinos bentônicos e outro constituído por girinos nectônicos. Três guildas de girinos com diferentes comportamentos e uso de micro-hábitat foram evidenciadas na análise 1 de similaridade – girinos nectônicos que formam agregados, girinos nectônicos que não formam agregados e girinos bentônicos que não formam agregados. A morfologia externa dos girinos foi positivamente correlacionada com a matriz de micro-hábitat e comportamento e não com a matriz de proximidade taxonômica. Apesar do teste de Mantel indicar ausência de correlação entre as matrizes simétricas de caracteres da morfologia oral interna com as matrizes de micro-hábitat/comportamento e de proximidade taxonômica, o dendrograma dos caracteres da morfologia oral interna mostra que os agrupamentos refletiram a proximidade taxonômica entre os girinos. Os dados obtidos permitem inferir que a morfologia externa é constituída por um conjunto de caracteres morfológicos, dos quais alguns são mais sujeitos as pressões de fatores contemporâneos, enquanto a morfologia oral interna reflete os fatores históricos. 2 ABSTRACT Many parameters are used to research patterns that organize communities, including the number of species and their total and relative abundance, their phenotypic properties and patterns of use and partition resource. An area of study that relates phenotypic properties (morphology) and patterns of resource use (ecology) of individuals and populations is the ecomorphology, thus the differentiation in the form associated with the use of different resource has explained the species diversity in some communities. In this study, anurans species diversity of an Atlantic Forest area, not explored until now, in Bertioga, SP, was evaluated by means of tadpoles sample. For this study, we have selected eleven ponds: three marshes, five shallows and three streams. Moreover, the richness, abundance, diversity and species spatial and seasonal occurrences was determined in each pond. The upper richeness and diversity of species was found in temporary ponds with high vegetal heterogeneity. The lower richeness of species was found in stream without vegetation inside it. The majority of the species was recorded during rainy season, and the richeness were positively correlated to temperature and relative humidity. The diversity was evaluated based on the process that have organized biological communities, trying to verify contemporary and historical factors influence in the determination of species diversity. In this way, we have tested two hypothesis that do not exclude each other: 1) tadpole morphology (external and internal oral) is associated to the habitat where they live, reflecting the adaptation to the use of this resource and the contemporary factors influence; 2) tadpole morphology is associated to taxonomic proximity, reflecting the evolutional restriction and historical factors influence in the communities organization. The Principal Components and similarity analyses show two species grouping, one of them composed of bentonic tadpoles, and the other composed of nektonic tadpoles. Three tadpoles guilds with different behaviors and micro-habitat use were evidenced in the similarity analyses – nektonic tadpoles that constitute aggregation, nektonic tadpoles that do not constitute aggregation and bentonic tadpoles that do not constitute 3 aggregation. The tadpoles external morphology were positively correlated with micro- habitat/behavior matrix and not with taxonomic proximity matrix. Although the Mantel test indicates absence of correlation between the symmetrical matrices of morphology internal oral characters with micro-habitat/behavior and taxonomic proximity matrices, the characters dendrogram internal oral morphology shows that the groupings reflected the taxonomic proximity among the tadpoles. The data obtained allow to infer that the external morphology seems to be constituted by a group of morphological characters, of which some of them are more exposed to pressures of contemporary factors, while internal oral morphology seems to reflect historical factors. 4 INTRODUÇÃO GERAL Segundo RICKLEFS (2003) comunidades biológicas são associações de populações, definidas pela natureza de suas interações ou pelo lugar em que vivem. Os ecólogos têm se esforçado para desemaranhar e delinear as forças envolvidas no agrupamento de espécies nestas comunidades biológicas (BROOKS & McLENNAN, 1993), o que tem produzido muita informação, mas ao mesmo tempo, muita controvérsia sobre a interpretação das informações obtidas. Assim, a questão central da ecologia de comunidades é a explicação da origem e manutenção das combinações de espécies que coexistem em determinadas situações ambientais (LEWINSOHN, 1990). Diversos parâmetros são usados para pesquisar padrões em comunidades biológicas, incluindo o número de espécies e suas abundâncias absolutas e relativas, os tipos de espécies presentes, suas propriedades fenotípicas (McPEEK & MILLER, 1996) e os padrões de uso e partilha de recursos (BEGON et al., 1990; PIANKA, 1994). Taxocenoses de anfíbios anuros em regiões tropicais sazonais constituem um grupo bastante adequado para estudos em ecologia de comunidades, pois a maioria das espécies ocorre no mesmo período do ano, durante a estação chuvosa e, geralmente, num espaço delimitado: poças, lagos ou riachos (DUELLMAN & TRUEB, 1986). Os girinos de anuros apresentam uma imensa diversidade morfológica (ALTIG & McDIARMID, 1999a,b), sendo um grupo taxonômico adequado para estudos em ecomorfologia. ORTON (1953, 1957) classificou os girinos em tipos morfológicos, de acordo com a posição do espiráculo e a morfologia oral externa e em tipos ecológicos, diferenciando girinos que se desenvolvem em água acumulada em bromélias ou em buracos de árvores, girinos carnívoros, de riachos de montanha, nectônicos e os que se alimentam na superfície dos corpos d’água. ALTIG & McDIARMID (1999a,b) consideraram essa última classificação como a primeira formalização do conceito de tipos ecomorfológicos para girinos. Segundo ORTON (1953) esses tipos morfológicos derivam de uma forma generalizada (girino tipicamente bêntico-lêntico), podendo 5 ocorrer convergências em várias famílias. Embora estes tipos morfológicos sejam bem aceitos, existem muitas controvérsias a respeito das relações filogenéticas entre e dentro dos agrupamentos propostos, expostas em STARRET (1973) e SOKOL (1975). Segundo WASSERSUG (1980) controvérsias ocorrem por não se saber qual o peso dos caracteres larvários, quando a morfologia das larvas sugere relações diferentes da morfologia dos adultos. Além disso, quando poucos caracteres são levados em consideração, a chance de convergência é alta e a confiança nas relações sistemáticas obtidas é baixa (WASSERSUG, 1980). Mais recentemente, ALTIG & JOHNSTON (1989) identificaram dois grupos ecomorfológicos: girinos endotróficos (nutrem-se de fontes parentais durante todo seu desenvolvimento, com seis guildas definidas) e girinos exotróficos (obtém energia através da ingestão de alimentos do ambiente externo, com quinze guildas definidas). As divisões em guildas foram fundamentadas na morfologia geral (corpo e cauda, posição do olho, aparelho bucal), no comportamento alimentar e ecologia, conhecidos ou presumidos, dos girinos. WASSERSUG (1976a,b, 1980) iniciou os estudos sobre a morfologia oral interna da fase larvária de anuros, ampliando o número de caracteres disponíveis para a elucidação de problemas taxonômicos, além de fornecer uma visão comparativa entre morfologia funcional e ecologia alimentar dos girinos. Seus trabalhos têm evidenciado o valor adaptativo destes caracteres morfológicos (WASSERSUG, 1976a,b, 1980), uma vez que estruturas associadas à alimentação, são centros para ação do processo evolutivo (SPIRANDELI-CRUZ, 1991). Desde então, vários trabalhos sobre a morfologia oral interna das larvas de anuros, tanto descritivos (WASSERSUG, 1976,a,b; SPIRANDELI-CRUZ, 1991; ECHEVERRÍA & LAVILLA, 2000) quanto enfocando aspectos sistemáticos (WASSERSUG, 1980, 1984; WASSERSUG & HEYER, 1988) têm sido realizados, mas poucos enfocando aspectos ecológicos (INGER, 1985) e praticamente nenhum associado à ecomorfologia. 6 Embora não haja consenso na definição de ecomorfologia, ela pode ser definida como o estudo das relações entre fatores ambientais e forma, assim como a contribuição mútua entre ambos (MOTTA et al., 1995). Estudos nesta área procuram identificar como os organismos são construídos e as conseqüências evolutivas do design adquirido. Nesse sentido, a comparação da forma com o uso de recursos (nicho realizado), possibilita medir o modo de operação real dos organismos (PERES- NETO, 1999). As características ecológicas ou comportamentais que uma espécie exibe podem ter evoluído em seu ambiente recente, ou podem ser de origem relativamente antiga, isto é, espécies relacionadas podem ter características derivadas independentemente ou a partir de um ancestral comum (DOBSON, 1985). Segundo ALTIG & McDIARMID (1999a) a história evolutiva desempenha um papel importante na determinação da evolução de caracteres morfológicos. Têm-se demonstrado que muitos padrões de uso e de partilha de recursos podem ser mais facilmente explicados com base nas características das linhagens evolutivas que compõem a comunidade biológica (BROOKS & McLENNAN, 1993; CADLE & GREENE, 1993; MARTINS, 1994; VITT et al., 1999; ETEROVICK & FERNANDES, 2001; WEBB et al., 2002). Essa nova abordagem associa a ecologia e a história evolutiva das espécies e possibilita realizar inferências sobre os processos que modelaram uma comunidade (BROOKS & McLENNAN, 1991). As abordagens ecológica e histórica não são excludentes. Ao contrário, diversos estudos têm mostrado que alguns padrões de uso de recursos são provavelmente originados por interações inter-específicas no presente, como competição e predação, ao passo que outros se devem a restrições impostas pela história evolutiva, como morfologia funcional e fisiologia (WINEMILLER & PIANKA, 1990; MARTINS, 1994; VITT & ZANI, 1996; BERTOLUCI, 1997; VITT et al., 1999). Pensando nisso, o presente estudo foi realizado tendo como foco os diferentes aspectos da ecologia dos girinos, e está organizado em dois capítulos. 7 No primeiro capítulo “Estrutura de Taxocenoses de Girinos de uma Área de Mata Atlântica”, é descrita e analisada a diversidade e a estrutura das comunidades de girinos de onze corpos d’água. No segundo capítulo “A Morfologia dos Girinos de uma Área de Mata Atlântica Reflete a História Evolutiva ou Processos Contemporâneos?”, é feita uma abordagem para tentar compreender as forças evolutivas que geraram essa estrutura e os padrões de partilha e sobreposição de nicho entre as espécies, verificando a existência de relação entre a morfologia dos girinos, o uso de micro-hábitat e o grau de parentesco entre as espécies. 8 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ALTIG, R. & JOHNSTON, G. F. 1989. Guilds of anuran larvae: relationships among developmental modes, morphologies, and habitats. Herpetologycal Monographs, 3: 81-109. ALTIG, R. & McDIARMID, R. W. 1999a. Body plan: development and morphology. In: McDIARMID, R. W. & ALTIG, R. (Eds.) Tadpole, the biology of anuran larvae. The University of Chicago Press, Chicago, 24-51p. ALTIG, R. & McDIARMID, R. W. 1999b. Diversity: familial and generic characterizations. In: McDIARMID, R. W. & ALTIG, R. (Eds.) Tadpole, the biology of anuran larvae. 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In: RICKLEFS, R. E. & SCHLUTER, D. (Eds.) Species diversity in ecological communities. University of Chicago Press, Chicago, 281-293p. 9 DOBSON, F. S. 1985. The use of phylogeny in behavior and ecology. Evolution, 39: 1384-1388. DUELLMAN, W. E. & TRUEB, L. 1986. Biology of Amphibians. McGraw-Hill Book Company, New York, 670p. ECHEVERRÍA, D. D. & LAVILLA, E. O. 2000. Internal oral morphology of tadpoles of Dermatonotus muelleri and Elachistocleis bicolor. Journal of Herpetology, 34 (4): 517-523. ETEROVICK, P. C. & FERNANDES, G. W. 2001. Tadpole distribution within montane meadow streams at the Serra do Cipó, southeastern Brazil: ecological or phylogenetic constraints? Jounal of Tropical Ecology, 17: 683-693. INGER, R. F. 1985. Tadpoles of forested regions of Borneo. Fieldiana Zoology, 26: 1- 89. LEWINSOHN, T. M. 1990. Concepções alternatives da organização de comunidades. In: Atas do Encontro de Ecologia Evolutiva do Brasil, v. único, 26-35p. MARTINS, M. 1994. 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O. & PIANKA, E. R. 1990. Organization in natural assemblages of desert lizards and tropical fishes. Ecological Monographs, 60: 27-55. 12 -CAPÍTULO 1- ESTRUTURA DE TAXOCENOSES DE GIRINOS DE UMA ÁREA DE MATA ATLÂNTICA 13 1.1. RESUMO A diversidade, a ocorrência espacial e a ocorrência sazonal de girinos de anuros foram estudadas ao longo de 13 meses em 11 corpos d’água localizados em área aberta, de borda e interior de floresta em região de Mata Atlântica, em Bertioga, estado de São Paulo. Foram registrados girinos de 23 espécies, sendo que girinos de quatro das espécies ainda não estão descritos. A maior riqueza e diversidade de espécies foi encontrada nos corpos d’água temporários com alta heterogeneidade vegetal. A menor riqueza de espécies foi encontrada em riacho sem vegetação no seu interior. A maioria das espécies foi registrada durante a estação chuvosa, sendo que a riqueza foi positivamente correlacionada com a temperatura e a umidade relativa. A riqueza da anurofauna do Parque das Neblinas é alta, semelhante à da Estação Ecológica de Boracéia, também no município de Bertioga, onde o grau de conservação ambiental é maior. Palavras-chaves: Ecologia de comunidades, Mata Atlântica, diversidade, sazonalidade, Amphibia-Anura. 1.2. ABSTRACT The diversity, the espatial and the seasonal occurrence of anuran tadpoles were studied for 13 months in 11 ponds situated on open area, of edge and inside the forest in the Atlantic Forest region, in Bertioga, São Paulo state. It was registrated tadpoles of twenty-three species, four of which were not described until now. The upper richeness and diversity of species was found in temporary ponds with high vegetal heterogeneity. The lower richeness of species was found in stream without vegetation inside it. The majority of the species was recorded during rainy season, and the richeness were positively correlated to temperature and relative humidity. It is high the richeness in anurofauna in Parque das Neblinas, being similar to the Estação Ecológica de 14 Boracéia, also situated in Bertioga, where the ambiental conservation degree is highter than the area studied. Keywords: Community ecology, Atlantic Forest, diversity, seasonality, Amphibia- Anura. 1.3. INTRODUÇÃO Diferenças na distribuição espacial e temporal possibilitam variação suficiente na utilização dos recursos ambientais, diminuindo a sobreposição de nicho e mediando a coexistência das espécies (CARDOSO et al., 1989; CARDOSO & MARTINS, 1987; CARDOSO & HADDAD, 1992; ROSSA-FERES & JIM, 1996; 2001; GORDO, 1998; ETEROVICK & SAZIMA, 2000; ETEROVICK & BARROS, 2003; KOPP, 2005). Muitos mecanismos foram propostos como geradores dos padrões de ocorrência e de partilha de recursos em comunidades de anfíbios anuros em regiões tropicais sazonais: competição intra-específica (WILBUR, 1976; CRUMP, 1982), competição inter-específica (HAIRSTON, 1980; MORIN, 1983; WINEMILLER & PIANKA,1990), predação (HEYER et al., 1975; WALTERS, 1975; HEYER, 1976; WALLS & WILLIAMS, 2001; GUNZBURGER & TRAVIS, 2004; KOPP et al., 2006), interação entre competição e predação (MORIN, 1986; 1987), constância e fenologia ambiental (RODRÍGUEZ-JIMÉNEZ, 1986; DÍAZ-PANIAGUA, 1990; WILD, 1996) e história evolutiva (SCOTT & CAMPBELL, 1982; SMITH, 1983; ETEROVICK & FERNANDES, 2001). A distribuição espacial dos girinos nos corpos d’água e seus padrões temporais de ocorrência resultam da distribuição espacial e temporal dos adultos e, dessa escolha depende a sobrevivência das larvas (STRIJBOSCH, 1979; PAVIGNANO et al., 1990; GASCON, 1991). Já a partilha de micro-hábitat entre girinos é frequentemente associada com competição e predação (e.g. HERO et al., 1998; AZEVEDO-RAMOS & MAGNUSSON, 1999; HERO et al., 2001; KOPP, 2005), embora ela também possa ser 15 reflexo de diferentes histórias evolutivas das espécies (ETEROVICK & FERNANDES, 2001). Assim, muitos fatores físicos (distância da margem, tipo de substrato, profundidade da água, fluxo e temperatura da água) e biológicos (presença e distribuição da vegetação, presença de outros girinos, predação e competição) influenciam a distribuição temporal e espacial dos girinos no micro-hábitat (ETEROVICK & FERNANDES, 2001; ROSSA-FERES & JIM, 1996). Estes fatores podem atuar a um nível populacional, intra-comunidade, enquanto a sazonalidade e a heterogeneidade ambiental determinam o padrão de ocorrência e a distribuição das espécies nos hábitats (ROSSA-FERES & JIM, 1996). A heterogeneidade ambiental tem sido reconhecida como uma das melhores explicações para a variação na diversidade de espécies (HUSTON, 1994), assim como a segregação espacial e temporal e, em alguns casos, competição e predação (HEYER, 1976, GASCON, 1991; SREDL & COLLINS, 1992; ROSSA-FERES & JIM, 1994). Diversos estudos (e.g. CARDOSO et al., 1989; POMBAL, 1997; BRANDÃO & ARAÚJO, 1998; BERNARDE & KOKUBUM, 1999) apontaram que ambientes complexos permitem a coexistência de um número maior de espécies de anuros que ambientes homogêneos, por disponibilizar maior número de micro-hábitats. Entretanto, poucos realmente testaram esta correlação (GASCON, 1991; ETEROVICK, 2003; CANDEIRA, 2007; SANTOS et al., 2007; SILVA, 2007). Neste estudo buscamos verificar se a riqueza e a abundância populacional em taxocenoses de girinos estão associadas com características dos corpos d’água, como a duração e heterogeneidade vegetal, e se o período de ocorrência dos girinos é influenciado pelo clima. 1.4. MATERIAL E MÉTODOS 1.4.1. Caracterização da área e dos corpos d’água amostrados 16 O presente estudo foi realizado no Parque das Neblinas (23°44’52”S; 46°09’46”W) (Figura 1), localizado no município de Bertioga, a 115 km de São Paulo, em 11 corpos d’água. A área pertence à Companhia Suzano de Papel e Celulose, possui 2788,15 ha e sofreu forte ação antrópica nos últimos 40 anos. Caracteriza-se por ser uma região de topografia acidentada com altitude variando entre 700 e 1154m, com rica malha hídrica e processo de sucessão vegetal favorecido pelo clima e pela vizinhança com o Parque Estadual da Serra do Mar, possui um mosaico vegetal bastante diversificado, composto por áreas de produção mais recentemente abandonadas (2000/2001), remanescentes de eucalipto com mais de 30 anos de idade, até fragmentos de Floresta Ombrófila Densa (Domínio da Mata Atlântica) em avançado processo de sucessão vegetal (obs. pess.). Segundo dados do Departamento de Águas e Energia Elétrica (DAEE), na Estação Meteorológica de Casa Grande no município de Biritiba Mirim, o clima desta região é do tipo Af de Köpen, caracterizado por um clima tropical constantemente úmido e a precipitação anual varia de 1600 a 2000 mm, com maior concentração no período de setembro a maio e com estação menos chuvosa de junho a agosto. Os meses mais quentes ocorrem entre novembro a março e os mais frios entre junho a agosto (coincidindo com a estação menos chuvosa). Foram amostrados onze corpos d’água, caracterizados a seguir: 1 – Brejo Temporário 1 (BT1): Localizado em interior de floresta. É formado por um pequeno córrego e principalmente, por acúmulo de água das chuvas. É o primeiro ambiente a secar quando as chuvas diminuem. Possui diâmetro em torno de 60 m e profundidade máxima em torno de 0,45 m. Apresenta vegetação herbácea no seu interior e vegetação arbórea e arbustiva na região marginal (Figura 2A). 2 – Brejo Permanente 2 (BP2): Localizado em área aberta, com predomínio de Cyperaceae, ao lado de uma estrada de terra por onde passam poucos veículos e visitantes do parque. É formado por um córrego e é o menor dos três brejos, com diâmetro em torno de 60 m e profundidade máxima em torno de 0,50 m. Apresenta 17 vegetação herbácea e arbustiva no seu interior e vegetação marginal arbustiva e arbórea (Figura 2B). 3 – Brejo Temporário 3 (BT3): Localizado em interior de floresta. É formado por dois córregos e é o maior dos três brejos, com diâmetro em torno de 80 m e profundidade máxima em torno de 0,40 m. Apresenta pouca vegetação herbácea no seu interior e vegetação marginal herbácea, arbustiva e arbórea (Figura 2C). 4 – Poça Permanente 1 (PP1): Está localizada em uma área com grande pressão antrópica, entre a casa do gerente do parque, o alojamento e uma estrada de terra com trânsito freqüente de veículos e pessoas. É a maior poça, com diâmetro em torno de 1940 m e profundidade máxima em torno de 0,80 m. No interior da poça há vegetação herbácea e arbustiva e a região marginal possui vegetação herbácea, arbustiva e arbórea (Figura 3A). 5 – Poça Temporária 2 (PT2): Localizada em interior de floresta, ao lado de uma trilha por onde passam motos e visitantes do parque. Possui diâmetro em torno de 20 m e profundidade máxima em torno de 0,50 m. Não há vegetação no seu interior, apenas folhas da vegetação arbórea, arbustiva e escandente da margem recobrindo o fundo (Figura 3B). 6 – Poça Temporária 3 (PT3): Localizada em área de borda, ao lado de uma estrada de terra por onde passam poucos veículos. Possui diâmetro em torno de 60 m e profundidade máxima em torno de 0,60 m. No interior da poça há vegetação herbácea apenas na parte mais rasa e folhas recobrindo o fundo. A região marginal possui vegetação herbácea, arbustiva e arbórea (Figura 3C). 7 – Poça Temporária 4 (PT4): Localizada em interior de floresta, ao lado de uma trilha por onde passam visitantes do parque. É a menor poça, com diâmetro em torno de 10 m e profundidade máxima em torno de 0,40 m. Não há vegetação no seu interior, apenas folhas da vegetação herbácea, arbustiva e arbórea da margem recobrindo o fundo (Figura 4A). 18 8 – Poça Temporária 5 (PT5): Localizada em interior de floresta. Possui diâmetro em torno de 60 m e profundidade máxima em torno de 0,80 m. Não há vegetação no seu interior, apenas folhas da vegetação arbustiva, arbórea e escandente da margem recobrindo o fundo (Figura 4B). Os três riachos amostrados estão localizados no interior de floresta. 9 – Riacho 1 (R1): O trecho amostrado possui dimensões de cerca de 30 x 1,55 x 0,20 m. Não há vegetação no seu interior, apenas folhas da vegetação arbustiva e arbórea da margem recobrindo o fundo (Figura 5A). 10 – Riacho 2 (R2): Cortado por uma estrada de terra com trânsito freqüente de veículos. O trecho amostrado possui dimensões de cerca de 20 x 2,50 x 0,60 m. Não há vegetação no seu interior, o fundo é de areia e a região marginal possui vegetação herbácea, arbustiva e arbórea (Figura 5B). 11 – Riacho 3 (R3): O trecho amostrado possui dimensões de cerca de 10,5 x 10,0 x 0,30 m. Não há vegetação no seu interior, apenas folhas da vegetação herbácea, arbustiva e arbórea da margem recobrindo o fundo (Figura 5C). 1.4.2. Delineamento amostral Os onze corpos d’água foram selecionados de modo a obter um número mínimo de réplicas e, ao mesmo tempo, representar a diversidade de tipos de hábitats para reprodução de anuros na área, que não havia sido amostrada até então. Foram selecionados três brejos (BT1, BP2, BT3 – ambientes com difícil delimitação da margem), cinco poças (PP1, PT2, PT3, PT4, PT5 – ambientes com margem facilmente reconhecível) e três riachos (R1, R2, R3 – ambientes de água corrente) com características estruturais e fisionômicas diferentes. Os corpos d’água foram caracterizados com base em cinco descritores (Tabela 1): • tamanho: diâmetro em m; • profundidade máxima: em m; 19 • heterogeneidade vegetal: determinada pelo número de tipos de vegetação no interior (herbácea e/ou arbustiva) e nas margens (herbácea, arbustiva, arbórea, escandente e/ou bromeliácea) dos corpos d’água. Com base nesses registros foram determinadas as porcentagens de heterogeneidade: 29% quando o corpo d’água possuia dois tipos de vegetação (interna ou marginal), 43% quando o corpo d’água possuia três tipos de vegetação, 57% quando o corpo d’água possuia quatro tipos de vegetação e 71% quando o corpo d’água possuia cinco tipos de vegetação; • quantidade de folhas recobrindo o fundo: foram estabelecidas categorias de quantidade de folhas, com base na profundidade da camada de serapilheira no fundo dos corpos d’água; • hidroperíodo: número de meses em que o corpo d’água reteve água. A determinação dos descritores ambientais de cada corpo d’água foi realizada a cada visita para amostragem dos girinos. As excursões ao campo tiveram freqüência mensal e foram realizadas no período de março de 2006 a março de 2007. Os girinos foram coletados com puçá de tela de arame (malha de 3 mm2) e cabo longo, com o esforço padronizado de uma hora de amostragem/pessoa/corpo d’água. Os girinos foram anestesiados em solução de benzocaína a 5% e fixados em formalina a 10% logo após a coleta. Os exemplares coletados estão depositados na Coleção Científica de Anfíbios - Tadpoles do Departamento de Zoologia e Botânica da UNESP de São José do Rio Preto (DZSJRP), cujos dados estão disponibilizados no site do projeto SpeciesLink (www.splink.cria.org.br). 1.4.3. Análises estatísticas A diversidade das comunidades foi avaliada pela determinação: da diversidade de espécies em cada corpo d’água (diversidade �), através da aplicação do índice de Shannon-Wiener (H’; KREBS, 1999); da equitabilidade (e), através do índice de Pielou (ODUM, 1988); e do grau de variação na composição de espécies entre os corpos 20 d’água (diversidade �), calculada como o inverso do coeficiente de afinidade de Jaccard (1-Cj) (KREBS, 1999), sendo considerada baixa se 1-Cj � 0,6. A similaridade na composição das taxocenoses e nos padrões de abundância de girinos entre os corpos d’água foi determinada pelo índice de similaridade de Morisita-Horn, com posterior análise de agrupamento pelo método de média não ponderada (UPGMA) (KREBS, 1999). A distribuição espacial e temporal foi determinada pela: amplitude de nicho, calculada pelo índice de Levins padronizado (BA) com base na abundância mensal de girinos de cada espécie, respectivamente, em cada corpo d’água e em cada mês, e pelo grau de similaridade na ocorrência espacial e temporal, determinado pelo índice de similaridade de Morisita-Horn, com posterior análise de agrupamento por média não ponderada (KREBS, 1999). Para avaliar a perda de informações na construção dos dendrogramas, foi calculado o Coeficiente de Correlação Cofenética (r), obtido correlacionando a matriz de similaridade original com a matriz obtida a partir do dendrograma (ROMESBURG, 1984). Quando os dendrogramas não representaram adequadamente as matrizes originais (r � 0,8), estas foram representadas pelo método de ordenação por Escalonamento Multidimensional Não Métrico (nMDS) (MANLY, 1994). A distorção da ordenação pelo nMDS, em relação à matriz de similaridade original, foi determinada pela estatística chamada “stress” (S) cujos valores representam, segundo ROHLF (2000): 0,4 = ajuste fraco; 0,2 = ajuste regular; 0,1 = ajuste bom; 0,05 = ajuste excelente e 0 = ajuste perfeito. Para verificar a influência das temperaturas máxima e mínima, da pluviosidade e da umidade relativa sobre a ocorrência das espécies, o teste de regressão múltipla (TRIOLA, 1999) foi aplicado aos valores totais de riqueza de espécies e abundância populacional. Foi verificada também a influência das temperaturas do ar (máxima e mínima) e da umidade relativa sobre a riqueza e abundância populacional separadamente para cada corpo d’água. O mesmo teste foi utilizado para verificar a existência de correlação entre os descritores de hábitat (diâmetro, profundidade, 21 heterogeneidade vegetal, quantidade de folhas e hidroperíodo) e os dados de riqueza e abundância das espécies. Para esta análise foi utilizado o software BioEstat 3.0 (AYRES et al., 2003). As demais análises estatísticas foram realizadas no programa Past versão 1.42 (HAMMER et al., 2001). 1.5. RESULTADOS 1.5.1. Diversidade Foram registradas 23 espécies, pertencentes a dez gêneros de cinco famílias: Hylidae (17), Bufonidae (2), Leiuperidae (2), Hylodidae (1) e Microhylidae (1) (Tabela 2). Três espécies contribuíram com 52% da abundância total dos girinos: Bokermannohyla hylax (n = 5301; 22,64%), Scinax hayii (n = 4651; 19,87%) e S. hiemalis (n = 2218; 9,47%) (Tabela 3), revelando uma forte dominância nas comunidades amostradas. Das espécies registradas, os girinos de Hypsiboas bischoffi, Scinax cf. brieni, Physalaemus olfersii e Physalaemus moreirae ainda não estão descritos. Considerando o conjunto de corpos d’água, houve correlação entre a riqueza de espécies e a heterogeneidade vegetal do hábitat (p = 0,007; Tabela 4). A maior riqueza foi registrada na PT3 (doze espécies) e os maiores valores de diversidade em dois corpos d’água temporários (PT4 e BT3) (Tabela 5), todos com folhas no fundo e alta heterogeneidade vegetal. Os ambientes com os maiores valores de equitabilidade foram o riacho R2 e a poça PT4 (Tabela 5). A diversidade beta foi considerada baixa (1-Cj � 0,6) para 46 (75%) das 55 possíveis combinações de pares de corpos d’água (Tabela 6). Os corpos d’água com maior semelhança na composição de espécies foram as poças PT4 e PT2 (80%) e as poças PT5 e PT3 (75%), que apresentaram oito e nove espécies em comum, respectivamente (Tabela 6). A análise de similaridade evidenciou três agrupamentos de corpos d’água com similaridade superior a 80% na composição de espécies (Figura 22 6): 1) PT2 e BT1, que apresentaram sete espécies em comum; 2) PT3 e PT5, que apresentaram nove espécies em comum; 3) BP2 e BT3, com sete espécies em comum. Girinos de 17 espécies apresentaram amplitude de nicho espacial intermediária (0 < BA � 0,41) pois, ocorreram, no máximo, em nove dos 11 corpos d’água amostrados, mas com maior abundância em poucos corpos d’água (Tabela 7). Girinos de Hypsiboas bischoffi apresentaram a maior amplitude de nicho espacial (BA = 0,41) e os de Dendropsophus elegans, H. albomarginatus, H. polytaenius, Scinax crospedospilus, Physalaemus moreirae e Scinax sp. (gr. ruber) foram especialistas (BA = 0), ocorrendo em apenas um dos onze corpos d’água amostrados (Tabela 7). A análise da distribuição espacial mostrou segregação no uso do ambiente. Cinco agrupamentos de espécies com similaridade superior a 70% foram identificados (Figura 7): 1) Dendropsophus elegans, Hypsiboas albomarginatus, Scinax sp. (gr. ruber), H. polytaenius, Rhinella icterica, H. faber e R. ornata, que ocorreram exclusivamente ou em maior abundância na poça permanente (PP1); 2) D. berthalutzae, D. microps e Physalaemus olfersii, que ocorreram principalmente em poças e brejos, sendo que as duas primeiras espécies foram encontradas em maior abundância em uma das poças temporárias (PT2) e a última espécie em um dos brejos temporários (BT1); 3) Phyllomedusa aff. rohdei, Chiasmocleis leucosticta, S. hayii e Scinax cf. brieni, que ocorreram em maior abundância nas poças temporárias PT3 e PT5; 4) Bokermannohyla hylax, H. pardalis e S. crospedospilus, que ocorreram em maior abundância no único brejo permanente (BP2); 5) Crossodactylus dispar e Bokermannohyla sp. (gr. circumdata), que ocorreram em maior abundância em um dos riachos (R1). Physalaemus moreirae não foi incluído em nenhum dos agrupamentos, por ocorrer exclusivamente em um dos brejos temporários (BT3); o mesmo ocorreu com Aplastodiscus leucopygius, H. bischoffi e S. hiemalis, que ocorreram principalmente em riachos, sendo que as duas primeiras espécies foram encontradas em maior abundância no R3 e a última foi mais abundante no R2. 23 1.5.2. Distribuição temporal A maior riqueza foi registrada em janeiro de 2007 e a maior abundância em novembro de 2006 (Tabela 8). Considerando o conjunto de corpos d’água, houve correlação entre a riqueza de espécies e as temperaturas mínima (r²= 0,63, F= 6,13, p= 0,02) e máxima (r²= 0,58, F= 5,09, p=0,02). Quando analisamos os corpos d’água separadamente, apenas em um corpo d’água (R3) houve correlação positiva entre a riqueza de espécies e a umidade relativa (r² = 0,76, F = 9,64, p = 0,02; Tabela 9). A análise temporal evidenciou seis agrupamentos de espécies (Figura 8 e Tabela 10): 1) espécies de plena estação chuvosa: Dendropsophus elegans, D. berthalutzae e Hypsiboas albomarginatus; 2) espécies que ocorreram na estação chuvosa, mas com maior abundância no início da estação: Phyllomedusa aff. rohdei, Scinax sp. (gr. ruber), S. hayii, Physalaemus olfersii, H. pardalis, D. microps e Scinax cf. brieni; 3) espécies restritas ao início da estação chuvosa: P. moreirae e Chiasmocleis leucosticta; 4) espécies de estação seca: Rhinella ornata e R. icterica; 5) espécies que ocorreram ao longo do ano, mas com maior abundância no final da estação chuvosa: H. bischoffi, H. faber, Bokermannohyla sp. (gr. circumdata), B. hylax, Aplastodiscus leucopygius e S. hiemalis; 6) espécies com ocorrência restrita ao final da estação chuvosa: H. polytaenius, S. crospedospilus e Crossodactylus dispar. O cálculo da amplitude de nicho temporal (Tabela 7) mostrou que girinos de Aplastodiscus leucopygius, Bokermannohyla sp. (gr. circumdata), B. hylax e, Scinax hiemalis apresentaram as maiores amplitudes de nicho temporal, pois ocorreram em todos os 13 meses de amostragem. Já os girinos de S. crospedospilus, Physalaemus moreirae e Chiasmocleis leucosticta foram especialistas, pois, ocorreram em, no máximo, três dos meses amostrados. 24 1.6. DISCUSSÃO 1.6.1. Diversidade Em um estudo realizado na Estação Ecológica de Boracéia, também no município de Bertioga, foram registradas 22 espécies de anfíbios anuros na fase larval (HEYER et al., 1990). Apesar da forte ação antrópica pelo plantio de eucalipto iniciado na década de 60 (Guilherme Rocha Dias, com. pess.), a riqueza registrada no Parque das Neblinas (23 espécies) é muito semelhante à registrada em Boracéia, onde o grau de conservação ambiental é maior. Embora a riqueza entre estas localidades seja muito semelhante por se tratar de uma mesma ecoregião, o tempo de amostragem foi muito diferente entre elas. Os estudos em Boracéia duraram aproximadamente dezesseis anos, enquanto em Bertioga apenas um; deste modo, podemos sugerir que se o tempo de amostragem fosse igual para o Parque das Neblinas, sua riqueza seria maior. Girinos de algumas espécies (22%) foram raros, com 11 ou menos indivíduos coletados (Hypsiboas polytaenius; Dendropsophus elegans; Scinax crospedospilus; Crossodactylus dispar e Chiasmocleis leucosticta). O elevado número de espécies raras e intermediárias e o pequeno número de espécies dominantes corroboram com o proposto por ODUM (2001), que propõe que comunidades setentrionais e de regiões tropicais com estações bem definidas, como na região estudada, são caracterizadas por possuírem poucas espécies comuns ou dominantes associadas com muitas espécies raras. A diversidade de espécies foi baixa nos corpos d’água PT5 e BP2. Nesses corpos d’água a grande abundância de girinos de Scinax hayii (PT5, 72,65%) e de Bokermannohyla hylax (BP2, 75,21%) foi alta, e a dominância dessas espécies diminuiu a equitabilidade, contribuindo para que esses corpos d’água apresentassem menor diversidade. A grande abundância populacional parece ser uma característica dessas espécies, que também foram registradas em grande abundância na Estação 25 Ecológica de Boracéia (BERTOLUCI, 1997; BERTOLUCI et al., 2003), onde podem ser encontradas em todos os meses do ano. Girinos de todas as espécies tiveram maior abundância em alguns dos corpos d’água onde ocorreram, o que explica o fato de nenhuma espécie ter sido generalista na distribuição espacial. A maioria (83%; n = 19) das espécies apresentaram alta sobreposição no uso dos corpos d’água, o que explica a baixa diversidade beta encontrada. Entretanto, houve segregação entre grupos de espécies, que ocuparam conjuntos diferentes de corpos d’água. Alguns autores notaram segregação ecológica entre as espécies de anuros que ocupam sítios comuns para canto e desova, relacionada às características físicas do ambiente (RABB, 1973; CARDOSO et al., 1989; POMBAL, 1997; BERNARDE & KOKUBUM, 1999; ROSSA-FERES & JIM, 2001) e alguns padrões definidos na distribuição das espécies foram encontrados por CRUMP (1974), CARDOSO et al. (1989), POMBAL (1997), BERNARDE & KOKUBUM (1999) e ROSSA-FERES & JIM (2001), tendo sido interpretadas como resultantes conjuntamente de interações bióticas e parâmetros físicos do ambiente. De modo geral, os riachos apresentaram baixa riqueza de espécies. A baixa riqueza de espécies em ambientes de água corrente de Mata Atlântica foi encontrada também em cinco riachos amostrados por CONTE & ROSSA-FERES (2006) em São José dos Pinhais, PR, com riqueza similar aos encontrados neste estudo. Segundo ETEROVICK & BARROS (2003), girinos ocorrem em densidades relativamente baixas em riachos, onde devem estar, portanto, pouco sujeitos à competição. O tamanho do hábitat é positivamente correlacionado com a riqueza de espécies em muitos grupos taxonômicos, como plantas em florestas, caramujos terrestres, besouros carabídeos (NILSSON et al., 1988), pássaros em ilhas (HAMILTON & ARMSTRONG, 1965; NILSSON et al., 1988) e peixes em lagos (BARBOUR & BROWN, 1974) e em riachos (ANGERMEIER & SCHLOSSER, 1989). Neste estudo, o tamanho do hábitat (corpos d’água) não foi correlacionado com a riqueza de espécies de anuros, como previsto por HEYER et al. (1975). 26 PARRIS & McCARTHY (1999) registraram correlação positiva da riqueza de anuros com a composição da vegetação ripária e com a altitude, largura e volume dos rios em área de floresta australiana. A pequena riqueza e diversidade de espécies no riacho R1 já eram esperadas, pois é um riacho com baixa heterogeneidade: sem vegetação no interior e com pequena variedade de plantas na margem. Ao contrário, três (PP1, PT2 e PT3) das cinco poças amostradas, que apresentaram a maior riqueza de espécies, apresentaram diâmetro superior a 20 m, grande variedade de plantas no interior e, portanto, alta heterogeneidade vegetal. A poça PT4, que apresentou grande diversidade de espécies, não é muito extensa (diâmetro de 11 m), mas, como os corpos d’água anteriormente citados, apresenta grande heterogeneidade vegetal. Apesar da alta riqueza de espécies de anuros ser comumente atribuída à heterogeneidade dos ambientes (CARDOSO et al., 1989; POMBAL, 1997; ARZABE, 1999; BERNARDE & KOKUBUM, 1999), esta correlação tem sido escassamente testada (e.g. GASCON, 1991; ETEROVICK, 2003). No presente estudo, a heterogeneidade vegetal foi considerada como o descritor ambiental mais importante na determinação do número de espécies na fase larvária, que ocuparam um mesmo corpo d’água. Segundo CARDOSO et al. (1989), grande heterogeneidade vegetal reflete em grande número de sítios de canto para os adultos, e KOPP (2005) demonstrou que a escolha de microambientes com vegetação aquática reduziu as taxas de predação por uma espécie de barata-d’água (Belostomatidae) sobre girinos de duas espécies de hilídeos. Correspondente a isso, as maiores riqueza e diversidade de espécies foram encontradas em corpos d’água lênticos temporários, em área de borda e interior de floresta, com alta heterogeneidade vegetal. Os menores valores de riqueza e diversidade de espécies foram encontrados no corpo d’água lótico em área de floresta sem vegetação no seu interior. SANTOS et al. (2007) também encontraram maior riqueza de espécies de anuros em corpos d’água temporários em Santa Fé do Sul, noroeste do estado de São Paulo. 27 Um fator que pode explicar o uso preponderante dos corpos d’água temporários é a ausência ou menor abundância de predadores aquáticos (insetos e peixes) nesses ambientes, em comparação com os corpos d’água permanentes (HEYER et al., 1975; SMITH, 1983; WOODWARD, 1983). Em sistemas lênticos, a estrutura da comunidade de predadores varia através de um gradiente crescente de hidroperíodo: poças efêmeras – temporárias – permanentes. (GUNZBURGER & TRAVIS, 2004). Desta forma, pode existir um conflito ecológico com respeito à efemeridade dos corpos d’água, pois minimizar o risco de predação significa aumentar o risco de morte por dessecação (BEEBEE, 1996), porém, isto não foi observado na região estudada. 1.6.2. Distribuição Temporal Em regiões tropicais com sazonalidade bem marcada, como a região estudada, a ocorrência e a reprodução de grande parte das espécies estão restritas à estação chuvosa (DUELLMAN & TRUEB, 1986; AICHINGER, 1987; BERTOLUCI & RODRIGUES, 2002). Apesar da alta sobreposição temporal, algumas espécies apresentaram segregação no período de maior abundância populacional. O grau de sazonalidade dos fatores climáticos influi na estrutura das comunidades de anuros, especialmente o padrão de ocorrência de chuvas em relação à distribuição sazonal das espécies (TOFT & DUELLMAN, 1979; ROSSA-FERES & JIM, 1994). Regiões com clima sazonal, principalmente em relação à chuva, possuem maior número de espécies que se reproduzem na estação úmida (HEYER, 1973; TOFT & DUELLMAN, 1979; JIM, 1980; AICHINGER, 1987; ROSSA-FERES & JIM, 1994). Apesar disso, a riqueza de espécies e a abundância de girinos não foram correlacionadas com a pluviosidade, o que ocorreu também em Paranapiacaba, SP (POMBAL, 1997) e Tijucas do Sul, PR (CONTE & MACHADO, 2005). A ausência de correlação parece mostrar que não há um único fator climático, mas um conjunto de 28 fatores influenciando a reprodução dos anuros (POMBAL, 1997; CONTE & MACHADO, 2005) e, consequentemente, a permanência dos girinos no hábitat. A temperatura e a umidade variaram pouco ao longo do ano na região estudada, mas os baixos valores destes parâmetros na estação seca, contribuíram para a correlação encontrada entre a riqueza das espécies com a temperatura e a umidade do ar. As espécies com grande amplitude de nicho temporal apresentaram um período mais favorável para a reprodução associado aos meses de maiores índices pluviométricos, detectado pela maior abundância de seus girinos como, Aplastodiscus leucopygius, Bokermannohyla sp. (gr. circumdata), B. hylax e Scinax hiemalis. Girinos de Scinax crospedospilus, Physalaemus moreirae e Chiasmocleis leucosticta apresentaram baixa amplitude de nicho temporal, sendo encontrados apenas no final ou no início da estação chuvosa. A maioria das espécies teve amplitude de nicho intermediária para ocorência temporal. A atividade reprodutiva destas espécies é relacionada com a ocorrência de altos índices pluviométricos. Em Bertioga a maioria das espécies (65%) ocorreu na estação chuvosa, e as espécies anuais representaram 26% da anurofauna. Espécies anuais são comuns em ambientes com clima tropical úmido (DUELMANN & TRUEB, 1986), como em Santa Cecília, Equador, onde CRUMP (1974) e DUELMANN (1978) registraram grande número de espécies com reprodução ao longo do ano (cerca de 33% e 30%, respectivamente). Em regiões sazonais com estação seca definida, ARZABE (1999), TOLEDO et al. (2003), PRADO et al. (2004), VASCONCELOS & ROSSA-FERES (2005) e SANTOS et al. (2007) registraram menor proporção de espécies anuais (0%, 0%, 12,5%, 7,4% e 0%, respectivamente), com predomínio daquelas associadas à estação chuvosa. Em regiões mais úmidas e com estação seca menos pronunciada, BERTOLUCI (1998) e CONTE & ROSSA-FERES (2006), encontraram maior proporção de espécies anuais (47% e 25%, respectivamente) e menor proporção de espécies restritas à estação chuvosa (35% e 48%, respectivamente). Assim, o padrão de distribuição dos girinos na área estudada pode ser considerado mais próximo ao de 29 regiões mais úmidas. Em Boracéia, BERTOLUCI & RODRIGUES (2002) registraram uma proporção de espécies anuais de apenas 11%. Entretanto, segundo BERTOLUCI & HEYER (1995), o volume anual de chuvas nessa região tem diminuído e o clima vem se tornando progressivamente mais árido. Essa aridez pode explicar a menor proporção de espécies anuais em Boracéia, que possui riqueza muito semelhante à registrada em Bertioga. Esses resultados conflitantes para áreas de Floresta Atlântica indicam que, mais que a fisionomia vegetal, o volume e distribuição das chuvas regulam a distribuição sazonal das espécies de anuros. 1.7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS AICHINGER, M. 1987. Annual activity patterns of anurans in a seasonal neotropical environment. Oecologia, 71: 583-592. ANGERMEIER, P. L. & SCHLOSSER, I. J. 1989. Species-area relationships for stream fishes. Ecology, 70:1450-1462. ARZABE, C. 1999. Reproductive activity patterns of anurans in two different altitudinal sites within the Brazilian Caatinga. Revista Brasileira de Zoologia., 16(3): 851-864. AYRES, M.; AYRES Jr., M.; AYRES, D. L. & SANTOS, A. S. 2003. BioEstat 3.0. Aplicações estatísticas nas áreas das ciências biológicas e médicas. Belém, Sociedade Civil de Mamirauá. AZEVEDO-RAMOS, C. & MAGNUSSON, W. E. 1999. Tropical tadpole vulnerability to predation: association between laboratory results and prey distribution in an Amazonian savanna. 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Poças temporárias amostradas no Parque das Neblinas, Bertioga, SP: A) Poça Temporária 4 (PT4: 23°45’03,2”S; 46°09’51,9”W); B) Poça Temporária 5 (PT5: 23º44’38,6”S; 46º08’57,6”W). B A 41 eblinas, Bertioga, SP: A) Riacho 1 (R1: º45’40,5”S; 49º09’39,8”W); B) Riacho 2 (R2: 23º44’47,3”S; 46º09’49,7”W); C) Riacho (R3: 23º44’34,1”S; 46°08’51”W). A B C Figura 5. Riachos amostrados no Parque das N 23 3 42 1 2 3 igura ade compos de es os os amostrados no Parque das Neblinas, Bertioga, SP, obtido através de análise de ru atri Coefici de Morisita rn. Coeficiente de corre o cofen F 6. Similarid na ição pécies entre 11 corp d´água, ag pamento, na m z do ente -Ho laçã ética = 0,88. 43 Figura 7. Similaridade na ocorrência espacial entre os girinos das 23 espécies registradas em 11 corpos d’água no Parque da Neblinas, Bertioga, SP, obtido através de análise de agrupamento, na matriz do Coeficiente de Morisita-Horn. Coeficiente de correlação cofenética = 0,88. Abreviações: Rhiict = Rhinella icterica, Rhiorn = Rhinella ornata, Aplleu = Aplastodiscus leucopygius, Bokhyl = Bokermannohyla hylax, Bspgc = Bokermannohyla sp. (gr. circumdata), Denber = Dendropsophus berthalutzae, Denele = Dendropsophus elegans, Denmic = Dendropsophus microps, Hypalb = Hypsiboas albomarginatus, Hypbis = Hypsiboas bischoffi, Hypfab = Hypsiboas faber, Hyppar = Hypsiboas pardalis, Hyppol = Hypsiboas polytaenius, Phyaffroh = Phyllomedusa aff. rohdei, Scicro = Scinax crospedospilus, Scihay = Scinax hayii, Scihie = Scinax hiemalis, Scicfbri = Scinax cf. brieni, Sspgr = Scinax sp. (gr. ruber), Phymor = Physalaemus moreirae, Phyolf = Physalaemus olfersii, Crodis = Crossodactylus dispar, Chileu = Chiasmocleis leucosticta. 44 Figura 8. Ordenação por nMD as 23 espécies em 11 corpos d’água n Abreviações: Rhiict = Rhin hiorn = Rhinella ornata, Aplleu = Aplastodiscus leucopygius, Bo la hylax, Bspgc = Bokermannohyla sp. (gr. circumdata), Denber = endropsophus berthalutzae, Denele = Dendropsophus , Denmic = Dendropsophus microps, Hypalb = Hypsiboas albomarginatus, ischoffi, H ardalis, ypsiboas polytaen o = Scinax crospedospilus, Sciha , Scicfbri = Scinax cf. brieni, Sspgr = Scinax sp. (gr. ruber), Phymor = Physalaemus moreirae, alaemus olfersii, Chiasmocleis Sspgr Hypalb Denber Phyaff.roh Denmic Scicf.bri Phymor Chileu Rhiorn Rhiict Hyppol Scicro Cro Bspgc Denele Phyolf Scihay Hyppar Hypbis Hypfab Bokhyl Aplleu Scihie dis S da ocorrência temporal de girinos d o Parque da Neblinas, Bertioga, SP. Stress = 0,218.registradas ella icterica, R khyl = Bokermannohy D elegans Hypbis = Hypsiboas b Hyppol = H ypfab = Hypsiboas faber, Hyppar = Hypsiboas p ius, Phyaffroh = Phyllomedusa aff. rohdei, Scicr y = Scinax hayii, Scihie = Scinax hiemalis Phyolf = Phys Crodis = Crossodactylus dispar, Chileu = leucosticta. 45 1.9.TABELAS Tabela 1. Descritores ambientais dos corpos d’água amostrados. Coordenadas Geográficas Diâmetro rofu id H ro eid e egetal (% tidade fo s dro o (meses) P (m) nd ade (m) ete gen ad v ) Quan de lha Hi períod R1 49º 23º45’40,5”S; 09’39,8”W 41.55 0.2 29 13 R2 46º09’49,7 23º44’47,3”S; ”W 0 34,1”S; ’51”W ,6”S; °10’50,9”W 1 0 2 S; 8’35,1”W 3 ’24,1”S; 35,1”W 5 5’03,2”S; 46°09’51,9”W 23º44’38,6”S; 08’57,6”W 5 4’25,6”S; 8’35,7”W 44’34”S; 53,4”W 2 ; 2.5 0.6 43 13 R3 46°08 23º44’ 10 0.3 57 2 13 PP1 23°44’03 46 94 0.8 4 3 1 3 PT2 23º44’26,8” 46º0 23º45 20 0.5 57 10 PT3 23°4 46º08’ 60 0.6 71 10 PT4 10 0.4 57 4 12 PT5 46º 60 0.8 5 7 10 BT1 46 23° 4 °0 60 0.45 57 3 6 BP2 46°08’ 23°44’ 23° 60 0.5 57 13 BT3 37,8”S 46°08’57,5”W 80 0.4 71 1 9 46 Tabela 2. Espécies de anuros registradas na fase larvária no Parque das Neblinas, Bertioga, SP, no período de março de 2006 a março de 2007. Família éEsp cie Bufonidae Rhine er plla ict ica (S ix, 1824) Rhine a illa orn ta (Sp x, 1824) Hylidae Aplastodiscus leucopygius (Cruz & Peixoto, 1985) Bokermannohyla hylax (Heyer , 1985) Bokermannohyla sp. (gr. circumdata) Dendropsophus berthalutzae (Bokermann, 1962) Dendropsophus elegans (Wied – Neuwied, 1824) Dendropsophus microps (Peters, 1872) p a S sib isc Boulenger Hy siboas lbomarginatus ( pix, 1824) Hyp oas b hoffi ( , 1887) sib ab ied ied Hyp oas f er (W -Neuw , 1821) Hypsiboas par Sp dalis ( ix, 1824) Hypsiboa olytaenius s p (Cope, 1870) Phyllomedusa aff. hdei S ax cr pedos us (Lu 1925 S ha i (Barbour ro cin os pil tz, ) cinax yi , 1909) Scinax hiemalis (Haddad & Pombal, 1987) Scinax cf. brieni Scinax sp. (gr. ruber) iuperidae Physalaemus olfersii (Lichtenstein & Martens Le , 1856) icrohylidae Physalaemus moreirae (Miranda-Ribeiro, 1937) Chiasmocleis leucosticta (Boulenger, 1888) ylodidae Crossodactylus dispar Lutz M H , 1925 47 Tabela 3. Abundância dos girinos das 23 espécies de anuros registradas em 11 corpos d’água no Parque das Neblinas, Bertioga, SP. Em negrito a maior abundância da espécie. Espécies R1 R2 R3 PP1 PT BP2 BT3 Abundância2 PT3 PT4 PT5 BT1 Rhinella icterica 0 0 0 0 1210 1200 0 10 0 0 0 0 Rhinella ornata 0 200 52 1379 41 0 0 10 0 1782 Aplastodiscus leu 19 6 721 0 17 0 51 0 244 100 1168 Bokermanohyla h 860 17 0 59 0 10 0 457 5301 Bokermannohyla 32 4 0 0 0 0 0 0 553 Dendropsophus b 1 67 1 37 0 39 322 Dendropsophus e 0 6 0 0 0 0 0 6 Dendropsophus m 0 0 0 21 75 57 0 0 485 Hypsiboas alboma 0 0 59 0 0 0 0 0 59 Hypsiboas bischo 298 388 193 24 130 7 68 20 1330 Hypsiboas faber 0 0 0 81 5 0 0 0 0 86 Hypsiboas pardali 0 0 0 0 0 0 0 399 139 538 Hypsiboas polytae 0 0 0 9 0 0 0 0 0 9 Phyllomedusa aff. 0 0 0 0 19 0 0 36 Scinax crospedos 0 0 0 0 0 0 11 0 11 Scinax hayii 703 0 6 76 4 1275 237 10 4651 Scinax hiemalis 70 1397 300 0 21 2 119 226 2218 Scinax cf. brieni 0 0 0 0 80 0 205 0 2 1792 Scinax sp. (gr. rub 0 0 0 101 0 0 0 0 0 101 Physalaemus mor 0 0 0 0 0 0 0 0 54 54 Physalaemus olfe 0 44 4 24 219 188 23 12 1690 Crossodactylus di 0 0 0 0 0 0 0 1 6 Chiasmocleis leuc 0 0 0 1 0 1 0 0 2 Abundância por 1546 3039 47 577 1755 482 1060 23410 0 1 0 copygius 10 ylax 466 61 3371 sp. (gr. circumdata) 514 3 0 erthalutzae 0 0 20 140 17 legans 0 0 0 0 icrops 0 129 1 103 rginatus 0 0 0 ffi 0 2 2 0 0 0 s 0 0 nius 0 0 rohdei 0 0 17 0 pilus 0 0 0 0 4 22 136 52 31 0 28 13 177 er) 0 0 eirae 0 0 rsii 0 5 365 1 711 spar 0 0 osticta 0 0 0 corpo d'água 1074 3496 799 43 1235 4 Riqueza 8 11 12 8 9 11 5 7 10 7 9 Tabela 4. Regressã e ú la riq a bu nc en no nju d s d’água u in a , es de há e n e e folhas e hidroperíodo. Em negrito o único valor de correlação com p < 0,05. escritores de hábitat Riqueza Abundância o lin ar m ltip da uez e a ndâ ia m sal co nto e 11 corpo descritor a bitat: mostra diâme dos tro, p no Parq e d didad as Ne e, het bl as roge , Ber eidad tiog , e veg SP co tal, qu m os antidarofun de d D Diâmetro 0,07 0,60 Profundidade 0,48 0,15 eterogeneidade vegetal 0,007 0,65 uantidade de folhas 0,72 0,65 idroperíodo 0,38 0,28 H Q H 48 Tabela 5. Descritores da diversidade das comunidades de girinos registradas em 1 corpos d´água no Parque das Neblinas, Bertioga, SP. Em negrito os maiores valores para cada índice. 1 R1 R2 R3 PP1 PT2 PT3 PT4 PT5 BT1 BP2 BT3 Riqueza 5 7 8 11 10 12 8 9 11 7 9 Abundância 3039 47 1060 Diversidade 99 1,46 1,36 7 6 6 64 Equitabilidade 4 0,62 0,49 0 0,49 0,2 ,55 7 1074 3496 1546 799 43 577 1,6 1755 0,92 1,34 1235 4482 0, 1,24 1,59 1,2 0,9 1, 0,5 ,31 0,30 0,66 8 0 0,29 0,4 Tabela 6. Diversidade ß entre os 11 corpos g ostrados no Parque das Neblinas, Bertioga, SP. Em negrito os menores valores de similaridade; em itálico o número de espécies em comum entre os corpos gu R1 R2 R3 PP1 PT2 PT3 BP2 d´á ua am d´á a. PT4 PT5 BT1 BT3 R1 * 0,50 0,44 0,00 0,36 0,06 0,30 0,08 0,20 0,27 0,33 R2 4 * 0,67 0,20 0,55 0,27 0,50 0,23 0,27 0,60 0,38 6 4 5 7 7 * 0,43 0,75 0,36 0,31 0,35 T4 3 5 6 4 8 6 * 0,55 0,67 0,55 0,58 PT5 1 3 , 2 3 3 6 6 4 * 0,54 5 6 6 R3 4 6 * 0,27 0,64 0,33 0,60 0,31 0,36 0,55 0,4 PP1 0 3 4 * 0,24 0,44 0,27 0,25 0,20 0,25 0,22 PT2 4 6 6 4 * 0,47 0,80 0,58 0,70 0,46 0,62 PT3 1 P 4 4 4 7 7 9 6 * 5 0 45 0,29 0, 0,43 0BT1 3 5 5 6 * 33 0,5 BP2 3 6 6 4 6BT3 4 4 8 6 7 7 * 49 Tabela 7. Amplitude de nicho para ocorrência espacial e temporal dos girinos das 23 spécies de anuros registradas em 11 corpos d’água no Parque das Neblinas, ertioga, SP. Espécies Amplitude de Nicho (BA) e B Ocorrência Temporal Ocorrência Espacial Rhinella icterica 0,192 0,002 Rhinella ornata 0,285 0,062 Aplastodiscus leucopygius 0,856 0,130 Bokermannohyla hylax 0,903 0,124 Bokermannohyla sp. (gr. circumdata) 0,770 0,015 Dendropsophus berthalutzae 0,226 0,275 Dendropsophus elegans 0,131 0,000 Dendropsophus microps 0,232 0,363 Hypsiboas albomarginatus 0,141 0,000 Hypsiboas bischoffi 0,405 0,407 Hypsiboas faber 0,318 0,012 Hypsiboas pardalis 0,311 0,062 Hypsiboas polytaenius 0,149 0,000 Phyllomedusa aff. rohdei 0,320 0,099 Scinax crospedospilus 0,063 0,000 Scinax hayii 0,193 Scinax hiemalis 0,133 Scinax Scin Physalaemus moreirae 0,069 0,000 Chiasmocleis leucosticta 0,100 0,412 0,705 cf. brieni 0,122 0,062 ax sp. (gr. ruber) 0,171 0,000 Physalaemus olfersii 0,375 0,286 Crossodactylus dispar 0,292 0,038 0,083 Tabela 8. Dados mensais de temperaturas mínima e máxima, pluviosidade, umidade relativa, riqueza e abundância de girinos no conjunto dos 11 corpos d’água amostrados no Parque das Neblinas, Bertioga, SP. Em negrito os maiores valores. Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Temperatur ínima 18 15 11 9 8 10 12 15 15 17 17 16 20a m Temperatura máxima 27 24 23 22 23 24 22 23 26 27 27 29 30 Pluviosidade 1575 809 191 144 319 92 460 646 958 687 831 265 356 Umidade rel a 81 84 80 77 74 71 78 83 74 77 75 70 77 Riqueza 15 15 11 11 7 8 7 14 18 18 19 18 16 Abundância 1065 1249 852 828 1314 1337 1521 2550 4276 2228 2527 1993 1670 ativ 50 Tabela 9. Regressão linear múltipla da riqueza e abundância mensal dos girinos das espécies registradas em cada corpo d’água com os parâmetros climáticos no Parque verificar correlação em BT1, pois este corpo d’água esteve seco durante 7 meses. das Neblinas, Bertioga, SP. Em negrito os valores de p < 0,05. Não foi possível Riqueza Abundância F regressão p r² p r² F regressão R1 0,09 0,96 -0,52 1,10 0,43 0,04 R2 3,54 0,10 0,49 0,09 0,96 -0,52 R3 9,64 0,02 0,76 0,40 0,76 -0,29 PP1 2,78 0,17 0,43 0,34 0,80 -0,39 PT2 13,43 0,20 0,90 0,46 0,76 -0,68 PT3 1,34 0,45 0,17 1,67 0,39 0,29 PT4 0,38 0,77 -0,36 5,29 0,07 0,65 PT5 6,55 0,14 0,77 2,02 0,35 0,38 BT1 - - - - - - BP2 0,98 0,53 0,008 4,66 0,07 0,58 BT3 1,19 0,43 0,13 0,58 0,72 -0,46 Tabela 10. Abundância mensal dos girinos de 23 espécies de anuros registradas em 11 corpos d’água no Parque das Neblinas, Bertioga, SP, entre março de 2006 e março de 2007. MAR ABR MAI JUN JUL AGO SET OUT NOV DEZ JAN F EV MAR Rhinella icteri 17 2 ca 0 0 0 0 550 13 244 262 107 0 15 Rhinella orn 9 0 Aplastodiscu 93 Bokermano 451 Bokermanno 32 15 Dendropso 21 Dendropsoph 2 0 Dendropso 2 21 Hypsiboas al Hypsiboas 98 438 Hypsiboas fa 31 Hypsiboas 43 12 Hypsiboas polytaenius 1 1 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 5 Phyllomedu 5 0 Scinax crospedospilus 8 2 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Scinax hay 411 Scinax hiemalis 24 15 102 168 232 332 193 338 280 221 161 91 61 Scinax cf. b 82 20 11 Scinax sp. (gr. ruber) 0 0 0 0 0 0 0 0 46 27 22 3 3 Physalaem moreirae 0 0 0 0 0 0 0 16 35 1 0 0 0 Physalaemus olfersii 49 14 5 3 0 0 0 202 428 225 399 273 92 Crossodact 0 0 Chiasmocleis leucosticta 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 ata 0 0 0 0 50 460 439 394 393 0 37 s leucopygius 121 182 96 69 47 83 109 73 79 113 50 53 hyla hylax 506 754 473 331 388 380 473 319 303 259 250 414 hyla sp. (gr. circumdata) 21 61 90 71 40 49 28 19 50 21 45 phus berthalutzae 11 4 0 0 0 0 0 0 18 44 111 113 us elegans 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 3 phus microps 11 3 0 0 0 0 0 130 195 72 21 3 bomarginatus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 6 25 25 3 bischoffi 65 90 66 164 7 19 35 24 26 42 169 1 ber 9 5 3 3 0 0 0 0 19 5 4 7 pardalis 13 3 0 1 0 0 0 95 152 147 72 sa aff. rohdei 0 0 0 7 0 0 0 0 9 8 7 ii 218 113 14 11 0 0 0 320 1087 768 1053 656 rieni 6 1 0 0 0 0 0 357 1048 267 us ylus dispar 2 1 1 0 0 1 0 0 0 0 1 51 ATLÂNTICA REFLETE A HISTÓRIA EVOLUTIVA OU FATORES -CAPÍTULO 2- A MORFOLOGIA DOS GIRINOS DE UMA ÁREA DE MATA CONTEMPORÂNEOS? 52 2.1. RESUMO O enfoque ecomorfológico assume que um ambiente particular restringe a morfologia e ecologia de uma maneira paralela, assim, padrões em ecologia de indivíduos, populações ou agrupamentos de espécies podem ser deduzidos através de seus caracteres morfológicos. Esse estudo foi desenvolvido com o objetivo de analisar a morfologia de girinos em corpos d’água de uma área de Mata Atlântica, procurando verificar a existência de adaptações morfológicas para os diferentes micro-hábitats. Para tanto, as seguintes hipóteses foram formuladas: 1) a morfologia dos girinos é onstituída por um conjunto relacionada ao tipo de micro-hábitat ocupado; 2) a morfologia reflete o grau de parentesco entre as espécies. As análises de Componentes Principais e de similaridade evidenciaram dois agrupamentos de espécies, um constituído por girinos bentônicos e outro constituído por girinos nectônicos. Três guildas de girinos com diferentes comportamentos e uso de micro-hábitat foram evidenciadas na análise de similaridade – girinos nectônicos que formam agregados, girinos nectônicos que não formam agregados e girinos bentônicos que não formam agregados. A morfologia externa dos girinos foi positivamente correlacionada com a matriz de micro-hábitat e comportamento e não com a matriz de proximidade taxonômica. Apesar do teste de Mantel indicar ausência de correlação entre as matrizes simétricas de caracteres da morfologia oral interna com as matrizes de micro-hábitat/comportamento e de proximidade taxonômica, o dendrograma dos caracteres da morfologia oral interna mostra que os agrupamentos refletiram a proximidade taxonômica entre os girinos. Os dados obtidos permitem inferir que a morfologia externa é c de caracteres morfológicos, dos quais alguns são mais sujeitos as pressões de fatores contemporâneos, enquanto a morfologia oral interna reflete os fatores históricos. Palavras-chaves: Ecomorfologia, morfologia oral interna, fatores contemporâneos, fatores históricos, adaptações. 53 2.1. ABSTRACT The focus on ecomorphological admits that a particular ambient restricts the rs dendrogram internal oral morphology shows that the groupings reflected morphology and ecology in a parallel way. In this manner, individual patterns in ecology, populations or species grouping can be deduced by means of its morphological characters. This study was developed with the objective to analyze tadpoles morphology in ponds of an Atlantic Forest area, trying to verify the existence of morphological adaptations to the different micro-habitats. In this way, the follow hypotheses were formulated: 1) tadpole morphology is related to the micro-habitat where they live; 2) morphology reflects the taxonomic proximity among the species. The Principal Components and similarity analyses show two species grouping, one of them composed of bentonic tadpoles, and the other composed of nektonic tadpoles. Three tadpoles guilds with different behaviors and micro-habitat use were evidenced in the similarity analyses – nektonic tadpoles that constitute aggregation, nektonic tadpoles that do not constitute aggregation and bentonic tadpoles that do not constitute aggregation. The tadpoles external morphology were positively correlated with micro- habitat/behavior matrix and not with taxonomic proximity matrix. Although the Mantel test indicates absence of correlation between the symmetrical matrices of morphology internal oral characters with micro-habitat/behavior and taxonomic proximity matrices, the characte the taxonomic proximity among the tadpoles. The data obtained allow to infer that the external morphology seems to be constituted by a group of morphological characters, of which some of them are more exposed to pressures of contemporary factors, while internal oral morphology seems to reflect historical factors. Keywords: Ecomorphology, internal oral morphology, contemporary factors, historical factors, adaptations. 54 2.3. INTRODUÇÃO Entre as questões mais antigas e importantes em biologia evolutiva estão m organismo (i.e., sua performance) (PERES-NETO, 1999). orrem em diversos tipos de hábitats e apresentam uma & McDIARMID, 1999a,b). ORTON (1953, 1957), dos adultos; e quando se considera poucos os de grande valor sistemático nas larvas de anuros. LTIG & JOHNSTON (1989) propuseram guildas ecomorfológicas para os girinos guilda dos b aquelas relacionadas à origem das adaptações dos organismos ao seu ambiente (PERES-NETO, 1999). Isso significa buscar compreender como uma espécie adquiriu seu repertório de caracteres comportamentais e ecológicos. De um modo geral, se aceita que este repertório evolutivo representa a interação entre o genótipo, o fenótipo e o meio ambiente, e que as adaptações locais determinam o modo de operação de u Os girinos de anuros oc imensa diversidade morfológica (ALTIG com base na morfologia oral externa e na posição do espiráculo, reuniu os girinos de anuros em quatro grupos, cada um restrito a uma família ou grupo de famílias de Anura, sugerindo que esses quatro morfotipos representavam grandes radiações seqüenciais na filogenia dos anuros. Embora os grupos propostos por esta autora tenham sido largamente aceitos pelos herpetólogos, suas idéias sobre a classificação e filogenia de Anura geraram muitas controvérsias, centralizadas na questão de qual peso deve ser dado aos caracteres larvários, quando a morfologia das larvas sugere relações diferentes da morfologia caracteres larvários a possibilidade de convergência é alta e a confiança derivada deste tipo de relação sistemática é baixa (STARRET, 1973; SOKOL, 1975). STARRET (1973) e SOKOL (1975, 1977, 1981) identificaram muitos caracteres intern A , com base na morfologia e no hábito alimentar. Segundo os autores, a entônicos compreende girinos de corpo deprimido, disco oral ventral a anteroventral, olhos dorsais e nadadeiras baixas; a dos nectônicos inclui girinos de corpo comprimido, disco oral anteroventral, olhos laterais e nadadeiras altas; a dos 55 filtradores de suspensão inclui girinos com ausência de estruturas queratinizadas no disco oral, corpo geralmente muito deprimido e olhos laterais. WASSERSUG (1976a,b, 1980) iniciou o estudo da morfologia larvária objetivando a procura de caracteres diagnósticos adicionais para elucidar problemas sistemáticos nos anuros, e posteriormente concentrou-se no estudo comparativo de estruturas orais internas, que não tinham sido enfatizadas por outros autores. Seus trabalhos demonstraram a importância do significado adaptativo desses caracteres morfológicos, uma vez que muitos conhecimentos sobre a ecologia dos girinos podem ser obtidos a partir do estudo da morfologia oral (SPIRANDELI-CRUZ, 1991). Desse modo, este autor foi responsável por uma nova visão na interpretação dos caracteres larvários dos anuros, tanto do ponto de vista sistemático como do ponto de vista ecológico. Sua terminologia e seqüência de descrição da anatomia buco-faringeana vêm sendo utilizadas por outros estudiosos como VIERTEL (1982), INGER (1983, 1985), DUELLMAN & de SÁ (1988), SPIRANDELI-CRUZ (1991), FORD & CANNATELLA (1993), SCHIESARI et al. (1996), D’HEURSEL & BALDISSERI (1999), D’HEURSEL & de SÁ (1999), VIERTEL & RICHTER (1999), D’HEURSEL (2004) e PRADO (2006). Apesar do grande número de estudos morfológicos, poucos enfocam os aspectos ecológicos (INGER, 1985) e nenhum associa a ecologia com a morfologia. O enfoque ecomorfológico assume que um ambiente particular restringe a morfologia e ecologia de uma maneira paralela, assim, padrões em ecologia de indivíduos, populações ou agrupamentos de espécies podem ser deduzidos através de seus caracteres morfológicos (MULLANEY & GALE, 1996). A ecomorfologia fundamenta-se na idéia que as diferenças morfológicas existentes entre as espécies podem estar associadas à ação de diferentes pressões ambientais e biológicas por elas sofridas, e uma das principais hipóteses a ser testada, é uma possível associação entre a morfologia e a ecologia, de maneira que a morfologia típica de uma população 56 em um ladas: 1) a morfologia dos girinos é relacionada ao tipo de micro-h 2.4. MA e a morfologia oral foram determinadas em girinos 2007, e corpos d’água no Parque das Neblinas, Bertioga, SP. A metodologia de coleta Dendropsophus elegan s faber, H. polytaenius, Crossodactylus dispar e Chiasm ou não fora morfológica (estágios 35 a 39; GOSNER, 1960). Todos os exemplares coletados estão depositados na Coleção Científica de Anfíbios (DZSJRP-Tadpoles) do Departamento de Zoologia e Botânica do Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas – UNESP, Campus de São José do Rio Preto, SP. 2.4.2. Morfologia externa: morfometria e atributos ecomorfológicos que possível em dez, mas no mínimo em três girinos de cada espécie, nos estágios de desenvolvimento 35 a 39 (GOSNER, 1960), segundo ALTIG & JOHNSTON (1986, hábitat deveria ser aquela que garante o melhor desempenho nesse hábitat (PINTO & ÁVILA-PIRES, 2004). Esse estudo foi desenvolvido com o objetivo de analisar a morfologia de girinos em corpos d’água de uma área de Mata Atlântica, procurando verificar a existência de adaptações morfológicas para os diferentes micro-hábitats. Para tanto, as seguintes hipóteses foram formu ábitat ocupado; 2) a morfologia reflete o grau de parentesco entre as espécies. TERIAL E MÉTODOS 2.4.1. Exemplares examinados As dimensões morfométricas de 18 das 23 espécies registradas, no período de março de 2006 a março de m onze e conservação dos girinos está descrita no Capítulo 1. Os girinos de s, Hypsiboa ocleis leucosticta não foram incluídos nesse estudo porque foram raros (n < 3) m encontrados nos estágios de desenvolvimento adequados para análise Dezessete dimensões morfométricas (Figura 1) foram determinadas sempre 57 1989), BRANDÃO (2001) e FIGUEIRA (2004): comprimento total (CT, distância entre a extrem corpo ( tância entre a extremidade anterior do focinho e o início da cauda, em vista la dorsal) dal, medida distânc maior distância entre as margens dorsais da nadadeira e da musculatura caudal, em vista lateral); altura da ventrais da nadadeira e da musculatura caudal, em vista lateral); altura da musculatura caudal (AMC, maior distância ventro-dorsal da musculatura caudal, em vista late