Densidade e diversidade de fenótipos de resistência a
antimicrobianos de Enterococcus sp, Escherichia coli e
Aeromonas sp isoladas de água, sedimento e mexilhão coletados
em Santos e Itanhaém, São Paulo, Brasil
Raphaela Sanches de Oliveira
São Vicente
2016
UNESP - Campus Experimental do Litoral Paulista (CLP) Praça Infante D. Henrique s/nº
- CEP 11330-900 - São Vicente/SP - Brasil Tel. (13) 3569-7100 -
coordenadoria@clp.unesp.br
UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA
“JÚLIO DE MESQUITA FILHO”
Campus Experimental do Litoral Paulista (CLP)
UNIVERSIDADE ESTARUAL PAULISTA
“Júlio de Mesquita Filho”
CAMPUS DO LITORAL PAULISTA
Densidade e diversidade de fenótipos de resistência a
antimicrobianos de Enterococcus sp, Escherichia coli e
Aeromonas sp isoladas de água, sedimento e mexilhão coletados
em Santos e Itanhaém, São Paulo, Brasil
Aluna: Raphaela Sanches de Oliveira
Orientadora: Prof. Dra. Ana Julia Fernandes
Co Orientador: Prof. Dr. Edison Barbieri
Dissertação apresentada ao Câmpus do
Litoral Paulista, UNESP, para obtenção do
título de Mestre no Programa de Pós-
Graduação em Biodiversidade Aquática.
São Vicente
2016
UNESP - Campus Experimental do Litoral Paulista (CLP) Praça Infante D. Henrique s/nº
- CEP 11330-900 - São Vicente/SP - Brasil Tel. (13) 3569-7100 -
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576.1 Oliveira, Raphaela Sanches de
Ol41 Densidade e diversidade de fenótipos de resistência a
antimicrobianos de Enterococcus sp, Escherichia coli e
Aeromonas sp isoladas de água, sedimento e mexilhão
coletados em Santos e Itanhaém, São Paulo, Brasil. / Raphaela
Sanches de Oliveira. - São Vicente, 2017.
62 p.: il, figs., gráfs.
Dissertação (Mestrado) - Universidade Estadual Paulista,
Campus do Litoral Paulista - Instituto de Biociências.
Orientadora: Ana Julia Fernandes
Co-orientador: Edison Barbieri
1. Microbiologia ambiental. 2. Polução marinha.
3. Mexilhão Perna Perna – Contaminação. 4. Bactérias. 5.
Resistência antimicrobiana. I. Título.
Ficha catalográfica elaborada pela Biblioteca da UNESP
Campus do Litoral Paulista
Dedico a toda minha família que, através de seu apoio e carinho, contribuíram
com todas as minhas conquistas.
Tenho a impressão de ter sido uma
criança brincando à beira-mar,
divertindo-me em descobrir uma
pedrinha mais lisa ou uma concha
mais bonita que as outras, enquanto
o imenso oceano da verdade
continua misterioso diante dos meus
olhos.
(Isaac Newton)
Agradecimentos
Agradeço primeiramente aos meus pais, Moises e Aliete, que sempre me
apoiaram e me deram condições para que eu pudesse correr atrás dos meus sonhos, e
chegar ate onde cheguei, sem eles nada seria possível. Em especial a minha mãe que me
fez chegar ate aqui, sem medir esforços. Aos meus irmãos, José e Geovana, pelo apoio.
Nunca terei palavras para agradecer tudo que fizeram por mim.
Aos meus avôs, Jose e Tito e a minha vó Dolores, que mesmo com toda sua
simplicidade estava sempre disposta a me ajudar, me dando total apoio, me fazendo
sempre seguir em frente, disposta a mudar de cidade para me acompanhar. As minhas
tias, tios e primos, muito obrigado.
A todos os meus amigos que sempre esperavam a minha volta me
proporcionando momentos incríveis, renovando e recarregando minhas energias, meu
muito obrigado. Babi, não tenho palavras para agradecer todo apoio e palavras de
incentivo, me trazendo calma e força para terminar. As meninas, Ju, Gi, Carol, Mari,
Aline, Gui, Malu, as Paty’s, muito obrigada por cada conversa. As minhas
companheiras de Unesp, Amanda, Prema, saibam que mesmo de longe sempre
estiveram perto, para uma conversa, uma dúvida, uma ajuda, obrigada por tudo, eu
amo vocês.
Ao MicroMar, obrigada por toda hospitalidade, apesar do nosso cantinho ser
pequeno, nos sempre nos entendemos e a colaboração é constante. Um agradecimento
especial a Sonia, Roberta, Vanessa, Aline, Bruna, Eliete, meu muito obrigada, não
tenho palavras para agradecer tudo que fizeram por mim, sem vocês nada seria
possível. Ro, saiba que você foi essencial para a conclusão deste trabalho, só tenho a
agradecer cada estadia, cada corrida na Unesp para me socorrer, cada “Calma, vai
dar tudo certo”. Sonia você também, não tenho palavras para agradecer cada ajuda,
cada maratona de laboratório, cada texto revisado, muito obrigada, você também foi
essencial para a conclusão. Aline, mesmo de longe e com sua vida de Super-Mãe
sempre arrumando um tempinho para me ajudar.
A todos da Unesp CLP, Marcia, Luciana, Wagner, Yasmim, muito obrigada
pela ajuda, por cada material separado. A Conceição, Fabiana, Hana, Paulo, a todos
que sempre estavam dispostos a me ajudar.
Muito obrigada aos meus professores, vocês foram essências para minha
formação. Em especial ao prof Marcelo Pinheiro, obrigada por cada ajuda, cada
conversa, cada risada. Ao prof Felipe, que me ajudou em momentos tão complicados.
Ao prof Bob, que sempre estava disposto a contribuir para minha formação. Meu
muito obrigada a cada um de vocês.
Por fim, quero agradecer imensamente a minha orientadora prof Ana Julia,
muito obrigada por me aceitar em seu laboratório desde a graduação me ensinando,
sempre contribuindo para meu crescimento profissional e pessoal. Não tenho palavras
para expressar toda minha gratidão, em momentos muito difíceis, você foi minha
segunda mãe, só tenho agradecer a cada conversa, cada risada, cada momento que me
acolheu em sua casa, acima de uma grande professora é uma grande amiga. Obrigada
por acreditar em mim mais uma vez, proporcionando a conclusão deste trabalho.
Enfim meu muito obrigada a todos que participaram e me ajudaram de
alguma maneira para que eu pudesse chegar ate aqui.
Resumo
O desenvolvimento urbano em áreas costeiras tem ocorrido intensamente e o
aumento das descargas de esgotos domésticos é uma das consequências desta expansão
e motivo de preocupação para a saúde pública. Assim a qualidade microbiológica das
águas, sedimentos e alimentos de origem marinha devem ser monitoradas,
principalmente os organismos filtradores como os mexilhões, Perna perna. moluscos
bivalves, por filtrarem a água para obtenção de alimento e oxigênio, concentram
material em suspensão nos seus tecidos, inclusive bactérias patogênicas resistentes a
substâncias antimicrobianas, o que os torna uma fonte potencial de contaminação
humana por patógenos. O objetivo do presente estudo foi avaliar a densidade e
resistência a antimicrobianos de Enterococcus sp, Escherichia coli e Aeromonas sp
isolados dos tecidos de mexilhão Perna perna, água e sedimento coletados em Santos e
Itanhaém, Estado de São Paulo. Como resultado observa-se que as densidade de
Enterococcus sp e Escherichia coli encontradas na água dos dois pontos de coleta estão
dentro das normas da Resolução Conama 274/2000, já as densidades encontradas nos
sedimentos e em tecidos moles dos mexilhões foram elevadas. Para Aeromonas sp não
existe padrão, pois as mesma não estão presentes na legislação. Observou-se também
altas frequências de resistência bacteriana aos antimicrobianos. Os resultados obtidos
sugerem que pode haver uma questão importante para a saúde pública, pois foram
encontrados microrganismos apresentando múltipla resistência aos antibióticos
analisados, sendo que apenas a ciprofloxacina se mostrou mais eficiente para os três
microrganismos analisados. Tendo em vista os resultados obtidos foi possível concluir a
existência de situação preocupante, pois os microrganismos testados se mostram
altamente resistentes a múltiplos antimicrobianos, gerando um grande problema de
saúde pública.
Palavras chaves: Aeromonas sp, antibióticos, contaminação ambiental,
Enterococcus sp, Escherichia coli manipulação alimentar, mexilhão Perna perna
Abstract
Urban development in coastal areas has occurred intensely and the increase in
discharges of domestic sewage is one of the consequences of this expansion and cause
of concern for public health. Thus the microbiological quality of the waters, sediments
and foods of marine origin must be monitored, mainly the filtering organisms like the
mussels, Perna perna, bivalve molluscs, in view of the fact that by filtering the water to
obtain food and oxygen they concentrate suspended material in their tissues, including
pathogenic bacteria resistant to antimicrobial substances, which makes them a potential
source of human contamination by pathogens. The objective of the present study was to
evaluate the density and antimicrobial resistance of Enterococcus sp, Escherichia coli
and Aeromonas sp isolated from tissues mussel Perna perna, water and sediment
collected in Santos and Itanhaem, São Paulo State. As a result, it was observed that the
density Enterococcus sp and Escherichia coli found in the water of the two collection
points were within the norms of Conama Resolution 274/2000, since the densities found
in the sediments and soft tissues of the mussels were high. For Aeromonas sp there is no
standard because they are not present in the legislation. Equally, it was observed high
rates of antimicrobial resistance. The results suggest that there may be an important
issue of public health, since microorganisms were found to have multiple resistance to
the analyzed antibiotics, once ciprofloxacin was the most efficient against the three
microorganisms analyzed. A worrisome situation is concluded because the tested
microorganisms are highly resistant to multiple antimicrobials, resulting in a great
public health problem.
Key words: antibiotics, Aeromonas sp, environmental contamination, Escherichia coli,
Enterococcus sp, food handling, mussel Perna perna.
Sumário
1.0 Introdução................................................................................................................11
2.0 Objetivo....................................................................................................................17
3.0 Metodologia..............................................................................................................17
3.1 Determinação da densidade de Enterococcus SP..................................................19
3.1.1. Água.......................................................................................................................19
3.1.2 Mexilhões...............................................................................................................20
3.1.3 Areia/Sedimento.....................................................................................................21
3.2 Determinação da densidade de Escherichia coli...................................................22
3.2.1 Água........................................................................................................................22
3.2.2. Mexilhões..............................................................................................................22
3.2.3 Areia/Sedimento.....................................................................................................23
3.3 Determinação da densidade de Aeromonas sp......................................................23
3.3.1 Água........................................................................................................................23
3.3.2. Mexilhões..............................................................................................................24
3.3.3 Areia/Sedimento.....................................................................................................24
3.4 Teste de sensibilidade a antimicrobianos..............................................................25
4.0 Resultados e Discussão............................................................................................28
4.1 Densidades.................................................................................................................28
4.2 Relação entre a densidade de microrganismos e sua resistência ..............................30
4.3 Resistência a antimicrobianos de Enterococcus sp...................................................31
4.4 Resistência a antimicrobianos de Escherichia coli....................................................38
4.5 Resistência a antimicrobianos de Aeromonas sp.......................................................44
5.0 Conclusão.................................................................................................................51
6.0 Referências Bibliográficas......................................................................................53
11
1.0 Introdução
As regiões costeiras oferecem muitos benefícios ao homem, como obtenção de
alimento, atividades econômicas, práticas de esporte e lazer, entre outros, ocasionando um
desenvolvimento populacional elevado. Esse desenvolvimento por sua vez acarreta uma
produção elevada de lixo e esgoto, sendo que esta produção nem sempre é acompanhado
de infraestrutura de saneamento básico. Este fato leva a uma grande preocupação em
relação à qualidade das águas e areias recreacionais (Oliveira et al., 2008).
O crescente desenvolvimento das cidades litorâneas tem gerado diversos impactos
ambientais. Embora essa relação seja há muito tempo conhecida, apenas recentemente
começou a ser dada a devida atenção aos impactos que o desenvolvimento dessas áreas
pode causar ao ecossistema marinho, bem como à saúde da população.
A poluição dos ecossistemas costeiros é um grave problema ambiental. A
descarga de contaminantes em áreas marinhas é influenciada por vários fatores, incluindo a
distribuição espacial da população. Dessa maneira, considerando que a grande maioria da
população vive nessas áreas, a tendência é que esse número continue a crescer, e a pressão
sobre os ecossistemas também (Elofsson et al, 2003).
O principal impacto antropogênico ocasionado pelo aumento populacional em
cidades litorâneas é o despejo de esgoto doméstico in natura diretamente no mar, elevando
significativamente a carga orgânica lançada nesse ambiente (Sato et al., 2005). Além disso,
o despejo de efluentes carrega uma grande variedade de microrganismos patogênicos como
bactérias, vírus e protozoários. A presença desses microrganismos pode ocasionar doenças
de veiculação hídrica aos banhistas, como gastroenterites, hepatite A, cólera e até
dermatoses (WHO, 1998).
Embora a incidência de tais doenças dependa de vários fatores como o grau de
poluição da água, o tipo e o tempo de exposição, a situação imunológica do banhista, entre
outros (Bartram & Rees, 2000), o monitoramento da qualidade das águas recreacionais
marinhas deve ser considerado parte vital dos programas de gerenciamento costeiro
integrado (Afifi et al., 2000) devido ao risco que podem oferecer à saúde pública.
Além da ausência de sistemas de tratamento de esgotos, outros fatores podem
propiciar o aumento da contaminação das praias: o dimensionamento inadequado de
emissários e sistemas de tratamento de esgotos, a existência de ligações inadequadas da
12
rede de esgotos à rede pluvial, a existência de córregos fluindo ao mar, a ocorrência de
chuvas e as condições de maré (CETESB, 2007).
A qualidade da água para fins de recreação de contato direto e prolongado com a
água (contato primário) é denominada balneabilidade. No Estado de São Paulo, a
balneabilidade das praias é monitorada pela CETESB (Companhia de Tecnologia de
Saneamento Ambiental). O programa de balneabilidade está estruturado para atender à
Resolução CONAMA n°274/2000. Segundo os critérios estabelecidos, as praias são
classificadas em relação à balneabilidade, em duas categorias: Própria e Imprópria sendo
que a primeira reúne três categorias distintas: Excelente, Muito Boa e Satisfatória. Essa
classificação é feita de acordo com as densidades de bactérias fecais resultantes de análises
feitas em cinco semanas consecutivas. A Legislação prevê o uso de três indicadores
microbiológicos de poluição fecal: coliformes termotolerantes (antigamente denominados
Coliformes fecais), Escherichia coli e Enterococcus (figura 1).
Figura 1. Grupo de microorganismos indicadores de poluição fecal (Cetesb, 2010)
O critério adotado pela CETESB para águas marinhas é o seguinte: densidades de
Enterococcus superiores a 100 UFC 100 mL-1, em duas ou mais amostras de um conjunto de
cinco semanas, ou valores superiores a 400 UFC 100 mL-1 na última amostragem,
caracterizam a impropriedade da praia para recreação de contato primário. Sua
classificação, como Imprópria, indica um comprometimento na qualidade sanitária das
águas, implicando em um aumento no risco de contaminação do banhista e tornando
desaconselhável a sua utilização para o banho (Cetesb, 2010).
13
Atualmente bactérias do grupo Enterococcus são consideradas como um indicador
de excelência para a classificação das águas salinas, uma vez que eles apresentam um
amplo tempo de sobrevivência e maior resistência quando comparados à Escherichia coli e
aos coliformes termotolerantes (Dufour, 1994).
Embora os programas de monitoramento das águas recreacionais marinhas já
tenham sido implantados em vários estados brasileiros com sucesso, pouca atenção tem
sido dada às areias das praias, que estão sendo desconsideradas do ponto de vista da saúde
pública. Devido à potencialidade de conter altas densidades de patógenos, o contato
prolongado com as areias de praias contaminadas talvez apresente mais risco à saúde das
pessoas do que o contato com a própria água (Ghinsberg et al., 1994; Papadakis et al.,
1997).
Os sedimentos devem receber atenção especial, uma vez que atuam como filtros
que concentram vários tipos de poluentes, deixando-os armazenados. Alguns trabalhos já
vêm demonstrando que as concentrações bacterianas encontradas nas areias têm sido
superiores às encontradas na coluna de água (Andrade et al, 2015). Esse fato pode ocorrer,
uma vez que as bactérias podem sobreviver por mais tempo nesse ambiente (Whitman &
Nevers, 2003), por encontrarem condições favoráveis de nutrientes (Brunke & Fischer,
1999), proteção contra os raios solares (Davies-Colley et al., 1999) e contra a predação por
protozoários (Davies & Bavor, 2000).
A movimentação de barcos, condições de marés, dragagens, ação das ondas,
ressuspensão de areias e/ou sedimentos contribuem significativamente para que as
bactérias contidas nas areias sejam liberadas para a coluna d’água, aumentando as
concentrações de bactérias na água (AN et al, 2002; Crabill et al, 1999). A quantificação de
organismos indicadores de contaminação nas areias recreacionais são de grande
importância para verificar o risco da presença de microrganismos patogênicos (Cabelli et
al., 1982).
Mendes et al., 1993, a fim de contribuir para pesquisas com a contaminação das
areias de praias, utilizaram como indicadores as bactérias Escherichia coli. Todavia,
estudos mostram que as bactérias do gênero Enterococcus parecem se acumular mais na
areia (Alm et al., 2003). Assim sendo, as bactérias do gênero Enterococcus seriam ótimos
indicadores de contaminação para esse tipo de ambiente.
A introdução de bactérias alóctones em águas costeiras marinhas, não só causam
impacto direto sobre a qualidade da água e areias, como também acarretam efeitos sobre os
14
organismos que habitam esse ecossistema, inclusive aqueles que possuem interesse
comercial para consumo humano (Otway, 1995).
Do ponto de vista de saúde pública é importante considerar não apenas a
possibilidade da transmissão de doenças de veiculação hídrica aos banhistas, mas, também
a contaminação dos alimentos retirados do mar, uma vez que eles podem ser consumidos
crus ou parcialmente cozidos. Logo a qualidade sanitária da água do mar e de organismos
utilizados como fonte de alimento para humanos são extremamente importantes uma vez
que a ingestão de alimentos e/ou águas contaminadas por microrganismos patogênicos são
importantes causas da ocorrência de doenças diarreicas no Brasil (Brasil, 1999) como
discutem vários pesquisadores (Instituto Adolfo Lutz, 2004). Tais doenças representam
uma perda econômica significativa para o país e prejuízos para a saúde da população.
No caso dos moluscos bivalves, este fato é especialmente importante, uma vez
que, ao filtrarem a água para obtenção de alimento e oxigênio, concentram em seus tecidos
todo material em suspensão, inclusive as bactérias patogênicas (Vieira, 2004). Assim, a
contaminação de águas onde moluscos bivalves são retirados para consumo ou cultivados
pode ser um sério risco a saúde humana (Munn, 2004). Por esta razão, mexilhões e ostras,
são utilizados mundialmente como organismos indicadores de poluição fecal (Henriques et
al., 2000).
Os moluscos bivalves, como os mexilhões são organismos micrófagos que se
alimentam de microrganismos e partículas orgânicas em suspensão na água (Ruppert et al.,
2005). Estes organismos formam um aglomerado na zona entremarés de costões rochosos e
têm importância econômica e como fonte de proteína para as populações caiçaras. Além
disto, a prática de mitilicultura no litoral brasileiro é crescente, constituindo uma atividade
econômica adicional para muitas cidades costeiras (Abessa et al., 2005).
As doenças de maior incidência são aquelas do trato gastrointestinal, associadas à
natação e ao consumo de peixes e frutos do mar contaminados. Podem ocorrer desde
infecções mais graves, como gastrenterites, hepatite A, cólera e febre tifóide, até outras
causadas por patógenos oportunistas (Who, 1998).
Os padrões microbiológicos da qualidade de alimentos inclusive de origem
marinha, tais como peixes, moluscos e crustáceos são regulamentadas pela Resolução da
Agência Nacional de Vigilância Sanitária (ANVISA), Resolução ANVISA RDC n° 12/01,
baseando-se nas densidades de Coliformes a 45°C, Staphylococcus coagulase positiva e
Salmonella sp (ANVISA, 2001).
15
O gênero Aeromonas é formado por microrganismos que apresentam oxidase e
catalase positivas, anaeróbias facultativas, geralmente móveis devido à presença de flagelo,
gram negativas, fermentadoras de glicose.
Essas bactérias não fazem parte do monitoramento da qualidade de praias
previsto pela legislação CONAMA 274/2000 nem dos padrões microbiológicos da
qualidade de alimentos, porém alguns estudos vem apontando que os peixes têm sido um
importante veículo de infecções humanas causadas por esse gênero de bactéria,
principalmente quando são ingeridos crus ou após tratamento térmico brando (Silva, 2010).
As Aeromonas estão associadas a infecções oportunistas, tanto no ser humano como nos
animais homeotérmicos e em peixes, tendo capacidade de apresentar resistência a múltiplas
drogas (Palu et al., 2006).
Aeromonas sp são capazes de causar doenças em diversas espécies de peixes,
anfíbios, bem como nos seres humanos que podem adquirir as infecções através de feridas
abertas ou pela ingestão de alimento ou água infectadas por essa bactéria (FDA, 2009). No
Brasil, as bactérias desse gênero são descritas como patógenos emergentes de importância
crescente em alimentos (Lewis; Pumb, 1979).
As bactérias da espécie Escherichia coli, são caracterizadas por células em forma
de bastonetes, com presença de flagelo, não esporulados, gram negativa e anaeróbia
facultativa. É um habitante normal do intestino humano e de outros animais, que em
determinadas situações, como pessoas debilitadas e imunossuprimidas podem causar
infecções (Drasar; Hill, 1974).
Muitas infecções podem ser causadas por essa espécie. Tôrres (2004) ainda afirma
que a Escherichia coli é uma bactéria do grupo dos coliformes termotolerantes e a
principal causadora de doenças diarreicas via ingestão de água e alimentos contaminados.
Os microrganismos do gênero Enterococcus são bactérias gram positivas, que se
apresentam em forma de cocos, aeróbios facultativos, catalase negativa e fermentadores de
glicose.
Enterococcus são típicos patógenos oportunistas, constituindo a terceira causa de
infecções adquiridas no ambiente hospitalar (Euzéby, 2011). As infecções por essas
bactérias podem se originar da microbiota normal do ser humano, da transferência de
microrganismo de pessoa para pessoa ou do ambiente para a pessoa e pela aquisição dos
patógenos através do consumo de água ou alimentos contaminados.
16
Além de serem fontes potenciais de contaminação humana por patógenos, os
organismos filtradores que são cultivados em águas contaminadas, podem também
contribuir para a disseminação de microrganismos resistentes a substâncias
antimicrobianas, tais como antibióticos utilizados no tratamento de inúmeras doenças.
Um estudo realizado pelo National Research Council Comittee on Drug Use in
Food Animals (1999), relatou que o uso de antibióticos na terapêutica animal ou como
promotores de crescimento elevaram as chances de desenvolvimento de resistência
antimicrobiana e sua transferência a patógenos que causa doenças ao homem, causando um
sério problema de saúde publica.
O uso massivo e descontrolado de antibióticos leva à resistência bacteriana que é
um problema crescente no mundo todo, gerado por processos de seleção (Frieden et al.,
1993).O despejo de efluentes provenientes de ambientes fortemente seletivos para cepas
resistentes tais como hospitais, indústrias, atividades veterinárias, aquicultura, entre outros,
tem levado a um aumento da distribuição e da frequência de genes bacterianos de
resistência, inclusive em ambientes aquáticos (Schwartz et al., 2003).
A resistência bacteriana também pode ser de origem não genética, ou seja,
fenotípica, o microrganismo adquire resistência a determinada droga, momentaneamente, e
não consegue transmiti-la. Esse mecanismo geralmente está relacionado a processos de
multiplicação bacteriana necessários para a combater as ações antibacterianas das drogas
(Jawetz et al., 1991).
Águas marinhas que recebem esgoto doméstico podem contribuir para a
disseminação de microrganismos carregados com genes de resistência antimicrobiana
(Meirelles-Pereira et al., 2002), e também, podem adquirir resistência através do plasmídeo
(Huycke et al., 1998) por conjugação.
Recentemente, infecções causadas por Enterococcus sp tornaram-se um grande
desafio para seu tratamento, devido ao aumento da variabilidade de cepas resistentes
(Arvanitidou et al., 2001). Os fenótipos mais importantes de resistência estão relacionados
aos aminoglicosídeos (estreptomicina e gentamicina) aos betalactâmicos (amoxicilina e
ampicilina) e glicopeptídeos (teicoplanina e vancomicina) ( D’Ázevedo et al., 2004).
Deve ser dada muita atenção à problemática da resistência bacteriana, uma vez
que os genes de resistência podem ser disseminados para bactérias da mesma espécie ou de
espécies diferentes (Kuhn et al., 2000). Essa resistência também pode ser transferida por
17
microrganismos de uma mesma população ou de populações diferentes (Nijsten et al,
1993).
Dessa maneira a hipótese desse trabalho é que a região potencialmente mais
poluída apresente maiores densidades de microrganismos e portanto maior percentual de
resistência aos antibióticos testados.
2.0 Objetivo
O presente trabalho teve como objetivos relacionar o grau de contaminação
orgânica por esgoto doméstico em água, sedimento e mexilhão Perna perna (Linnaeus,
1758), coletados nos municípios de Santos e Itanhaém (SP), com a diversidade e
densidades de espécies de bactérias indicadoras de contaminação de origem fecal
(Enterococcus sp, Escherichia coli e Aeromonas sp) e com seus padrões de resistência a
antimicrobianos comummente utilizados para tratamento de infecções.
3.0 Metodologia
A área de estudo está localizada no litoral sul do estado de São Paulo, nos
municípios de Santos e Itanhaém (figura 2), ambos estão localizados na Baixada Santista.
Em Santos as coletas foram realizadas na ilha de Urubuqueçaba, potencialmente
impactada, a ilha está situada dentro da Baía de Santos, próximo ao emissário submarino,
local abrigado da ação das ondas e um dos pontos do litoral paulista mais sujeito a
contaminação bacteriológica (Henriques et al., 2000) . Já em Itanhaém, as amostras foram
coletadas no Costão dos Sonhos, localizado na praia dos Sonhos, uma região aberta, com
forte influencia das ondas, sendo assim uma região potencialmente menos impactada.
18
Figura 2. Locais de coleta: Santos e Itanhaém, respectivamente (Google, 2016).
O município de Santos apresenta uma elevada concentração demográfica, sendo a
cidade mais populosa da Baixada Santista segundo IBGE, 2015. O município é
considerado um ponto turístico, muito frequentado por moradores da capital paulista e seus
arredores, principalmente nos meses de verão. Porém as praias dessa região encontram-se
contaminadas por substâncias diversas, gerando problemas ambientais e de saúde pública.
Em Santos também está localizado o Porto de Santos, um dos maiores do Brasil
que movimenta muito da nossa economia. Ocorre que, com isso aumenta ainda mais a
degradação desse ambiente, pois com a contaminação depositada nos sedimentos do fundo
é constantemente revolvida pelo processo de dragagem. Esses resíduos antropogênicos
muitas vezes são lançados nas regiões costeiras (Abessa et.al, 2012), comprometendo a
qualidade desse ambiente.
Segundo a Cetesb 2015, todas as praias desta região tiveram aumento significativo
no percentual de classificação Imprópria, sendo que na classificação anual foi apresentada
como péssima, indicando queda na qualidade da água dessas praias. Segundo os critérios
da OMS (Organização Mundial da Saúde), que associa a concentração de Enterococcus ao
risco de contrair doenças, a classificação geral do município foi regular no último ano.
O município de Itanhaém apresentou suas praias próprias para banho em mais
80% do tempo no ano de 2015, sendo que a praia dos Sonhos, nosso local de amostragem,
19
se mostrou 95% do tempo como próprias, revelando assim uma melhor qualidade
ambiental, comparado ao município de Santos, (Cetesb, 2015).
Foi realizado uma coleta durante o verão de 2016, período no qual as áreas
costeiras sofrem um maior impacto. As amostras de água foram coletadas durante a maré
baixa, em frascos estéreis, na isobata de 1 metro. Os exemplares de moluscos da espécie
predominante nos costões selecionados, foram coletados através da raspagem de uma área
dos costões rochosos com o uso de uma faca estéril. Os animais coletados foram
armazenados em sacos estéreis. As amostras foram mantidas sob refrigeração até o
momento do processamento.
Figura 3. Mexilhão Perna perna (Linnaeus, 1758), em seu ambiente natural (Foto tirada
em Itanhaém 2016).
O sedimento foi coletado em cada ponto com auxilio de uma pá estéril e
acondicionados em sacos estéreis. Foi considerado um transecto paralelo à linha costeira
com três pontos equidistante de coleta de areia para constituir uma amostra composta. As
amostras coletadas foram transportadas em bolsas térmicas para o Laboratório de
Microbiologia da Universidade Estadual Paulista (UNESP), Campus Experimental do
Litoral Paulista – Unidade São Vicente, onde foram analisadas.
3.1 Determinação da densidade de Enterococcus sp
3.1.1. Água
As determinações das densidades bacterianas na água do mar foram feitas através
da técnica de membrana filtrante (APHA, 2012). Foi filtrado um volume de 100 mL da
amostra em membrana de 0,45 µm de porosidade. Após a filtração, as membranas foram
depositadas em placas contendo meio de cultura Agar mEnterococcus. As placas de Agar
20
mEnterococos foram incubadas em estufa bacteriológica da marca Binder a 37oC por
24/48h. Após este período, as colônias de coloração vermelho-marrom foram contadas
como Enterococcus. As densidades médias das colônias de bactérias do grupo
Enterococcus isoladas da água foram expressas em Unidades Formadoras de Colônias por
100mL (UFC 100 mL-1) para água do mar. Com o auxílio de alça de platina estéril, algumas
colônias consideradas nas contagens e escolhidas aleatoriamente, nas amostras de água e
foram repicadas para tubos de ensaio contendo o meio Enterococcosel Caldo (Becton
Dickinson Laboratories) e incubadas a 37oC por 24/48h. Os tubos que apresentarem
enegrecimento do meio foram considerados positivos. Após a confirmação de colônias
positivas, estas foram repicadas para tubos de ensaio contendo o meio Agar BHI inclinado
para a realização de testes bioquímicos e de suscetibilidade a antimicrobianos.
Figura 4. Kit de filtração utilizado para realizar a técnica de membrana filtrante (Micromar,
2016).
3.1.2 Mexilhões
As densidades de bactérias nos tecidos moles de mexilhão coletados foram
obtidas pelo método de Membrana Filtrante à semelhança dos procedimentos realizados
para as amostras de água. Para a extração das bactérias foram utilizados 20g dos tecidos
21
moles dos mexilhões acrescidos de 180ml de água homogeneizados em liquidificador por
cerca de 10 minutos. A partir do sobrenadante da diluição 10-1 das amostras o molusco
processadas para análise das densidades de coliformes, volumes de 1 e 5 mL foram
filtrados em membrana filtrante 0,45 µm de porosidade. Estas foram transferidas para
placas contendo meio de cultura Agar mEnterococcus, as quais foram incubadas a 37oC
por 24/48 horas. Após o período de incubação foram contadas como Enterococcus sp as
colônias de coloração vermelho-marrom. A confirmação do gênero Enterococcus foi feita,
por amostragem, através da repicagem das colônias em meio Enterococosel caldo. Os
resultados das densidades de Enterococcus sp. nas amostras dos moluscos serão expressos
como Unidades Formadoras de Colônias em 1g (UFC g-1). Dessas colônias algumas serão
escolhidas para realização dos testes de suscetibilidade a antimicrobianos.
3.1.3 Areia/Sedimento
As amostras de areia foram pesadas em balança analítica e acondicionadas em
erlenmeyers, acrescidas de água destilada estéril (1:10) e submetidas à agitação em um
agitador , por cerca de 10 minutos para lavagem e extração das bactérias da areia e
obtenção do sobrenadante.
As determinações das densidades de bactérias no sobrenadante foram feitas
através da técnica de membrana filtrante (APHA, 2012). Volumes de 10 mL e 50 mL do
sobrenadante foram filtrados em membranas de 0,45µm de porosidade. Após a filtração, as
membranas foram depositadas em placas contendo meio de cultura Agar mEnterococcus.
Essas foram incubadas em estufa bacteriológica a 37°C por 48h. Após este período, as
colônias de coloração vermelho-marrom foram contadas como Enterococcus. Dessas
colônias algumas serão escolhidas para realização dos testes de suscetibilidade a
antimicrobianos.
22
Figura 5. Placa de Agar mEnterococcus com colônias de Enterococcus sp (Micromar,
2016)
3.2 Determinação da densidade de Escherichia coli
3.2.1 Água
Para a determinação da densidade de Escherichia coli também foi utilizada a
técnica de Membrana Filtrante (APHA, 2012). Volumes de 100 mL das amostras de água
foram filtrados em membranas de 0,45µm de porosidade e foram transferidos para placas
de Petri contendo meio de cultura Agar mTEC. Estas foram incubadas a 37°C por 2h e em
seguida a 44°C por 24h em banho-maria. Após o período de incubação as colônias de
coloração amarela foram consideradas E. coli. Dessas colônias algumas foram escolhidas
para realização dos testes de suscetibilidade a antimicrobianos.
3.2.2. Mexilhões
As densidades de E coli nos tecidos moles de mexilhão coletados foram obtidas
pelo método de Membrana Filtrante à semelhança dos procedimentos realizados para as
amostras de água. A partir do sobrenadante da diluição 10-1 das amostras o molusco
processadas para análise das densidades, volumes de 1 e 5 mL foram filtrados em
membrana filtrante 0,45 µm de porosidade. Estas foram transferidas para placas contendo
meio de cultura Agar mTEC. Estas foram incubadas a 37°C por 2h e em seguida a 44°C
por 24h em banho-maria. Após o período de incubação as colônias de coloração amarela
foram consideradas E. coli. Dessas colônias algumas foram escolhidas aleatoriamente para
realização dos testes de suscetibilidade a antimicrobianos.
23
3.2.3 Areia/Sedimento
As amostras de areia foram pesadas em balança analítica e acondicionadas em
erlenmeyers, acrescidas de água destilada estéril (1:10) e submetidas a agitação em um
agitador por cerca de 10 minutos, para lavagem e extração das bactérias da areia e
obtenção do sobrenadante. A determinação das densidades de bactérias no sobrenadante
foram feitas através da técnica de membrana filtrante (APHA, 2012). Volumes de 10mL e
50mL do sobrenadante foram filtrados em membranas de 0,45µm de porosidade. Após a
filtração, as membranas foram depositadas em placas contendo meio de cultura Agar
mTec. Estas foram incubadas a 37°C por 2h e em seguida a 44°C por 24h em banho-maria.
Após o período de incubação as colônias de coloração amarela serão consideradas E. coli.
Dessas colônias algumas serão escolhidas para realização dos testes de suscetibilidade a
antimicrobianos.
Figura 6. Placa de Agar mTec com colônias de Escherichia coli (Micromar, 2016)
3.3 Determinação da densidade de Aeromonas sp
3.3.1 Água
Para determinar as densidades de Aeromonas sp, foi utilizada a técnica de
membrana filtrante (APHA, 2012). Volumes de 100mL das amostras de água foram
filtrados em membranas de 0,45 µm de porosidade e foram transferidos para placas de Petri
contendo meio de cultura Agar MacConkey. Estas foram incubadas a 35°C por 24h. As
placas que apresentarem colônias típicas, isto é, diâmetro de 2 e 3 mm, brilhantes e
convexas, foram isoladas, para posterior teste de identificação . Após a confirmação das
24
colônias positivas, essas foram repicadas para tubos de ensaio contendo o meio Agar
Müller-Hinton inclinado para a realização de testes bioquímicos e de suscetibilidade a
antimicrobianos.
3.3.2 Mexilhões
As densidades nos tecidos moles de mexilhão coletados foram obtidas pelo
método de Membrana Filtrante à semelhança dos procedimentos realizados para as
amostras de água. A partir do sobrenadante da diluição 10-1 das amostras do molusco
processadas para análise das densidades, volumes de 1 e 5 mL foram filtrados em
membrana filtrante 0,45 µm de porosidade. Estas foram transferidas para placas contendo
meio de cultura Ágar MacConkey. As placas foram incubadas a 35°C por 24 horas. As
placas que apresentarem colônias típicas, isto é, diâmetro de 2 e 3 mm, brilhantes e
convexas. Dessas colônias algumas foram selecionadas para realização dos testes de
suscetibilidade a antimicrobianos.
3.3.3 Areia/Sedimento
As amostras de areia foram pesadas em balança analítica e acondicionadas em
erlenmeyers, acrescidas de água destilada estéril (1:10) e submetidas a agitação em um
agitador , por cerca de 10 minutos para lavagem e extração das bactérias da areia e
obtenção do sobrenadante. As determinações das densidades de bactérias no sobrenadante
foram feitas através da técnica de membrana filtrante (APHA, 2012). Volumes de 10 mL e
50 mL do sobrenadante foram filtrados em membranas de 0,45µm de porosidade. Após a
filtração, as membranas foram depositadas em placas contendo meio de cultura Agar
MacConkey. Estas foram incubadas a 35°C por 24 horas. As placas que apresentarem
colônias típicas, isto é, diâmetro de 2 e 3 mm, brilhantes e convexas. Dessas colônias
algumas foram selecionadas para realização dos testes de suscetibilidade a
antimicrobianos.
25
Figura 7. Placa de Agar MacConkey com colônias de Aeromonas sp (Micromar, 2016)
3.4 Teste de sensibilidade a antimicrobianos
Para os testes de sensibilidade a antimicrobianos foi utilizado o método de
antibiograma disco-difusão proposto por Kirby-Bauer, recomendado pelo National
Comittee for Clinical Laboratory Standards (NCCLS, 2010) utilizando o Agar Müller-
Hinton.
As colônias bacterianas isoladas foram testadas frente aos antibióticos como
segue: Enterococcus sp ampicilina 10µg, ciprofloxacina 5µg, eritromicina 15µg,
gentamicina 10µg, vancomicina 30µg, penicilina 10µg e estreptomicina 10µg. Escherichia
coli foram submetidas aos seguintes antimicrobianos: eritromicina 15µg, amoxicilina +
ácido clavulânico 30µg, vancomicina 30µg, ciprofloxacina 5µg, levofloxacina 5µg,
norfloxacina 10µg e fosfomicina 200µg. Aeromonas sp foram submetidas aos seguintes
antimicrobianos: norfloxacina 10µg, ciprofloxacina 5µg, gentamicina 10µg, cefalotina
30µg, tetraciclina 30µg, cefuroxima 30 µg e Ceftriaxona 30 µg.
26
Figura 8. Frascos contendo discos impregnados por antibióticos, no caso a Estreptomicina,
representando os discos utilizados nos testes (Micromar, 2016).
Das culturas mantidas em BHI inclinado, algumas foram escolhidas
aleatoriamente e transferidas, com o auxílio de uma alça de platina estéril, para tubos
contendo 10mL de água destilada estéril, em quantidade suficiente de inoculo até atingir o
grau de turvação 0,5, comparativamente a tubo padronizado de acordo com a escala de
MacFarland (Bier, 1994).
Esta escala é utilizada para aferir uma suspensão bacteriana mediante o grau de
turvação e consiste numa série de 10 tubos de turvação crescente, obtidos pela mistura de
soluções de cloreto de bário (BaCl2) a 1% e de ácido sulfúrico (H2SO4) a 1% em
quantidades variáveis.
Os inóculos foram preparados imediatamente antes do início de cada teste. Após o
ajustamento de sua turbidez, foi introduzido em cada inóculo um “swab” de algodão
estéril, girando-o várias vezes a apertando-o firmemente contra a parede interna do tubo, a
fim de retirar qualquer excesso de inóculo do swab.
27
A superfície seca da placa de Agar Müeller-Hinton foi inoculada esfregando o
swab em toda a superfície estéril do ágar, procedimento que foi repetido outras duas vezes,
girando a placa cerca de 60º cada vez, assegurando a distribuição uniforme do inóculo.
Posteriormente, a placa foi tampada para haver uma completa absorção do excesso de
umidade.
Com o auxílio de uma pinça previamente flambada, os discos de antimicrobianos
foram distribuídos de forma equidistante sobre a superfície da placa, evitando que a
distância de centro para centro não excedesse 24mm. Após este procedimento, as placas
foram invertidas e colocadas em estufa a 35ºC por 16-18 horas.
Passado o período de incubação, as amostras foram analisadas quanto à presença
ou ausência de halos de inibição. Nos casos em que houve formação de halos de inibição,
os diâmetros foram medidos em milímetros com o auxílio de um paquímetro (Mitutoyo),
incluindo o diâmetro do disco.
A medição foi realizada encostando-se o paquímetro na parte de trás da placa de
petri invertida, a qual estava sobre um fundo não refletor. As medidas obtidas dos halos
foram comparadas com valores já conhecidos, especificados na tabela padrão fornecida
pelo fabricante dos discos de papel.
De acordo com os diâmetros encontrados, estabelecemos o grau de suscetibilidade
das bactérias aos antimicrobianos testados, verificando se os organismos são sensíveis,
intermediários ou resistentes.
Figura 9. Placa de Agar Müeller-Hinton com teste de resistência a antimicrobianos
(Micromar, 2016)
28
4.0 Resultados e Discussão
4.1 Densidades
Os valores médios das densidades de Enterococus sp, E. coli e Aeromonas sp,
obtidos para as amostras de água, sedimento e mexilhão, coletadas na Ilha de
Urubuqueçaba (Santos) e no Costão dos Sonhos (Itanhaém) são apresentados na Tabela 1.
Na tabela 1 é possível observar que as densidades de Enterococcus sp nas águas,
sedimentos e mexilhões coletados em Santos foram superiores àquelas obtidas para
Itanhaém. Entretanto, o mesmo não foi observado para E. coli e para Aermonas sp, fato
que pode ser explicado por se tratar de um ambiente salobro, no qual os Enterococcus
sabidamente (Dufour, 1994) sobrevivem por mais tempo por estarem mais adaptados às
condições de salinidade. Além disto não se pode descartar a possibilidade da presença de
fontes difusas de contaminação próximo ao local de coleta no município de Itanhaém.
Tabela 1. Densidade de Enterococcus sp, Escherichia coli e Aeromonas sp isolados da
água (UFC 100mL-1), sedimento e tecido moles de mexilhão (UFC g-1), coletados nos
municípios de Santos e Itanhaém.
As amostras de água coletadas na Ilha de Urubuqueçaba (Santos), apresentaram
densidades médias de 212 UFC 100mL-1de Enterococcus sp, enquanto que nas amostras de
sedimento e de mexilhão os valores obtidos são bem superiores, de 2.354 UFC g-1 e de
18.181 UFC g-1 respectivamente.
Enterococcus sp Escherichia coli Aeromonas sp
Água(UFC 100mL-1) 212 2 28
Santos Sedimento (UFC g-1 ) 2354 109 2008
Mexilhão (UFC g-1 ) 18181 5090 8318
Água(UFC 100mL-1) 164 76 170
Itanhaém Sedimento (UFC g-1 ) 90 209 6536
Mexilhão (UFC g-1 ) 13272 1363 818
29
Em relação às densidades de Escherichia coli os maiores valores foram obtidos
nas amostras de sedimento e mexilhão. O valor médio na água de 2 UFC 100mL-1,
enquanto que no sedimento e nos mexilhões as densidades foram de 109 UFC g-1 e de 5.090
UFC g-1 respectivamente.
As densidades médias de Aeromonas sp também foram maiores no sedimento e
nas amostras de mexilhão, comparativamente à média obtida para as amostras de água.
Para água foram encontrados 28 UFC 100mL-1, para o sedimento 2.008 UFC g-1 e os tecido
dos mexilhões apresentando a maior densidade 8.318 UFC g-1.
Em Itanhaém, na água coletada das adjacências do Costão dos Sonhos, a
densidade média de Enterococcus sp foi de 164 UFC 100mL-1 de água, enquanto que no
sedimento o valor obtido foi de 90 UFC g-1 e nos mexilhões de 13.272 UFC g-1 (Tabela 1).
Para Escherichia coli foram encontrados 76 UFC 100mL-1 de água, 290 UFC g-
de sedimento e 1.363 UFC g-1 de tecido de mexilhão. Para Aeromonas sp, encontramos uma
média de 170 UFC 100mL-1 para água, 6.536 UFC g-1 para sedimento e de 818 UFC g-1
para os tecidos dos mexilhões (Tabela 1).
Segundo a resolução CONAMA n° 274, de 29 de novembro de 2000, é
considerada própria para banho a praia que apresentar densidade de Enterococcus até 400
UFC 100mL-1 , 2.500 UFC 100mL-1 de coliformes fecais (termotolerantes), ou, ainda,
2.000 UFC 100mL-1 de Escherichia coli em uma única amostra. Ou quando em 80% ou
mais de um conjunto de amostras obtidas em cada uma das cinco semanas anteriores,
colhidas no mesmo local, houver no máximo 1.000 coliformes fecais (termotolerantes) ou
800 Escherichia coli ou 100 Enterococcus por 100 mililitros.
Os resultados obtidos no presente estudo apontam que as águas coletadas na Ilha
de Urubuqueçaba e no Costão dos Sonhos, estão próprias para banho. O resultado obtido
para Santos contradiz os relatórios da Cetesb, que indica o ponto como impróprio a maior
parte do tempo. Já no Costão dos Sonhos, esses resultados são corroborados.
Para os valores obtidos para sedimento e tecidos moles de mexilhão observam-se
valores elevados, comprovando que as areias e os organismos filtradores concentram
maiores densidades de microrganismos quando comparado com a coluna de água,
causando uma contaminação crônica. Elmanama et al, 2005, obtiveram resultados
semelhantes para as praias de Gaza, assim como Bonilla et al, 2007, encontraram
densidades de bactérias de 2 a 23 vezes maiores que na coluna de água, em estudos
realizados na Flórida.
30
Martinez et al. (2010) em seu estudo realizado em Santos e São Vicente também
encontrou maiores densidades de Enterococcus sp nos mexilhões em relação a água,
segundo ele os P. Perna apresentem um grande potencial para acumular bactérias devido a
maneira de alimentar-se e apesar dessa capacidade a relação entre o número de bactérias na
coluna da água e as bactérias aculumadas pelo mexilhão não é direta e depende de muitos
fatores.
Pinto et al. (2012) e Pinhata et al (2008) também encontraram maiores densidades
de Enterococcus sp nas areias do que na coluna da água em seus trabalhos realizados em
Santos e São Vicente, corroborando os valores obtidos no presente estudo.
Segundo Davies – Colley et al, 1999, estudos têm demonstrado que indicadores
fecais na água do mar sofrem inativação causada pelos raios solares e estão expostos à
ação de bacteriófagos, baixa quantidade de nutrientes, predação e competição com
organismos autóctones. Dessa forma, as areias de praias agiriam como protetoras para tais
microrganismos. De fato, as areias de praia constituem um ambiente protetor
possibilitando a sobrevivência dessas bactérias, pois elas podem se aderir a partículas do
sedimento (Whitman; Nevers, 2003). Ainda, grandes quantidades de detritos orgânicos são
encontrados aderidos no sedimento, possibilitando a sobrevivência dessas bactérias por
longos períodos (Pinto et al, 2012).
Os resultados das densidades em água, sedimento e dos tecidos moles de
mexilhão foram submetidas a correlação de Pearson. Houve correlação positiva as
amostras de Santos entre água e o sedimento (p= 0,62) e negativa entre água e o mexilhão
(p= -0,25). Já para as amostras de Itanhaém ocorreu o inverso, houve correlação negativa
entre a água e o sedimento (p= -0.21) e positiva entre água e o mexilhão (p= 0,1).
4.2 Relações entre a densidade de microrganismos e sua resistência
As bactérias do gênero Enterococcus sp se mostraram melhores indicadores, uma
vez que o grau de contaminação teve uma relação direta com a resistência aos
antimicrobianos analisados. Pode se observar que que as maiores densidades foram
observadas nos tecidos dos mexilhões e esses também apresentaram as maiores
porcentagens de resistência aos antimicrobianos analisados (Tabela 2).
As Escherichia coli e as Aeromonas sp já não apresentaram esse padrão. As
Escherichia coli apresentaram um padrão de contaminação entre a água e o mexilhão,
31
porém a resistência aos antimicrobianos não acompanhou o grau de contaminação. Por fim,
as Aeromanas sp não apresentaram relação entre as densidades e a resistência aos
antimicrobianos (Tabela 2).
Tabela 2. Densidade e resistência de Enterococcus sp, Escherichia coli e Aeromonas sp
isolados da água (UFC 100mL-1), sedimento e tecido moles de mexilhão (UFC g-1),
coletados nos municípios de Santos e Itanhaém.
Enterococcus sp Resistentes
(%)
E. coli
Resistentes
(%)
Aeromonas sp Resistentes
(%)
Água(UFC
100 mL-1 )
212 61,9 2 21,4 28 56,7
Santos Sedimento
(UFC g-1 )
2354 54 109 26,5 2008 23,8
Mexilhão
(UFC g-1 )
18181 47 5090 0 8318 42,3
Água(UFC
100 mL-1 )
164 37,5 76 42,9 170 53
Itanhaém Sedimento
(UFC g-1 )
90 14,2 209 12,9 6536 4,8
Mexilhão
(UFC g-1 )
13272 57,1 1363 42,9 818 28,5
Smith et al. (2008) em seu trabalho com peixes também não encontrou um padrão
de densidades e resistência aos antimicrobianos em Aeromonas sp, vindo de encontro com
o presente estudo. Ele elucida que as diferenças fisiológicas entre as espécies que habitam
o ambiente aquático e esse ambiente são muito grandes interferindo na forma de ação dos
antimicrobianos, necessitando de farmacocinéticas específicas.
4.3 Resistência a antimicrobianos de Enterococcus sp
O presente estudo apresentou 61,9% de cepas resistentes a antimicrobianos nas
águas de Santos, enquanto a água de Itanhaém apresentou apenas 37,5% de resistência. O
sedimento de Santos apresentou 54% de resistência, enquanto o de Itanhaém tem seu
menor percentual, com apenas 14,2% de cepas resistentes. Para os tecidos do mexilhão, em
32
ambos os pontos a resistência foi parecida com 47% e 57,1% em Santos e Itanhaém,
respectivamente (figura 10).
Figura 10. Porcentagem de Enterococcus sp resistentes a antimicrobianos isolados de água,
sedimento e tecidos moles de mexilhão coletados em Santos e Itanhaém
O uso massivo e descontrolado dos antibióticos em diferentes ambientes gerou
como consequência a seleção de bactérias resistentes. Essa resistência é resultado de um
fenômeno genético, relacionado à existência de genes contidos nos microrganismos que
codificam diferentes mecanismos bioquímicos que impedem a ação das drogas, ou também
ocorre a transferência dos genes de resistência, através dos mecanismos de transdução,
transformação e conjugação e, frequentemente, envolve genes situados em plasmídeos e
transposons (Tavares, 2000), transferindo assim genes de resistência a um ou mais
antibióticos.
As cepas analisadas nesse trabalho apresentaram resistência múltipla aos
antimicrobianos, como observado na água de Santos (22,2% das cepas resistentes a seis
antimicrobianos e 44,4% resistentes a quatro). O sedimento coletado em Santos também
apresentou 40% de suas cepas resistentes a seis antibióticos. Essa resistência a
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
100%
Santos Água Santos
Sedimento
Santos
Mexilhão
Itanhaém
Água
Itanhaém
Sedimento
Itanhaém
Mexilhão
Resistente Sensível
33
antimicrobianos tem gerado problemas de saúde pública, uma vez que os medicamentos
mais utilizados para tratamento da população vêm se mostrando ineficaz.
O mexilhão, um organismo filtrador, utilizado como alimentação de base para
muito ribeirinhos, também tem revelado esse problema, uma vez que esse trabalho apontou
uma alta resistência a múltiplos antimicrobianos, chegando a 44,4% das cepas resistentes a
cinco antibióticos nas amostras coletadas em Itanhaém (figura 11).
Estudo realizado por Cereda (2000), constatou múltipla resistência a dez
antibióticos diferentes, inclusive a vancomicina, uma das drogas mais utilizadas para
tratamento das cepas de Enterococcus sp. No presente estudo a vancomicina se mostrou
eficaz, exceto para as cepas isoladas nas águas de Santos, onde houve resistência a 77%
das amostras o que é um fato extremamente importante.
Figura 11. Porcentagem de cepas de Enterococcus sp isolados de água, sedimento e tecido
moles de mexilhão, coletados em Santos e Itanhaém resistentes a múltiplos
antimicrobianos.
A disseminação de bactérias resistentes é preocupante, pois elas podem estar em
águas para consumo humano ou recreativas, no ar e em alimentos de origem animal e
vegetal, como no caso dos mexilhões. A descarga de efluentes de esgotos hospitalares e
urbanos deficientemente tratados e de resíduos de antibióticos por parte da indústria
farmacêutica, o uso intensivo de antibióticos na produção animal e na aquicultura podem
ser algumas das razões apontadas, que justificam a presença dessas bactérias resistentes
nos alimentos, nos animais e na água (Silveira, 2009). Alguns trabalhos apontam grandes
0 1 2 3 4 5 6
Santos Água 0% 0% 0% 22,20% 44,40% 11,10% 22,20%
Santos Sedimento 10% 10% 0% 30% 10% 0% 40%
Santos Mexilhão 0% 0% 20% 40% 30% 10% 0%
Itanhaém Água 12,50% 12,50% 12,50% 37,50% 12,55% 12,50% 0,00%
Itanhaém Sedimento 40% 40% 0% 20% 0% 0% 0%
Itanhaém Mexilhão 0% 0% 11,10% 22,20% 22,20% 44,40% 0%
0%
5%
10%
15%
20%
25%
30%
35%
40%
45%
50%
34
quantidades de antibióticos como a ciprofloxacina (Silveira, 2009), tetraciclinas,
sulfonamidas, fluoroquinolonas em águas superficiais em alguns países (Bila et al, 2003).
A preocupação com os antibióticos lançados no meio aquático está no fato de que
eles resultam em um aumento da resistência das bactérias desse ambiente a estas
substâncias, obtendo maior relevância se levarmos em consideração a ocorrência de
bactérias patógenas (Silva, 2003). Visto que os mexilhões são organismos filtradores,
utilizados como alimento, essa preocupação é ainda maior, pois eles retêm todo tipo de
partículas, inclusive essas cepas resistentes, disseminando até a população.
As amostras de água coletada em Santos apresentaram uma resistência de 100% a
eritromicina, 88,8% a penicilina, 77,7% a vancomicina, se apresentando mais eficiente a
ciprofloxicina, com apenas 11,1% de cepas resistentes (Figura 12). Já para água coletadas
em Itanhaém, houve umas resistência de 75% em gentamicina, estreptomicina e
eritromicina, como pode ser observado na figura 13.
Figura 12. Porcentagem de cepas de Enterococcus sp isoladas da água coletados em
Santos, resistentes aos antimicrobianos testados, sendo CIP (ciprofloxacina – 11,1%), GEN
(gentamicina – 44,4%), VAN (vancomicina – 77,7%), EST (estreptomicina 44,4%), PEN
(penicilina – 88,8%), ERI (eritromicina – 100%) e AMP (ampicilina – 66,6%).
GEN
VAN
EST
PEN
ERI
AMP
CIP
35
Figura 13. Porcentagem de cepas de Enterococcus sp isoladas da água coletados em
Itanhaém, resistentes aos antimicrobianos testados, sendo CIP (ciprofloxacina – 25%),
GEN (gentamicina – 75%), EST (estreptomicina – 75%), PEN (penicilina – 25%) e ERI
(eritromicina – 75%).
Para as cepas isoladas do sedimento de Santos, houve uma resistência de 90% a
estreptomicina, de 80% a ciprofloxacina e gentamicina, o único antimicrobiano que se
mostrou sensível foi a vancomicina (Figura 14). Para as cepas isoladas em Itanhaém,
somente para estreptomicina houve resistência de 40%, para os demais antibióticos
testados, houve sensibilidade de 80% ou mais (Figura 15).
GEN
EST PEN
ERI
CIP
36
Figura 14. Porcentagem de cepas de Enterococcus sp isoladas do sedimento coletados em
Santos, resistentes aos antimicrobianos testados, sendo CIP (ciprofloxacina – 80%), GEN
(gentamicina – 80%), EST (estreptomicina – 90%), PEN (penicilina – 40%), ERI
(eritromicina – 50%) e AMP (ampicilina – 40%).
Figura 15. Porcentagem de cepas de Enterococcus sp isoladas do sedimento coletados em
Itanhaém, resistentes aos antimicrobianos testados, sendo CIP (ciprofloxacina – 20%),
GEN (gentamicina – 20%), EST (estreptomicina – 40%) e AMP (ampicilina – 20%).
Por fim, as cepas isoladas dos tecidos moles do mexilhão, 90% foram resistentes a
eritromicina e 80% a gentamicina e estreptomicina (Figura16). Para os mexilhões
coletados em Itanhaém, 100% das cepas foram resistentes a estreptomicina e eritromicina.
A vancomicina se mostrou sensível para essa cepas (Figura 17).
GEN
EST
PEN
ERI
AMP
CIP
GEN
EST
AMP
CIP
37
Figura 16. Porcentagem de cepas de Enterococcus sp isoladas dos tecidos moles de
mexilhão coletados em Santos, resistentes aos antimicrobianos testados, sendo CIP
(ciprofloxacina – 50%), GEN (gentamicina – 80%), EST (estreptomicina – 80%), PEN
(penicilina – 30%) e ERI (eritromicina - 90%).
Figura 17. Porcentagem de cepas de Enterococcus sp isoladas dos tecidos moles de
mexilhão coletados em Itanhaém, resistentes aos antimicrobianos testados, sendo CIP
(ciprofloxacina – 44,4%), GEN (gentamicina – 88,8%), EST (estreptomicina – 100%),
PEN (penicilina – 55,5%), ERI (eritromicina - 100%) e AMP (ampicilina – 11,1%).
Arvanitidou et al em 2001, relatou em seu trabalho a resistência à eritromicina em
Enterococcus sp, vindo ao encontro dos resultados obtidos no presente estudo. Um
GEN
EST
PEN
ERI
CIP
GEN
EST
PEN
ERI
AMP CIP
38
trabalho de grande interesse, pois este é frequentemente utilizado em pacientes com
suspeitas de alergia à penicilina. Junco et al. (2001) e Rice et al. (1995) também isolaram
cepas com alta resistência a aminoglicosídeos (estreptomicina e gentamicina) em águas
recreacionais e em esgotos.
O trabalho de Pinhata, 2006, relatou a resistência a antimicrobianos de
Enterococcus isolados de areias e águas recreacionais marinhas, demonstrou que esse
gênero de bactéria foi resistente à ampicilina, eritromicina, gentamicina, rifampicina e a
vancomicina. Esses resultados vão ao encontro dos obtidos no presente estudo, exceto a
vancomicina que houve sensibilidade para a maioria das cepas analisadas.
Enterococcus sp resistentes a vancomicina foram isolados em águas superficiais
da Suécia e da Espanha por Kühn et al. (2000). Esses autores ressaltaram que a ocorrência
de cepas resistentes a ampicilina no ambiente marinho, é fator preocupante diante da
possibilidade da tranferência desta resistência a outras bactérias (Marcinek et al, 1998;
Blom et al., 2000)
Esse aumento de bactérias resistentes gera um problema de saúde pública, pois a
maioria dos antibióticos utilizados em larga escala pela medicina acaba sendo ineficientes
a infecções que antes eram de fácil tratamento e acabam por se tornar difíceis de tratar,
podendo, inclusive, tornar-se fatais.
4.4 Resistência a antimicrobianos de Escherichia coli
As analises de resistência a antimicrobianos por Escherichia coli realizadas neste
trabalho mostrou que 21,4% das cepas da água coletada em Santos foram resistentes,
enquanto as de Itanhaém foram de 42,9%. Bactérias isoladas do sedimento de Santos
apresentaram uma resistência de 26,5% e as isoladas em Itanhaém de apenas 12,9%. Para
os tecidos moles de mexilhão coletados em Santos, os antimicrobianos se mostraram
totalmente eficientes, com nenhuma porcentagem de resistência. O mesmo não acontece
para mexilhões coletados em Itanhaém, onde as cepas de Escherichia coli foram resistentes
a 42,9% dos antimicrobianos testados, (Figura 18).
39
Figura 18. Porcentagem de Escherichia coli resistentes a antimicrobianos isolados de água,
sedimento e tecidos moles de mexilhão coletados em Santos e Itanhaém
A múltipla resistência aos antibióticos é um problema seríssimo para a saúde
pública, interferindo no tratamento efetivo das infecções por esse agentes, deixando
pouquíssimas opções terapêuticas. O presente estudo mostra mais uma vez essa resistência
múltipla, onde 10% das cepas do sedimento de Itanhaém foram resistentes a cinco
antibióticos e 50% daquelas isoladas da água foram resistentes a quatro antibióticos, como
pode ser visto na figura 19.
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
100%
Santos Água Santos
Sedimento
Santos
Mexilhão
Itanhaém
Água
Itanhaém
Sedimento
Itanhaém
Mexilhão
Resistente Sensível
40
Figura 19. Porcentagem de cepas de Escherichia coli isolados de água, sedimento e tecido
moles de mexilhão, coletados em Santos e Itanhaém resistentes a múltiplos
antimicrobianos.
Análises de Schneider et al. (2009) ao perfil de suscetibilidade a antimicrobianos
de cepas de Escherichia coli isoladas de amostras de água superficiais, mostraram que a
frequência de resistência variou entre um e sete antimicrobianos, porém o maior número de
isolados resistentes foi obtido para somente um antimicrobiano, esse trabalho vai de
encontro com os resultados obtidos nesse estudo, onde também houve a múltipla
resistência, variando de um a cinco antimicrobianos.
Von Baum e Marre (2005), também descreveram em seu trabalho que a
resistência à pelo menos duas classe de antimicrobianos tem sido comum tanto na
medicina veterinária quanto humana, restringindo as opções terapêuticas disponíveis.
As amostras de água coletadas em Santos apresentaram uma resistência de 75% a
vancomicina e a eritromicina, se mostrando eficiente para os demais antibióticos testados
(Figura 20). Já para água coletada em Itanhaém, houve resistência de 100% para
vancomicina e eritromicina, de 50% para amoxicilina + ácido clavulânico, 37,5% das
cepas foram resistentes a fosfomicina e por fim a ciprofloxacina se mostrando mais
eficiente com apenas 12,5% de cepas resistentes, como pode ser observado na figura 21.
0 1 2 3 4 5
Santos Água 25% 0% 75% 0,00% 0,00% 0,00%
Santos Sedimento 0% 42% 29% 29% 0% 0%
Santos Mexilhão 100% 0% 0% 0% 0% 0%
Itanhaém Água 0,00% 0,00% 25,00% 50,00% 25,00% 0,00%
Itanhaém Sedimento 0% 0% 40% 40% 10% 10%
Itanhaém Mexilhão 0% 100% 0,00% 0,00% 0,00% 0,00%
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
100%
41
Figura 20. Porcentagem de cepas de Escherichia coli isoladas da água coletada em Santos,
resistentes aos antimicrobianos testados sendo, VAN (vancomicina – 75%) e ERI
(eritromicina – 75%).
Figura 21. Porcentagem de cepas de Escherichia coli isoladas da água coletada em
Itanhaém resistentes aos antimicrobianos testados, sendo CIP (ciprofloxacina – 12,5%),
AMC (amoxicilina + ácido clavulânico – 50%)VAN (vancomicina – 100%), ERI
(eritromicina – 100%) e FOS (fosfomicina – 37,5%)
Para as cepas isoladas do sedimento de Santos, houve uma resistência de 85% a
vancomicina, de 43% a eritromicina e 57,1% fosfomicina, os demais antimicrobianos
analisados se mostraram eficaz. (Figura 22). Para as cepas isoladas em Itanhaém, 25%
VAN ERI
CIP
AMC
VAN
ERI
FOS
42
foram resistentes a amoxilina + ácido clavulânico e eritromicina e 40% foram resistentes a
fosfomicina, (Figura 23).
Figura 22. Porcentagem de cepas de Escherichia coli isoladas do sedimento coletado em
Santos resistentes aos antimicrobianos testados, sendo VAN (vancomicina – 85%), ERI
(eritromicina – 43%) e FOS (fosfomicina – 57,1%)
Figura 23. Porcentagem de cepas de Escherichia coli isoladas do sedimento coletado em
Itanhaém resistentes aos antimicrobianos testados, sendo AMC (amoxicilina + ácido
clavulânico – 25%), ERI (eritromicina – 25%) e FOS (fosfomicina – 40%)
Para as cepas isoladas dos tecidos moles dos mexilhões coletados em Santos
houve total sensibilidade dos antimicrobianos analisados. Já para os coletados em Itanhaém
100% se mostraram resistentes a vancomicina e eritromicina, 50% foi resistente a
VAN
ERI
FOS
AMC
ERI
FOS
43
fosfomicina, 20% resistente a norfloxacina e amoxicilina + ácido clavulânico e somente
10% foi resistente a levofloxacina, como indicado na figura 24.
Figura 24. Porcentagem de cepas de Escherichia coli isoladas dos tecidos moles de
mexilhão coletado em Itanhaém resistentes aos antimicrobianos testados, sendo NOR
(norfloxacina – 20%) AMC (amoxicilina + ácido clavulânico – 20%), VAN (vancomicina
– 100%), ERI (eritromicina – 100%), LEV (levofloxacina – 10%) e FOS (fosfomicina –
40%)
A ciprofloxacina se mostrou altamente eficiente, sendo totalmente sensível nas
cepas de Escherichia coli isolada em Santos e Itanhaém. Isso pode ocorrer por ser um
medicamento mais novo, da década de 80, que somente era utilizado no caso de múltipla
resistência a outros antibióticos (Neu HC, 1988).
A sensibilidade das cepas de Escherichia coli em relação a ciprofloxacina também
foi observado nos trabalhos de Vasconcelos (2005) e Morelli (2003), ambos analisando a
resistência bacteriana em ostras do mangre.
Alguns estudos como o de Canal (2010) demostrou a ocorrência de cepas de
Escherichia coli altamente resistentes a amoxicilina + ácido clavulânico, ampicilina e
tetraciclina, o que vai de encontro com os resultados do presente estudo, que também
mostra cepas de Escherichia coli resistentes a amoxicilina + ácido clavulânico.
Em ambientes aquáticos, os perfis de resistência encontrados em amostras de E.
coli apresentam grande variabilidade. Gallert et al. (2005) verificaram linhagens de
Escherichia coli com elevados índices de resistência à penicilina, ampicilina e
vancomicina, um poços localizados próximos a canos de emissão de esgoto doméstico,
resultados que vão de encontro com os apresentados ate o momento, em Santos, local de
NOR
AMC
VAN
ERI
LEV
FOS
44
coleta próximo ao emissário submarino, houve grande resistência a vancomicina. Esses
resultados apontam à influencia da emissão de efluentes na contaminação de águas e na
veiculação de microrganismos resistentes, implicando em riscos à saúde.
A norfloxacina se mostrou uma droga sensível para as cepas analisadas nesse
estudo, corroborando o trabalho apresentado por Blanco (1997), já Lambie et al. (2000) em
seus estudos relataram índices de resistência significativos para esse antibiótico.
A fosfomicina apresentou significativa resistência para as amostras coletadas em
Itanhaém, o mesmo não acontece para as amostras de Santos, onde apenas no sedimento
houve cepas resistentes a esse medicamento. Cardoso et al. (2002) também relatam alta
resistência da fosfomicina a cepas de Escherichia coli, corroborando esse estudo.
4.5 Resistência a antimicrobianos de Aeromonas sp
As analises da resistência a antimicrobianos de Aeromonas sp mostraram que as
cepas isoladas da água de Santos e de Itanhaém apresentaram padrões de resistência muito
similares, sendo de 56,7% 53% respectivamente. Em relação ao sedimento de Santos
23,8% das cepas isoladas foram resistentes a pelo menos a um antimicrobiano enquanto
que, no sedimento de Itanhaém apenas 4,8% foram resistentes. Para os tecidos moles de
mexilhão coletados em Santos, as cepas resistentes foram de 42,3%, enquanto em
Itanhaém foi de 28,5%, (Figura 25).
45
Figura 25. Porcentagem de Escherichia coli resistentes a antimicrobianos isolados de água,
sedimento e tecidos moles de mexilhão coletados em Santos e Itanhaém
A problemática da múltipla resistência mais uma vez é comprovada no presente
estudo. Nas amostras coletadas nas águas de Santos houve resistência a até seis
antibióticos, o mesmo acontece para os organismos filtradores coletados em Santos, com
12% e para as amostras de água de Itanhaém, onde 14% das cepas analisadas foram
resistentes a seis antibióticos. Fato que se mostra muito preocupante pois os valores
aumentam quando falamos na resistência a quatro ou cinco antimicrobianos, como
podemos ver na figura 20, que 55% das cepas isoladas das águas de Santos foram
resistentes a quatro antibióticos (Figura 26).
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
100%
Santos Água Santos
Sedimento
Santos
Mexilhão
Itanhaém
Água
Itanhaém
Sedimento
Itanhaém
Mexilhão
Resistente Sensível
46
Figura 26. Porcentagem de cepas de Aeromonas sp isolados de água, sedimento e tecido
moles de mexilhão, coletados em Santos e Itanhaém resistentes a múltiplos
antimicrobianos.
Esse tipo de resistência pode ser em virtude da utilização de várias drogas para o
tratamento e profilaxia de doenças, muitas vezes utilizado de forma indiscriminada
(Schmidt et al., 2000), considerando que a seleção de clones bacterianos multirresistentes
ocorra principalmente em ambientes hospitalares e de produção animal (Teuber, 2001).
Além de que, os animais contaminados com esses genes de resistência são considerados
uma das principais vias para o carreamento de bactérias resistentes aos antibióticos para os
seres humanos (Howgate, 1998).
Evangelista-Barreto et al. (2010) em seu trabalho com no Rio Cocó no Ceará,
Brasil, isolou sete espécies diferentes de Aeromonas e testou a resistência frente a oito
antibióticos, sendo que 60% apresentaram resistência a pelo menos um antimicrobiano,
corroborando os dados encontrados no presente estudo.
Mejdi et al. (2010) em sua pesquisa com águas do mar e mexilhões para
determinar a sensibilidade in vitro de Vibrio ssp e Aeromonas ssp frente a 12
antimicrobianos, comprovou que a maioria se mostrou resistente a pelo menos dois agentes
antimicrobianos, os mesmos resultados foi encontrado no presente estudo.
Fato esse que traz um grande problema para a saúde publica, visto que alguns
estudos apontam que as bactérias do gênero Aeromonas são um dos principais causadores
0 1 2 3 4 5 6
Santos Água 0% 11% 0% 11,00% 55,00% 11,00% 11,00%
Santos Sedimento 0% 83% 0% 0% 0% 17% 0%
Santos Mexilhão 0% 0% 0% 75% 0% 13% 12%
Itanhaém Água 0,00% 0,00% 29,00% 29,00% 14,00% 14,00% 14,00%
Itanhaém Sedimento 83% 0% 17% 0% 0% 0% 0%
Itanhaém Mexilhão 45% 11% 11,00% 33,00% 0,00% 0,00% 0%
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
47
de perdas na piscicultura sendo um importante patógeno encontrado na água, solo, fezes
humanas e animais (Gram et al., 1999). Além do que essas bactérias são importantes
agentes causadores de gastroenterites transmitidas aos seres humanos pelo contato e
consumo de carne e água contaminadas (Abdullah et al., 2003).
As amostras de água coletadas em Santos apresentaram uma resistência de 85,7%
a cefuroxima, 77,7% a ceftriaxona e gentamicina e 100% a cefalotina mostrando-se os
maiores índices de resistência. Para os demais antibióticos testados houve resistência de
22,2% para ciprofloxacina e tetraciclina, sendo o mais eficiente a norfloxacina com apenas
11,1% das cepas resistentes (Figura 27). Já para água coletada em Itanhaém, 100% das
cepas foram resistentes à cefalotina e cefuroxima, enquanto 57,1% foram resistentes a
tetraciclina, 42,8% à ceftriaxona, 28,5% à norfloxacina e gentamicina, se mostrando mais
eficaz a ciprofloxacina com apenas 14,2% de cepas resistentes (Figura 28).
Figura 27. Porcentagem de cepas de Aeromonas sp isoladas da água coletado em Santos
resistentes aos antimicrobianos testados sendo, CRO (ceftriaxona – 77,7%), NOR
(norfloxacina – 11,1%), GEN (gentamicina – 77,7%), CIP (ciprofloxacina – 22,2%), TET (
tetraciclina – 22,2), CFL ( cefalotina – 100%) e CRX (cefuroxima – 85,7%)
CRO
NOR
GEN
CIP TET
CFL
CRX
48
Figura 28. Porcentagem de cepas de Aeromonas sp isoladas da água coletada em Itanhaém
resistentes aos antimicrobianos testados sendo, CRO (ceftriaxona – 42,8%), NOR
(norfloxacina – 28,5%), GEN (gentamicina – 28,5%), CIP (ciprofloxacina – 14,2%), TET (
tetraciclina – 57,1%), CFL ( cefalotina – 100%) e CRX (cefuroxima – 100%)
Para as amostras de sedimento coletadas em Santos apresentaram uma resistência
de 100% para celafotina, de 16,6% para ceftriaxona, norfloxacina, gentamicina e
cefuroxima, senso totalmente eficiente para ciprofloxacina e tetraciclina (figura 29). As
cepas isoladas do sedimento de Itanhaém houve resistência somente de 16,6% para
cefalotina e cefuroxima, para os demais não houve resistência (figura 30).
Figura 29. Porcentagem de cepas de Aeromonas sp isoladas do sedimento coletado em
Santos resistentes aos antimicrobianos testados sendo, CRO (ceftriaxona – 16,6%), NOR
(norfloxacina – 16,6%), GEN (gentamicina – 16,6%), CFL ( cefalotina – 100%) e CRX
(cefuroxima – 16,6%)
CRO
NOR
GEN
CIP
TET CFL
CRX
CRO
NOR
GEN
CFL
CRX
49
Figura 30. Porcentagem de cepas de Aeromonas sp isoladas do sedimento coletado em
Itanhaém resistentes aos antimicrobianos testados sendo, CFL ( cefalotina – 16,6%) e CRX
(cefuroxima – 16,6%)
Por fim para as amostras de mexilhão coletados em Santos, houve resistência de
100% das cepas para cefuroxima, 87,5% para tetraciclina, 33,3% para cefalotina, 25% para
ceftriaxona e gentamicina e de 12,5% sobre a norfloxacina e ciprofloxacina (figura 31). Já
para os coletados em Itanhaém resistência de 100% para cefalotina, 55% tetraciclina e de
44% para cefuroxima (figura 32).
CFL CRX
50
Figura 31. Porcentagem de cepas de Aeromonas sp isoladas do tecidos moles de mexilhão
coletado em Santos resistentes aos antimicrobianos testados sendo, CRO (ceftriaxona –
25%), NOR (norfloxacina – 12,5%), GEN (gentamicina – 25%), CIP (ciprofloxacina –
12,5%), TET ( tetraciclina – 87,5%) CFL ( cefalotina – 33,3%) e CRX (cefuroxima –
100%)
Figura 32. Porcentagem de cepas de Aeromonas sp isoladas do tecidos moles de mexilhão
coletado em Itanhaém resistentes aos antimicrobianos testados sendo, TET ( tetraciclina –
87,5%) CFL ( cefalotina – 33,3%) e CRX (cefuroxima – 100%)
A resistência a tetraciclina e gentamicina também foram encontradas em outros
trabalho, como Ghenghesh et al. (2001), em seu estudo com águas de poço; Son et al.
(1997), também encontrou resistência desses antibióticos em Aeromonas hydrophila em
CRO
NOR
GEN
CIP
TET CFL
CRX
TET
CFL
CRX
51
cepas isoladas em tilapia; Ishida et al. (2010) em seu trabalho realizado em sistemas de
piscicultura no Egito encontrou resistência à tetraciclina, corroborando o presente estudo.
Scoaris et al. (2008) isolou cepas de Aeromonas a partir de água mineral, essas
apresentaram múltipla resistência, porém foram 100% sensíveis a ciprofloxacina, o mesmo
pode ser visto nesse estudo, onde esse antibiótico apresentou altas taxas de sensibilidade.
Ko et al. (1998) encontraram altas taxas de resistência a cefalotina, em torno de
75%, ao analisarem cepas de Aeromonas isoladas de pacientes com infecção corroborando
os resultados encontrados aqui, que apresentam resistência de ate 100% as cepas
analisadas.
Altas taxas de resistência aos antimicrobianos analisados é muito preocupante,
visto que esse grupo de microrganismos formam biofilmes contribuindo para o aumento
dessa resistência (Isonhood & Drake, 2002). Além do que alguns estudos provam que esse
gênero possuem capacidade de sobreviver e se multiplicar em alimentos mantidos sob
refrigeração ou ate mesmo após cozimento (Pereira et al., 2004).
5.0 Conclusão
As densidades de microrganismos isolados dos sedimentos demonstram um fator
preocupante, uma vez que as areais não fazem parte do programa de monitoramento de
praia da Cetesb, e elas apresentam valores muito superiores comparado com a coluna de
água. O problema é potencializado uma vez que, estudos já demostraram que a população
passa a maior parte do tempo nessa faixa de areia.
Outra atenção deve ser dada para os mexilhões, esses apresentaram as maiores
densidades de microrganismos encontradas em todo o trabalho, caracterizando uma
contaminação crônica. Fato que se torna grave, visto que esses organismos são utilizados
como fonte de alimentos.
Os valores de densidade dos microrganismos do gênero Enterococcus sp sugerem
mais uma vez que esses são excelentes indicadores de contaminação fecal.
Não existem padrões para as bactérias do gênero Aeromonas sp uma vez que as
mesmas não fazem parte dos programas de monitoramento, porém deve ser dada uma
atenção para esses microrganismos visto as altas densidades encontradas nas águas, areias
e principalmente nos mexilhões.
Também foram encontradas altas taxas de resistência bacteriana para os três
microrganismos analisados, um problema sério de saúde pública, uma vez que, os
52
microrganismos passam pela seleção natural, tornando as drogas ineficientes, dessa
maneira, de tempos em tempos as drogas são cada vez mais fortes, com microrganismos
cada vez mais resistentes.
Contudo é necessário um programa de monitoramento severo para o ambiente
costeiro, como o tratamento de esgotos, disposição correta dos emissários, educação
ambiental, coleta de lixos, entre outros, para minimizar tais impactos.
53
6.0 Referencias Bibliográficas
ABESSA, D.M.S.; ZARONI, L.P.; SOUSA, E.C.P.M.; GASPARRO, M.R.; PEREIRA,
C.D.S.; RACHID, B.R.F.; DEPLEDGE, M.; KING, R.S. Physiological and Cellular
Responses in Two Population of the Mussel Perna perna Collected at Different Sites from
the Coast of São Paulo, Brazil. Brazilian Archives of Biology and Technology, v.48, n.2,
p.217 – 225, March 2005.
ABESSA, D. M. S.; RACHID, B. R. F.; MOSER, G. A. O.; OlLIVEIRA, A. J. F. C
Revisão: 2012. Efeitos ambientais da disposição oceânica de esgotos por meio de
emissários submarinos. O Mundo da Saúde, 36:643-661.
ABDULLAH, A.I.; HART, C.A.; WINSTANLEY, C. Molecular characterization and
distribution of virulence associated genes amongst Aeromonas isolates from Libya. Journal
of Applied Microbiology, v.95, p.1001-1007, 2003.
AFIFI, S.; ELMANAMA, A.; SHUBAIR, M. Microbiological assessment of beach quality
in Gaza Strip. Egypt. J. Med. Lab. Sci., v.9, 2000.
APHA, American Public Health Association. Standard Methods for the Examination of
Water and Wastewater. APHA, AWWA, WEF. 22th Edition. 2012.
AN, Y.J.; KAMPBELL, D.H.; BREIDENBACH, G.P. Escherichia coli and total coliforms
in water and sediments at lake marinas. Environ. Pollut., v.120, n.3, p.771-778, 2002.
ALM, E.W.; BURKE, J.; SPAIN, A. Fecal indicator bacteria are abundant in wet sand at
freshwater beaches. Water Res., v.37, n.16, p.3978-3982, sept. 2003.
ANDRADE, V.C.; ZAMPIERI, B. D.B.; BALLESTEROS, E. R.; PINTO, A.B.;
OLIVEIRA, A.J.F.C. Densities and antimicrobial resistance of Escherichia coli isolated
from marine waters and beach sands. Environ Monit Assess (2015) 187: 342
ANVISA, Agência Nacional de Vigilância Sanitária. 2001. Resolução RDC n. 12, de 02 de
janeiro de 2001. Diário Oficial da União, República Federativa do Brasil, 10 jan.
2001.Brasil.
54
ARVANITIDOU, M.; KATSOUYANNOPOULOS, V.; TSAKRIS, A. Antibiotic resistence
patterns of enterococci isolated from coastal bathing waters. J. Med. Microbiology, v. 50, p. 1001-
1005, Nov. 2001.
BARTRAM, J.; REES, G. 2000. Monitoring Bathing Waters: a practical guide to design and
implementation of assessments and monitoring programmes. E & FN Spon. New York, NY, 2000.
p.175-179.
BIER, O. Microbiologia e Imunologia. 3ª ed. São Paulo: Melhoramentos, 1994. p.615-9; 658-9;
930-1; 938-9.
BILA, D.M.; DEZOTTI, M. Fármacos no meio ambiente. Quim. Nova, Vol. 26, No. 4, 523-530,
2003.
BLANCO, J.E.; B LANCO, M.; MORA, A.; BLANCO, J. Prevalence of bacterial
resistance to quinolones and other antimicrobials among avian Escherichia coli strains
isolated from septicemic and healthy chickens in Spain. J. Clin. Microbiol., v.35, p.2184-
2185, 1997.
BRASIL, MINISTÉRIO DA SAÚDE. 1999. Monitorização das Doenças Diarréicas Agudas.
CENEPI/FUNASA/MS. Documento Técnico (4 volumes).
BRUNKE, M.; FISCHER, H. Hyporheic bacteria – relationships to environmental gradients and
invertebrates in a prealpine stream. Arch. Hydrobiol., v.146, n.2, p.189-217, 1999.
CABELLI, V.J.; DUFOUR, A.P.; MCCABE, L.J.; LEVIN, M.A. Swimming-associated
gastroenteritis and water quality. Am. J. Epidemiol., v.115, n.4, p.606-616, 1982.
CANAL, N. Caracterização de resistência a antimicrobianos e diversidade genética em
Escherichia coli isoladas das amostras de água da Lagoa dos Patos, RS. 98p. Dissertação
de Mestrado (Programa de Pós-graduação em Microbiologia agrícola e do ambiente)-
Universidade Federal do Rio Grande do Sul. Porto Alegre-RS, 2010.
CARDOSO, A.L.S.P.; TESSARI, E.N.C.; CASTRO, A.G.M.; Z ANATTA , G.F.
Avaliação da susceptibilidade a antimicrobianos de cepas de Escherichia coli de origem
aviária. Arq. Inst. Biol., São Paulo, v.69, n.2, p.1-5, 2002.
55
CETESB (São Paulo). Relatório de qualidade das águas litorâneas do Estado de São Paulo:
balneabilidade das praias 2000-2010.
CETESB (São Paulo). Relatório de qualidade das águas superficiaisno Estado de São
Paulo, 2015.
CONAMA, Conselho Nacional do Meio Ambiente. (2000). Resolução n.274, Recomenda
a adoção de sistemáticas de avaliação de qualidade das águas. Brazil: Conselho Nacional
do Meio Ambiente.
CRABILL, C.; DONALD, R.; SNELLING, J.; FOUST, R.; SOUTHAM, G. The impact of
sediment fecal coliforms reservoirs on seasonal water quality in Oak Creek. Water Res.,
v.33, n.9, p.2163-2171. june 1999.
D'AZEVEDO, P.A.; DIAS, C.A.G.; LEMOS, S.K. Antimicrobial susceptibility among
Enterococcus isolates from the city of Porto Alegre, RS, Brasil. Braz. J. Microbiol., São
Paulo, v.35, n.3, p.199-204, july/sept. 2004.
DAVIES-COLLEY, R.J; DONNISON, A.M.; SPEED, D.J.; ROSS, C.M.; NAGELS, J.W.
Inactivation of fecal indicator microorganisms in waste stabilization ponds: interactions of
environmental factors with sunlight. Water Res., v.33, n.5, p.1220-1230, apr. 1999.
DAVIES, C.M.; BAVOR, H.J. The fate of storm water associated bacteria in constructed
wetland and water pollution control pond systems. J. Appl. Microbiol., v.89, n.2, p.349-
360,aug. 2000.
DRASAR, B. S. & HILL, M.J. Human intestinal flora. Academic Press, London, p.36-43,
1974
DUFOUR, A.P. Bacterial indicators of recreational water quality. Can. J. Public Health,
Ottawa, v. 75, n. 1, p. 49-56,1994.
ELOFSSON K., GREN, I. M., and FOLMER, H. 2003. Management of eutrophicated
coastal ecosystems: a synopsis of the literature with emphasis on theory and methodology.
Ecological Economics 47: 1–11.
56
ELMANAMA, A. A., FAHD, M. I., ABDALLAH, A. S., & BAHR, S. (2005).
Microbiological beach sand quality in Gaza Strip in compar- ison to seawater quality.
Environmental Research, 99, 1–10.
EVANGELISTA-BARRETO, N.S.; CARVALHO, F.C.T.; VIEIRA, R.H.S.F., REIS,
C.M.F.; MACRAE, A.; RODRIGUES, D.P. Characterization of Aeromonas species
isolated from an estuarine environment. Brazilian Journal Microbiology, v.41, n.2, p.452-
460, 2010.
EUZÉBY, J.P. 2011. List of Prokaryotic names with Standing in Nomenclature – Genus
Enterococcus. Disponível em: . Acesso em: 15 mai. 2011.
FRIEDEN, T.R.; MUNSIFF, S.S.; LOW, D.E.; WILLEY, B.M.; WILLIAMS, G.; FAUR,
Y.; EISNER, W.; WARREN, S.; KREISWIRTH, B. Emergence of vancomycin-resistant
enterococci in New York City. Lancet., v.342, p.76-79, july 1993.
FDA. U.S. Food and Drug Administration. Aeromonas hydrophila. In: Bad Bug Book:
Foodborne Pathogenic Microorganisms and Natural Toxins
Handbook,2009.Disponívelem:.
Acesso em: fev. de 2011.
GALLERT, C.; FUND, K.; WINTER, J. 2005. Antibiotic resistance of bacteria in raw and
biologically treated sewage and in groundwater below leaking sewers. Applied
Microbiology and Biotechnology, 69: 106-112.
GHENGHESH, K. S.; EL-GHODBAN, A.; DKAKNI, R.; ABEID, S.; ALTOMI, A.;
TAHRUNI, A.; MARIALIGETI, K. Prevalence, species differenciation, haemolytic
activity, and antibiotic susceptibility of aeromonads in untreated well water. Memórias do
Instituto Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, v. 96, n. 2, p. 169-173, Feb. 2001.
GHINSBERG, R.C.; LEIBOWITZ, P.; WITKIN, H.; MATES, A.; SEINBERG, Y.;
BAR,D.L.; NITZAN, Y.; ROGOL, M. Monitoring of selected bacteria and fungi in sand
and seawater along the Tel Aviv coast. MAP Tech. Rep. Ser., v.87, p.65-81, 1994.
GRAM, L.; MELCHIORSEN, J.; SPANGGAARD, B.; HUBER, I.; NIELSEN, T. F.
57
Inhibition of Vibrio anguillarum by Pseudomonas fluorescens AH2, a possible probiotic
treatment of fish. Applied and Environmental Microbiology, v.65, n.3, p.969-973, 1999.
HENRIQUES, M.B.; PEREIRA, O.M.; ZAMARIOLLI, L.A.; FAUSTINO, J.S. 2000
Contaminação bacteriológica no tecido mole do mexilhão Perna perna (Linnaeus, 1758)
coletado nos bancos naturais do litoral da Baixada Santista. Arquivos de Ciências do Mar,
UFCE – LABOMAR, Fortaleza, 33: 69-76.
HOWGATE, P. Review of public health safety of products from aquaculture. International
Journal Food Science and Technology, Oxford, v. 33, p. 99-125, 1998.
HUYCKE, M.M.; SAHM, D.F.; GILMORE, M.S. Multiple-drug resistant enterococci: the
nature of the problem and an agenda for the future. Emerg. Infect. Dis., v.4, n.2, p.239-
249, apr./june 1998.
INSTITUTO ADOLFO LUTZ E CENTRO DE VIGILANCIA EPIDEMIOLOGICA
"PROFESSOR ALEXANDRE VRANJAC". Diarréia e rotavírus. Rev. Saúde Pública, São
Paulo, v.38, n.6, p.844-845. Dec. 2004.
IBGE, Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística, 2016. Acessado em
20/02/2016,http://cidades.ibge.gov.br/xtras/perfil.php?codmun=354850
ISHIDA Y.; AHMED, A.M.; MAHFOUZ, N.B.; KIMURA, T.; EL-KHODERY, S.A.;
MOAWAD, A.A.; SHIMA- MOTO, T. Molecular analysis of antimicrobial resistance in
Gram-negative bacteria isolated from fish farms in Egypt. Journal of Veterinary Medical
Science, v.72, n.6, p.727-734, 2010.
JAWETZ, E. et al. Microbiologia médica. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan, 1991. 519
p.
KO, W.C.; WU, H.M.; C HANG, T.C.; YAN, J.J.; WU, J.J. Inducible ß-lactamase
resistance in A. hydrophila: therapeutic challenge for antimicrobial therapy. Journal of
Clinical Microbiology, v.36, n.11, p.3188-3192, 1998.
58
KÜHN, I.; IVERSEN, A.; BURMAN, L.G.; OLSSON-LILJEQUIST, B.; FRANKLIN, A.;
FINN, M.; AARESTUP, F.; SEYFARTH, A.-M.; BLANCH, A.R.; TAYLOR, H.;
CAPLIN, J.; MORENO, M.A.; DOMINGUEZ, L.; MÖLLBY, R. Epidemiolgy and
ecology of enterococci, with special reference to antibiotic resistant strains, in animals,
humans and the environment. Example of an ongoing project within the European research
programme. Int. J. Antimicrobial Agents., v.14, n.4, p.337-342, 2000.
LEWIS, D.H.; PLUMB, J.A. Bacterial disease. Principal diseases of farm-raised catfish.
Auburn : Souther Coop. Ser. Alabama Agriculture Exp. Stn, p.115-124,1979.
LAMBIE , N.; GELEKA, M.; BROWN, G.; RYAN, J. Retrospective study on Escherichia
coli infection in broilers subjected to postmorten examination and antibiotic resistance of
isolates in Trinidad. Avian Dis., v.44, p.155-160, 2000.
MARTINEZ, D.I & OLIVEIRA, A. J.F.C., Faecal bacteria in Perna perna (Linnaeus,
1758) (Mollusca: Bivalvia) for biomonitoring coastal waters and seafood quality. Braz.
Journal oceanogr. vol.58 no.spe3 São Paulo, 2010.
MEJDI, S.; EMIRA, N.; ALI, M.; HAFEDH, H.; AMINA, B. Biochemical characteristics
and genetic diversity of Vibrio spp. and Aeromonas hydrophila strains isolated from the
Lac of Bizerte (Tunisia). World Journal of Microbiology & Biotechnology, v.26, p.2037-
2046, 2010.
MEIRELLES-PEREIRA, F.; PEREIRA, A.M.S.; SILVA, M.C.G.; GONÇALVES, V.D.;
BRUM, P.R.; CASTRO, E.A.R.; PEREIRA, A.A.; ESTEVES, F.A.; PEREIRA, J.A.A.
Ecological aspects of the antimicrobial resistance in bacteria of importance to human
infections. Braz. J. Microbiol., São Paulo, v.33, n.4, p.287-293, 2002.
MENDES, B.; NASCIMENTO, M.J.; OLIVEIRA, J.S. Preliminary characterization and
proposal of microbiological quality standard of sand beaches. Water Sci. Technol., v. 27,
p.453-456, 1993.
MORELLI, A. M. F. et al. Indicadores de contaminação fecal para ostra-do-mangue
(Crassostrea rhizophorae) comercializada na Praia do Futuro, Fortaleza, Ceará. Higiene
Alimentar, v. 17, n. 113, p. 81-88, 2003.
59
MUNN, C.B. Marine Microbiology: Ecology and Applications. New York: Bios Scientific
Publishers, 2004. p. 282.
NCCLS. Performance Standards for Antimicrobial Disk Susceptibility Tests. Second ed,
2010.
NEU HC. Quinolones: a new class of antimicrobial agents with wide potential uses. Med
Clin North Am 1988; 72: 623-36.
NIJSTEN, R.; LONDON, N.; BOGAARD, A.; STOBBERINGH, V.D. Antibiotic
resistance of enterobacteriaceae isolated from the faecal flora of fattening pigs. Vet. Quart.,
v.15, n.4, p.152-157, 1993
OLIVEIRA, A.J.F.C.; PINHEIRO, M.A.A.; FONTES, R.F.C. Panorama Ambiental da
Baixada Santista. 1. ed. São Vicente: Universidade Estadual Paulista Julio de Mesquita
Filho,2008.127p.
OTWAY, N.M. Assessing impacts of deepwater sewage disposal: A case study from New
South Wales, Australia. Marine Pollution Bulletin, v. 31, p. 347 – 354, 1995.
PAPADAKIS, J.A.; MAVRIDOU, A.; RICHARDSON, S.C.; LAMPIRI, M.;
MARCELOU, U. Bather-related microbial and yeast populations in sand and seawater.
Water Res., v.31n.4, p.799-804, apr. 1997.
PALU, A. P.; GOMES, L. M.; MIGUEL, M. A. L.; BALASSIANO, I. T.; QUEIROZ, M.
L. P.; FREITAS-ALMEIDA, A. C.; OLIVEIRA, S. S. Antimicrobial resistance in food and
clinical Aeromonas isolates. Food Microbiology, Oxford, v.27, p. 504-509, 2006.
PEREIRA, C.S; Possas, C. A.; Viana, C. M.; Rodrigues, D. P. Aeromonas spp. E
Plesiomonas shigelloides isoladas a partir de mexilhões (Perna perna) in natura e pré-
cozidos no Rio de Janeiro. Ciênc. Tecnol. Aliment., Campinas, 24(4): 562-566, out.-dez.
2004.
PINHATA, J.M.W. Resistência a antimicrobianos de Enterococos isolados de areias e
águas recreacionais marinhas. 2006. 49p. Trabalho de conclusão de curso (Graduação em
Ciências Biológicas)-Universidade Estadual Paulista Julio de Mesquita Filho, São Vicente,
60
2006.
PINHATA, J. M. W.; OLIVEIRA, A.J.F.C., Antimicrobial resistance and species
composition of Enterococcus spp. isolated from waters and sands of marine recreational
beaches in Southeastern Brazil. Water Research 42 2242– 2250, 2008.
PINTO, A. B; PEREIRA, C. R; OLIVEIRA, A.J.F.C., 2012. Densidade de Enterococcus
sp em águas recreacionais e areias de praias do município de São Vicente – SP, Brasil e
sua relação com parâmetros abióticos. O mundo da Saúde p587 – 593.
RUPPERT, E.E.; FOX, R.S.; BARNES, R.D. Zoologia dos invertebrados: uma abordagem
functional – evolutiva. 7 ed. São Paulo: Editora Roca Ltda. 2005. Tradução de:
Invertebrate zoology: a functional evolutionary approach.
SATO, M.I.Z.; BARI, M.D.; LAMPARELLI, C.C.; TRUZZI, A.C.; COELHO, M.C.L.S.;
HACHICH, E.M. Sanitary quality of sands from marine recreational beaches of São Paulo,
Brazil. Braz. J. Microb., v.36, n.4, p.321-326, oct./dec. 2005.
SCHWARTZ, T.; KOHNEN W.; JANSEN, B.; OBST, U. Detection of antibiotic-resistant
bacteria and their resistance genes in wastewater, surface water, and drinking water
biofilms. Microb. Ecol., v.43, n.3, p.325-335, apr. 2003.
SCHMIDT, A. S.; MORTEN, S. B.; DALSGAARD, K. P. Ocurrence of antimicrobial
resistance in fish pathogenic and environmental bacteria associated with four Danish
rainbow trout farms. Applied Environmental Microbiology, Washington, v. 66, p. 4908-
4915, 2000.
SCOARIS, D.O.; COLACITE, J.; NAKAMURA, C.V.; UEDA-NAKAMURA, T.;
ABREU FILHO, B.A.; DIAS FILHO, B.P. Virulence and antibiotic susceptibility of
Aeromonas spp. isolated from drinking water. Antonie van Leeuwenhock, v.93, p.111-122,
2008.
SMITH, P. R.; BRETON, A. L.; HORSBERG, T. E.; CORSIN, F. Guidelines for
antimicrobial use in aquaculture. In: GUARDABASSI, L.; JENSEN, L. B.; KRUSE, H.
(Ed.). Guide to antimicrobial use in animals. Oxford: WilleyBlackwell, 2008. p.207-216.
61
SILVA, M. A. C., Ocorrência e caracterização de Vibrio vulnificus isolados de amostras de
moluscos e água de áreas de cultivo de Santa Catarina. Dissertação apresentada ao curso de
mestrado em Ciência e Tecnologia Ambiental, Univali, Itajaí, 2003.
SILVA, R.M.L. Bactérias do gênero Aeromonas e indicadores de qualidade da água em
piscicultura da região da baixada ocidental Maranhense. Tese apresentada à Faculdade de
Ciências Agrárias e Veterinárias – Unesp, Câmpus de Jaboticabal, 2010.
SILVEIRA, M.E.M., Disseminação ambiental de bactérias e genes que conferem
resistência a antibióticos e seu possível impacto na saúde pública. Trabalho de conclusão
de curso apresentado a Universidade Fernando Pessoa, 2009.
SON, R.; RUSUL, G.; SAHILAH, A. M.; ZAINURI, A.; RAHA, A. R.; SALMAH, I.
Antibiotic resistance and plasmid profile of Aeromonas hydrophila isolates from cultured
fish, Telapia (Telapia mossambica). Letters in Applied Microbiology, Oxford, v. 24, p.
479-482, 1997.
TAVARES, W. Bactérias gram-positivas problemas: resistência do estafilococo, do
enterococo e do pneumococo aos antimicrobianos. Revista da Sociedade Brasileira de
Medicina Tropical 33(3):281-301, 2000.
TEUBER, M. Veterinary use and antibiotic resistance. Current Opinion Microbiology,
Oxford, v. 4, p. 493-499, 2001.
TÔRRES, R.C.O. Escherichia coli, p.125-139, in Vieira, R.H.S.F. (org.), Microbiologia,
higiene e qualidade do pescado: teoria e prática. Varela Editora e Livraria Ltda., 380 p.,
São Paulo, 2004.
VASCONCELOS, R.H. Balneabilidade das praias de Iracema e Náutico (Fortaleza –
Ceará) e pesquisa de cepas de Escherichia coli patogênicas em suas águas. 2005. 31 f.
Monografia - Universidade Federal do Ceará, Fortaleza, 2005.
VIEIRA, R.H.S.F. Microbiologia, higiene e qualidade do pescado: teoria e prática. São
Paulo: Livraria Varela, 2004. 380 p.
62
WHITMAN, R.L.; NEVERS, M.B. Foreshore sand as a source of Escherichia coli in
nearshore water of a Lake Michigan beach. Appl. Environ. Microbiol., v.69, n.9, p.5555-
5562, sept. 2003.
WHO. Guidelines for Safe Recreational waters – Water Environments. Volume 1: Coastal
and Fresh-Waters. WHO/EOS/98.14, World Health Organization, Geneva, 1998. 208p.