UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA "JÚLIO DE MESQUITA FILHO" INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS - CÂMPUS DO LITORAL PAULISTA EXPERIMENTAÇÃO DO BICUDINHO-DO-BREJO (FORMICIVORA ACUTIROSTRIS; THAMNOPHILIDAE) COMO HOSPEDEIRO DO CHUPIM (MOLOTHRUS BONARIENSIS; ICTERIDAE) SÃO VICENTE 2023 CECÍLIA DE CAMARGO ROCHA CECÍLIA DE CAMARGO ROCHA EXPERIMENTAÇÃO DO BICUDINHO-DO-BREJO (FORMICIVORA ACUTIROSTRIS; THAMNOPHILIDAE) COMO HOSPEDEIRO DO CHUPIM (MOLOTHRUS BONARIENSIS; ICTERIDAE) SÃO VICENTE 2023 Trabalho de conclusão de curso apresentado como requisito parcial para obtenção do título de Bacharel em Curso de Ciências Biológicas com habilitação em Biologia Marinha Universidade Estadual Paulista "Júlio de Mesquita Filho" Orientador: Marcos Ricardo Bornschein Sistema de geração automática de fichas catalográficas da Unesp. Biblioteca do Instituto de Biociências, São Vicente. Dados fornecidos pelo autor(a). Essa ficha não pode ser modificada. 1. Abundância de hospedeiros. 2. Brejo salino subtropical. 3. Conspicuidade de ninho. 4. Índice Pontual de Abundância. Comportamento. Rocha, Cecília de Camargo Experimentação do bicudinho-do-brejo (Formicivora acutirostris; Thamnophilidae) como hospedeiro do chupim (Molothrus bonariensis; Icteridae) / Cecília de Camargo Rocha. -- São Vicente, 2023 35 p. : tabs., fotos Trabalho de conclusão de curso (Bacharelado - Ciências Biológicas) - Universidade Estadual Paulista (Unesp), Instituto de Biociências, São Vicente Orientador: Marcos Ricardo Bornschein R672e Experimentação do bicudinho-do-brejo (Formicivora acutirostris; Thamnophilidae) como hospedeiro do chupim (Molothrus bonariensis; Icteridae)1 Cecília de Camargo Rochaa*, Larissa Teixeiraa, Bruno de Morais Guerraa, Bianca Luiza Reinert† e Marcos Ricardo Bornscheina,b aUniversidade Estadual Paulista (UNESP), Departamento de Ciências Biológicas e Ambientais, Instituto de Biociências, São Vicente, São Paulo, Brasil; bMater Natura – Instituto de Estudos Ambientais, Curitiba, Paraná, Brasil; †In memoriam *Autor Correspondente: Cecília de Camargo Rocha. E-mail: cecilia.camargo@unesp.br O chupim (Molothrus bonariensis) é um parasita de ninhadas generalista que pode selecionar seus hospedeiros a partir de diversas características, como pela similaridade de biologia, vegetação próxima aos ninhos e abundância de hospedeiros. No presente estudo procuramos investigar as características da escolha de um novo hospedeiro pelo chupim, o ameaçado bicudinho-do-brejo (Formicivora acutirostris) que habita brejos salinos. Para isso realizamos trabalhos em campo na baía de Guaratuba, litoral sul do Brasil. Analisamos a relação entre o parasitismo e a conspicuidade e ocultação dos ninhos de bicudinho-do-brejo a partir de suas alturas, e a abundância média (Índice Pontual de Abundância) de outras espécies hospedeiras que nidificam nos locais onde o bicudinho-do-brejo habita. Em ambos amostramos duas regiões diferentes do rio (montante e jusante). A montante houveram tentativas de parasitismo enquanto a jusante não. Não houve relação significativa entre as variáveis testadas, corroborando com outros estudos sobre o tema. A partir disso, discutimos os possíveis critérios utilizados pelo parasita levando também em consideração outras características ambientais como vegetação ao redor dos ninhos parasitados, características dos ovos e indivíduos, e comportamento parental. Palavras-chave: abundância de hospedeiros; brejo salino subtropical; conspicuidade de ninho; Índice Pontual de Abundância. 1 O manuscrito foi formatado segundo a revista: Studies on Neotropical Fauna and Environment. Introdução O parasitismo de ninhadas é uma estratégia reprodutiva de aves parasitas que colocam seus ovos em ninhos de outras aves, hospedeiras, que vão incubá-los e desempenhar o cuidado parental até que os filhotes atinjam a independência (Mason 1986a; Ortega 1998; Robinson e Robinson 2001; Fiorini e Reboreda 2006). Pelo potencial dessa relação ecológica reduzir o sucesso reprodutivo das aves hospedeiras (Payne 1977; Astié e Reboreda 2006; Astié 2013), e, consequentemente, comprometer o sucesso reprodutivo da espécie parasita, o parasitismo de ninhadas envolve a coevolução de mecanismos de defesa dos hospedeiros contra o parasitismo e de aprimoramento de técnicas dos parasitas (Gochfeld 1979; Rothstein 1990; De Mársico et al. 2012). Aspectos que influenciam na seleção de potenciais hospedeiros pelos parasitas estão relacionados à similaridade de hábitos alimentares (Payne 1977; Mason 1986a), similaridade de biologia (Wiley 1988; Kruger 2007), similaridade entre os ovos (Mahler et al. 2008; Tuero et al. 2012), adequação da estrutura do ninho (Friedmann 1929) e abundância de um ou muitos potenciais hospedeiros (Briskie et al. 1990; Barber e Martin 1997; Medina e Langmore 2019). Parasitas podem adequar a morfologia dos ovos, alterando tamanho e mimetismo (Kruger 2007), podem preferir hospedeiros menores (Mahler et al. 2008; Tuero et al. 2012) e podem preferir hospedeiros insetívoros com filhotes altriciais (Payne 1977; Mason 1986a). Parasitas podem ser especialistas de uma ou poucas espécies hospedeiras, situações que facilitam a percepção de técnicas dos parasitas contra as defesas dos hospedeiros (Gochfeld 1979; Rothstein 1990; De Mársico et al 2012; Moller e Soller 2012). Parasitas também podem ser generalistas, ovipositando em ninhos de diversos hospedeiros para aumentar a probabilidade de aceitação dos seus ovos (estratégia shotgun; Kattan [1997]). Parasitas generalistas podem frequentemente ter seus ovos rejeitados pelos hospedeiros, o que representa casos de coevolução pouco evidente (Mason 1986b; Fiorini et al. 2009). Esses parasitas podem ter o sucesso reprodutivo dependente da estratégia de sincronização da postura de seus ovos com os dos hospedeiros (Kattan 1997; Kruger 2007; Mclaren e Sealy 1997). Se a postura do parasita ocorrer muito antes da do hospedeiro, os ovos podem ser rejeitados (Carro e Fernández 2013), e se a postura for feita tardiamente na incubação do hospedeiro, os filhotes parasitas podem não conseguir competir pelo alimento com os filhotes maiores do hospedeiro, vindo a óbito (Fiorini e Reboreda 2006; Rivers et al. 2010). O chupim (Molothrus bonariensis), de distribuição neotropical, é um parasita generalista de cerca de 250 espécies hospedeiras (Ortega 1998). Nessa espécie, as fêmeas é que procuram pelos potenciais hospedeiros (Clayton et al. 1997). O monitoramento dos hospedeiros pela fêmea chupim desempenha um papel importante na sincronização da postura dos seus ovos com o do hospedeiro (Mason 1986a; Clayton et al. 1997; Fiorini e Reboreda 2006), uma vez que os filhotes deste parasita se desenvolvem mais rápido do que a maioria dos filhotes de hospedeiros com tamanhos similares (Payne 1977, Fiorini et al. 2009). A fêmea chupim empoleira-se em árvores próximas aos potenciais hospedeiros para observar silenciosamente suas atividades e detectar ninhos, que, encontrados, passam a ser observados visando a sincronização das posturas (Friedmann 1929; Norman e Robertson 1975; Robinson e Robinson 2001; Fiorini e Reboreda 2006). Chupins (Molothrus spp.) podem encontrar os ninhos por pistas visuais ou visuais e acústicas dos hospedeiros, importando as características da vegetação do sítio de nidificação (Burhans 1997; Uyehara e Whitfield 2000) e a existência de poleiros próximos (Burhans 1997; McLaren e Sealy 2003). A altura dos ninhos é um parâmetro usado para definir a conspicuidade ou ocultação na vegetação (Briskie 1990; Robinson 1992; Barber e Martin 1997; Hahn e Hatfield 1995; Burhans 1997; McLaren e Sealy 2003), havendo maior probabilidade de parasitismo em ninhos mais baixos em floresta fechada, talvez pela procura dos chupins deslocando-se no solo e ninhos mais altos em ambientes abertos, através da observação do chupim em poleiros (Norman e Robertson 1975; Briskie 1990). Esses parasitas também podem escolher hospedeiros pela abundância que estes tenham no local (Briskie et al. 1990) e serem atraídos por locais com maior número de potenciais espécies hospedeiras, pelas oportunidades de parasitismo (Barber e Martin 1997). No entanto, em locais com muitos potencias hospedeiros, e em grande densidade, pode-se ter melhores defesas destes contra os parasitas (i.e., defesa em grupo; Medina e Langmore [2019]). No presente estudo, analisamos possíveis elementos de escolha de um novo e singular hospedeiro de brejos salinos subtropicais pelo chupim. São analisadas relações com a abundância de hospedeiros, alturas de ninhos e variações estruturais do ambiente. Materiais e Métodos Área de estudo Os trabalhos foram conduzidos na confluência dos rios Claro e São João (“Continente”; c. 25.872800°S, 48.760583°O; 8,7 ha), ilha do Jundiaquara (c. 25.872947°S, 48.758590°O; 11,5 ha) e ilha da Folharada (c. 25.866128°S, 48.722944°O; 16,3 ha), Sítio Ramsar Guaratuba, baía de Guaratuba, litoral do Paraná, sul do Brasil. Os dois primeiros locais situam-se em posição mais a montante e o último em posição mais a jusante no rio São João. Também situam-se em diferentes altitudes da planície de maré em um estuário que é inundado diariamente por marés do tipo mixed-semi diurnal (Lee e Chang 2019), que se caracterizam por duas marés altas de diferentes alturas e duas baixas de diferentes alturas, diariamente. Essas diferenças de altitude alteram a salinidade da água (i.e. porção a montante menos salina que de a jusante), além da altura e tempo de alagamento, influenciando a composição da vegetação (Bornschein 2013). Os ambientes estudados à montante do rio São João se classificam como brejo de maré com manchas de guanandizal com herbáceas e os ambientes a jusante do rio são João, como brejo de maré com manchas de manguezal com herbáceas (Reinert et al. 2007). Segundo o sistema de classificação da vegetação brasileira do projeto RADAMBRASIL (Veloso et al. 1991), tratam-se de Formações Pioneiras de Influência Fluviomarinha em estágio herbáceo (brejo de maré) ou em estágio arbóreo (demais ambientes). Posteriormente, parte do brejo de maré de Reinert et al. (2007) foi reconhecido como um ambiente distinto, denominado de brejo salino subtropical (Bornschein et al. 2017), sendo esse o ambiente herbáceo estudado pelo presente trabalho. A montante, o brejo salino subtropical é caracterizado pelas herbáceas Crinum americanum, Schoenoplectus californicus, Acrostichum danaeifolium, Echinodorus grandiflorus, Fuirena robusta e Cladium jamaicense e pela arbustiva Talipariti pernambucense. A jusante do rio São João, o brejo salino subtropical é caracterizado especialmente pelas herbáceas C. americanum, Typha domingensis, S. californicus, A. danaeifolium e E. grandiflorus, além da arbustiva T. pernambucense. O guanandizal com herbáceas é dominado pelas arbóreas Calophyllum brasiliense e Annona glabra (Figura 1). No estrato inferior desse ambiente, ocorre C. americanum, S. californicus, C. jamaicense e A. danaeifolium. O manguezal com herbáceas é caracterizado pela arbórea Laguncularia racemosa, sendo raros os indivíduos de Rhyzophora mangle (Figura 1). No estrato inferior desse ambiente, ocorre C. americanum, S. californicus e A. danaeifolium. Mais detalhes sobre as descrições dos ambientes podem ser obtidos em Reinert et al. (2007) e Favretto et al. (2022). A espécie alvo A espécie estudada é o bicudinho-do-brejo (Formicivora acutirostris), descrita em 1995 (Bornschein et al. 1995) e restrita ao litoral do sul do Brasil (Reinert et al. 2007; Bornschein 2013). Trata-se de uma espécie quase ameaçada de extinção globalmente (Near Threatened – NT; BirdLife International, 2023) e ameaçada de extinção como Vulnerável (VU) no Brasil (Portaria MMA nº 148, de 7 de junho de 2022). O bicudinho-do-brejo é uma ave monogâmica que vive em casais que defende o território ao longo do ano (Reinert 2008). O casal compartilha as atividades de construção do ninho, incubação e alimentação dos filhotes no ninho, exceto a incubação noturna, feita exclusivamente pelas fêmeas (Reinert 2008). O ninho é uma cesta de palhas secas fixas sobre o sedimento em um grande número de plantas do ambiente onde serão ovopositados dois ovos e cada parental realizará o cuidado parental de apenas um filhote até o mesmo atingir a maturidade (Reinert et al. 2012). A espécie possui um tamanho pequeno com peso entre 8,5g e 12g, e sua alimentação é composta por pequenos artrópodes (Bornschein et al. 1995; Buzzetti et al. 2013). Monitoramento dos ninhos Trabalhamos de 2006 a 2023 com campos mensais. De janeiro de 2006 a meados de 2008, trabalhamos todos os dias no campo entre os meses de setembro a fevereiro e por 10 dias por mês nos demais meses. De meados de 2008 a março de 2023, trabalhos por três a cinco dias por mês. Marcamos todos os bicudinhos-do-brejo dos locais de estudo com anilhas coloridas e metálica respeitando combinações de cores únicas, visando a identificação dos indivíduos mediante observação visual, auxiliada com binóculos. Os casais foram monitorados para a busca por ninhos, detectados pelo transporte de material nidular, comportamento incubatório e alimentação em pontos fixos pelos parentais. Os ninhos encontrados foram georreferenciados e numerados com uma fita presa na vegetação acima do ninho, para facilitar o retorno. Medimos a altura do ninho sobre o sedimento (a partir da borda superior) e anotamos o tipo de vegetação ao entorno, considerando a fitofisionomia com maior abundância. Os retornos aos ninhos ocorreram em intervalos de alguns dias ou algumas semanas. Acompanhamos as ninhadas até a independência dos filhotes, que ocorre entre a sétima e a nona semana de vida (dados não publicados). Consideramos ninhos como parasitados se havia ao menos um ovo ou filhote de chupim (Molothrus bonariensis). Como número total de ninhos monitorados para esse trabalho, consideramos aqueles em que verificamos o interior contendo ovos e/ou filhotes. Abundância de aves Efetuamos amostragens quantitativas mensais em pontos fixos de censos (i.e., “pontos de escuta” adaptado de Bibby et al. 1998) de 2011 a 2018 e em 2022. Antes de iniciarmos, delimitamos o centro do ponto com uma estaca, na qual fixamos uma fita colorida de identificação e demarcamos o caminho mais rápido para se chegar até ele. A partir disso efetuamos uma distância de 50 m com uso de trena, fixando uma ponta na estaca ao centro do ponto e percorrendo toda a circunferência do ponto com a trena esticada. Foram demarcados seis pontos de censos nos locais estudados a montante e seis a jusante do rio São João, sendo realizado os censos de uma área em um dia e da outra em um segundo dia. Consideramos os registros de todos os indivíduos de aves ouvidas e/ou vistas dentro de um raio de 50 m do centro do ponto, onde o observador permanecia durante a amostragem. Registros de aves que passavam sobrevoando o ponto não foram considerados, exceto para espécies de Hirundinidae. Nesse caso, consideramos o espaço aéreo sobre o limite do ponto, como que se estivesse projetado para o alto. O primeiro ponto para iniciar a amostragem era sorteado e as amostragens se iniciavam início no começo da manhã, antes do nascer do sol, e terminavam após às 10:30 horas. Cada ponto foi amostrado por 15 min (c. 453 horas de censos). O tempo de deslocamento entre pontos variou de 10 a 30 min, dependendo de condições de maré para a navegabilidade. Com chuva, não efetuamos amostragens ou interromperam-se as que estavam em curso. Eventualmente, condições de maré forçaram a alteração do ponto de início da amostragem. Ao final do censo, todos os indivíduos ouvidos e/ou vistos nos pontos do local foram somados. Análises dos dados de abundância Calculamos o Índice Pontual de Abundância (IPA) que se refere à abundância média das espécies registradas nos censos de montante e jusante. Ela é determinada pelo total de indivíduos registrados nos seis pontos de cada local dividido pelo número total de pontos (Uezu et al. 2005). A partir disso foram selecionados os valores obtidos da abundância média de todas as espécies já registradas como hospedeiras de chupim na literatura (Friedmann & Kiff 1985; Ortega 1998; Lowther 2013; Lowther 2018), residentes na região e que nidificam nos locais, com exceção da espécie estudada. Foi feito isso tanto para a região a montante como a jusante do rio São João (Tabela 1). Análises estatísticas Para as análises estatísticas utilizamos os dados referentes à altura dos ninhos de bicudinho- do-brejo em relação ao sedimento e o Índice Pontual de Abundância (IPA) das espécies hospedeiras e com nidificação confirmada em cada local. Nós testamos a relação entre essas variáveis com o parasitismo dos ninhos. Devido a não normalidade e natureza dos dados construímos Modelos Lineares Generalizados (GLM) com distribuição de erros do tipo binomial (link = logit) (Nelder e Wedderburn 1972). Para a primeira análise construímos modelos para a altura dos ninhos e as variáveis preditoras foram os dados das alturas de todos os ninhos monitorados ao longo dos anos. Com eles pretendemos explicar a escolha do bicudinho-do-brejo como hospedeiro pelo chupim a partir da conspicuidade ou ocultação dos ninhos, na qual atribuímos às suas alturas (cm) – quanto mais próximos do solo, mais ocultos e quanto mais altos na vegetação, mais visíveis. Para a segunda análise construímos um modelo para a abundância das espécies hospedeiras utilizando os valores de IPA delas como variável preditora. Nesse modelo o foco seria explicar a escolha do hospedeiro a partir da abundância média de outras espécies hospedeiras de chupim que coexistem com o bicudinho-do-brejo em cada região. Em todos utilizamos o parasitismo dos ninhos como variável resposta binária (0 = não houve parasitismo, 1 = houve parasitismo) e a ajustamos de acordo com o modelo testado. Nos modelos de altura ela correspondeu aos ninhos parasitados ou não e no modelo da abundância ela correspondeu a probabilidade de ocorrência de parasitismo a montante e a jusante. Os testes estatísticos foram performados no software R versão 4.2.3 (R Development Core Team 2023) considerando valor de P com significância de α = 0.05. Os valores foram fornecidos como média ± 1 SD. Resultados Ninhos parasitados Durante os anos monitorados de 2006 a 2023, encontramos 593 ninhos com ovos e/ou filhotes de bicudinho-do-brejo nos quais destes 1,51% (n = 9) foram parasitados pelo chupim. Os casos de parasitismo ocorreram, exclusivamente, na porção à montante do rio São João. À jusante não foi registrada nenhuma ocorrência de parasitismo (Figura 2). Encontramos os ninhos parasitados nas estações reprodutivas de 2012/2013 (n = 4) e 2013/2014 (n = 5). Somente em um caso o filhote de chupim conseguiu sair do ninho, no entanto não há registros que o mesmo tenha atingido a independência. O restante foi cometido à algum tipo de adversidade que impossibilitou o desenvolvimento do filhote, como morte do filhote (n = 1) ou predação (n = 2), alagamento (n = 2; Figura 3) e abandono dos ninhos (n = 2). Em um deles não foi possível determinar seu destino (Tabela 2). O abandono do ninho foi registrado após, pelo menos, três semanas sem qualquer modificação das condições anteriores, e concluído quando a câmara de incubação estava presente. Altura dos ninhos Devido à ausência de registro de parasitismo a jusante, os modelos de altura dos ninhos foram divididas em duas análises. A primeira procurava explicar as tentativas de parasitismo a montante de acordo com as alturas dos ninhos, porém o modelo não se mostrou adequado, indicando que não existe uma grande variação entre as alturas dos ninhos parasitados e não- parasitados que poderia explicar a escolha do hospedeiro pela fêmea chupim (0,99 ± 0,23 parasitados; 1,12 ± 0,36 não-parasitados; GLM, P = 0,22; Figura 4). A outra tinha como intuito explicar a presença e ausência de parasitismo nos locais estudados (i.e. porção a montante e a jusante, respectivamente) de acordo com a altura de ninhos totais, incluindo os dados a jusante. Esse modelo também não foi capaz de descrever a relação entre as variáveis (1,12 ± 0,36 montante; 1,05 ± 0,36 jusante; GLM, P = 0,28; Figura 5). Abundância de espécies hospedeiras Devido à ausência de registro de parasitismo a jusante, a probabilidade de ocorrência da variável resposta no modelo de abundância foi de 0 e 1 para ausência e presença de parasitismo, respectivamente. Esse modelo também não apresentou resultados significativos, não sendo capaz de descrever a ocorrência e ausência de parasitismo entre as duas regiões (0,21 ± 0,16 montante; 0.44 ± 0,47 jusante; GLM, P = 0,21; Figura 6). A abundância média mais significativa a montante foi de piá-cobra (Geothlypis aequinoctialis) com 0,562 e a jusante de sargento (Agelasticus thilius) com 1.562 (Figura 7). A maior diferença entre as abundâncias a montante e a jusante também foi de sargento com 1,219 e a menor foi de piá- cobra (Geothlypis aequinoctialis) com 0,04. Discussão As alturas dos ninhos não apresentaram relação significativa com o parasitismo, indicando que não houve variação suficiente entre elas que permitisse explicar essa relação ecológica. Esse resultado corrobora com outros estudos (Barber e Martin 1997; Clotfelter 1998; Astié 2013) que sugerem que características do habitat tenham maior influência no parasitismo do que a conspicuidade ou ocultação dos ninhos das espécies hospedeiras. Essas características podem estar relacionadas à vegetação do local (Mclaren e Sealy 2003) e existência de poleiros onde as fêmeas chupim se empoleiram para observar as atividades dos hospedeiros, o que garante uma considerável vantagem ao parasita (Wiley 1988, Freeman et al. 1990; Burhans 1997; Robinson e Robinson 2001). As diferentes fitofisionomias e diferente uso delas pelo bicudinho-do-brejo a montante e jusante do rio podem ter concedido vantagens e desvantagens ao chupim durante o monitoramento do ninho e atividades do hospedeiro. A região mais a montante tem sua composição arbórea, majoritariamente, de guanandis que são árvores que podem chegar a 8 metros de altura (Reinert et al. 2007). Isso pode ter garantido vantagens à fêmea chupim uma vez que ela poderia observar seu alvo sem dificuldades estando em um poleiro alto e em um ambiente aberto. Já na porção mais a jusante do rio os locais onde ocorrem formações de guanandis estão concentrados em uma posição intermediária entre os manguezais com herbáceas (Reinert et al. 2007). Esses locais compostos por guanandis não conferem sítios para nidificação de bicudinho-do-brejo a jusante, sendo esses concentrados próximos às espécies arbóreas de manguezal. As árvores do mangue, diferente dos guanandis, apresentam alturas menores, essa característica poderia trazer desvantagens no monitoramento do ninho pelo chupim (Figura 1). Ademais, é necessário um estudo mais aprofundado no que diz respeito a distância dos poleiros e os ninhos pois pode haver associações positivas ou negativas entre eles e o parasitismo (Astié 2013). O modelo de abundância também não conseguiu explicar a ocorrência e ausência de tentativas de parasitismo em ninhos de bicudinho-do-brejo nessas duas regiões. Entretanto, a média dos valores de IPA das espécies hospedeiras a jusante ser praticamente o dobro do que a montante sugere que bons e maus hospedeiros nas regiões podem contribuir de formas diferentes nessa abundância. Estudos sobre como a abundância e densidade de hospedeiros que coexistem na mesma região afetam o parasitismo de determinada espécie ainda são raros entretanto um estudo realizado por Barber e Martin (1997) corrobora com nossos resultados, mostrando que a densidade dos demais hospedeiros não tiveram grande influência no parasitismo de chupim (Molothrus ater) em ninhos de juruviara-de-cabeça-preta (Vireo atricapilla). Em contrapartida os autores observaram um aumento do parasitismo em áreas com maiores densidades de outro hospedeiro, o cardeal-do-norte (Cardinalis cardinalis). Isso nos dá pistas de que o chupim poderia ter uma associação positiva ou negativa com as tentativas de parasitismo em ninhos de bicudinho-do-brejo de acordo com a abundância de determinados hospedeiros no local. Por exemplo, a abundância de tiê-sangue na região mais a montante do rio é maior do que a jusante, isso poderia ter uma associação positiva nas tentativas de parasitismo uma vez que os chupins podem selecionar locais com hospedeiros visíveis e abundantes (Barber e Martin 1997). Já um ponto que pode ter influenciado em uma associação negativa é que a jusante há um acréscimo significativo na abundância média de sargento em relação a montante e já encontramos ovos de chupim em seus ninhos durante trabalhos em campo, sugerindo uma preferência pelo parasita e consequentemente diminuindo as tentativas de parasitismo em ninhos de bicudinho-do-brejo. Ainda, existem outras espécies com abundâncias médias diferentes entre as duas regiões que poderiam contribuir com essa dinâmica como a mariquita (Setophaga pitiayumi) a montante, e bem-te-vi (Pitangus sulphuratus) e sabiá-poca (Turdus amaurochalinus) a jusante (Figura 7). Além dessas, outras características que podem ter influenciado na escolha do bicudinho-do-brejo como hospedeiro é em relação à morfologia dos ovos, hábitos alimentares, tamanho e massa corporal, e comportamento parental do hospedeiro que parecem ter algum efeito nas taxas de parasitismo. Pelos ovos de chupim apresentarem alto polimorfismo (Mahler et al. 2008) é esperado que o padrão de manchas deles seja compatível com ao dos ovos de bicudinho-do-brejo, além dos seus tamanhos (Payne 1977; Tuero et al. 2012). O hábito alimentar insetívoro do bicudinho-do-brejo também é compatível com a preferência do chupim por proteína animal (Payne 1977; Mason 1986 a; Wiley 1988) e o tamanho corporal pequeno da espécie parece beneficiar o parasitismo do chupim (Astié e Reboreda 2006; Tuero et al. 2012) pois em hospedeiros maiores a competição por comida é mais intensa. Por outro lado, o comportamento parental do bicudinho-do-brejo pode ter sido um fator que dificultou as tentativas de parasitismo pelo chupim. Para que a postura dos ovos da fêmea chupim seja efetiva é necessário que não haja atividade dos hospedeiros nos ninhos durante a postura (Payne 1977; Fiorini e Reboreda 2006) mas, diferente de outras espécies de aves, os casais de bicudinho-do-brejo revezam a incubação dos ovos entre si, de modo que o ninho fique pouco tempo sem a presença dos pais (Reinert et al. 2012). É importante ressaltar que a maioria dos ninhos parasitados foram acometidos por alguma adversidade do ambiente (Tabela 1), seja predação ou alagamento devido às marés altas que são fatores de mortalidade comum em brejos (Reinert 2009). Portanto fatores ambientais parecem ter uma força seletiva mais importante para os bicudinhos-do-brejo do que o parasitismo em seus ninhos assim como Astié (2013) observou no seu estudo com sabiá-poca (Turdus amaurochalinus). Essa força também parece atuar na escolha do hospedeiro tendo em vista que as fêmeas chupins selecionam hospedeiros com qualidade fenotípica relevante para criar seus descendentes com sucesso (Briskie et al. 1990; Robinson e Robinson 2001; Moller e Soler 2012) e o bicudinho-do-brejo tem sua nidificação atravessada por diversos aspectos ambientais que dificultam o sucesso do ninhego (Reinert et al. 2007). É esperado, portanto, que o bicudinho-do-brejo seja menos parasitado do que hospedeiros que provém maior sucesso reprodutivo ao parasita. Ademais, os chupins têm preferência por espécies florestais, bem como as características ambientais que esse tipo de vegetação lhes confere (Burhans 1997) e em brejos salinos formam-se habitats muito peculiares sendo poucas espécies que conseguem explorar seus recursos, inclusive espécies parasitas (Favretto et al. 2012; Medina e Langmore 2019). Parasitismo de ninhadas é um tema complexo com muitas nuances que devem ser levadas em consideração. Esse trabalho contribuí com informações sobre características do parasitismo de chupim em ninhos de uma espécie ameaçada de extinção e dá margem para novos estudos sobre o tema, principalmente relacionados a ambientes de brejos salinos subtropicais. Para próximos estudos é importante considerar abundâncias individuais de determinadas espécies hospedeiras, bem como de bicudinho-do-brejo uma vez que a espécie apresenta diferentes densidades ao longo do rio São João, sendo maior na porção mais a montante e menor a jusante. Isso poderia indicar uma relação entre o aumento de parasitismo com a maior abundância do hospedeiro no local, como em outros estudos (Stokke et al. 2007; Medina e Langmore 2019). Além disso, o tipo de vegetação ao redor do ninho e as distâncias entre os ninhos e poleiros também devem ser considerados para resultados mais robustos. Financiamento Fundação Grupo Boticário de Proteção à Natureza (FGBPN) (número do projeto BL0001_20111 e 0004_2012), conduzido pelo Mater Natura - Instituto de Estudos Ambientais. Declaração de divulgação Nenhum potencial conflito foi reportado por nenhum(a) do(a)s autor(a)s. Referências Astié AA. 2013. 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Espécie Índice Pontual de Abundância Montante Jusante Formicivora acutirostris 1,891 1,021 Agelasticus thilius 0,343 1,562 Geothlypis aequinoctialis 0,562 0,558 Ramphocelus bresilia 0,404 0,193 Pitangus sulphuratus 0,148 0,455 Turdus amaurochalinus 0,137 0,305 Setophaga pitiayumi 0,170 0,028 Serpophaga nigricans 0,090 0,161 Certhiaxis cinnamomeus 0,043 0,088 Sporophila caerulescens 0,191 Não nidifica nessa região Myiophobus fasciatus 0,105 Não nidifica nessa região Phleocryptes melanops Não nidifica nessa região 0,921 Conirostrum bicolor Não nidifica nessa região 0,199 Tabela 2. Destino dos ninhos de bicudinho-do-brejo (Formicivora acutirostris) parasitados pelo chupim (Molothrus bonariensis). Todos os ninhos parasitados forma registrados a montante no rio São João, baía de Guaratuba, sul do Brasil. Ninho Estação reprodutiva Situação no ninho, após a postura Destino do ninho N 82C 2012/2013 Ninho com 2 ovos de bicudinho e 1 ovo de chupim (27/X/2012). Ninho com 1 ovo de bicudinho goro e 1 filhote de chupim morto (tinha cerca de 4 dias de vida) (10/XI/2012). Morte do filhote. N 79C 2012/2013 Ninho com 1 ovo de bicudinho perfurado e 2 ovos de chupim (10/XI/2012). Ninho abandonado. N 204 2012/2013 Ninho com 2 ovos de bicudinho e 1 ovo de chupim (21/XI/2012). Ninho com 1 ovo de chupim e detritos (09/XII/2012). Ninho alagado. N 86C 2012/2013 Ninho com 2 ovos de bicudinho e 1 ovo de chupim (11/XII/2012). Ninho desaparecido (data não anotada). Destino indeterminado (ninho predado ou tombado). N 88C 2013/2014 Ninho com 2 ovos de bicudinho e 1 ovo de chupim (09/XI/2013). Ninho rasgado (14/XI/2013). Ninho predado. N 90C 2013/2014 Ninho com 1 ovo de bicudinho goro e 1 filhote de chupim (14/XI/2013). Ninho com 1 filhote de chupim (16/XI/2013 e 23/XI/2013). Ninho vazio (25/XI/2013). Filhote vivo fora do ninho (29/XI/2013). Filhote desaparecido (30/XI/2013). Casal 32 com ninho concluído (04/XII/2013). Sucesso reprodutivo. N 218 2013/2014 Ninho abandonado com 1 ovo de chupim (14/XI/2013). Ninho abandonado. N 223 2013/2014 Ninho com 1 filhote de chupim (com cerca de 3 dias de vida) (30/XI/2013). Ninho com 1 filhote de chupim morto (03/XII/2013) Ninho alagado. Ninho Estação reprodutiva Situação no ninho, após a postura Destino do ninho N 102C 2013/2014 Ninho com 2 ovos de bicudinho e 1 ovo de chupim (17/XII/2013). Ninho com 1 ovo de bicudinho e 1 filhote de chupim (com cerca de 4 dias de vida) (29/XII/2013). Ninho vazio (02/I/2014). Ninho predado. Figura 1. Guanandizal com herbáceas (A) e manguezal com herbáceas (B). Fotos: Maria Fernanda Rivas/Cecília de Camargo Rocha. Figura 2. Número de ninhos parasitados e não-parasitados nas regiões a montante (A) e jusante (B) das estações reprodutivas do bicudinho-do-brejo (Formicivora acutirostris) monitoradas ao longo dos anos no rio São João, baía de Guaratuba, sul do Brasil. Figura 3. Ninho (N 204) de bicudinho-do-brejo (Formicivora acutirostris) com ovo de chupim (Molothrus bonariensis). Foto: Marcos Ricardo Bornschein. Figura 4. Alturas dos ninhos parasitados (P) e não-parasitados (NP) de bicudinho-do-brejo (Formicivora acutirostris) a montante do rio São João, baía de Guaratuba, sul do Brasil (0.99 ± 0.23 P, 1.12 ± 0.36 NP). Figura 5. Alturas dos ninhos nas regiões a jusante e a montante do rio São João, baía de Guaratuba, sul do Brasil (1.12 ± 0.36 montante, 1.05 ± 0.36 jusante). Figura 6. Índice Pontual de Abundância (IPA) dos hospedeiros de chupim (Molothrus bonariensis) nas regiões a jusante e montante do rio São João, baía de Guaratuba, sul do Brasil (0.21 ± 0.16 montante, 0.44 ± 0.47 jusante). Figura 7. Espécies hospedeiras de chupim (Molothrus bonariensis) residentes e que nidificam nas regiões a jusante e montante do rio São João, baía de Guaratuba, sul do Brasil. Article Types Research Article  Should be written with the following elements in the following order: title page; abstract; keywords; main text introduction, materials and methods, results, discussion; acknowledgments; declaration of interest statement; references; appendices (as appropriate); table(s) with caption(s) (on individual pages); figures; figure captions (as a list)  Should contain an unstructured abstract of 200 words.  Should contain between 3 and 6 keywords. Formatting and Templates Papers may be submitted in Word format. Figures should be saved separately from the text. Format specifics  Put line numbers when submitting papers  Font : Times New Roman. 12 pt, standard (except species name in italics). Double spaced, flush left, page numbers except:  Title: 14 pt, bold, followed by 1 blank line  Authors: bold, followed by 1 blank line  Affiliations: followed by 1 blank line  Corresponding Author: followed by 1 blank line  Abstract: followed by 1 blank line  Keywords: followed by 2 blank lines  Introduction: standard, bold  Text: flush left, indent second and subsequent paragraphs followed by 2 blank lines  Materials and Methods: standard, bold  Subheadings: bold and italic  Text: flush left, indent second and subsequent paragraph; followed by 2 blank lines  Results: always separate with discussion. Standard, bold  Subheadings: bold and italic  Text: flush left, indent second and subsequent paragraph; followed by 2 blank lines  Discussion: standard, bold (1 paragraph), followed by 1 blank line  Acknowledgments: standard, bold, followed by 1 blank line  Funding: standard, bold, followed by 1 blank line  Disclosure Statement: standard, bold, followed by 2 blank lines  References: standard, bold  Text hanging indent followed by a page break  Tables: Each table is followed by a page break  Figure Captions: followed by a page break  Figures should be saved separately from the text. To assist you in preparing your paper, we provide formatting template(s). Please note the addition to this style: for this journal in-text references to works with two authors should separate the authors’ names with an ampersand, i.e. Dawson & Briggs 1990 (NOT Dawson and Briggs 1990).