RESSALVA Atendendo solicitação da autora, o texto completo desta tese será disponibilizado somente a partir de 28/03/2021 Manuela Tosi Comelis Martins Análise estrutural e funcional do pênis e da próstata de espécies de morcegos neotropicais São José do Rio Preto 2019 Análise estrutural e funcional do pênis e da próstata de espécies de morcegos neotropicais Manuela Tosi Comelis Martins Manuela Tosi Comelis Martins Análise estrutural e funcional do pênis e da próstata de espécies de morcegos neotropicais Tese a ser apresentada como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Biologia Animal, junto ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, do Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Campus de São José do Rio Preto. Financiadora: FAPESP- Proc. 2015/ 06923-9. Orientadora: Profª. Drª. Eliana Morielle Versute Co-orientadora: Profª. Drª. Rejane Maíra Góes São José do Rio Preto 2019 M386a Martins, Manuela Tosi Comelis Análise estrutural e funcional do pênis e da próstata de espécies de morcegos neotropicais / Manuela Tosi Comelis Martins. -- São José do Rio Preto, 2019 128 f. : il., tabs. Tese (doutorado) - Universidade Estadual Paulista (Unesp), Instituto de Biociências Letras e Ciências Exatas, São José do Rio Preto Orientadora: Eliana Morielle Versute Coorientadora: Rejane Maíra Góes 1. Biologia da reprodução.. 2. Morfologia (Animais).. 3. Sistema genital masculino.. 4. Próstata.. 5. Pênis.. I. Título. Sistema de geração automática de fichas catalográficas da Unesp. Biblioteca do Instituto de Biociências Letras e Ciências Exatas, São José do Rio Preto. Dados fornecidos pelo autor(a). Essa ficha não pode ser modificada. Manuela Tosi Comelis Martins Análise estrutural e funcional do pênis e da próstata de espécies de morcegos neotropicais Tese a ser apresentada como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Biologia Animal, junto ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, do Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Campus de São José do Rio Preto. Financiadora: FAPESP- Proc. 2015/ 06923-9. Banca examinadora: Profa. Dra. Eliana Morielle Versute – UNESP – São José do Rio Preto (Orientadora) Prof. Dr. Mateus Rodrigues Beguelini – UFOB – Barreiras Profa. Dra. Danielle Barbosa Morais – UFRN – Natal Profa. Dra. Fernanda Cristina Alcântara dos Santos – UFG – Goiânia Profa. Dra. Patricia Simone Leite Vilamaior – UNESP – São José do Rio Preto São José do Rio Preto 28 Março 2019 À minha avó Lou AGRADECIMENTOS Agradeço inicialmente a Deus, por estar sempre à frente do meu caminho indicando sempre o melhor a seguir. Aos meus pais por todas as oportunidades, pelo apoio e torcida, e por sempre me darem bons exemplos a seguir. A minha orientadora Profª Drª Eliana Morielle Versute, por compartilhar seus conhecimentos e forma de trabalho. Pela orientação ao longo desses anos e pela paciência sempre. E, finalmente, pelo exemplo de profissional que sempre me deu. Pela co-orientação da Profª Drª Rejane Maíra Góes, que teve grande importância para o desenvolvimento do trabalho. Ao suporte técnico concedido por Luiz Roberto Falleiros Jr. e Jorge Buchdid. Ao Prof. Dr. Sebastião Roberto Taboga pela colaboração e disponibilização dos recursos de seu laboratório. Pela ajuda do pessoal do LMM que sempre estiveram dispostos a solucionar minhas dúvidas. As meninas do lab, Lari, Di e Fer, pelo companheirismo, coletas, ajudas bat coffes e almoços japoneses. Por tornarem o ambiente de trabalho um lugar mais leve e divertido. Ao meu marido Vinícius, pela parceria e paciência sempre, mesmo nas coletas. Aos meus amigos da Física e de Mirassol por todo suporte, amizade e ajuda. Ao Programa de Pós-graduação em Biologia Animal e a todos os professores do curso de Ciências Biológicas, que tão importantes foram na minha formação. Agradeço à FAPESP pela concessão da bolsa de pesquisa, sob o processo nº 2015/06923-9, Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) RESUMO O sucesso nada mais é que ir de fracasso em fracasso sem que se perca o entusiasmo (Winston Churchill). RESUMO Os morcegos têm entre os mamíferos, a maior distribuição geográfica, o que influência diretamente suas estratégias reprodutivas. Por esta razão a morfologia dos órgãos reprodutores, a fisiologia e o comportamento reprodutivo de Chiroptera são altamente complexos e diversos. Apesar dessa grande variedade ainda se sabe muito pouco sobre os aspectos reprodutivos dos diferentes táxons. Assim, foi objetivo do presente estudo avaliar estrutural e funcionalmente o pênis e a próstata de espécies de morcegos neotropicais. Foram feitas análises morfológicas e imuno-histoquímicas para próstata de Molossus molossus e Eptesicus furinalis, e do pênis de Artibeus lituratus, Artibeus planirostris Platyrrhinus lineatus, Sturnira lilium, Carollia perspicillata, Glossophaga soricina e Phyllostomus discolor, de Phyllostomidae. As análises das próstatas revelaram um padrão diferente quando comparadas as espécies, tanto na morfologia quanto na atividade sazonal. E. furinalis possui próstata com região dorsal bilobulada e ventral única e compacta, enquanto a próstata de M. molossus possui região dorsal tetralobulada e ventral única. As análises anuais mostraram um padrão diferente em ambas às espécies, sendo a próstata de E. furinalis influenciada pelo processo de regressão testicular. A próstata de M. molossus mostrou sincronia com os picos reprodutivos anteriormente descritos para a espécie, apresentando períodos de baixa atividade, porém sem influência da regressão testicular, visto que a espécie não apresenta esse comportamento. As análises do pênis mostram a ausência de báculo em espécies de morcegos filostomídeos. A constituição histológica do pênis é essencialmente vascular, apresentando todos os corpos eréteis tradicionais, bem como o tecido cavernoso acessório. Os tecidos eréteis variaram em número e quantidade, estando sempre presentes na região da glande. O prepúcio apresentou tecido adiposo e grande quantidade de pigmento, bem como musculatura estriada nas espécies C. perspicillata e G. soricina. Esta última ainda não referida para as espécies de morcegos já analisadas e aqui observadas. Outra característica única foi observada na glande das espécies de Artibeus, que possui tecido carvernoso acessório recoberto por túnica na região ventral do prepúcio. Assim, os resultados mostram a variação na morfologia da próstata decorrente das variações anuais nas espécies E. furinalis e M. molossus, bem como a descrição do pênis e da glande peniana nas espécies de Phyllostomidae. Palavras-chave: Baculum, Chiroptera, morfologia peniana, próstata, regressão testicular. ABSTRACT Bats have the largest geographical distribution among mammals, which directly influence their reproductive strategies. For this reason, the morphology of the reproductive organs, the physiology and the reproductive behavior of Chiroptera are highly complex and diverse. Despite this great variety, very little is known about the reproductive aspects of the different taxa. Thus, the aim of the present study was to evaluate structurally and functionally the penis and prostate of neotropical bats species. Imunohistochemical and morphological analyses were performed for the prostate of Molossus molossus and Eptesicus furinalis, and the penis of Artibeus lituratus, Artibeus planirostris Platyrrhinus lineatus, Sturnira lilium, Carollia perspicillata, Glossophaga soricina e Phyllostomus discolor of Phyllostomidae. Analyzes of prostates revealed a different pattern when compared the two species, both in morphology and in seasonal activity. Eptesicus furinalis has bilobed dorsal prostate and a single, compact ventral prostate, whereas the M. molossus prostate has a single, compact ventral prostate and a tetralobular dorsal prostate. Annual analyzes showed a different pattern in both species, with the prostate of E. furinalis being influenced by the testicular regression process. The M. molossus prostate showed synchrony with the reproductive peaks previously described for the species, presenting periods of regression, but without an influence of the testicular regression, since the species does not present this behavior. The analysis of the penis shows the absence of a baculum in species of phyllostomid bats. The histological constitution of the penis is essentially vascular, presenting all the traditional erectile tissues as well as the accessory cavernous tissue. The erectile tissues varied in number and quantity, being always present in the glans region. The prepuce presented adipose tissue and a great amount of pigment, as well as striated musculature in the species C. perspicillata and G. soricina. This last one is not yet mentioned for the species of bats already analyzed and here observed. Another unique characteristic was observed in the glans of Artibeus species, which has accessory cavernous tissue covered by tunic in the ventral region of the prepuce. The results show the variation in prostate morphology due to seasonal variations in the species E. furinalis and M. molossus, as well as the description of penile and penile glans in Phyllostomidae species. Keywords: Baculum, Chiroptera, glans penis morphology, prostate, testicular regression. v SUMÁRIO INTRODUÇÃO GERAL ……………………………….…………………...……. - 8 - OBJETIVOS …………….……...………………………………………….……. - 14 - RESULTADOS ………...………………………………….……………………. - 15 - CAPÍTULO I ..………….....…………………………………………………. - 16 - “Variação morfológica no complexo prostático de Eptesicus furinalis (Chiroptera: Mammalia) no processo de regressão testicular”. CAPÍTULO 2 ..………...…………………………………..…………………. - 46 - "Alterações anuais da morfofisiologia da próstata de Molossus molossus (Chiroptera: Molossidae)". CAPÍTULO 3 .....……………………………………………..………………. - 78 - "Histomorphology of the glans penis in Vespertilionidae and Phyllostomidae species (Chiroptera, Mammalia)". CONSIDERAÇÕES FINAIS ………………………………………….………. - 122 - REFERÊNCIAS ………..……………...…………………………………….… - 124 - ________________________________________________ INTRODUÇÃO GERAL E OBJETIVOS - 8 - INTRODUÇÃO GERAL A ordem Chiroptera é uma das mais características e diversas ordens de Mammalia (SIMMONS, 2015). Ela inclui os únicos mamíferos voadores e apresenta aproximadamente 1300 espécies agrupadas em 20 famílias (FENTON & SIMMONS, 2014; VOIGHT & KINGSTON, 2016). No Brasil estão presentes 178 espécies reunidas em 68 gêneros e nove famílias. Destas, destacam-se por possuir maior número de espécies as famílias Phyllostomidae (92), Molossidae (29) e Vespertilionidae (28) (NOGUEIRA et al., 2014). As famílias Vespertilionidae e Molossidae incluem morcegos exclusivamente insetívoros (REIS et al., 2007) e apresentam ampla distribuição mundial (LAVAL & FITCH, 1977; BARCLAY & BRIGHAM, 1991; WILSON & REEDER, 2005). Já a família Phyllostomidae é endêmica do novo mundo sendo considerada a família de mamíferos com a maior diversidade de hábitos alimentares (KUNZ & FENTON, 2003). Os morcegos são o grupo com maior distribuição geográfica dentro dos mamíferos, estando ausentes apenas na Antártica e algumas ilhas oceânicas (NOWAK, 1999). O sucesso do grupo deve-se principalmente a capacidade de voar e a ecolocalização, características que permitiram que os Chiroptera se dispersassem por todo o globo. Como consequência dessa presença em diferentes habitats, os morcegos desenvolveram uma grande variedade de hábitos alimentares, apresentando a maior variação dentre todos os mamíferos, podendo ser carnívoros, insetívoros, frugívoros, nectarívoros e até mesmo hematófagos (FENTON, 1992). A ampla distribuição geográfica do grupo também influencia diretamente na sua reprodução, sendo considerada a ordem com maior diversidade de estratégias reprodutivas dentre todas as ordens de Mammalia (CRICHTON & KRUTZSCH, 2000). Tanto as estratégias reprodutivas, quanto a morfologia e a fisiologia da reprodução de Chiroptera são altamente complexas e diversas, apresentando variações em relação à latitude, bem como variações ________________________________________________ INTRODUÇÃO GERAL E OBJETIVOS - 9 - taxonômicas, dentro da família, gênero ou até mesmo, espécie (CRICHTON & KRTUZSCH, 2000). As estratégias reprodutivas sofrem influência de fatores fisiológicos e ambientais, como clima e disponibilidade de alimento (FLEMING et al., 1972; RACEY & ENTWISE, 2000) e podem ser detectadas através de avaliação comportamental ou funcional das gônadas e glândulas acessórias (SWAMI & LALL, 1982; BEGUELINI et al., 2013; MORAIS et al., 2013; MARTINS et al., 2015, 2016). Os morcegos desenvolveram algumas características reprodutivas distintas em resposta aos diversos fatores que influenciam os padrões reprodutivos. Os machos das espécies de regiões temperadas, por exemplo, podem apresentar regressão testicular, armazenamento prolongado de espermatozoides na cauda do epidídimo e, assincronia entre a espermatogênese e a cópula, já as fêmeas podem apresentar armazenamento prolongado de espermatozoides no corno uterino e atraso na ovulação, fertilização e implantação do embrião no trato reprodutivo (GUSTAFSON, 1979; KRUTZSCH, 1979; CRICHTON & KRUTZSCH, 2000; BEGUELINI et al., 2009, 2011; BUENO et al., 2014). Essas características aumentam o interesse nos estudos sobre os morcegos de regiões temperadas em relação aos de regiões tropicais. A reprodução dos morcegos de regiões tropicais sofre influência dos fatores abióticos, tais como temperatura, precipitação, fotoperíodo e disponibilidade de alimentos (FLEMING et al., 1972; TADDEI, 1976). Assim, também há uma grande diversidade de estratégias reprodutivas nessas espécies, como, por exemplo, presença de padrões monoéstricos, poliéstricos e reprodução contínua ao longo do ano (TADDEI, 1980; FAZZOLARI- CORRÊA, 1995; ZORTÉA, 2003). Alguns casos de regressão testicular, onde o testículo volta a apresentar características pré-puberes, sendo vizualisadas apenas células de Sertoli e espermatogônias, podem ser encontrados em espécies como Scotophilus heathi (KRISHNA & SINGH, 1997), Pipistrellus ________________________________________________ INTRODUÇÃO GERAL E OBJETIVOS - 10 - rusticus (VAN DER MERWE & RAUTENBACH, 1990), e Lasiurus ega (MYERS, 1977) entre outros, mesmo estas não hibernando (BEGUELINI et al., 2013, 2015; BUENO et al., 2014). Eptesicus furinalis e Myotis nigricans compartilham essa característica de regressão testicular apesar de não serem espécies hibernantes, apresentando dois, e não apenas um período de regressão testisticular no ciclo reprodutivo anual, fato único dentre as espécies tropicais até então analisadas (BEGUELINI et al., 2013; NEGRIN et al., 2014; BUENO et al., 2014). No geral o aparelho reprodutor masculino dos mamíferos eutérios consiste em um par de testículos, um par de epidídimos, o pênis, e as glândulas reprodutivas acessórias (GRAs) (POUGH, 2008). Nos testículos ocorre a espermatogênese, processo de divisão e diferenciação celular que ocorre nos túbulos seminíferos, no qual as espermatogônias se diferenciam em espermatozóides (MATSUMOTO, 1996). Já no epidídimo ocorre a maturação, armazenamento e o transporte dos espermatozoides. As glândulas reprodutivas acessórias masculinas, por sua vez, secretam produtos que irão garantir a sobrevivência, viabilidade e a motilidade dos espermatozoides (ROCHEL et al., 2007). Apesar da produção de espermatozoides e seu controle hormonal serem conservados entre os mamíferos (CLERMONT, 1972), os táxons podem exibir diferenças morfológicas no aparelho reprodutivo em si, como variações penianas e das GRAs (RYAN, 1991 a,b; PUGA et al., 2012; BEGUELINI et al., 2015; MARTINS et al., 2016; COMELIS et al., 2018). Em morcegos as estruturas reprodutivas seguem o padrão de mamíferos, com variações especialmente na morfologia e tamanho das estruturas principais, e na presença, morfologia e tamanho das GRAs (próstata, vesículas seminais, glândulas ampulares e glândulas bulbouretrais) que podem ou não estar presentes (CRINCHTON & KRUTZCH, 2000). O desenvolvimento normal, a diferenciação e a manutenção da integridade funcional e estrutural da próstata e demais glândulas reprodutivas ________________________________________________ INTRODUÇÃO GERAL E OBJETIVOS - 11 - acessórias é diretamente ligado aos níveis séricos de andrógenos, que são produzidos pelos testículos e pelas glândulas adrenais; ocorrendo por meio de interações entre o estroma e o epitélio (PRICE, 1963; DOUNJACOUR & CUNHA, 1988; AUMULLER & SEITZ, 1990; COOKE et al., 1991; CUNHA et al., 1996; ROSAI, 1996; HAYWARD et al., 1997). A morfologia da próstata varia entre os animais sendo reconhecidos três tipos: disseminada ou difusa, compacta e mista. No primeiro caso os componentes glandulares estão distribuídos no estroma da uretra. Esse tipo de próstata é encontrado nas ovelhas e gambá. O segundo tipo forma uma glândula compacta ao redor da uretra, onde os ácinos formam um corpo externo, que pode ou não ser lobulado; como encontrado no homem e no rato. Já o terceiro tipo é uma combinação dos dois primeiros, como no touro onde há um corpo externo que é continuo com uma região disseminada (PRICE, 1963). É usualmente descrito que a próstata dos morcegos pertence ao segundo tipo sendo, portanto, compacta e normalmente lobulada, porém, ainda há pouca informação acerca da estrutura no grupo. Além dos poucos dados disponíveis a maioria dos estudos tem como alvo morcegos de clima temperado (KRUTZSCH et al., 1976; LEÓN-GALVÁN et al., 2005). Estudos como os de Negrin et al. (2014), Cristante et al. (2013), Puga et al. (2014) e Miotti et al. (2017), mostram que mesmo sem as mudanças climáticas existentes nas regiões temperadas os morcegos de zonas tropicais apresentam grande variação na estrutura prostática, apresentando maior ou menor quantidade de lobos, possuindo ou não estereocílios, entre outras. Esses fatos ressaltam a importância da análise do complexo prostático em espécies tropicais. Outras estruturas reprodutivas que apresentam grande variação em morcegos e vêm ganhando espaço nas pesquisas atuais são a glande peniana e o báculo (osso peniano) que, se presente, ocupa grande parte do seu interior. Em mamíferos há muita variação na morfologia externa e interna da glande e do báculo, e dados anteriores para morcegos apontam uma grande variedade ________________________________________________ INTRODUÇÃO GERAL E OBJETIVOS - 12 - de formas presente nessas estruturas para o grupo Chiroptera (RYAN, 1991 a,b; HOSKEN et al., 2001; HERDINA et al., 2010; ORR & BRENNAN, 2016; COMELIS et al., 2015, 2018). Dados sobre a morfologia peniana e do báculo são importantes para estudos reprodutivos e sobre a evolução genital, além de poderem ser utilizados na taxonomia do grupo (HAMILTON JR., 1949; BROWN et al., 1971; ALBAYRAK & ASAN, 2001; HERDINA et al., 2015; COMELIS et al., 2015, 2018) A glande peniana varia tanto em sua morfologia externa quanto interna, podendo ou não apresentar projeções epidérmicas, morfologia complexa, tecido cavernoso acessório, báculo, entre outras (COMELIS et al., 2015, 2018). Essa complexidade evidenciada para a glande levou Matthews (1937, 1942) a reconhecer dois tipos de glande para Chiroptera, o primeiro agrupa glandes com morfologia complexa, maior em tamanho, com prepúcio fino e retrátil; já o segundo tipo agrupa as glandes menores, com morfologia simples, prepúcio espesso e altamente vascularizado. Como exemplo de espécies que possuem o primeiro tipo de glande podemos citar as pertencentes à família Molossidae, e para o segundo tipo as pertencentes à família Vespertilionidae. Atualmente as principais famílias que se tem conhecimento sobre a morfologia peniana são Vespertilionidae (HERDINA et al., 2010; COMELIS et al., 2015,) e Molossidae (RYAN, 1991 a,b; COMELIS et al., 2018). Dados para as demais famílias ainda são escassos, o que inclui a Phyllostomidae onde a diversidade morfológica dos táxons é evidente. O conhecimento sobre a morfologia da glande peniana nas espécies da família limita-se a ausência de báculo ou osso peniano em algumas espécies (BROWN, et al., 1971; HOSKEN et al., 2001). Acredita-se que a ausência de báculo seja uma característica derivada dentro do clado dos Chiroptera (SMITH & MADKOUR, 1980; RYAN, 1991 a,b), o que entra em acordo com a posição de Phyllostomidae na filogenia do grupo (SIMMONS, 2005). O fato é que apesar do maior interesse atual sobre a glande peniana e o báculo, pouco se sabe sobre a sua real função durante a ________________________________________________ INTRODUÇÃO GERAL E OBJETIVOS - 13 - cópula e o porquê de sua ausência em determinadas espécies, como é o caso de Phyllostomidae. Na família Molossidae, por exemplo, as espécies que não apresentam báculo possuem maior quantidade de tecido cavernoso acessório e uma localização diferenciada do tecido cavernoso propriamente dito (COMELIS et al., 2018). Em outro caso na mesma família, espécimes de Eumops perotis podem apresentar ou não o osso peniano, indicando uma inconstância da presença da estrutura na espécie. Com base nas características descritas acima conclui-se que novos estudos compreendendo as estruturas reprodutivas no grupo dos Chiroptera, tanto as GRAs quanto características penianas são necessários, de maneira a melhor compreender a reprodução nesse grupo com características tão peculiares dentro de Mammalia. ________________________________________________ CONSIDERAÇÕES FINAIS - 122 - CONSIDERAÇÕES FINAIS Com base nos resultados apresentados são considerações deste trabalho: - A próstata de Eptesicus furinalis possui padrão semi-lobado, com duas regiões distintas: uma dorsal bilobulada e uma ventral única. Ambas apresentam constituição histológica e secreções diferentes. - A região ventral é holócrina, de maneira similar a observada em outras espécies de morcego. O que mostra que esta característica única do grupo é bem conservada entre as espécies. - O processo de regressão testicular presente na espécie Eptesicus furinalis interfere na morfologia da próstata, de modo que esta apresente mudanças significativas na quantidade de seus componentes (epitélio, lúmem e estroma), na presença de receptores de andrógenos e na taxa de proliferação celular. Todos variaram de modo sincrônico com a variação apresentada pelo estado reprodutivo do testículo. - A próstata de Molossus molossus também possui um padrão semi-lobado, com duas regiões: uma dorsal tetralobulada e uma ventral única. Ambas apresentam constituição histológica e secreções diferentes. - Assim como observado para E. furinalis, a próstata de M. molossus mantém a natureza holócrina da região ventral, enfatizando a conservação dessa característica no grupo. - As avaliações mensais em M. molossus mostraram que apesar da espécie não apresentar períodos de regressão testicular a atividade prostática está maior nos dois picos reprodutivos descritos para a espécie (março e novembro), principalmente para o segundo pico. ________________________________________________ CONSIDERAÇÕES FINAIS - 123 - - Há alterações nos componentes prostáticos em todos os meses avaliados, sendo os maiores parametros obersavos próximos aos picos reprodutivos da espécie e os menores nos meses finais e iniciais do ano (dezembro a abril) - A próstata ventral apresenta atraso em relação ao primeiro pico reprodutivo, sendo sua atividade mais representativa no segundo pico. - O pênis das espécies de filostomídeos analisados apresenta todos os elementos do pênis vacular de mamíferos (tecidos eréteis). - Há variação na quantidade e localização dos tecidos eréteis nas glandes. - Nenhuma das espécies de filostomídeos apresenta báculo. - O prepúcio nas espécies é altamente pigmentado, podendo apresentar tecido adiposo, tecido muscular e tecido cavernoso acessório com túnica em algumas espécies. Com esses resultados, mostramos a complexidade da morfofisiologia da próstata nos machos de E. furinalis e M. molossus bem como a variação na morfologia peniana entre diferentes espécies de morcegos filostomídeos, descrevendo algumas características inéditas para o pênis de morcegos. ________________________________________________ CONSIDERAÇÕES FINAIS - 124 - REFERÊNCIAS ALBAYRAK, I.; ASAN, N. The structure of the baculum in Myotis myotis and Myotis blythi (Chiroptera: Vespertilionidae) from Turkey. Turkish Journal of Zoology, v. 25, p. 229-233, 2001. AUMULLER, G., SEITZ, J. Protein secretion and secretory process in male accessory sex glans. International Review of Cytology, v. 121, p. 127-231,1990. BARCLAY, R. M. R.; BRIGHAM, R. M. Prey detection, dietary niche breadth and body size in bats: why are aerial insectivorous bats so small. The American Naturalist, v.137, p. 693–703, 1991. BEGUELINI, M.R. et al. 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