UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA – UNESP CAMPUS DE 

JABOTICABAL, SP 

 

 

 

 

 

 

 

DESEMPENHO HORTICULTURAL, INCIDÊNCIA E 

SEVERIDADE DE HUANGLONGBING EM TANGERINEIRA 

PONKAN ENXERTADA EM DIFERENTES PORTA-

ENXERTOS 

 

Giovanni Santiago da Silva 

                                                                                  Engenheiro agrônomo 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

2024 



 
 

UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA – UNESP CAMPUS DE 

JABOTICABAL, SP 

 

 

 

 

 

 

 

DESEMPENHO HORTICULTURAL, INCIDÊNCIA E 

SEVERIDADE DE HUANGLONGBING EM TANGERINEIRA 

PONKAN ENXERTADA EM DIFERENTES PORTA-

ENXERTOS 

 

Discente: Giovanni Santiago da Silva 

Orientador: Prof. Dr. Eduardo Sanches Stuchi 

Coorientador: Prof. Dr. Eduardo Augusto Girardi 

 

Dissertação apresentada à Faculdade 
de Ciências Agrárias e Veterinárias – 
Unesp, Câmpus de Jaboticabal, como 
parte das exigências para obtenção do 
título de Mestre em Agronomia 
(Genética e Melhoramento de Plantas) 

 

 

 

 

2024 



S586d
Silva, Giovanni Santiago da

    Desempenho horticultural, incidência e severidade de

Huanglongbing em tangerineira Ponkan enxertadas em diferentes

porta-enxertos / Giovanni Santiago da Silva. -- Jaboticabal, 2024

    93 p.

    Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual Paulista (UNESP),

Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Jaboticabal

    Orientador: Eduardo Sanches Stuchi

    Coorientador: Eduardo Augusto Girardi

    1. Plantas melhoramento genético. 2. Enxertia. 3. Tangerinas. 4.

Agricultura doenças e pragas. 5. Perfil de impacto da doença. I. Título.

Sistema de geração automática de fichas catalográficas da Unesp. Biblioteca da Universidade

Estadual Paulista (UNESP), Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Jaboticabal. Dados

fornecidos pelo autor(a).

Essa ficha não pode ser modificada.



UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA

DESEMPENHO HORTICULTURAL, INCIDÊNCIA E SEVERIDADE DE

HUANGLONGBING EM TANGERINEIRA PONKAN ENXERTADA EM

DIFERENTES PORTAENXERTOS

TÍTULO DA DISSERTAÇÃO:

CERTIFICADO DE APROVAÇÃO

AUTOR: GIOVANNI SANTIAGO DA SILVA

ORIENTADOR: EDUARDO SANCHES STUCHI

COORIENTADOR: EDUARDO AUGUSTO GIRARDI

Aprovado como parte das exigências para obtenção do Título de Mestre em null, pela Comissão

Examinadora:

Prof. Dr. EDUARDO AUGUSTO GIRARDI (Participaçao  Virtual)
EMBRAPA - Mandioca e Fruticultura Tropical / Cruz das Almas/BA

Pesquisadora Dra. MARIÂNGELA CRISTOFANI-YALY (Participaçao  Virtual)
Centro de Citricultura Sylvio Moreira / IAC - Cordeirópólis/SP

Pesquisador Dr. JUAN CAMILO CIFUENTES ARENAS (Participaçao  Virtual)
Fundo de Defesa da Citricultura / FUNDECITRUS - Araraquara/SP

Jaboticabal, 17 de julho de 2024

Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias - Câmpus de Jaboticabal -
Via de Acesso Professor Paulo Donato Castellane, s/n, 14884900, Jaboticabal - São Paulo

https://www.fcav.unesp.br/#!/pos-graduacao/programas-pg/agronomia-genetica-e-melhoramento-de-plantasCNPJ: 48.031.918/0012-87.



 
 

DADOS CURRICULARES DO AUTOR 

 

GIOVANNI SANTIAGO DA SILVA– nascido em 16 de novembro de 1997, na 

cidade de Pitangueiras – SP, durante a graduação se formou em técnico em Meio 

Ambiente, concluiu o curso em julho de 2015, pela ETEC- Coronel Raphael Brandão 

(Centro Paula Souza), é Engenheiro Agrônomo, formado em janeiro de 2021, pelo 

Centro Universitário UNIAFIBE, Bebedouro-SP. Durante a graduação, no ano de 2020 

foi bolsista de iniciação científica pelo CNPq e Embrapa Mandioca e Fruticultura, Cruz 

das Almas – BA, em citricultura. Em 2021, foi bolsista de Desenvolvimento Técnico e 

Industrial (DTI) - nível C, pelo CNPq e Embrapa Mandioca e Fruticultura, Cruz das 

Almas – BA, integrando o grupo de pesquisas da Fundação Coopercitrus Credicitrus. 

Em março de 2022, ingressou na pós graduação em Agronomia (Genética e 

Melhoramento de Plantas) na Unesp – Universidade Estadual de São Paulo “Júlio de 

Mesquita Filho’, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Câmpus de 

Jaboticabal, sob orientação do Prof. Dr. Eduardo Sanches Stuchi e coorientação do 

Prof. Dr. Eduardo Augusto Girardi. Durante o período do mestrado, foi bolsista DTI-C 

pelo CNPq durante 10 meses e posteriormente bolsista CAPES (Fundação 

Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior) durante um ano e 

nove meses (novembro de 2022- agosto de 2024). 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

O que me tranquiliza 

é que tudo o que existe, 

existe com uma precisão absoluta. 

 

O que for do tamanho de uma cabeça de alfinete 

não transborda nem uma fração de milímetro 

além do tamanho de uma cabeça de alfinete. 

Tudo o que existe é de uma grande exatidão. 

 

Pena é que a maior parte do que existe 

com essa exatidão 

nos é tecnicamente invisível. 

 

O bom é que a verdade chega a nós 

como um sentido secreto das coisas. 

Nós terminamos adivinhando, confusos, 

a perfeição. 

 

-Clarice Lispector 



 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

A todos aqueles que se interessarem,  

aos que precisarem, e aos que ousarem,  

mas também a aqueles indiferentes, e 

aqueles que nunca verão, 

EU OFEREÇO! 

 

A minha família, mãe, pai e irmã,  

Aos meus amigos, companheiros e colegas, 

        Em especial, ao meu falecido orientador  

Eduardo Sanches Stuchi, 

E a todos que de uma forma ou de outra 

fazem parte desse trabalho e de mim, 

EU DEDICO! 



 
 

AGRADECIMENTOS 

 

A Deus, ou a qualquer que seja a força mística e misteriosa que rege o universo, 

por ter organizado as coisas de forma tão especial, ao ponto de minha vida acontecer 

(por coincidência ou não) no mesmo espaço e tempo de todos a minha volta. 

Agradeço a minha família, em especial minha mãe, Romice Santiago Lopes, 

que semeou em mim, traços de perseverança pra sempre continuar seguindo em 

frente (ou pela direção que der), força, pra nunca desistir e poder, pra fazer acontecer. 

Ao meu pai, Juliano Monteiro da Silva, por ter me ensinado, mesmo sem saber, o 

significado e o valor de abnegação, renunciar minhas próprias vontades em benefício 

a uma causa. Ao observá-lo também aprendi sobre valorização da família, do cuidado, 

e a importância de liderar em prol ao bem comum. Agradeço a minha irmã, Thais 

Fernanda Santiago da Silva, que mesmo sendo mais nova, me ensinou sobre bravura, 

aceitação e companheirismo, o dia mais feliz da minha vida foi quando nos 

conhecemos de verdade. Eu amo vocês. 

Agradeço a minha madrinha, Vandete dos Santos (Finha), que ainda hoje me 

olha com os olhos brilhando como se eu fosse uma criança feliz e com potencial pra 

qualquer coisa. Ao meu falecido padrinho, Amelsino dos Santos (Índio), que foi a 

primeira pessoa a me reconhecer de fato como uma pessoa, e não só a extensão de 

alguém. A sua alegria, e seus sonhos ainda arde em todos, e em mim pra sempre 

viverá. 

Agradeço a todas as pessoas do ensino técnico, ao meu professor Tarcísio, 

que me incentivou a cursar agronomia e me revelou um mundo de oportunidades. Em 

especial, também agradeço ao meu amigo Tales Ribeiro, o que começou como uma 

competição nada saudável se transformou em uma amizade que superou os anos e a 

distância. Obrigado por acolher um estranho com a cara toda pintada de vermelho no 

primeiro dia de aula, você é um exemplo pra mim, um alguém especial que está 

presente no meu coração, mente e alma.  

A todos os meus amigos, meus sinceros agradecimentos. Isabela Paro, além 

de todos os anos juntos, além de toda amizade, companheirismo, amor e respeito 

entre a gente, você me ensinou que genialidade é algo que nasce em cada um de 

nós. Apesar do seu péssimo habito de se subestimar, quero que saiba que todos os 



 
 

dias eu me apaixono por uma mulher forte, poderosa e genial, que consegue extrair 

beleza dos menores detalhes, obrigado. Agradeço ao meu Clube das Winx e aos 

Amigos do Litoral, pessoas completas, cheias e transbordando de quem elas 

realmente são. Vocês me ensinaram que autenticidade e companheirismo e amizade 

é pra sempre a última moda. Obrigado por acreditarem em mim e sempre me olharem 

com olhos brilhando mesmo depois de eu dar uma explicação longa e chata sobre 

algo que ninguém nunca quis saber. Amo vocês e as vezes isso chega até a doer. 

A minha companheira de vida acadêmica e grande amiga, Mariana Ribeiro, me 

ensinou as vantagens da organização, da dedicação e do companheirismo. Sinto que 

nada seria possível sem você, de fato posso afirmar que você foi uma peça 

fundamental. Eu admiro sua empatia, o que por muitas vezes faz você se colocar e 

até se sentir no lugar das pessoas, sei o fardo que isso é pra você e reconheço sua 

força como algo descomunal. Obrigado por compartilhar tudo isso comigo. Te amo.  

Agradeço a minha grande amiga Marina da Vitória, por ser uma pessoa genial 

que além de me ensinar tudo o que sei sobre a vida acadêmica, me ensinou a observar 

as coisas com alegria, entusiasmo, e por fim me ensinou a humildade de escutar as 

menores coisas até das menores pessoas. Agradeço a minha antiga companheira de 

trabalho, Larissa Nunes da Silva, por me ensinar a respeitar as diferenças e por 

aprender comigo que são elas que constroem grandes amizades. Amo vocês.  

Ao meu falecido orientador, Eduardo Sanches Stuchi, me sinto muito orgulhoso 

por ter sido seu orientando, seu aluno, seu pupilo e seu amigo. Eu nunca vou me 

esquecer de você, nem de nada que um dia me foi ensinado. Nada seria possível sem 

você e sua genialidade. Espero que um dia eu consiga fazer algo pra recompensa-lo 

e agradece-lo, sinto que palavras não são suficientes. Agradeço ao meu coorientador, 

Eduardo Augusto Girardi, que sempre foi uma pessoa muito articulada, que usa de 

tato pra lidar com todos, um exemplo de equilíbrio, inteligência e um profissional 

modelo para mim. Ambos contribuíram para o presente trabalho de forma 

imensurável, obrigado. 

Meus agradecimentos a todas as instituições e pessoas que seja de forma 

direta ou indireta, contribuíram para esse trabalho. À Fundação Coopercitrus 

Credicitrus, por possibilitar a execução da pesquisa e pelo suporte técnico. A toda a 

sua equipe, diretor Oscar Franco Filho, Ana Lúcia, Leandro, Gustavo (Guru), Élio, 



 
 

estagiários, bolsistas, e funcionários por todo apoio na pesquisa e na vida. À Embrapa 

Mandioca e Fruticultura, por todo apoio técnico e oferta de materiais. Ao Fundecitrus 

e a todos os funcionários do laboratório de diagnóstico e campo, por todo apoio nos 

experimentos de campo e no processamento dos dados. À Faculdade de Ciências 

Agrárias e Veterinárias da Unesp de Jaboticabal, pela oportunidade do doutorado, e 

a todos os colegas do programa. À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de 

Nível Superior (CAPES), visto que o presente trabalho foi realizado com apoio da 

Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - 

Código de Financiamento 001. 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 
 

 



i 
 

SUMÁRIO 

1. INTRODUÇÃO ......................................................................................... 1 

2. REVISÃO DE LITERATURA .................................................................... 3 

2.1 Importância Socioeconômica ...................................................................... 3 

2.2 Características da tangerineira ‘Ponkan’ .................................................... 5 

2.3 Porta-enxertos para tangerineiras .............................................................. 7 

2.4 Huanglongbing: histórico, caracterização e sintomas ................................. 9 

3. MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................ 14 

3.1 Localização, delineamento experimental e manutenção do experimento. 14 

3.2 Crescimento vegetativo ............................................................................ 16 

3.3 Produção de frutos, eficiência produtiva e índice de alternância .............. 16 

3.4 Envergamento de ramos ........................................................................... 17 

3.5 Qualidade dos frutos ................................................................................. 17 

3.6 Tolerância ao déficit hídrico ...................................................................... 18 

3.7 Compatibilidade de enxertia e mortalidade de plantas ............................. 18 

3.8 Incidência e severidade de huanglongbing (HLB) .................................... 19 

3.9 Impacto de huanglongbing (HLB) na produção e qualidade dos frutos .... 20 

3.10 Análises estatísticas ................................................................................ 21 

4. RESULTADOS ....................................................................................... 22 

4.1 Dados meteorológicos .............................................................................. 22 

4.2 Crescimento vegetativo ............................................................................ 23 

4.3 Produção e eficiência produtiva ................................................................ 24 

4.4 Envergamento de ramos ........................................................................... 28 

4.5 Qualidade de frutos................................................................................... 32 

4.6 Tolerância ao déficit hídrico ...................................................................... 33 

4.7 Compatibilidade e mortalidade de plantas ................................................ 35 



ii 
 

4.8 Incidência e severidade de HLB ............................................................... 37 

4.9 Impacto de huanglongbing (HLB) na produção e qualidade dos frutos .... 38 

Agrupamento dos porta-enxertos através de análise multivariada ................. 54 

5. DISCUSSÃO.......................................................................................... 57 

6. CONCLUSÕES ...................................................................................... 67 

7. REFERÊNCIAS ..................................................................................... 67 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



iii 
 

DESEMPENHO HORTICULTURAL, INCIDÊNCIA E SEVERIDADE DE 

HUANGLONGBING EM TANGERINEIRA PONKAN ENXERTADA EM 

DIFERENTES PORTA-ENXERTOS 

 

 

RESUMO- A tangerineira ‘Ponkan’ (Citrus reticulata Blanco) é uma das 
principais cultivares no estado de São Paulo e em todo o país, devido ao seu sabor e 
aroma agradáveis. No entanto, em função de desafios relacionados a fatores bióticos 
e abióticos, faz-se necessária maior diversificação de porta-enxertos para essa copa. 
Um dos desafios é a ocorrência do huanglongbing (HLB ou greening), que está 
presente em todas as regiões citrícolas do estado, causando graves prejuízos sendo 
a ‘Ponkan’ uma cultivar muito susceptível. Dessa forma, neste trabalho avaliou-se o 
desempenho horticultural de tangerineira ‘Ponkan’ enxertada em 25 porta-enxertos 
em uma área com elevada ocorrência de HLB, situada no Norte do Estado de São 
Paulo. O experimento foi implantado em fevereiro de 2016 na Fundação Coopercitrus 
Credicitrus em Bebedouro – SP no espaçamento de 5,0 m x 2,0 m em regime de 
sequeiro. O delineamento adotado foi o inteiramente casualizado com 25 tratamentos 
(porta-enxertos), 30 repetições e uma planta por parcela. As variáveis avaliadas foram 
o crescimento vegetativo, a produção e a qualidade de frutos, o envergamento dos 
ramos, a tolerância ao déficit hídrico, a incidência acumulada e a severidade de HLB 
em plantas e frutos até a safra de julho de 2023. Os dados foram analisados pelo teste 
de Fisher, sendo as médias agrupadas pelo teste de Scott-Knott (p<0,05). Os porta-
enxertos mais produtivos foram LRFM, TST, H-NFG-005, INDIO, TC, LVLG, BRAVO, 
LCL, TSC e CS-4475, com valores que variaram de 39,88 kg/planta a 45,86 kg/planta. 
De modo geral, esses porta-enxertos induziram maiores volumes de copa e foram 
aqueles que proporcionaram maiores eficiências produtivas. Esses mesmos porta-
enxertos induziram à copa frutos maiores, com massas variando de 174,94 g a 202,19 
g, com valores intermediários de sólidos solúveis que variaram de 10,86 º brix a 12,35 
º brix, e altos valores de índice de maturação (Ratio) sendo a média entre eles de 
18,04. Além disso esses porta-enxertos estão associados com maior tolerância ao 
déficit hídrico. Apesar da alta incidência média de HLB (75%) no experimento após 7 
anos de plantio, o porta-enxerto de trifoliata Flying Dragon foi o único que apresentou 
menos de 50% de plantas sintomáticas. As notas de severidade variaram de 2,00 a 
3,77, indicando que todos os porta-enxertos apresentaram-se como suscetíveis e com 
impactos significativos na produção, comprometendo 41,35% da produtividade da 
safra do ano de 2023. Esse impacto também se estende a qualidade de frutos, com 
diminuição de 47,48% nos índices de massa de frutos e de 24,75% nos índices de 
sólidos solúveis (ºBrix), além disso, nota-se o aumento na acidez dos frutos de 
41,51%, em relação com os frutos de plantas saudáveis. 
 
Palavras-chaves: Plantas melhoramento genético; Enxertia; Tangerinas; Agricultura 
doenças e pragas; Perfil de impacto da doença. 

 
 

 



iv 
 

HORTICULTURAL PERFORMANCE, INCIDENCE AND SEVERITY OF 

HUANGLONGBING IN PONKAN MANDARIN TREE GRAFTED ON DIFFERENT 

ROOTSTOCKS 

 

 
ABSTRACT- The ‘Ponkan’ mandarin tree (Citrus reticulata Blanco) is one of the 

main cultivars in the state of São Paulo and throughout the country, due to its 
characteristic flavor and aroma. However, because of challenges related to biotic and 
abiotic stresses, greater diversification of rootstocks for this scion is necessary. One of 
them is the occurrence of huanglongbing (HLB or greening), which is present in all 
citrus-growing regions of the state, causing serious damages, with 'Ponkan' being a 
very susceptible cultivar. Therefore, in this work we evaluated the horticultural 
performance of 'Ponkan' mandarin grafted onto 25 rootstocks in an area with a high 
occurrence of HLB, located in the north of the State of São Paulo. The experiment was 
implemented in February 2016 at the Coopercitrus Credicitrus Foundation in 
Bebedouro – SP at a spacing of 5.0 m x 2.0 m in a rainfed regime. The experimental 
design was completely randomized with 25 treatments (rootstocks), 30 replications and 
one tree per plot. The evaluations included tree size, fruit production and quality, 
branch bending due to crop load, drought tolerance, accumulated incidence and 
severity of HLB in plants and fruits until the July 2023 harvest. Data were analyzed 
using the Fisher test, with the means grouped using the Scott-Knott test (p<0.05). The 
most productive rootstocks were LRFM, TST, H-NFG-005, INDIO, TC, LVLG, BRAVO, 
LCL, TSC and CS-4475, with mean yield ranging from 39.88 kg/plant to 45.86 kg/ to 
plant. In general, rootstocks that induced larger trees were those that provided greater 
production efficiencies. These same rootstocks induced larger fruits of ‘Ponkan’, with 
masses varying from 174.94 g to 202.19 g, and intermediate means of soluble solids 
(10.86 ºBrix to 12.35 ºBrix), and higher maturation index (Ratio) with an average of 
18.04. Furthermore, these rootstocks were associated with greater tolerance to water 
deficit. Despite the high mean incidence of HLB (75%) in the experiment after seven 
years of planting, the Flying Dragon trifoliate rootstock was the only one that presented 
less than 50% of symptomatic trees. The severity scores ranged from 2.00 to 3.77, 
indicating that all rootstocks were susceptible and had significant impacts on 
production, because 41.35% of the fruit was symptomatic in the 2023 harvest. HLB 
decreased fruit quality significantly, with a mean reduction of 47.48 % in fruit mass and 
24.75% in soluble solids indexes (ºBrix), while there was an increase in fruit acidity of 
41.51 %, in relation to the fruits of assymptomatic trees. 
 

Keywords: Plant genetic improvement; Grafting; Mandarines; Agriculture diseases 
and pests; Disease impact profile. 

 

 

 

 



1 
 

1. INTRODUÇÃO 

 

Em 2022, o Brasil ocupou a quarta posição no ranking mundial de produção de 

tangerinas, estimada em 1,08 milhões de toneladas colhidas em aproximadamente 

56,3 mil hectares, contribuindo com cerca de 3% da produção global (Faostat, 2024). 

O estado de São Paulo foi o maior produtor, com 369,03 mil toneladas em 11.071 

hectares colhidos (IBGE, 2024), sendo a tangerineira ‘Ponkan’ (Citrus reticulata 

Blanco) uma das principais cultivares no estado e em todo o país (FUNDECITRUS, 

2022; Bastianel et al., 2014). As maiores áreas de cultivo de ‘Ponkan’ no estado estão 

nas regiões de Votuporanga (1280 hectares), Bebedouro (890 hectares) e Itapetininga 

(837 hectares) (FUNDECITRUS, 2024) e sua época de colheita pode se estender de 

março a outubro (Pio et al., 2006).  

A ‘Ponkan’ é considerada um cultivar de frutos grandes, de forma globulosa, 

moderadamente achatada, com casca e polpa de coloração alaranjada (Detoni et al., 

2009). É uma das cultivares de citros com maior aceitação para o consumo in natura 

no Brasil, principalmente devido a características como sabor e aroma agradáveis e 

facilidade de descascar (easy-peeler) (Amorim et al., 2016).  

O limoeiro ‘Cravo’ (C. ×limonia Osbeck) ainda é um importante porta-enxerto 

para tangerineiras, sendo essa combinação presente em 217 mil mudas certificadas 

em 2021 (CDA SP, 2021), por possuir alta tolerância ao estresse hídrico e ao vírus da 

tristeza (CTV), induzir elevado vigor, além de rápida entrada em produção e resultar 

em alto rendimento de frutos (Pompeu Júnior, 2005). No entanto, devido à sua 

susceptibilidade à morte súbita dos citros (Bassanezzi et al., 2003, Pompeu Junior; 

Blumer 2008b), faz-se necessário o uso de porta-enxertos tolerantes, como é o caso 

das tangerineiras ‘Sunki’ [C. sunki (Hayata) hort. ex Tanaka] e ‘Cleópatra’ (C. reshni 

hort. ex Tanaka) e o citrumelo ‘Swingle’ [C. ×paradisi Macfad. × Poncirus trifoliata (L.) 

Raf.)] (Pompeu Junior; Blumer, 2014), que têm a vantagem adicional de induzirem 

melhor qualidade aos frutos de tangerineiras (Espinoza-Núñez et al., 2007), mesmo 

sendo mais intolerantes à seca do que o limoeiro ‘Cravo’ (Pompeu Júnior, 2005). Por 

outro lado, o uso de porta-enxertos ananicantes como o trifoliata ‘Flying Dragon’ (P. 

trifoliata var monstrosa), em conjunto com copas de boa produtividade de tangerina, 



2 
 

permite plantios mais adensados (Mademba-Sy et al. 2012; Silva et al., 2013), o que 

pode facilitar tratos culturais como a colheita. 

A doença com maior impacto para a citricultura nos dias atuais é o 

huanglongbing (HLB) ou greening, devido à sua dificuldade de controle e à elevada 

capacidade de causar danos (Morelli et al., 2020). Está associada a bactérias de 

crescimento limitado ao floema, Candidatus Liberibacter spp. (Coletta Filho, 2007). No 

Brasil, duas espécies ocorrem no Estado de São Paulo, a Ca. L. americanus e Ca. L. 

asiaticus, sendo que esta última apresenta maior disseminação por atingir maiores 

concentrações dentro das plantas infectadas e por ser menos sensível ao calor do que 

Ca. L. americanus (Lopes et al., 2009). As formas de disseminação da bactéria são 

através de material propagativo contaminado, como mudas e borbulhas, ou 

principalmente através do inseto vetor sugador de seiva, o psilídeo-asiático-dos-citros 

(Diaphorina citri Kuwayama) (Capoor et al. 1967; Bassanezi et al., 2020). O psilídeo 

está presente em praticamente todas as principais regiões produtoras de citros do 

país enquanto a incidência média do HLB no cinturão de SP e MG foi de 38,06% em 

2023, sendo as regiões de Votuporanga, Bebedouro e Itapetininga responsáveis por 

1,77%, 20,37% e 11,47% desse valor respectivamente (FUNDECITRUS, 2024). Isso 

indica o elevado risco do cultivo especialmente para produtores familiares com baixa 

adoção de tecnologias.  

Levando em consideração que não existem medidas curativas nem resistência 

genética em citros comerciais para o controle do HLB, seu manejo se baseia em ações 

preventivas como a utilização de mudas sadias, a eliminação de plantas sintomáticas 

e o controle do inseto vetor, sendo mais eficientes se adotadas em escala regional 

(Bassanezi et al., 2020). Inicialmente, a doença se desenvolve na planta de forma 

localizada, tendo como principal sintoma manchas irregulares no limbo foliar, sem 

simetria entre as metades da folha, caracterizando o mosqueado.  Desfolha e morte 

do ponteiro ocorrem com o progresso da doença. Os frutos, em geral, apresentam 

maturação irregular, menor massa, deformação e assimetria em relação à columela 

central, menor teor de sólidos solúveis e maior acidez (Bové, 2006). As tangerineiras 

e a maioria de seus híbridos são, geralmente, os citros mais severamente afetados 

pelo HLB (Manjunath et al., 2008; Ramadugu et al., 2016) e apresentam maior taxa 

de multiplicação da bactéria (Boscariol-Camargo et al., 2010). Por isso, cultivares de 



3 
 

tangerineiras incluindo a própria ‘Ponkan’ são consideradas como plantas indicadoras 

da doença (Roistacher, 1991; Della Coletta Filho; Fermino, 2017). Apesar disso, há 

poucos estudos sobre sintomas mais específicos e danos à produção nesse grupo de 

citros, especialmente considerando-se a interação com diferentes porta-enxertos.  

Apesar da variação de resultados, alguns estudos nos EUA e Brasil indicaram 

diferenças na incidência e severidade de danos pelo HLB em função do porta-enxerto 

utilizado para várias copas, sugerindo diferentes níveis de susceptibilidade à doença 

em campo (Albrecht; Bowman, 2012; Boava et al., 2014; Bowman; Mccollum, 2015; 

Boava; Cristofani-yaly; Machado, 2017; Widyaningsih et al., 2017). Vale salientar a 

susceptibilidade moderada ao HLB do trifoliata (P. trifoliata), incluindo alguns de seus 

híbridos, com expressão menos severa de sintomas morfológicos e anatômicos 

(Garnier; Daniel; Bové, 1984; Boscariol-Camargo et al., 2010; Ramadugu et al., 2016). 

Na Flórida, alguns citrandarins como o US-942 (C. sunki × P. trifoliata ‘Flying Dragon’), 

usados como porta-enxerto, proporcionaram maior desenvolvimento vegetativo, 

produção e qualidade de frutos de laranjeira-doce na presença do HLB em 

comparação a porta-enxertos mais tradicionais (Bowman et al., 2016). 

Nesse sentido, faz-se necessário estudar o desempenho de uma copa 

extremamente suscetível ao HLB, como a tangerineira ‘Ponkan’, enxertada em 25 

porta-enxertos, além de estudar influência dos mesmos sobre a incidência e 

severidade da doença. 

 

2. REVISÃO DE LITERATURA 

 

2.1 Importância Socioeconômica   

 

A produção mundial de tangerinas em 2022 foi de 44,2 milhões de toneladas 

colhidas em 3,3 milhões de hectares, ou seja, com produtividade média de 13,4 

toneladas por hectares (Faostat, 2024), sendo essa a 8º fruta mais produzida no 

mundo (Deral, 2023). A China é o principal produtor dessa cultura, com 27 milhões de 

toneladas, seguida de Turquia (1,86 milhões de toneladas), Espanha (1,80 milhões de 

toneladas), Marrocos (1,36 milhões de toneladas) e em quinto lugar Brasil (1,08 

milhões de toneladas) (Faostat, 2024). 



4 
 

Em 2022, o Brasil teve 56.357 hectares de tangerinas colhidos com 

produtividade de 19,28 toneladas por hectare, gerando assim um valor de produção 

de 1,6 bilhões de Reais (IBGE, 2024). Minas Gerais foi o estado com maior área 

colhida, cerca de 13.546 hectares, seguido do Rio Grande do Sul (13.225 hectares), 

São Paulo (11.071 hectares) e Paraná (8.853 hectares), no entanto o estado de São 

Paulo é o que detém a maior produtividade, com 369 mil toneladas totais (IBGE, 2023). 

O valor anual de produção gerado no estado de São Paulo através do cultivo de 

tangerinas é de 0,71 bilhões de Reais (Iea, 2023).  

De modo geral, a citricultura enfrenta reduções de suas áreas de cultivo, no 

entanto para tangerineiras o cenário parece estável desde 2018, cerca de 3% da área 

total destinada a cultura de citros, e mesmo que tenha existido um incremento de 379 

hectares, esse não foi considerado expressivo (FUNDECITRUS, 2024). O setor do 

cinturão citrícola com maiores áreas de cultivo de tangerineiras é o Sul, que 

compreende as regiões de Porto Ferreira com 11 municípios e Limeira com 23 

municípios, esse setor possui uma área de plantio de 3.428 hectares. Apesar disso, 

os principais municípios produtores são Limeira (16%), Votuporanga (12%), 

Bebedouro (12%), Itapetininga (12%), Porto Ferreira (11%), Duartina (10%) e Matão 

(8%) (FUNDECITRUS, 2024). 

As duas variedades de tangerineiras mais plantadas são ‘Murcott’ e ‘Ponkan’, 

com áreas de 5.810 hectares e 5.065 hectares respectivamente, e mesmo que de 

modo geral ‘Murcott’ seja a com maior área de plantada, para a região de Bebedouro, 

a ‘Ponkan’ é a principal variedade, correspondendo a uma área de 890 hectares com 

485 mil covas, enquanto que a ‘Murcott’ possui 386 hectares e 216 mil covas 

(FUNDECITRUS, 2024). Também é importante salientar que o Fundecitrus realizou 

um mapeamento de novas áreas, em municípios próximos ao cinturão com potencial 

para citricultura, no total foram 11 novos municípios nos estados de Mato Grosso do 

Sul, Goiás e Minas Gerais, com uma área de aproximadamente 6.339 hectares, a 

maioria das frutas provenientes dessas regiões são destinadas para mercado de fruta 

fresca. Dessa forma, 47% da área ocupada dessas regiões são destinadas ao plantio 

de tangerineiras, sendo a ‘Ponkan’ a cultivar mais plantada (FUNDECITRUS, 2024). 

 



5 
 

2.2 Características da tangerineira ‘Ponkan’ 

 

As tangerineiras são plantas pertencentes à família Rutaceae, subfamília 

Aurantioideae, tribo Citreae, subtribo Citrineae e ao gênero Citrus (Swingle, 1943; 

Swingle, Reece, 1967). Recentes estudos moleculares indicam a existência de 

apenas quatro espécies ancestrais primarias: as cidreiras (Citrus medica L.), 

toranjeiras [Citrus maxima (Burm.) Merr.], tangerineiras (C. reticulata Blanco) 

(Mabberley, 1997) e Citrus micranta Wester, do subgênero Papeda (Wu et al., 2018; 

Curk et al., 2016; Curk et al., 2014). No entanto, a diversidade fenotípica dos citros é 

alta, isso devido ao fato de que as espécies cítricas manifestam alta taxa de 

compatibilidade sexual, tanto intergenérica como interespecífica (Swingle, Reece, 

1967), e é em função dessa diversidade que os citros compreendem alguns dos 

grupos de frutas mais cultivados no mundo.  

Acredita-se que a diversificação do gênero ocorreu durante o final do período 

Miocênico, há cerca de 5 a 7 milhões de anos (Wu et al., 2018a). Estudos genômicos 

permitiram identificar com mais precisão os centros de origem e indicaram a região 

que compreende o sudeste da Cordilheira do Himalaia e o sudoeste da China, 

especificamente a província de Yunnan, como o local de seu surgimento (Wu et al., 

2018b). Também foi proposta por Tanaka (1954), uma teoria que consiste em uma 

linha divisória, que vai da fronteira noroeste da Índia, passando pela província de 

Yunan e vai até ao sul da ilha de Hainan, essa teoria relata que espécies como cidra, 

o limão, a lima, a toranja e as laranjas doce e azeda originaram-se ao sul desta linha, 

enquanto mandarinas e outras espécies originaram-se ao norte da linha.  

As tangerineiras assim como outros citros foram introduzidos no Brasil por volta 

do ano de 1530 pelos portugueses, e encontraram condições de clima e solos 

favoráveis ao seu desenvolvimento. Ocupam a maior faixa de adaptação climática 

entre os cítricos comerciais, uma vez que são cultivadas do Equador até latitudes 

próximas a 40° Norte ou Sul, em ampla faixa de temperatura (Siqueira; Salomão, 

2017). As tangerineiras estão entre os citros mais tolerantes a baixas temperaturas, 

tendo também boa adaptação a temperaturas mais elevadas, no entanto temperaturas 

abaixo de 0 ºC podem ser limitantes, e preferem temperaturas entre 23 e 32 ºC (Koller, 

1994). 



6 
 

A alta variabilidade dos citros está presente até mesmo dentro de uma única 

espécie, como por exemplo as tangerineiras que apresentam diferentes 

características nas plantas e frutos. Devido a essas diferenças, elas foram inicialmente 

classificadas em cinco subgrupos: Satsumas, King, Mediterrâneo, Tangerineiras de 

frutos pequenos e Tangerineiras comuns, sendo que a ‘Ponkan’ faz parte desse último 

grupo e é uma das cultivares preferidas pelos consumidores (Siqueira; Salomão, 

2017). Seu destino no Brasil é majoritariamente para consumo in natura, no entanto 

podem ser destinadas a industrialização, de onde são obtidos diferentes produtos 

processados, como sucos, óleos essenciais, pectina e rações (Vilela, 2013). Também 

vale ressaltar seu potencial nutritivo, uma boa fonte de vitaminas B1 e B2, além de 

compostos antioxidantes, que atuam na inativação dos radicais livres que por sua vez 

estão ligados com a redução dos riscos de câncer, também de doenças 

cardiovasculares e neurodegenerativas como, por exemplo, o Alzheimer (Pelissari, 

2013). 

A planta de tangerineira ‘Ponkan’ possui um tronco cilíndrico e hábito de 

crescimento ereto, ramos apresentando espinhos pequenos, pouco numerosos ou 

ausentes, folhas pequenas e lanceoladas, com nervura central proeminente; o pecíolo 

é típico, não alado. As flores são comumente brancas, pequenas e podem ser isoladas 

ou em inflorescência de pedúnculos curtos. Apresentam frutos do tipo hesperídio, 

oblatos (achatados), casca fina e pouco aderente podendo ser rugosa, e que se solta 

em estádio de maturação completa (easy-peeler). A casca pode desenvolver 

colorações alaranjadas ou avermelhadas em função de baixas temperaturas, o 

mesmo ocorre para polpa. Os frutos são médios ou grandes, com poucas sementes 

poliembriônicas, sendo considerada cultivar de colheita precoce (maio-agosto), e em 

ponto de colheita pode apresentar 40% do seu peso em suco, sendo as características 

mais marcantes o sabor agradável e aroma atrativo (Coelho et al., 1996; Hodgson, 

1967; Anderson, 1996; Pio et al., 2006; Amorim et al., 2016). 

Outro fator intimamente ligado as tangerineiras é sua alternância de produção, 

sendo essa o resultado da supressão da floração devido à alta carga de produção e 

colheita e tardia, o que resulta em redução de flores na safra seguinte (Moss, 1971). 

Além disso, alguns trabalhos indicam que alguns fatores fisiológicos, metabólicos ou 

moleculares induzidos pela presença de frutos provocam essa inibição (Garcia-Luis et 



7 
 

al., 1986). Não só os fatores endógenos, mas também os fatores externos, como a 

ocorrência de pragas e doenças e condições climáticas podem contribuir para 

alteração metabólica e redução nutricional das plantas, interferindo no seu rendimento 

(Sant’anna et al., 2021). 

 

2.3 Porta-enxertos para tangerineiras 

 

As espécies cítricas são preferencialmente alógamas, ainda que haja certo grau 

de autopolinização, além de serem altamente heterozigotas; no entanto, muitas 

espécies e cultivares do gênero Citrus e afins são capazes de se reproduzir por 

poliembrionia, gerando vários embriões, entre eles alguns embriões nucelares, graças 

à apomixia (Cameron e Frost, 1968). O tipo de apomixia mais comumente encontrada 

nos citros é a denominada esporofítica, onde o embrião é formado diretamente na 

célula somática do óvulo, não ocorrendo a formação de saco embrionário e célula-

ovo. Também pode ser chamada de embrionia adventícia ou nucelar, de modo geral 

ocorre em óvulos maduros e não exclui a formação de um embrião sexual (Asker, 

1979; Koltunow, 1993). Esses são fatores de grande importância comercial na 

produção de porta-enxertos, pois permite que haja a propagação de material vegetal 

geneticamente idêntico à planta matriz via semente. Essa prática vem sendo 

executada na propagação de porta-enxertos selecionados por apresentarem 

características adaptativas de interesse há várias décadas nos Estados Unidos (Frost, 

1938) e no Brasil (Moreira; Gurgel, 1941), entre outros países produtores.  

O cultivo dos citros até a metade do século XIX utilizava pés-francos, no entanto 

adversidades como Phytophthora spp., e o longo período juvenil demandaram o uso 

de porta-enxertos (Carlos et al., 1997). Atualmente, os plantios comerciais de 

tangerineiras, assim como outros citros, resultam da combinação de dois materiais 

genéticos diferentes, um deles recebe o nome de copa, onde será produzido o produto 

de interesse (frutos) e o outro, se chama porta-enxerto e é responsável pela formação 

do sistema radicular das plantas (Dantas, 2022). O sucesso no uso dessa combinação 

está ligado ao fato de que o uso de porta-enxertos pode reduzir o período juvenil das 

plantas, além da maior adaptação a condições limitantes provenientes por fatores 

bióticos ou abióticos (Sampaio, 2014). Além disso, graças a propagação dos porta-



8 
 

enxertos por sementes, permite que estes sejam livres de vírus, o que geralmente 

confere maior longevidade às plantas (Spiegel-Roy; Kochba, 1980). 

 Outras características que podem ser influenciadas pelos porta-enxertos são 

a absorção, síntese e utilização de nutrientes; transpiração; porte, precocidade de 

produção e longevidade das plantas; maturação, peso e permanência de frutos na 

planta; coloração da casca e do suco; teores de açúcares, ácidos e de outros 

componentes do suco; tolerância a pragas, doenças e fatores abióticos, como frio, 

salinidade e seca; conservação pós-colheita; produtividade e qualidade (Pompeu 

Junior, 2005;  Espinoza-Núñez et al., 2008; Cristofani-yaly et al., 2020; Vitória, et al., 

2021; Costa, et al., 2019;  Stuchi, et al., 2008; Girardi, et al., 2010; Albrecht; Bowman, 

2012). 

Atualmente no estado de São Paulo, 94% das mudas de tangerineira Ponkan 

estão enxertadas em apenas dois porta-enxertos, sendo eles o limoeiro ‘Cravo’, com 

55% das mudas e o citrumelo ‘Swingle’ com 39% das mudas, os outros 6% restantes 

estão distribuídos para demais porta-enxertos incluindo tangerinas e citrandarins 

(CDA/SSP, 2022). Essa expressividade do limoeiro ‘Cravo’ se dá ao fato de que ele 

pode conferir maior vigor, produtividade, tolerância ao déficit hídrico, precocidade de 

produção, além de tolerância ao vírus da tristeza dos citros (Citrus tristeza vírus, CTV) 

(Cunha Sobrinho et al., 2013; Pompeu Júnior, 2005; Castle, 2010). No entanto, é 

suscetível à gomose de Phytophthora spp., ao declínio, exocorte, morte súbita e 

nematoides, o que pode causar grandes danos aos pomares, além de induzir 

qualidade mediana aos frutos (Pompeu Júnior, 2005; Bassanezzi et al., 2003, Pompeu 

Júnior; Blumer 2008b). 

O citrumelo Swingle, por sua vez, é tolerante à morte súbita dos citros, declínio, 

exocorte, gomose de Phytophthora spp. e nematoides, (Pompeu Júnior, 2005), com 

melhor qualidade de frutos assim como as tangerineiras ‘Cleópatra’ e ‘Sunki’ 

(Espinoza-Núñez et al., 2007), porem suas limitações estão ligadas à menor tolerância 

à seca em comparação ao ‘Cravo’ (Pompeu Júnior, 2005). A utilização de porta-

enxertos ananicantes como trifoliateiro ‘Flying Dragon’ ou alguns citrandarins podem 

induzir maiores eficiências produtivas além de permitir plantios mais adensados 

(Stuchi et al., 2003; Stuchi et al., 2012; Girardi et al., 2021), no entanto esses porta-

enxertos necessitam de regimes de irrigação em seu cultivo para que possam 



9 
 

expressar todo seu potencial agronômico (Stuchi et al., 2012), isso porque o nanismo 

observado nesses porta-enxertos está relacionado com seu menor potencial hídrico e 

condutância hidráulica (Martínez-Alcántara et al., 2013). 

A obtenção de novas variedades para porta-enxertos enfrenta uma série de 

desafios, levando em consideração algumas etapas como a realização de testes em 

diferentes regiões e condições ambientais, assim também como a comparação com 

cultivares comercialmente já estabelecidas (Khan, 2007). Do ponto de vista do 

melhoramento genético, existem ainda outros fatores, esses ligados às características 

da cultura, como por exemplo a incompatibilidade sexual, relacionado com o não 

pegamento de frutos; esterilidade e ploidia, relacionadas com a não formação de 

sementes; apomixia, relacionado com a competição entre os embriões zigótico e 

nucelar; e poliembrionia, relacionado com a dificuldade de obtenção de embriões 

zigóticos (Machado; Cristofani-yali; Bastianel, 2011). Além disso, os programas 

convencionais usam estratégias de melhoramento voltadas à hibridação e seleção 

recorrente, que por sua vez apresentam complicações quanto à alta heterozigosidade, 

relacionada à alta segregação de genes de características de interesse, e o longo 

período juvenil, que pode variar de 2 a 13 anos, dependendo das condições 

ambientais e do genótipo (Machado et al., 2005). 

Em razão dessas características, mas também da competitividade do setor 

citrícola, que impõe parâmetros de qualidade e características que devem ser 

seguidas, além do fator econômico, o número de variedades comerciais de porta-

enxertos é reduzido (Bastos et al., 2014). Por outro lado, esse pequeno número de 

variedades está associado à baixa variabilidade genética que, por consequência, 

aumenta a vulnerabilidade dos pomares a pragas e doenças, assim também como 

para estresses relacionados a fatores climatológicos (França et al., 2016), que por sua 

vez podem comprometer ou inviabilizar o cultivo. 

 

2.4 Huanglongbing: histórico, caracterização e sintomas 

   

Pragas e doenças sempre estiveram presentes na citricultura no mundo todo, 

no entanto, atualmente uma doença se destaca, o HLB (huanglongbing) ou greening, 

isso porque é uma doença de difícil controle e de elevada capacidade de causar danos 



10 
 

aos frutos e plantas, o que impacta na produção e qualidade dos pomares (Belasque 

Jr, et al., 2017). Foi observada primeiramente na China em 1919, pelo professor e 

fitopatologista A. O. Reinking (Reinking, 1919), no entanto há relatos que indicam que 

a doença está presente na região de Chaoshan desde 1870 (Lin, 1956a). 

Posteriormente, foi relatada em outros países da Ásia, da África e das Américas 

(Capoor, 1963; Tirtawidjaja et al., 1965; Bové, 2006). No Brasil, a doença foi 

identificada pela primeira vez em junho de 2004, na região de Araraquara no estado 

de São Paulo, e atualmente já foi relatada nos estados de Minas Gerais, Mato Grosso 

do Sul, Paraná e Santa Catarina (Coletta-Filho et al., 2004; Teixeira et al., 2005; 

Bassanezi et al., 2020).  

O nome huanglongbing significa “doença do dragão amarelo”, porém a língua 

chinesa é multidialética e no dialeto de Chaoshan, onde se observou HLB pela 

primeira vez, os caracteres para “dragão” e “rebentos jovens” são homofônicos, isso 

significa que o nome huanglongbing deveria significar “doença do rebento amarelo” 

(Lin, 1956a). Embora os postulados de Koch não tenham sido cumpridos, pois não é 

possível cultivo ‘in vitro’ do patógeno (Chen et al., 2011), a comunidade cientifica 

concorda, com bases em evidências moleculares, que o HLB está associado a três 

proteobactérias não cultiváveis: Candidatus Liberibacter asiaticus; Candidatus 

Liberibacter africanus (Jagoueix et al., 1994); e Candidatus Liberibacter americanus 

(Teixeira et al., 2005). No Brasil já foi detectado a presença de C. Liberibacter 

americanus e C. Liberibacter asiaticus, que é a de maior importância e disseminação, 

pois é mais tolerante às altas temperaturas características do país, e por atingir 

maiores concentrações dentro das células do floema das plantas contaminadas 

(Lopes et al., 2009). 

Incialmente acreditava-se que a doença poderia ser causada por um vírus, visto 

que na época esse era o único patógeno que acreditavam poder ser transmitido por 

meio de insetos vetores (Bové, 2006). Em seguida, através de estudos usando 

microscopia eletrônica, foi possível observar organismos presentes nos tubos das 

células do floema de plantas contaminadas por HLB, mas esses organismos não 

foram observados em plantas sadias (Làfleche; Bové, 1970). Com o avanço da 

tecnologia e imagens mais precisas, foi possível identificar que havia uma camada 

celular externa mais espessa nesses microorganismos, o que poderia indicar que 



11 
 

esses eram bactérias (Garnier; Daniel; Bové, 1984). Outro fator que corrobora essa 

hipótese é que o uso de antibióticos para tratamento de plantas contaminadas, 

causava uma espécie de intervalo temporário dos sintomas de HLB nas plantas 

(Capoor; Thirumalachar, 1973; Buitentag; Von Broembsen, 1993). Através de 

metodologias moleculares foi possível reconhecer os patógenos como novos 

‘Candidatus’ ao gênero Liberibacter, pertencente à subdivisão alpha de protobactérias 

gram-negativas (Jagoueix; Bové; Garnier, 1994). 

Os métodos de contaminação pela bactéria são basicamente via a propagação 

de mudas ou borbulhas contaminadas (Lopes; Frare, 2008; Coletta-Filho et al., 2010), 

pela planta parasita Cuscuta spp. (Garnier; Bové, 1983) e principalmente pelo inseto 

vetor sugador de seiva, denominado psilídeo-asiático-dos-citros, Diaphorina citri 

Kuwayama (Hemíptera; Liviidae) (Capoor et al. 1967; Yamamoto et al., 2006; 

Bassanezi et al., 2020). No Brasil, o inseto foi identificado pela primeira vez em 1942 

(Costa Lima, 1942), no entanto sua presença só gerou preocupação após as 

ocorrências de HLB nos pomares paulistas (Coletta-Filho et al., 2004). Esse inseto 

teve origem no sul da Ásia (Hollis, 1987; Halbert; Manjunath, 2004; Beattie; Barkley, 

2009) e foi constatado que sua distribuição geográfica é mais ampla do que a das 

bactérias associadas ao HLB (Eppo, 2014). O ciclo de vida desses insetos é composto 

por três estágios: ovo, cinco instares de ninfa e adulto (Aubert, 1987). 

Das diversas características do inseto, é importante destacar sua capacidade 

de oviposição, sendo que cada fêmea pode colocar de 500 a 800 ovos em toda a sua 

vida (Tsai; Liu, 2000; Nava et al., 2007). As ninfas alimentam-se sugando seiva 

elaborada de brotos em estádios iniciais de desenvolvimento, também podendo se 

alimentar em folhas maduras (Tsai e Liu, 2000). Também deve-se salientar o tempo 

de desenvolvimento do inseto que varia em função da temperatura: a 15 ºC, o ciclo se 

completa com aproximadamente 49 dias, no entanto, a 28 ºC, o ciclo é reduzido para 

aproximadamente 14 dias (Tsai e Liu, 2000). Ao atingir a fase adulta, o inseto pode 

viver por até 90 dias em condições de altas temperaturas, no entanto, sob 

temperaturas baixas o tempo de vida pode chegar até a nove meses (Aubert, 1987; 

Yang, et. al., 2006). As bactérias mantêm uma relação de persistência com o vetor, 

ou seja, uma vez adquirida, ela será capaz de se multiplicar no inseto e ser 



12 
 

disseminada, através da alimentação do mesmo, durante toda sua vida (Xu et al., 

1988; Hung et al., 2004). 

A identificação de plantas contaminadas no campo é feita através da dos 

sintomas visuais, que consistem no surgimento de manchas foliares amareladas, 

denominadas de mosqueado, essas apresentam assimetria em relação ao limbo foliar, 

além de contrastar com a cor normalmente verde das folhas (Bové, 2006). Sintomas 

secundários também podem surgir, se assemelhando com clorose proveniente de 

deficiência de manganês, ferro e zinco, além de redução do tamanho das folhas 

(Lopes; Frare, 2008). Incialmente, a doença se apresenta de forma localizada, ou seja, 

em apenas um ramo de uma árvore contaminada, visto que a distribuição da bactéria 

é de forma sistêmica, ainda que desigual (Bové, 2006). Esses sintomas podem evoluir 

a ponto de as nervuras de folhas sintomáticas tornarem-se mais grossas e 

escurecidas, além de induzir floradas fora de época, com intensa desfolha, e, por fim, 

morte de ponteiros (Halbert; Manjunath, 2004). 

Alguns estudos indicam que os sintomas foliares podem estar ligados ao 

excesso no acúmulo de grânulos de amido nas células (Etxeberria et al., 2009). Esse 

acúmulo excessivo é consequência do pequeno tamanho das bactérias, que fluem 

através das placas crivadas presentes nos elementos de tubo do floema (Tanaka et 

al., 2007; Laflèche; Bové, 1970; Tatineni et al., 2008), permitindo a colonização de 

toda a planta. Essa colonização tem como consequência o aumento da expressão de 

genes ligados à síntese de amido, produção e deposição de caloses nos vasos do 

floema, que, por terem alto peso molecular, impedem o transporte de foto-assimilados 

para frutos, flores, folhas e raízes (Koh et al., 2012). Em função dessas alterações 

fisiológicas, ocorre o acúmulo demasiado de amido nos plastídios, no parênquima e 

nos elementos de vaso do pecíolo (Kim et al., 2009), o que possivelmente induz os 

sintomas observados.  

 Os sintomas nos frutos são severos, pois tem seu tamanho reduzido, com 

maturação irregular, onde a região estilar permanece verde, ao contrário do que 

acontece em frutos de ramos sadios. A assimetria em relação à columela central é um 

sintoma bem característico, sendo possível determinar isso por meio de cortes 

perpendiculares no eixo dos frutos, o que também permite a observação de sementes 

escuras ou abortadas em razão da contaminação pelo patógeno. O sabor dos frutos 



13 
 

é de um amargor característico, intensificado pela alta acidez e baixos teores de 

açúcares, inviabilizando o consumo in natura e industrial (Da Graça, 1991; Bové, 

2006; Mcclean; Schwarz, 1970; Capoor, 1974). As tangerineiras e a maioria de seus 

híbridos são, geralmente, os citros mais severamente afetados pelo HLB (Manjunath 

et al., 2008; Ramadugu et al., 2016) e apresentam maior taxa de multiplicação da 

bactéria (Boscariol-Camargo et al., 2010). Por isso, são consideradas como plantas 

indicadoras da doença (Roistacher, 1991; Della Coletta Filho; Fermino, 2017). 

Características como o prolongado período de incubação da doença, de seis a 

dois anos, a depender da forma de infecção (Hung et al., 2001; Lopes; Frare, 2008); 

distribuição irregular da bactéria na planta; efeitos ambientais na expressão dos 

sintomas; natureza fastiosa da bactéria; e alta capacidade de disseminação do vetor 

(Bové, 2006; Manjunath et al., 2008; Tatineni et al., 2008; Li et al., 2009),  em 

associação com as altas taxas de incidência da doença nos cinturão citrícola 

(FUNDECITRUS, 2022), fazem com que o manejo dessa doença seja um verdadeiro 

desafio. Levando em consideração que não existem medidas curativas nem 

resistência genética em citros comerciais para o controle do HLB, seu manejo se 

baseia em ações preventivas como a utilização de mudas sadias, a eliminação de 

plantas sintomáticas e o controle do inseto vetor, sendo mais eficientes se adotadas 

em escala regional (Bassanezi et al., 2020). A falta de informações sobre herança de 

caracteres de interesse, como os de resistência a doenças em citros, é um aspecto 

de suma importância, além disso, muitas dessas características parecem ter 

regulação genética complexa, o que faz delas loci’s de características quantitativas 

(QTLs) regulados por diversos genes com efeito acentuado do ambiente (Machado; 

Cristofani-yaly; Bastianel, 2011).  

Ainda assim, alguns estudos indicam, mesmo que com resultados variados, 

diferenças na incidência e severidade do HLB em razão de diferentes porta-enxertos 

e copas. Albrecht e Bowman (2012), avaliando o desempenho de alguns híbridos, 

relatam alto nível de tolerância do hibrido US-897 (C. reshni ‘Cleópatra’ x P. trifoliata 

‘Flying Dragon’) e US-942 (C. sunki’ × P. trifoliata ‘Flying Dragon’), visto que esses 

não apresentavam sintomas mesmo com o aumento do número de bactérias. Neste 

mesmo trabalho, também é citada a importância de analisar repetidamente as plantas 

contaminadas, durante um longo período de tempo ao realizar triagem de resistência 



14 
 

ao HLB, afim de assegurar maior confiabilidade. Em um estudo de 2011, Albrecht e 

Bowman identificaram que o porta-enxerto US-897 apresentava maior tolerância, pois 

o aumento da concentração das bactérias nas células do floema foi mais lento em 

comparação com outros matérias. McCollum et al. (2016) indicaram que o tangor 

Fllaglo, um híbrido de Bower × Temple (C. reticulata × C. sinensis) sendo Bower outro 

híbrido complexo (C. reticulata × tangelo Orlando (C. paradisi Macf. × C. reticulata), 

apresentaram ser menos afetadas pelo HLB do que cultivares como laranjeira-doce 

Valência (Citrus sinensis) e Cidra (Citrus medica). 

Ramadugu et al. (2016) relataram que o trifoliata ‘Simmon’s’ foi considerado 

como tolerante ao HLB, assim como acessos de Microcitrus spp. Vale ressaltar que 

os autores presumem que esses genótipos sejam possivelmente monoembriônicos, 

visto que houve diferentes níveis de tolerância nos acessos, em função da variação 

entre plantas. Além disso, os autores classificaram como imunes dois acessos: 

Clausena excavata e Glycosmis pentaphylla; e como resistentes: Bergera koenigii, 

Eremocitrus glauca (lima do deserto australiano) e Murraya paniculata, que foi 

recentemente classificado como Murraya exotica [A. Beattie]. Esses resultados 

também estão de acordo com os obtidos por Alves et al. (2021) em estudos utilizando 

plantas clonadas por enxertia e infecção controlada.  

 

3. MATERIAL E MÉTODOS 

 

3.1 Localização, delineamento experimental e manutenção do experimento. 

 

O experimento foi instalado na Estação Experimental do Agronegócio de 

Bebedouro (EEAB) - Fundação Coopercitrus Credicitrus em Bebedouro (FCC) – SP 

(20º 53' 16'' S; 48º 28' 11'' W; 601 m de altitude). O clima predominante da região é 

do tipo Cwa, segundo Köppen-Geiger (Setzer, 1966), caracterizado como subtropical 

com inverno moderado e seco e verão quente e chuvoso. O solo foi classificado como 

Latossolo Vermelho Distrófico típico de textura média A moderado hipoférrico. O 

plantio foi em fevereiro de 2016 usando tangerineira ‘Ponkan’ seleção IAC enxertada 

em 25 porta-enxertos comerciais ou selecionados pela Embrapa Mandioca e 



15 
 

Fruticultura (Tabela 1). As mudas foram de palito, produzidas em viveiro telado 

antiafídeos em sacolas de 4,5 L, com cerca de 1 ano de idade no plantio.  

 

Tabela 1. Grupo, nome comum, parentais e acrônimos dos 25 porta-enxertos 
utilizados no experimento de tangerineira ‘Ponkan’.  

 

Adotou-se espaçamento de 5,0 m x 2,0 m (1000 árvores/ha) em regime de 

sequeiro. O delineamento experimental foi inteiramente casualizado com 25 

tratamentos (porta-enxertos) e 30 repetições. Cada unidade experimental foi 

composta por uma planta. Esse delineamento foi utilizado para permitir que a 

dispersão do inseto vetor e disseminação natural da doença se dessem sem efeitos 

locais sobre os tratamentos.  

A adubação média anual foi de 160,50 kg/ha de N, 48 kg/ha de P2O5 e 160,50 

kg/ha K2O de 2016 a 2023, e um total de 3 t/ha de calcário no mesmo período. O 

controle do psilídeo asiático dos citros baseou-se na aplicação bimestral de 

thiamethoxam em rotação com imidacloprid via drench no período chuvoso de 2016 a 

2018, além da pulverização de inseticidas de contato em rotação (thiamethoxam, 

dimetoate, imidacloprid, acetamiprid, thiamethoxam + lambda- cialotrina, lambda-

Grupo Nome comum  Parentais Acrônimos  

Híbrido de 
Trifoliata 

Swingle 4475 C. × paradisi Macfad. x Poncirus trifoliata (L.) Raf.  CS-4475 

BRS H Montenegro-001 C. × limonia x P. trifoliata H-HM-001 

BRS N Gimenes Fernandes-005 C. × jambhiri x (C. × limonia x P. trifoliata) H-NGF-005 

BRS Matta-006 C. sunki x P. trifoliata var. montrosa ‘Flying Dragon’  MATTA 

TSKC x CTSW-025 C. sunki x (C. × paradisi x P. trifoliata) H-025 

TSKC x CTSW-033 C. sunki x (C. × paradisi x P. trifoliata) H-033 

BRS Cunha Sobrinho-041 C. sunki x (C.  paradisi × P. trifoliata)  H-CS-041 

BRS Bravo-059  C. sunki x (C. × limonia x P. trifoliata)  BRAVO 

BRS Santana -069 Híbrido de P. trifoliata H-S-069 

TSK x (LCR x TR)-073 C. sunki x (C. × limonia x P. trifoliata) H-073 

BRS San Francisco C. reshni x P. trifoliata cv. ‘Swingle’  H-SC 

Ríos Castaño C. reshni x P. trifoliata cv. 'Rubidoux' H-RC 

BRS Lindcove-245 C. reticulata ‘Reshni’ x P. trifoliata cv ‘Barnes’  H-L 

Indio C. sunki x P. trifoliata cv. English INDIO 

Limoeiro 

Cravo CNPMF-03 Citrus × limonia Osbeck  LC-03 

Cravo BRS Santa Cruz C. × limonia LC-STC 

Rugoso da Flórida C. × jambhiri Lush. LRF 

Rugoso FM C. × jambhiri  LRFM 

Volkameriano Lagoa Grande C. × volkameriana (Risso) V. Ten. & Pasq. LVLG 

BRS Ary-038  C. × volkameriana x C. ×limonia ARY 

Cravo Limeira C. × limonia LCL 

Tangerineira 

Cleópatra C. reshni hort. ex Tanaka TC 

Sunki Comum C. sunki (Hayata) hort. ex Tanaka TSC 

Sunki BRS Tropical C. sunki (Hayata) hort. ex Tanaka TST 

Trifoliata Flying Dragon  P. trifoliata var. monstrosa  TFD 



16 
 

cialotrina + clorantraniliprole, etofenprox, cipermetrina, carbamazepina, deltametrina, 

azadiractina, cloridrato de formetanato e bifentrina) em intervalos médios de 15 dias 

desde o plantio. Plantas sintomáticas de HLB não foram eliminadas a partir de 2021. 

Outras práticas culturais seguiram as recomendações de Mattos Junior et al. (2014). 

 

3.2 Crescimento vegetativo  

 

O crescimento vegetativo foi avaliado anualmente através da medição de altura 

(m) e diâmetro (m) e posterior cálculo do volume da copa (m³), realizada logo após a 

colheita. A altura foi definida pela medida a partir do nível do solo até a extremidade 

da copa, no plano onde se localiza a maioria dos ápices dos ramos, por meio de uma 

régua graduada em centímetros. O diâmetro da copa foi obtido através da média de 

duas medidas, uma paralela e outra perpendicular à linha de plantio na altura mediana 

da copa, com auxílio de uma trena. O volume da copa foi calculado pela seguinte 

equação, apresentada por Mendel (1956) e citada por Pompeu Júnior (1972): 

V = 2/3 x π x (D/2)2 x H, 

Onde, “V” é o volume (m³), “D” é o diâmetro médio da copa (m) e “H” é a altura 

da planta (m). 

Seguindo a proposta de Phillips e Castle (1977), os porta-enxertos foram 

classificados de acordo com o volume médio de copa que apresentaram no último ano 

de avaliação, em 2023. O porta-enxerto definido como padrão foi o limoeiro ‘Cravo’ 

Limeira, usado como referência para cálculo de todos os outros, sendo o seu volume 

considerado 100%. Dessa forma, em relação ao dossel de referência, os porta-

enxertos foram divididos em ananicantes (com menos de 40% do dossel), 

semiananicantes (entre 41% a 60% do dossel), semipadrões (entre 61% a 80% do 

dossel), padrões (entre 81% e 110% do dossel) e superpadrões (com volume superior 

a 110% do dossel de referência). 

 

3.3 Produção de frutos, eficiência produtiva e índice de alternância   

 

A avaliação de produção dos frutos de tangerineira ‘Ponkan’ correspondeu à 

produção anual de 2019 a 2023. Todos os frutos de uma mesma florada foram 



17 
 

colhidos manualmente por planta quando atingiram condições visuais para a 

comercialização, sendo a produção pesada em balança digital. Calculou-se a 

produção média por planta no período de estudo. A eficiência produtiva foi 

estabelecida pela razão entre a produção de frutos e o volume de copa (kg.m-3 de 

copa) em cada safra, calculando-se a eficiência média do período. 

O índice de alternância de produção dos frutos (IAP) foi calculado de 2019 a 

2023, no entanto os dados de produção do ano de 2020 não foram usados para o 

cálculo. O IAP foi obtido utilizando a expressão IAP= 1/ (n - 1) * [|(a2 - a1 )|/(a2 + a1 ) 

+ |(a3 - a2 )|/(a3 + a2 ) + ... + |(an - an-1)|/(na + an-1)], onde ‘n’ representa o número 

de anos e ‘a1 , a2 , …, an-1, an’ a produção de frutos, nos anos correspondentes. 

Salienta-se o uso de modulo na equação para evitar resultados negativos. O IAP pode 

variar de zero a um, e quanto mais próximo da unidade, maior é a alternância da 

produção (Stenzel et al., 2005; Pearce; Dobersek-Urbanc, 1967). 

 

3.4 Envergamento de ramos   

 

A variável envergamento de ramos foi avaliada imediatamente antes das 

colheitas de cada safra anual, devido ao dano que pode causar rachando as pernadas 

das plantas de tangerineira ‘Ponkan’. O grau do envergamento foi avaliado por notas 

visuais variando de 0 a 4, sendo 0 = 0%, 1 = 1% a 25 %, 2 = 26% a 50%, 3 = 51% a 

75% e 4 = 76% a 100% de ramos com envergamento na copa (Vitória et al., 2019). 

Os dados médios das safras 2021 a 2023 estão apresentados.  

 

3.5 Qualidade dos frutos  

 

A qualidade dos frutos foi realizada por meio de uma amostra de seis frutos de 

uma mesma florada por planta, colhidos quando atingiram condições visuais para a 

comercialização, geralmente de maio a julho de cada ano, coletados na altura 

mediana e na parte externa dos quatro quadrantes da copa, em 10 plantas ao acaso 

por tratamento. Os dados médios das safras de 2021 a 2023 estão apresentados. 

Para medir a massa dos frutos, foi utilizada uma balança digital, enquanto a altura e o 

diâmetro foram medidos na região transversal e equatorial, respectivamente, com 



18 
 

auxílio de uma régua tipo calha. Logo em seguida, o suco dos frutos foi extraído por 

uma extratora de ponto de venda Otto 1800 (OIC, Limeira, São Paulo, Brasil) e sua 

massa foi determinada em uma balança digital para o cálculo do rendimento de suco 

(RS), obtido pela razão entre a massa do suco e a massa do fruto, expresso em 

porcentagem (%). O teor de sólidos solúveis totais (SST) foi determinado por leitura 

direta em refratômetro digital MA871 (Milwaukee Instruments, Rocky Mount, EUA). A 

acidez total foi obtida por titulação com hidróxido de sódio 0,3125 N e os valores foram 

expressos em porcentagem de ácido cítrico. O índice de maturação (ratio) foi 

determinado pela relação entre (SST) e acidez.  

 

 

3.6 Tolerância ao déficit hídrico  

 

Durante a execução do experimento nos anos de 2017-2021, foi avaliada a 

tolerância dos porta-enxertos quanto à deficiência hídrica nos meses mais secos do 

ano para a região de Bebedouro, SP (agosto a outubro de cada ano). As avaliações 

seguiram a metodologia de Cantuarias-Avilés et al. (2012), na qual a tolerância ao 

déficit hídrico foi caracterizada por notas visuais em cada planta, que variam de 1 

(menor tolerância à deficiência hídrica) a 3 (maior tolerância à deficiência hídrica). 

Este critério de avaliação é baseado na turgescência das folhas, enrolamento do limbo 

foliar e no grau de desfolha sobre a copa da planta. Dois inspetores treinados 

realizaram as avaliações com notas consensuadas.  

 

3.7 Compatibilidade de enxertia e mortalidade de plantas 

 

A avaliação de compatibilidade de enxertia entre copa e porta-enxertos foi 

realizado no último ano de avaliação do experimento (2023), sete anos após a data 

de plantio. Foram selecionadas, ao acaso, cinco plantas por tratamento e, com auxílio 

de um canivete devidamente esterilizado, foi removido um segmento da casca com 

2,5 cm de largura e 10 cm de altura, de forma que a linha de enxertia ficasse no centro 

do segmento, ou seja, 5 cm acima da linha de enxertia e 5 cm abaixo da linha de 

enxertia. A avaliação consistiu na atribuição de notas visuais, que foram adaptadas 



19 
 

de Müller et al. (1996): 1 – alto grau de compatibilidade, ausência de linha necrótica 

ou outros sintomas entre copa e porta-enxerto; 2 – médio grau de compatibilidade, 

presença de linha tênue entre copa e porta-enxerto; 3 – baixo grau de compatibilidade, 

presença de linha necrótica acentuada, com ou sem presença de resina entre copa e 

porta-enxerto. A nota de compatibilidade foi atribuída individualmente a cada planta e 

apresentada por meio de distribuição percentual de notas entre as plantas avaliadas 

por tratamento.  A percentagem de mortalidade das plantas foi calculada em 2023, 

pela razão entre o número final de árvores mortas e o número inicial total de árvores 

por porta-enxerto. 

 

3.8 Incidência e severidade de huanglongbing (HLB)   

 

A presença de plantas com sintomas de HLB foi determinada através de 

inspeções trimestrais para diagnóstico dos sintomas visuais da doença nas plantas e 

amostragem de folhas sintomáticas para determinação da presença de Ca. 

Liberibacter spp. por q-PCR -quantitative polymerase chain reaction (Li et al., 2006) 

sempre que necessário, com apoio do laboratório de diagnose do Fundecitrus. A 

incidência acumulada de plantas doentes em relação ao total de plantas avaliadas por 

tratamento foi contabilizada até o final do experimento (89 meses após o plantio). 

A severidade da doença foi avaliada de 2021 a 2023, sendo realizada a cada 3 

meses, começando sempre no mês de março de cada ano. As avaliações nos meses 

de junho foram consideradas as principais, pois neste momento seus sintomas são 

mais evidentes. A avaliação ocorreu em todas as plantas com sintomas de HLB. Para 

tal, as copas das plantas foram divididas em quatro quadrantes nas duas faces 

paralelas à linha de plantio e, em seguida, foram atribuídas notas visuais de 

severidade, através de uma escala que variou de 0 a 5, sendo nota 0 = 0%, nota 1 = 

1% a 20%, nota 2 = 21% a 40%, nota 3 = 41% a 60%, nota 4 = 61% a 80% e nota 5 = 

81% a 100% da área sintomática de cada quadrante da planta. O índice de severidade 

foi obtido através da média das notas dos oito quadrantes por planta, conforme 

Bassanezi et al. (2011). A partir das avaliações de severidade trimestrais foi possível 

calcular a AACPD (área abaixo da curva do progresso da doença) através da formula:  

AACPD= Σ [((y1 + y2)/2) *(t2 -t1)], 



20 
 

onde y1 e y2 são duas avaliações consecutivas realizadas nos tempos t1 e t2, 

respectivamente, seguindo a metodologia de Madden et al. (2007). 

 

3.9 Impacto de huanglongbing (HLB) na produção e qualidade dos frutos 

 

Em plantas sintomáticas para HLB, que apresentaram confirmação da bactéria 

através de qPCR, coletaram-se os frutos sintomáticos (pequenos, disformes, com 

inversão de maturação conforme Bové, 2006) que foram pesados separadamente dos 

frutos assintomáticos coletados na mesma planta. A soma da produção de frutos 

sintomáticos e assintomáticos de plantas sintomáticas foi denominada de produção 

de frutos HLB total. Para aferir os danos à produção em comparação com às plantas 

consideradas assintomáticas, foi calculada a ‘perda relativa do potencial produtivo’ 

para cada combinação de copa e porta-enxerto, obtido por meio da formula:  

Perda relativa do potencial produtivo = ((x/y*100) -100), 

onde x é a produção de frutos HLB total e y a produção de frutos assintomáticos 

de plantas assintomáticas. 

Em plantas assintomáticas e sintomáticas, foram contabilizados também os 

frutos fora de padrão de comercialização de tangerinas ‘Ponkan’ (CEAGESP, 2011), 

esses frutos foram classificados como não comerciais e pesados separadamente dos 

demais. Os parâmetros de classificação dos frutos se baseiam nas características 

físicas, como diâmetro e cor dos frutos e aqueles que não atingem os valores mínimos 

são considerados não aptos ao consumo in natura, portanto não comerciais para o 

mercado de fruta fresca. Dessa forma, foi feita a comparação entre a produção de 

frutos comercializáveis e não comercializáveis de plantas consideradas 

assintomáticas para cada combinação de copa e porta-enxerto, e posteriormente foi 

calculada a proporção de frutos não comercializáveis de plantas assintomáticas. 

A produção de frutos com sintomas de HLB foi chamada de frutos sintomáticos 

e foi comparada à produção de frutos assintomáticos de plantas com HLB. Essa por 

sua vez também foi separada em função da sua aptidão para comercialização ou não. 

Em seguida, foi feita a comparação entre a produção de frutos assintomáticos 

comercializáveis e a produção de frutos assintomáticos não comercializáveis de 

plantas com HLB, para cada combinação de copa e porta-enxerto. Por fim, foi 



21 
 

calculada a proporção de frutos assintomáticos não comerciais e a proporção de frutos 

sintomáticos, e a partir da soma dos dois tipos obteve-se a proporção de frutos HLB 

total não comercializáveis.  

A qualidade dos frutos em plantas sintomáticas foi analisada conforme descrito 

anteriormente, mas com a separação das amostras de frutos sintomáticos e 

assintomáticos da mesma planta, onde cada planta sintomática disponível foi uma 

repetição de cada tratamento. Neste caso, avaliou-se a qualidade de frutos de 11 

tratamentos, pois esses apresentaram pelo menos três plantas sintomáticas em cada 

ano avaliado.  

 

3.10 Análises estatísticas  

 

As variáveis de crescimento vegetativo, produção das plantas, qualidade dos 

frutos e percentagem de incidência acumulada de HLB foram analisadas pelo teste de 

Fisher, sendo as médias agrupadas pelo teste de Scott-Knott (p<0,05) utilizando-se o 

programa estatístico Sisvar (Ferreira, 2000). Por apresentarem natureza ordinal, as 

notas de tolerância ao déficit hídrico, severidade de HLB e envergamento de ramos e 

notas de compatibilidade de enxertia foram analisadas pelo teste não paramétrico de 

Kruskal-Wallis no programa R (R Development Core Team, 2015) e, posteriormente, 

agrupadas pelo teste de Scott-Knott (p<0,05).  

Com intuito de identificar o agrupamento hierárquico dos porta-enxertos foi 

realizada uma análise multivariada através da análise de componentes principais 

(PCA), para isso os dados foram padronizados da seguinte forma: 

=((Mx-Mg) /desvp), 

Onde, Mx é a média do genótipo/porta-enxerto para a variável escolhida, Mg é a média 

geral de todos os genótipos/porta-enxertos para a variável escolhida, e desvp é o 

desvio padrão de todos os genótipos para variável escolhida. 

A análise de cluster foi calculada com o pacote “NbClust” do R 3.6.1 (Charrad 

et al. 2014). Para análise foram utilizados os pacotes “dendextend” e “factoextra” 

(Kassambara 2015), através da análise de coordenadas de componentes principais 

na plataforma R (R Development Core Team 2015). O PCA foi executado utilizando o 

pacote FactoMineR no R 3.6.1 (Lê et al. 2008). Posteriormente a distância euclidiana 



22 
 

foi usada para medir a similaridade, e o método de média foi empregado para avaliar 

a ligação (Hair et al. 2006). 

A produção de frutos sintomáticos e assintomáticos em plantas sintomáticas foi 

comparada entre si e a produção de frutos HLB total foi comparada em relação às de 

plantas sadias dentro de cada tratamento pelo teste t (p<0,05). Para a qualidade de 

frutos, as variáveis de frutos sintomáticos de plantas sintomáticas, de frutos 

assintomáticos de plantas sintomáticas e de frutos sadios de plantas sadias foram 

comparadas pelo teste de t (p<0,05). 

 

4. RESULTADOS 

 

4.1 Dados meteorológicos  

 

No período de março de 2016 a julho de 2023, a precipitação anual média foi 

de 1161,28 mm, no entanto em todos os anos, nos meses de junho, julho e agosto, a 

precipitação média mensal não atingiu os valores mínimos necessários para boa 

rentabilidade de cultivo de frutos cítricos, que é de 60 mm no inverno (Embrapa, 2005). 

As médias para temperatura máxima, mínima e média no período de implementação 

do experimento foram de 30,01˚C, 16,86˚C e 23,00˚C, respectivamente (Figura 1). 

 

 

Figura 1. Médias mensais de temperatura do ar (máxima, mínima e média) e de 
precipitação pluviométrica na área experimental obtidas entre março de 2016 e julho 

0

50

100

150

200

250

300

350

400

0

5

10

15

20

25

30

35

40

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1616161616161616161617171717171717171717171718181818181818181818181819191919191919191919191920202020202020202020202021212121212121212121212122222222222222222222222223232323232323

Dados Meteorológicos (2016-2023)

Precipitação (mm) Temperatura Máxima (ºC)

Temperatura Mínima (ºC) Temperatura Média (ºC)



23 
 

de 2023 em Bebedouro, SP, Brasil. Estação meteorológica automatizada Campbell 
CR-10. 
 

4.2 Crescimento vegetativo 

 

A altura de plantas variou de 2,03 m até a 3,26 m, sendo que os porta-enxertos 

que induziram plantas mais altas foram LVLG (3,20 m), TSC (3,26 m) e TST (3,19 m) 

enquanto que os porta-enxertos MATTA (2,17 m) e TFD (2,06 m) induziram plantas 

mais baixas. Vale destacar os porta-enxertos H-RC (2,53 m), H-SF (2,38 m) e ARY 

(2,47 m) que, apesar de estar em um agrupamento diferente, também induziram 

plantas baixas. os demais porta-enxertos apresentaram desempenho intermediário. O 

diâmetro médio de copas foi organizado em quatro agrupamentos, sendo que os 

porta-enxertos H-NGF-005 (2,18 m), LVLG (2,06 m), BRAVO (2,15 m), TSC (2,02 m), 

TST (2,01 m), INDIO (2,06 m), CS-4475 (2,04 m), LCL (1,99 m), TC (1,98 m), H-HM-

001 (2,00 m), H-RC (2,10 m) e H-SF (2,07 m) induziram maiores médias, enquanto 

que o porta-enxerto TFD resultou em menor diâmetro de copa, 1,18 m. Os demais 

porta-enxertos apresentaram diâmetro de copa superior a 1,50 m e foram 

considerados como intermediários (Tabela 2).  

 

Tabela 2. Altura, diâmetro médio e volume de copa de tangerineira ‘Ponkan’ enxertada 
em 25 porta-enxertos após sete anos de plantio em sequeiro. Bebedouro-SP, 2024. 

Porta-
enxertos 

Crescimento Vegetativo 

2023 

Altura  
(m) 

Diâmetro Médio 
(m) 

Volume  
(m3) Classificação 

H-NGF-005 2,95 c 2,18 a 7,42 a Superpadrão 

LVLG 3,20 a 2,06 a 7,35 a Superpadrão 

BRAVO 2,92 c 2,15 a 7,15 a Padrão 

TSC 3,26 a 2,02 a 7,04 a Padrão 

TST 3,19 a 2,01 a 6,97 a Padrão 

INDIO 3,05 b 2,06 a 6,91 a Padrão 

CS-4475 3,06 b 2,04 a 6,72 a Padrão 

LCL 3,03 b 1,99 a 6,61 a Padrão 

TC 3,01 b 1,98 a 6,46 a Padrão 

LRFM 3,05 b 1,87 b 6,01 b Padrão 

H-HM-001 2,83 c 2,00 a 5,94 b Padrão 

LC-03 3,01 b 1,91 b 5,92 b Padrão 



24 
 

H-RC 2,53 d 2,10 a 5,91 b Padrão 

LC-STC 2,87 c 1,91 b 5,67 b Padrão 

H-073 2,91 c 1,89 b 5,50 b Padrão 

H-033 3,02 b 1,83 b 5,42 b Padrão 

H-SF 2,38 d 2,07 a 5,40 b Padrão 

H-CS-041 2,85 c 1,86 b 5,38 b Padrão 

LRF 2,85 c 1,81 b 5,17 b Semipadrão 

H-025 2,75 c 1,82 b 5,01 b Semipadrão 

H-S-069 2,72 c 1,79 b 4,66 c Semipadrão 

MATTA 2,17 e 1,84 b 3,91 c Semiananicante 

H-L 2,70 c 1,57 c 3,69 c Semiananicante 

ARY 2,47 d 1,61 c 3,62 c Semiananicante 

TFD 2,03 e 1,18 d 1,50 d Ananicante 

CV(%) 13,61 14,01 34,35   

Médias seguidas de mesma letra na coluna pertencem ao mesmo grupo pelo teste Scott-Knott (p ≤ 

0,05). 

 

O volume de copa variou de 1,50 m3 a 7,42 m3, sendo que os porta-enxertos 

que proporcionaram maiores volumes de copa foram H-NGF-005 (7,42 m3), LVLG 

(7,35 m3), BRAVO (7,15 m3), TSC (7,04 m3), TST (6,97 m3), INDIO (6,91 m3), CS-4475 

(6,72 m3), LCL (6,61 m3) e TC (6,46 m3), sendo os dois primeiros considerados do tipo 

superpadrão enquanto que os outros sete porta-enxertos foram considerados do tipo 

padrão. O porta-enxerto que induziu menor volume de copa foi o TFD, com um volume 

de copa de 1,50 m3 sendo o único classificado como ananicante. Também destacar 

destacaram-se os porta-enxertos MATTA (3,91 m3), H-L (3,96 m3) e ARY (3,62 m3) 

que foram classificados como semiananicantes, enquanto os demais porta-enxertos 

tiveram desempenho intermediário e foram classificados de padrão a semipadrão. 

 

4.3 Produção e eficiência produtiva 

 

Em 2019, os porta-enxertos que proporcionaram maiores produtividades foram 

o LRFM, TST, H-NFG-005, INDIO, TC, LVLG, BRAVO, LCL, TSC, CS-4475, LC-03, 

LRF, LC-STC, H-073 e H-CS-041, seus valores variaram de 49,76 kg/planta a 65,55 

kg/planta. Em contrapartida os porta-enxertos H-L e TFD proporcionaram menores 

produtividades, 29,32 kg/planta e 20,80 kg/planta, respectivamente. Os demais porta-



25 
 

enxertos tiveram desempenho intermediário. Em 2020, as médias foram calculadas 

sem teste estatístico devido à baixa produtividade, sendo o LRF o porta-enxerto que 

induziu maior produtividade, 2,94 kg/planta, enquanto que o MATTA proporcionou 

menor produtividade, 0,66 kg/planta. Em 2021, os porta-enxertos TST, H-NFG-005, 

INDIO, TC, LVLG, BRAVO, TSC, CS-4475, H- HM-001 e H-073 resultaram em 

maiores produtividades, com valores variando de 28,78 kg/planta a 38,52 kg/planta e, 

assim como em 2019, os porta-enxertos menos produtivos foram H-L (6,83 kg/planta) 

e TFD (5,30 kg/planta). Os demais porta-enxertos resultaram em desempenhos 

intermediários. Os porta-enxertos LRFM, TC, LCL, LC-03 e LC-STC, foram os mais 

produtivos em 2022, com média geral entre eles de 57,98 kg/planta. O porta-enxerto 

com menor produtividade foi o TFD (4,03 kg/planta), e, mesmo que em um 

agrupamento diferente do TFD, também se observou baixa produtividade nos porta-

enxertos BRAVO (16,80 kg/planta), H-HM-001 (21,85 kg/planta), MATTA (15,37 

kg/planta) e H-L (17,16 kg/planta). Os demais porta-enxertos podem ser considerados 

com produtividade intermediária, com uma média entre eles de 37,19 kg/planta. Em 

2023, os porta-enxertos H-NFG-005 (44,26 kg/planta), INDIO (52,45 kg/planta), TC 

(42,87 kg/planta) e BRAVO (47,89 kg/planta) proporcionaram maiores produtividades, 

já os porta-enxertos LRFM (34,31 kg/planta), TST (39,33 kg/planta), TSC (32,67 

kg/planta), CS-4475 (39,99 kg/planta) e H-HM-001 (38,90 kg/planta) induziram 

desempenho intermediário, enquanto os demais porta-enxertos proporcionaram uma 

produtividade estatisticamente inferior que variou de 4,41 kg/planta a 27,51 kg/planta 

(Tabela 3).  

 

Tabela 3. Produção e índice de alternância de produção de tangerineira ‘Ponkan’ 
enxertada em 25 porta-enxertos, em regime de sequeiro, no período de 2019 a 2023, 
em Bebedouro-SP. 

Porta-
enxertos 

Produção (kg/planta) Índice de 
alternância   

2019 2020 2021 2022 2023 média  

LRFM 65,55 a 2,35 26,10 b 57,12 a 34,31 b 45,86 a 0,52 c 
 

TST 61,01 a 0,95 37,23 a 45,30 b 39,33 b 45,78 a 0,39 d 
 

H-NGF-005 57,61 a 0,81 38,52 a 37,48 b 44,26 a 44,55 a 0,37 d 
 

INDIO 56,12 a 2,63 36,70 a 32,02 c 52,45 a 44,25 a 0,38 d 
 

TC 50,37 a 1,70 30,25 a 52,12 a 42,87 a 43,91 a 0,36 d 
 



26 
 

LVLG 61,41 a 1,74 33,94 a 47,32 b 24,50 c 41,92 a 0,45 d 
 

BRAVO 64,09 a 0,55 38,32 a 16,80 d 47,89 a 41,41 a 0,46 d 
 

LCL 55,07 a 1,06 24,18 b 64,39 a 20,15 c 41,06 a 0,52 c 
 

TSC 50,65 a 0,47 33,48 a 43,45 b 32,67 b 40,14 a 0,45 d 
 

CS-4475 52,91 a 0,42 34,60 a 32,17 c 39,99 b 39,88 a 0,42 d 
 

LC-03 59,61 a 1,13 21,08 b 50,69 a 22,08 c 38,45 b 0,55 c 
 

LRF 61,56 a 2,94 19,52 b 39,84 b 27,51 c 37,73 b 0,56 c 
 

LC-STC 57,54 a 1,43 23,32 b 50,56 a 17,65 c 37,26 b 0,50 c 
 

H-HM-001 47,00 b 2,73 33,98 a 21,85 d 38,90 b 35,47 b 0,56 c 
 

H-073 53,21 a 1,62 28,78 a 33,15 c 23,37 c 34,70 b 0,41 d 
 

H-CS-041 49,76 a 0,14 21,68 b 45,08 b 20,63 c 34,21 b 0,53 c 
 

H-RC 47,35 b 0,39 24,63 b 38,64 b 23,10 c 33,66 b 0,51 c 
 

H-025 47,35 b 0,42 23,08 b 42,99 b 18,51 c 33,31 b 0,48 d 
 

H-SF 44,75 b 0,70 26,52 b 32,89 c 25,18 c 32,48 b 0,44 d 
 

H-S-069 44,62 b 0,20 26,02 b 29,40 c 20,42 c 30,24 c 0,40 d 
 

H-033 48,03 b 0,25 21,29 b 33,76 c 15,40 c 29,55 c 0,50 c 
 

MATTA 43,65 b 0,13 22,97 b 15,37 d 24,83 c 27,09 c 0,58 c 
 

ARY 41,64 b 0,66 19,76 b 24,29 c 17,24 c 25,73 c 0,52 c 
 

H-L 29,32 c 1,10 6,83 c 17,16 d 25,84 c 19,77 d 0,64 b 
 

TFD 20,80 c 2,11 5,30 c 4,03 e 4,41 c 9,02 e 0,79 a 
 

média 50,84 1,14 26,32 36,31 28,14 35,50 0,49 
 

CV(%) 37,47   57,37 70,2 49,94 65,98 44,94 
 

Médias seguidas de mesma letra na coluna pertencem ao mesmo grupo pelo teste Scott-Knott (p ≤ 0,05). 

 

A produtividade média ao longo dos anos avaliados foi calculada sem a 

participação dos dados do ano 2020, devido à sua baixa produtividade. Os porta-

enxertos com as maiores produtividades ao longo dos anos foram LRFM, TST, H-

NFG-005, INDIO, TC, LVLG, BRAVO, LCL, TSC e CS-4475, seus valores variaram de 

39,88 kg/planta a 45,86 kg/planta, enquanto que os porta-enxertos que apresentaram 

menores produtividades foram o H-L (19,77 kg/planta), sendo esse superior ao TFD 

(9,02 kg/planta), com a menor produtividade entre todos os porta-enxertos. Os demais 

porta-enxertos tiveram desempenho intermediário com média variando de 25,73 

kg/planta a 38,45 kg/planta (Tabela 3). O porta-enxerto com maior índice de 

alternância foi o TFD, seguindo do H-L, com valores de 0,79 e 0,64, respectivamente. 

Os demais portas-enxertos apresentaram menores índices de variação, com médias 

variando 0,36 a 0,58. 



27 
 

 

Em 2021, os porta-enxertos que proporcionaram maiores eficiências produtivas 

foram INDIO, TC, H-HM-001, TST, TSC, H-NGF-005, CS-4475 e BRAVO, com média 

geral entre eles de 13,99 kg/m3. Em contrapartida, os porta-enxertos H-L (5,37 kg/m3), 

TFD (6,98 kg/m3) e LRF (6,40 kg/m3) foram os que tiveram menores eficiências, os 

demais porta-enxertos tiveram desempenho intermediário, com média variando de 

8,08 kg/m3 a 10,72 kg/m3. Em 2022, os porta-enxertos TC, LRFM, H-025, LCL, H-CS-

041, LC-STC, LRF, LC-03 e ARY proporcionaram maiores eficiências, seus valores 

variaram de 9,27 kg/m3 a 12,06 kg/m3. Os porta-enxertos com menores desempenho 

foram H-HM-001 (3,98kg/m3), BRAVO (3,30 kg/m3) e MATTA (5,54 kg/m3). Os demais 

porta-enxertos apresentaram desempenho intermediário com média variando de 5,87 

kg/m3 a 9,46 kg/m3. Em 2023, os porta-enxertos foram agrupados em dois grupos, 

sendo os porta-enxertos INDIO, TC, H-HM-001, TST, H-NGF-005, LRFM, CS-4475, 

BRAVO, MATTA, LRF e H-L aqueles com maiores desempenhos com média geral 

entre eles de 7,08 kg/m3, enquanto que os demais porta-enxertos apresentaram 

menor desempenho, com médias variando de 2,47 kg/m3 a 5,89 kg/m3. A eficiência 

produtiva média dos três anos avaliados foi agrupada em três grupos sendo que o 

porta-enxerto TFD induziu a menor eficiência com média de 6,25 kg/m3, e o porta-

enxerto H-033 apresentou um desempenho intermediário com média de 6,53 kg/m3. 

Os demais porta-enxertos foram agrupados como tendo desempenho superior com 

médias variando de 7,19 kg/m3 a 10,18 kg/m3 (Tabela 4). 

 
Tabela 4. Eficiência produtiva (EP) de tangerineira ‘Ponkan’ enxertada em 25 porta-
enxertos, em regime de sequeiro, no período de 2021 a 2023. Bebedouro-SP. 

Porta-enxertos 
Eficiência produtiva (kg/m3 de planta) 

 

2021 2022 2023 média  

INDIO 14,72 a 6,33 b 8,85 a 10,18 a 
 

TC 11,19 a 12,06 a 7,06 a 10,08 a 
 

H-HM-001 16,30 a 3,98 c 7,80 a 9,44 a 
 

TST 13,23 a 6,85 b 6,67 a 8,91 a 
 

TSC 13,88 a 7,85 b 4,82 b 8,85 a 
 

H-NGF-005 13,81 a 6,60 b 5,59 a 8,81 a 
 

LRFM 8,56 b 9,48 a 7,66 a 8,57 a 
 

ARY 9,71 b 9,46 b 5,89 b 8,37 a 
 



28 
 

H-025 10,30 b 9,95 a 4,97 b 8,35 a 
 

CS-4475 12,55 a 5,87 b 5,41 a 8,02 a 
 

BRAVO 13,43 a 3,30 c 6,99 a 7,97 a 
 

MATTA 9,77 b 5,54 c 8,34 a 7,95 a 
 

H-S-069 11,57 b 7,67 b 4,33 b 7,90 a 
 

H-SF 10,72 b 8,12 b 4,63 b 7,89 a 
 

LCL 8,67 b 11,19 a 3,68 b 7,85 a 
 

H-CS-041 9,42 b 9,82 a 4,17 b 7,76 a 
 

LC-STC 8,47 b 10,86 a 3,96 b 7,68 a 
 

LVLG 10,98 b 6,90 b 5,12 b 7,67 a 
 

LRF 6,40 c 9,27 a 7,12 a 7,60 a 
 

H-073 11,29 b 6,89 b 4,58 b 7,58 a 
 

H-RC 10,13 b 7,99 b 4,35 b 7,52 a 
 

H-L 5,37 d 8,78 b 7,63 a 7,26 a 
 

LC-03 8,08 b 10,03 a 3,55 b 7,19 a 
 

H-033 10,58 b 6,70 b 2,47 b 6,53 b 
 

TFD 6,98 d 6,96 c 4,44 b 6,25 c 
 

média 10,64 7,94 5,60 8,09 
 

CV(%) 66,76 39,8 37,91 51,68 
 

Médias seguidas de mesma letra na coluna pertencem ao mesmo grupo pelo teste Scott-Knott (p ≤ 

0,05). 

 

4.4 Envergamento de ramos 

 

Em 2021, os porta-enxertos que induziram maiores envergamento dos ramos 

foram H-RC, H-NGF-005, MATTA, H-HM-001 e BRAVO com notas médias que 

variaram de 2,41 a 2,90. Os porta-enxertos CS-4475, INDIO, H-S-069, H-025, H-073, 

TST e TC apresentaram um desempenho intermediário com médias que foram de 

1,87 a 2,30. Os demais porta-enxertos apresentaram menores notas de 

envergamento, com uma média variando de 0,87 a 1,68.  Em 2022, os porta-enxertos 

com maiores notas de envergamento foram H-RC, H-SF, H-CS-041 e H-025, que 

apresentaram nota média entre eles de 2,46. Por outro lado, os porta-enxertos H-HM-

001, BRAVO, INDIO, TST, TFD e H-L apresentaram as menores notas que variaram 

de 0,76 a 1,40, os demais tratamentos apresentaram desempenho intermediário com 

notas variando de 1,53 a 2,03. Em 2023 os porta-enxertos H-NGF-005, MATTA, H-

SF, H-HM-001, BRAVO e INDIO induziram maiores notas de envergamento, variando 



29 
 

de 2,32 a 2,57. Os porta-enxertos com desempenho intermediário foram H-RC (1,90), 

CS-4475 (1,93), TSC (1,83), TST (1,87) e TC (1,77). Os demais porta-enxertos 

apresentaram menores de notas de envergamento, que variaram de 0,93 a 1,67  Ao 

longo dos três anos de avaliação, houve a formação de quatro grupos sendo dois 

deles considerados de desempenho intermediário, com notas variando de 2,06 a 1,33. 

O grupo com as maiores notas é composto pelos porta-enxertos H-RC, H-NGF-005, 

MATTA e H-SF com nota média entre eles de 2,34, enquanto que o grupo com as 

menores notas de envergamento é composto por TFD (1,10) e H-L (0,67) (Tabela 5). 

 

Tabela 5. Nota de envergamento de ramos de tangerineira ‘Ponkan’ enxertada em 25 
porta-enxertos, em regime de sequeiro, no período de 2021 a 2023. Bebedouro-SP. 

Porta-enxertos 
Envergamento de ramos* 

 

2021 2022 2023 média  

H-RC 2,41 a 2,83 a 1,90 b 2,38 a 
 

H-NGF-005 2,47 a 2,00 b 2,57 a 2,35 a 
 

MATTA 2,75 a 1,93 b 2,32 a 2,34 a 
 

H-SF 2,17 b 2,30 a 2,34 a 2,27 a 
 

H-HM-001 2,53 a 1,24 c 2,38 a 2,06 b 
 

BRAVO 2,90 a 0,76 c 2,48 a 2,06 b 
 

CS-4475 2,30 b 1,66 b 1,93 b 1,97 b 
 

H-CS-041 1,07 b 2,28 a 1,53 c 1,95 b 
 

INDIO 2,14 b 1,12 c 2,50 a 1,93 b 
 

H-S-069 2,21 b 1,86 b 1,48 c 1,85 b 
 

H-025 1,93 b 2,43 a 1,67 c 1,84 b 
 

TSC 1,68 c 1,76 b 1,83 b 1,76 b 
 

H-073 2,07 b 1,83 b 1,37 c 1,76 b 
 

TST 1,97 b 1,40 c 1,87 b 1,74 b 
 

TC 1,87 b 1,53 b 1,77 b 1,72 b 
 

LVLG 1,33 c 1,69 b 1,63 c 1,55 c 
 

ARY 1,62 c 1,65 b 1,40 c 1,55 c 
 

LRF 1,40 c 1,63 b 1,60 c 1,54 c 
 

LRFM 1,37 c 1,60 b 1,57 c 1,51 c 
 

LCL 1,23 c 2,03 b 1,27 c 1,51 c 
 

LC-STC 1,27 c 1,80 b 1,16 c 1,41 c 
 

H-033 1,52 c 1,66 b 0,93 c 1,36 c 
 

LC-03 1,17 c 1,87 b 0,97 c 1,33 c 
 



30 
 

TFD 1,15 c 1,05 c 1,10 c 1,10 d 
 

H-L 0,87 c 0,87 c 1,17 c 0,97 d 
 

Média 1,82 1,71 1,71 1,75 
 

CV(%) 43,55 53,81 47,16 60,68 
 

Médias seguidas de mesma letra na coluna pertencem ao mesmo grupo pelo teste Scott-Knott 

(p ≤ 0,05). 

*Nota 0: não há envergamento de ramos nas plantas, nota 1: de 1% a 25% dos ramos 

envergados, nota 2: de 26% a 50% dos ramos envergados, nota 3: de 51% a 75% dos ramos 

envergados, nota 4: de 76% a 100% dos ramos envergados. 

 

As análises de correlações indicam que as variáveis produção de frutos e 

eficiência produtiva se relacionaram positivamente com as notas de envergamento de 

ramos, porém não houve relação deste com o volume da copa (Figura 2).  



31 
 

Figura 2. Relação entre nota de envergamento de ramos e produção de frutos, 
envergamento de ramos e volume de copa, e envergamento de ramos e eficiência 
produtiva de tangerineira ‘Ponkan sobre’ 25 porta-enxertos em regime de sequeiro, no 
período de 2021 a 2023. Bebedouro-SP. 
 
 

R² = 0,2334

0

10

20

30

40

50

60

70

0.00 0.50 1.00 1.50 2.00 2.50 3.00

P
ro

d
u

çã
o

 (
kg

/p
la

n
ta

)

R² = 0,0049

0

2

4

6

8

10

12

0.00 0.50 1.00 1.50 2.00 2.50 3.00

V
o

lu
m

e 
d

e 
co

p
a 

(m
3 )

 

R² = 0,2175

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

0.00 0.50 1.00 1.50 2.00 2.50 3.00

Ef
ic

iê
n

ci
a 

p
ro

d
u

ti
va

 (
kg

/m
3
)

Notas de Envergamento



32 
 

4.5 Qualidade de frutos  

 

Não houve diferença significativa para as variáveis rendimento de suco e índice 

de maturação, sendo que os valores para essas variáveis foram de 29,86% a 38,45% 

e de 14,44 a 19,69, respectivamente. Para a variável massa dos frutos, observou-se 

a formação de dois grupos, sendo o grupo com as menores médias composto pelos 

porta-enxertos TC, INDIO, H-NGF-005, H-L, TFD e MATTA, com massa média entre 

eles de 160,23 g. Enquanto que os demais induziram frutos mais pesados, variando 

de 174,94 g a 202,19 g.  Os porta-enxertos que induziram frutos com menores 

diâmetro foram TC, INDIO, H-NGF-005, H-033, H-L, TFD e MATTA com valores que 

variaram de 6,60 cm a 7,10 cm. Os demais porta-enxertos proporcionaram frutos 

maiores que variaram de 7,22 cm a 7,63 cm. Para a variável sólidos solúveis totais, 

os porta-enxertos que induziram maiores médias foram H-033 (13,49 ºBrix), H-L 

(13,94 ºBrix) e TFD (13,96 ºBrix). Os porta-enxertos LC-STC, LRF, LRFM, ARY, LVLG, 

LC-03, TST, TSC, H-HM-001, TC e MATTA proporcionaram frutos com menores 

teores de sólidos solúveis, seus valores variaram de 10,86 ºBrix a 11,56 ºBrix. Os 

demais porta-enxertos tiveram desempenho intermediário com média variando de 

11,88 ºBrix a 12,94 ºBrix. Os porta-enxertos com maiores índices de acidez total 

titulável foram H-033 (0,98), H-L (0,89) e TFD (0,91). Os porta-enxertos que induziram 

menores concentrações de acidez foram LC-STC, LRF, LRFM, H-RC, ARY, LCL, LC-

03, TST e TC, com média entre eles de 0,62. Os demais porta-enxertos apresentaram 

valores intermediários, com medias variando de 0,68 a 0,79 (Tabela 6). 

 

Tabela 6. Massa, diâmetro equatorial, rendimento de suco, sólidos solúveis totais 
(Brixº), acidez total titulável e índice de maturação (ratio) de tangerineira ‘Ponkan’ 
enxertada em 25 porta-enxertos, em regime de sequeiro, no período de 2021 a 2023. 
Bebedouro-SP. 

Porta-enxertos 
Massa de 

frutos  
(g) 

Diâmetro 
de frutos 

(cm) 

Rendimento 
de Suco 

(%) 

Sólidos 
Soluveis 
(ºBrix) 

Acidez (%) 
Índice de 

Maturação 
 

LC-STC 202,19 a 7,56 a 34,62 a 11,01 d 0,64 c 17,62 a 
 

H-073 194,52 a 7,59 a 34,43 a 12,22 c 0,73 b 17,47 a 
 

H-S-069 194,17 a 7,50 a 33,42 a 12,13 c 0,71 b 17,67 a 
 

LRF 194,06 a 7,38 a 35,21 a 10,96 d 0,57 c 19,57 a 
 

CS-4475 190,72 a 7,57 a 35,75 a 12,35 c 0,74 b 17,44 a 
 



33 
 

H-025 190,59 a 7,56 a 33,72 a 12,55 c 0,79 b 16,78 a 
 

H-CS-041 185,84 a 7,42 a 34,45 a 11,88 c 0,71 b 17,68 a 
 

LRFM 185,55 a 7,58 a 35,80 a 10,86 d 0,60 c 18,71 a 
 

H-RC 185,19 a 7,46 a 34,12 a 12,14 c 0,65 c 19,22 a 
 

ARY 184,37 a 7,47 a 33,60 a 11,32 d 0,62 c 18,86 a 
 

H-SF 183,14 a 7,31 a 34,36 a 12,94 b 0,75 b 18,53 a 
 

LVLG 182,66 a 7,22 a 36,17 a 11,48 d 0,72 b 17,30 a 
 

LCL 182,57 a 7,59 a 29,86 a 11,99 c 0,65 c 18,81 a 
 

LC-03 181,94 a 7,26 a 34,11 a 11,49 d 0,60 c 19,36 a 
 

TST 180,88 a 7,63 a 34,22 a 11,48 d 0,64 c 18,43 a 
 

TSC 179,50 a 7,62 a 35,65 a 11,50 d 0,74 b 15,96 a 
 

BRAVO 177,02 a 7,25 a 33,93 a 12,26 c 0,70 b 18,42 a 
 

H-033 176,84 a 6,98 b 34,94 a 13,49 a 0,98 a 14,44 a 
 

H-HM-001 174,94 a 7,31 a 38,45 a 11,33 d 0,68 b 17,22 a 
 

TC 171,64 b 7,08 b 36,63 a 11,54 d 0,60 c 19,69 a 
 

INDIO 169,64 b 7,10 b 34,03 a 11,90 c 0,71 b 17,87 a 
 

H-NGF-005 167,76 b 7,09 b 37,26 a 12,23 c 0,69 b 18,84 a 
 

H-L 153,18 b 6,95 b 29,60 a 13,94 a 0,89 a 19,36 a 
 

TFD 151,21 b 6,84 b 35,00 a 13,96 a 0,91 a 17,26 a 
 

MATTA 147,94 b 6,60 b 34,52 a 11,56 d 0,70 b 14,76 a 
 

CV (%) 18,66 8,39 20,56 8,18 24,62 24,15 
 

Médias seguidas de mesma letra na coluna pertencem ao mesmo grupo pelo teste Scott-Knott (p ≤ 0,05). 

 

4.6 Tolerância ao déficit hídrico  

 

Em 2017, os porta-enxertos que proporcionaram maiores notas de tolerância 

ao déficit hídrico foram LC-STC, LCL, LRFM, H-NGF-005, H-HM-001, LVLG, TST, H-

CS-041, H-073, TC e INDIO, sendo que elas variaram de 2,13 a 2,37.  O H-L foi o 

porta-enxerto com a menor nota de tolerância a seca (1,13). Os demais porta-enxertos 

tiveram desempenho intermediário, com notas variando de 1,73 a 2,10. Em 2018, os 

porta-enxertos H-NGF-005, TST, H-CS-041, H-073, TC, BRAVO, MATTA, H-S-069, 

H-033, TFD e H-L proporcionaram maiores notas de tolerância a seca, com média 

entre eles de 1,65. Os demais porta-enxertos apresentaram notas inferiores, com 

notas variando de 1,20 a 1,40. Em 2019, os porta-enxertos que induziram maiores 

notas de tolerâncias ao déficit hídrico foram LC-STC, LCL, LC-03, LRFM, LRF, H-HM-

001, LVLG e INDIO, com média entre eles de 2,72. O porta-enxerto H-L apresentou o 



34 
 

menor desempenho (1,30), os demais porta-enxertos proporcionaram desempenho 

intermediário, com notas variando de 1,93 a 2,59. Em 2020, os porta-enxertos com 

menores notas foram TFD (1,30) e H-L (1,06), em contrapartida os porta-enxertos que 

apresentaram maiores notas foram LC-STC (2,73), LCL (2,70), LC-03 (2,63), LRFM 

(2,50), LRF (2,73), H-HM-001 (2,50), LVLG (2,53) e ARY (2,53). Os demais porta-

enxertos apresentaram desempenho intermediário, com notas que variaram de 1,80 

a 2,33. 

Em 2021 os porta-enxertos foram agrupados em 2 grupos, o com maiores 

médias composto por LC-STC, LCL, LC-03, LRFM, LRF, H-HM-001, LVLG, TST, H-

CS-041, H-073, TSC, H-RC e H-025, com média entre eles de 2,35. O outro grupo 

com os demais porta-enxertos são os que tiveram desempenho inferior com notas 

variando de 1,60 a 2,10. Através da média ao longo dos anos de avaliação, pode se 

observar que o porta-enxerto H-L foi o que induziu a menor nota de tolerância a seca 

(1,36), também se salienta o TFD, tendo como nota 1,68 o que comprova a sua baixa 

tolerância a seca.  Dentre os porta-enxertos com maiores notas médias de tolerância 

ao déficit hídrico encontraram-se os limoeiros LC-STC (2,26), LCL (2,25), LC-03 

(2,23), LRFM (2,22), LRF (2,20) e LVLG (2,17), além dos porta-enxertos H-NGF-005 

(2,21), H-HM-001 (2,19), TST (2,16), H-CS-041 (2,14) e H-073 (2,13). Os demais 

porta-enxertos apresentaram um desempenho intermediário, com notas que variaram 

de 1,81 a 2,08 (Tabela 7). 

 

Tabela 7. Notas visuais de tolerância ao déficit hídrico de tangerineira ‘Ponkan’ 
enxertada em 25 porta-enxertos, em regime de sequeiro, no período de 2017 a 2021. 
Bebedouro-SP 

Porta-
enxertos 

Tolerância ao déficit hídrico* 

 

2017 2018 2019 2020 2021 média  

LC-STC 2,20 a 1,27 b 2,80 a 2,73 a 2,40 a 2,26 a 
 

LCL 2,13 a 1,33 b 2,80 a 2,70 a 2,30 a 2,25 a 
 

LC-03 2,00 b 1,30 b 2,83 a 2,63 a 2,70 a 2,23 a 
 

LRFM 2,33 a 1,23 b 2,73 a 2,50 a 2,50 a 2,22 a 
 

H-NGF-005 2,30 a 1,73 a 2,57 b 2,33 b 1,90 b 2,21 a 
 

LRF 2,10 b 1,27 b 2,63 a 2,73 a 2,40 a 2,20 a 
 

H-HM-001 2,17 a 1,33 b 2,70 a 2,50 a 2,40 a 2,19 a 
 

LVLG 2,27 a 1,20 b 2,67 a 2,53 a 2,20 a 2,17 a 
 



35 
 

TST 2,37 a 1,53 a 2,57 b 2,13 b 2,30 a 2,16 a 
 

H-CS-041 2,23 a 1,60 a 2,59 b 2,10 c 2,30 a 2,14 a 
 

H-073 2,17 a 1,50 a 2,50 b 2,33 b 2,20 a 2,13 a 
 

ARY 2,03 b 1,30 b 2,50 b 2,53 a 2,00 b 2,08 b 
 

TC 2,30 a 1,60 a 2,30 b 2,07 c 2,10 b 2,07 b 
 

TSC 2,10 b 1,38 b 2,47 b 2,24 b 2,30 a 2,07 b 
 

INDIO 2,20 a 1,27 b 2,61 a 2,23 b 2,00 b 2,06 b 
 

BRAVO 2,07 b 1,60 a 2,37 b 2,20 b 1,90 b 2,05 b 
 

MATTA 2,07 b 1,67 a 2,21 c 2,21 b 2,00 b 2,03 b 
 

H-RC 2,07 b 1,40 b 2,50 b 2,07 c 2,30 a 2,03 b 
 

CS-4475 2,03 b 1,40 b 2,52 b 2,07 c 2,10 b 2,01 b 
 

H-S-069 1,97 b 1,57 a 2,34 b 2,14 b 2,10 b 2,01 b 
 

H-025 2,07 b 1,40 b 2,43 b 1,90 c 2,20 a 1,97 b 
 

H-033 1,97 b 1,73 a 2,10 c 1,97 c 2,10 b 1,95 b 
 

H-SF 1,90 b 1,40 b 2,17 c 1,80 c 1,70 b 1,81 c 
 

TFD 1,73 b 1,70 a 1,93 c 1,30 d 1,80 b 1,68 d 
 

H-L 1,13 c 1,87 a 1,30 d 1,06 d 1,60 b 1,36 e 
 

médias 2,08 1,46 2,45 2,20 2,15 2,05 
 

CV(%) 25,02 34,59 20,48 20,89 24,90 24,35 
 

PPT (mm) 70,78 30,00 37,00 8,90 12,30 - 
 

ETP (mm) 118,74 114,31 122,34 150,70 111,24 - 
 

DEF (mm) 43,19 73,42 61,22 110,24 73,51 - 
 

NDT ≥ 32 ºC 5,00 0,00 6,00 28,00 10,00 - 
 

Médias seguidas de mesma letra na coluna pertencem ao mesmo grupo pelo teste Scott-Knott (p ≤ 
0,05). 
*Nota 1: menor tolerância ao déficit hídrico, nota 2: tolerância intermediária ao déficit hídrico, nota 3: 
maior tolerância ao déficit hídrico com base na intensidade visual de enrolamento foliar da planta.  
PPT: Precipitação acumulada em milímetros, calculada a partir de 90 dias antes da avaliação.  
ETP: Evapotranspiração acumulada em milímetros, calculada a partir de 90 dias antes da avaliação. 
DEF: Deficiência hídrica acumulada em milímetros, calculada a partir de 90 dias antes da avaliação. 
NDT ≥ 32 ºC: Número de dias com temperatura igual ou superior a 32 ºC, a partir de 90 dias antes da 
avaliação. 
 

4.7 Compatibilidade e mortalidade de plantas 

 

Os porta-enxertos TFD, CS-4475, TSC, H-RC, LRF, TST, H-025, H-073 e H-L 

apresentaram 100% de compatibilidade com a copa de tangerineiras Ponkan após 

sete anos de plantio. Os porta-enxertos H-NGF-005, TC, H-SF e ARY apresentaram 

menos de 50% de completa compatibilidade com a copa de tangerineira Ponkan, 

salientando-se que H-NGF-005 e MATA apresentaram 20% de incompatibilidade 



36 
 

(Nota 3). Os demais porta-enxertos apresentaram compatibilidades que variam de 60 

a 80% para nota 1. O porta-enxerto com maior porcentagem de mortalidade foi o TFD 

(33,33%), seguido do INDIO (13,33%). Esses resultados sugerem que a mortalidade 

das plantas não esteve relacionada com a incompatibilidade de enxertia entre copa e 

porta-enxertos durante o período de avaliação (Tabela 8). 

 

Tabela 8. Grau de compatibilidade de enxertia e porcentagem de mortalidade de 
plantas de tangerineira ‘Ponkan’ enxertada em 25 porta-enxertos, em regime de 
sequeiro. Bebedouro-SP. 2023. 

Porta-
enxertos 

Compatibilidade  

 
Médias Nota 1 (%) Nota 2 (%) Nota 3 (%) 

 

TFD 1,00 b 100 0 0 
 

INDIO 1,40 a 60 40 0 
 

CS-4475 1,00 b 100 0 0 
 

H-NGF-005 1,80 a 40 40 20 
 

MATTA 1,00 b 80 0 20 
 

TSC 1,00 b 100 0 0 
 

H-HM-001 1,20 b 80 20 0 
 

BRAVO 1,40 a 60 40 0 
 

H-S-069 1,20 b 80 20 0 
 

H-RC 1,17 b 100 0 0 
 

LC-03 1,33 a 60 40 0 
 

LC-STC 1,40 a 60 40 0 
 

LRF 1,00 b 100 0 0 
 

LRFM 1,33 a 80 20 0 
 

LVLG 1,20 b 80 20 0 
 

TC 1,60 a 40 60 0 
 

TST 1,00 b 100 0 0 
 

H-025 1,00 b 100 0 0 
 

H-033 1,20 b 80 20 0 
 

ARY 1,80 a 20 80 0 
 

H-CS-041 1,40 a 60 40 0 
 

H-SF 1,00 b 40 60 0 
 

H-073 1,60 a 100 0 0 
 

H-L 1,00 b 100 0 0 
 

LCL 1,40 a 60 40 0 
 

CV(%) 33,88       
 



37 
 

 
*nota 1 – alto grau de compatibilidade, ausência de linha necrótica ou outros sintomas entre copa e 
porta-enxerto; nota 2 – médio grau de compatibilidade, presença de linha tênue entre copa e porta-
enxerto; nota 3 – baixo grau de compatibilidade, presença de linha necrótica acentuada, com ou sem 
presença de resina entre copa e porta-enxerto. 
 

O porta-enxerto TFD foi o que apresentou o maior percentual mortalidade de 

plantas, 33,33%. Neste sentido, também se destaca o porta-enxerto INDIO, 13,33%. 

Os porta-enxertos CS-4475, H-NGF-005, MATTA, TSC, H-HM-001, BRAVO, H-S-069 

e H-RC apresentaram percentuais de mortalidade que variaram 3,33% a 6,67%. Não 

ocorreu morte de plantas nos demais porta-enxertos.  

 

4.8 Incidência e severidade de HLB 

 

Os porta-enxertos   apresentaram maiores incidências acumuladas de HLB do 

plantio a 89 meses foram TST, LC-03, LC-STC, LCL, H-HM-001, H-NGF-005, H-S-

069, LRFM e H-073 com percentual médio de 86,30%. O único porta-enxerto que 

apresentou percentual inferior a 50% foi o TFD 33,33%. Para a severidade de HLB, 

os porta-enxertos foram agrupados em dois grupos, o grupo com menores notas é 

composto por BRAVO (2,67), TFD (2,39), H-033 (2,14), H-SF (2,00) e H-L (2,00).