CAROLINE DIAS DE SOUZA BIOLOGIA E PREDAÇÃO DE Atopozelus opsimus Elkins, 1954 (HEMIPTERA: REDUVIIDAE) SOBRE PRAGAS DO EUCALIPTO Botucatu 2020 CAROLINE DIAS DE SOUZA BIOLOGIA E PREDAÇÃO DE Atopozelus opsimus Elkins, 1954 (HEMIPTERA: REDUVIIDAE) SOBRE PRAGAS DO EUCALIPTO Dissertação apresentada à Faculdade de Ciências Agronômicas da Unesp Câmpus de Botucatu, para obtenção do título de Mestre em Agronomia (Proteção de Plantas). Orientador(a): Prof. Dr. Carlos Frederico Wilcken Botucatu 2020 À minha família, por todo o apoio e amor. Aos meus amigos, por toda a parceria, carinho e paciência. À minha avó Joana, que sempre me apoiou, incentivou e ajudou a enfrentar todos os desafios, dedico. AGRADECIMENTOS À Deus pela saúde e força. À minha família, por serem a minha estrutura, especialmente aos meus pais guerreiros, avós queridas, avô querido (in memoriam), tios amados e tia linda. À minha avó do coração, Maria, que mesmo com sua idade passou várias tardes ajudando nos experimentos. Ao meu namorado, Fernando, pelo amor e, principalmente pela paciência. Aos meus amigos Mirian, Matheus, Thaís, Luciane, Fernanda, Fábio e Diego, pelas infinitas horas de ajuda nos experimentos e textos e, principalmente por sua amizade. À Amanda, por toda a ajuda com as correções. Aos estagiários, por sua valiosa colaboração, e aos meus colegas do Laboratório de Controle Biológico de Pragas Florestais (LCBPF). À Faculdade de Ciências Agronômicas da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Câmpus de Botucatu, em especial ao Programa de Pós-Graduação em Agronomia (Proteção de Plantas), pelo aprendizado e oportunidades. Ao Prof. Dr. Carlos Frederico Wilcken, pela orientação, apoio para a realização deste trabalho e, principalmente por me transmitir gentilmente seus conhecimentos e ensinamentos. Ao Programa Cooperativo sobre Proteção Florestal (PROTEF) e ao Instituto de Pesquisas e Estudos Florestais (IPEF) pelo auxílio financeiro e apoio nos experimentos. À Empresa Aperam BioEnergia unidade de Itamarandiba – MG, por ter cedido os percevejos predadores. Ao Luis Renato Junqueira, coordenador do PROTEF, e ao Prof. Dr. Edson Luiz Furtado, por me incentivarem a seguir nesse mundo de aventuras científicas. Ao Prof. Dr. Edson Luiz Lopes Baldin, pelo auxilio na elaboração do capítulo de preferência e atratividade. Ao Prof. Dr. José Raimundo Passos, pelas brilhantes análises estatísticas. Aos professores da FCA/UNESP – Câmpus de Botucatu, por toda sua dedicação nas aulas e trabalhos. O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001. “Sou uma árvore que anda. Minhas raízes não se fixam. Minhas folhas caem em todos os lugares, mas o vento nem me balança. A chuva me rega, não preciso de muitos cuidados. Possuo uma grande quantidade de energia armazenada. Quando pensam que estou secando, apenas estou me preparando para florir”. SANTOS, F. A. A árvore. In: JUSTEN, R. (coord.). Contemporânea: antologia de contos & poemas. 1. ed. São Paulo: Albatroz, 2019. p. 78. RESUMO O predador Atopozelus opsimus Elkins, 1954 (Hemiptera: Reduviidae) é um percevejo nativo considerado um potencial agente de controle biológico de pragas. O inseto já foi relatado se alimentando de Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (Hemiptera: Liviidae), Glycaspis brimblecombei Moore, 1964 (Hemiptera: Aphalaridae), Leptocybe invasa Fisher e LaSalle, 2004 (Hymenoptera: Eulophidae), Mastigimas anjosi Burckhardt (Hemiptera: Calophyidae), Musca domestica Linnaeus, 1758 (Diptera: Muscidae) e Thaumastocoris peregrinus Carpinteiro e Dellapé, 2006 (Hemiptera: Thaumastocoridae). Os insetos G. brimblecombei, L. invasa, T. peregrinus e Thyrinteina arnobia Stoll, 1782 (Lepidoptera: Geometridae) constituem o grupo das principais pragas do eucalipto no Brasil, podendo ser manejados com produtos químicos, genótipos resistentes e agentes de controle biológico, sendo essa última a principal ferramenta utilizada. Para compreender o controle biológico e a eficiência dos inimigos naturais, estudos sobre os aspectos biológicos e comportamentais são de extrema importância, porém, são poucas as pesquisas envolvendo A. opsimus. O objetivo foi estudar a predação, sobrevivência e comportamento de A. opsimus sobre pragas do eucalipto. Durante o desenvolvimento as ninfas de primeiro ínstar do predador consumiram menos T. peregrinus a 30 °C que a 18, 21 e 24 °C. O número predado no segundo ínstar foi maior a 21 °C, que a 27 e 30 °C. No terceiro ínstar a predação foi maior a 18 °C que a 21 e 30 °C. O consumo pelo quarto e quinto ínstar do predador foi semelhante a 24, 27 e 30 °C e 27 e 30 °C, respectivamente. As curvas de sobrevivência de A. opsimus com T. peregrinus a 30 °C foram menores para todos os ínstares, com 100% de mortalidade de ninfas de primeiro, segundo, terceiro, quarto e quinto ínstares em 13, 17, 22, 26 e 30 dias, respectivamente. As curvas de sobrevivência foram maiores nas menores temperaturas avaliadas. A proporção média predada de adultos de G. brimblecombei e T. peregrinus por adultos de A. opsimus foi maior nas temperaturas mais elevadas testadas. O ganho médio de massa de A. opsimus ao se alimentar de G. brimblecombei e T. peregrinus aumentou conforme a elevação da temperatura. Os tempos gastos por A. opsimus no forrageamento das quatro pragas testadas não diferiram, variando de 2,94 minutos com T. arnobia a 7,77 minutos com T. peregrinus. A autolimpeza ocorreu por mais tempo quando em contato com T. arnobia, 53,92 minutos, e menos com L. invasa e G. brimblecombei, 18,11 e 20,04 minutos, respectivamente. Os tempos utilizados na predação foram semelhantes, variando de 70,83 a 179,90 minutos com T. peregrinus e L. invasa, respectivamente. Os tempos gastos em outros comportamentos não diferiram, variando de 158,33 a 272,49 minutos em L. invasa e T. peregrinus, respectivamente. Para o predador, T. peregrinus e T. arnobia são similarmente atrativos comparados ao G. brimblecombei e L. invasa. O psilídeo-de-concha é mais atrativo à A. opsimus que a vespa-da-galha. O psilídeo-de-concha G. brimblecombei e a vespa-da-galha L. invasa são as presas preferidas pelo predador. Palavras-chave: Comportamento. Controle biológico. Eucalyptus. Predador. Pragas florestais. ABSTRACT The predator Atopozelus opsimus Elkins, 1954 (Hemiptera: Reduviidae) is a native bug, considered a potential agent of biological pest control. The insect has been reported feeding on Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (Hemiptera: Liviidae), Glycaspis brimblecombei Moore, 1964 (Hemiptera: Aphalaridae), Leptocybe invasa Fisher and LaSalle, 2004 (Hymenoptera: Eulophidae), Mastigimas anjosi Burckhardt (Hemiptera: Calophyidae), Musca domestica Linnaeus, 1758 (Diptera: Muscidae) and Thaumastocoris peregrinus Carpinteiro and Dellapé, 2006 (Hemiptera: Thaumastocoridae). The insects G. brimblecombei, L. invasa, T. peregrinus and Thyrinteina arnobia Stoll, 1782 (Lepidoptera: Geometridae) constitute the group of the main pests of eucalyptus in Brazil, and can be managed with chemical products, resistant genotypes and biological control agents, the last is the main tool used. To understand the biological control and the efficiency of natural enemies, studies on biological and behavioral aspects are extremely important, however, there is few research involving A. opsimus. The objective was to study the predation, survival and behavior of A. opsimus on eucalyptus pests. During the development, the predator's first instar nymphs consumed less T. peregrinus at 30 ° C than at 18, 21 and 24 ° C. The number predated in the second instar was higher at 21 ° C, than at 27 and 30 ° C. In the third instar, predation was higher at 18 ° C than at 21 and 30 ° C. The consumption by the predator's fourth and fifth instars was similar to 24, 27 and 30 ° C and 27 and 30 ° C, respectively. The survival curves of A. opsimus with T. peregrinus at 30 ° C were lower for all instars, with 100% mortality for nymphs of first, second, third, fourth and fifth instars in 13, 17, 22, 26 and 30 days, respectively. The survival curves were higher at the lowest temperatures evaluated. The predated average proportion of adults of G. brimblecombei and T. peregrinus by adults of A. opsimus was higher at the highest temperatures tested. The average mass gain of A. opsimus when fed on G. brimblecombei and T. peregrinus increased with increasing temperature. The time spent by A. opsimus in the foraging of the four tested pests did not differ, varying from 2.94 minutes with T. arnobia to 7.77 minutes with T. peregrinus. Self-cleaning occurred for a longer time when in contact with T. arnobia, 53.92 minutes, and less with L. invasa and G. brimblecombei, 18.11 and 20.04 minutes, respectively. The time used in the predation were similar, varying from 70.83 to 179.90 minutes with T. peregrinus and L. invasa, respectively. The time spent on other behaviors did not differ, ranging from 158.33 to 272.49 minutes in L. invasa and T. peregrinus, respectively. For the predator, T. peregrinus and T. arnobia are similarly attractive compared to G. brimblecombei and L. invasa. The red gum lerp psyllid is more attractive to A. opsimus than the gall wasp. The red gum lerp psyllid G. brimblecombei and the gall wasp L. invasa are the prey preferred by the predator. Keywords: Behavior. Biological control. Eucalyptus. Predator. Forest pests. SUMÁRIO INTRODUÇÃO GERAL.......................................................................... 17 CAPÍTULO 1 - ASPECTOS BIOLÓGICOS DE Atopozelus opsimus ALIMENTADO COM Thaumastocoris peregrinus EM DIFERENTES TEMPERATURAS ................................................................................. 19 1.1 INTRODUÇÃO........................................................................................ 20 1.2 MATERIAL E MÉTODOS........................................................................ 21 1.3 RESULTADOS........................................................................................ 22 1.4 DISCUSSÃO........................................................................................... 25 1.5 CONCLUSÕES....................................................................................... 28 REFERÊNCIAS....................................................................................... 29 CAPÍTULO 2 - PREDAÇÃO DE Glycaspis brimblecombei E Thaumastocoris peregrinus POR Atopozelus opsimus EM DIFERENTES TEMPERATURAS........................................................... 33 2.1 INTRODUÇÃO........................................................................................ 34 2.2 MATERIAL E MÉTODOS........................................................................ 35 2.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO............................................................... 37 2.4 CONCLUSÕES....................................................................................... 44 REFERÊNCIAS....................................................................................... 45 CAPÍTULO 3 - COMPORTAMENTO DE PREDAÇÃO DE Atopozelus opsimus EM Glycaspis brimblecombei, Thaumastocoris peregrinus, Leptocybe invasa E Thyrinteina arnobia......................... 49 3.1 INTRODUÇÃO........................................................................................ 50 3.2 MATERIAL E MÉTODOS........................................................................ 51 3.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO............................................................... 52 3.4 CONCLUSÕES....................................................................................... 59 REFERÊNCIAS....................................................................................... 60 CAPÍTULO 4 - ATRATIVIDADE E PREFERÊNCIA DE Atopozelus opsimus POR Glycaspis brimblecombei, Thaumastocoris peregrinus, Leptocybe invasa E Thyrinteina arnobia......................... 62 4.1 INTRODUÇÃO........................................................................................ 63 4.2 MATERIAL E MÉTODOS........................................................................ 64 4.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO............................................................... 68 4.4 CONCLUSÕES....................................................................................... 72 REFERÊNCIAS....................................................................................... 73 CONSIDERAÇÕES FINAIS.................................................................... 76 REFERÊNCIAS....................................................................................... 77 17 INTRODUÇÃO GERAL As árvores pertencentes ao gênero Eucalyptus são predominantemente de origem australiana (ANDRADE, 1961), sendo encontradas também nas Filipinas, Indonésia, Timor e Nova Guiné. No Brasil o eucalipto foi inicialmente empregado para fins ornamentais, sendo considerado o seu cultivo para outros propósitos a partir de 1904, decorrente de estudos realizados por Edmundo Navarro de Andrade, visando suprir as necessidades da Companhia Paulista de Estrada de Ferro (QUEIROZ; BARRICHELO, 2007). O gênero é caracterizado pela adaptabilidade, rápido crescimento, potencial econômico e de impacto social, sendo predominantemente utilizado nos plantios florestais do país. As áreas ocupadas por eucalipto atualmente são de aproximadamente 5,7 milhões de hectares, com 36,0 m³/ha.ano de produtividade média, estabelecidos principalmente para a produção de papel, celulose, pisos laminados, madeira serrada, painéis de madeira e carvão vegetal (IBÁ, 2019). O cultivo de eucalipto é seriamente ameaçado por diversas pragas capazes de promover a redução da produtividade (WINGFIELD et al., 2008; WILCKEN et al., 2011; COSTA; ARALDI, 2014; WILCKEN et al., 2015). A extensão dos plantios é um dos fatores de crescimento do número de ocorrências de pragas (WINGFIELD et al., 2008; WINGFIELD et al., 2001), assim como a globalização, que resultou no aumento da introdução de pragas exóticas (BROCKERHOFF et al., 2006; WINGFIELD et al., 2008, WILCKEN et al., 2011). As pragas exóticas de maior destaque em plantios do eucalipto são Glycaspis brimblecombei Moore, 1964 (Hemiptera: Aphalaridae), Thaumastocoris peregrinus Carpinteiro e Dellapé, 2006 (Hemiptera: Thaumastocoridae) e Leptocybe invasa Fisher e LaSalle, 2004 (Hymenoptera: Eulophidae) (WILCKEN et al., 2003; SANTANA; BURCKHARDT, 2007; WILCKEN et al., 2008; WILCKEN; BERTI FILHO, 2008; WILCKEN et al., 2010). O manejo de pragas do eucalipto pode ser realizado integrando técnicas variadas. O controle pode ser de forma natural ou com interferência humana, visando a redução da população de pragas abaixo do nível de dano econômico (VAN DEN BOSCH et al., 1982). Os produtos químicos são amplamente utilizados, porém, podem promover danos ambientais (WILCKEN et al., 2003; SANTANA; BURCKHARDT, 2007). 18 A resistência de espécies apesar de indicada como possível método de controle em cultivos florestais, carece de estudos que comprovem sua eficiência. O controle biológico baseado no emprego de inimigos naturais tem avançado, consistindo em uma alternativa viável, necessitando, porém, de maiores estudos (PARRA, 2002). Os inimigos naturais são oriundos de variadas classes de organismos, incluindo predadores e parasitoides, denominados entomófagos; e também fungos, vírus, bactérias e nematoides, como entomopatógenos (COSTA et al., 2006). Dentro os predadores, Atopozelus opsimus Elkins, 1954 (Hemiptera: Reduviidae) se destaca como uma possível alternativa de controle, sendo constatada sua atividade predatória em uma ampla gama de presas, como L. invasa, T. peregrinus, G. brimblecombei, Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (Hemiptera: Liviidae), Musca domestica Linnaeus, 1758 (Diptera: Muscidae) (DIAS, 2009; DIAS et al., 2012; DIAS, 2013) e Mastigimas anjosi Burckhardt (Hemiptera: Calophyidae) (MATOS et al; 2019). O crescimento do setor florestal no país, os frequentes surtos de pragas em plantios de eucalipto e a escassez de pesquisas envolvendo A. opsimus e seu potencial como agente de controle biológico salientam a importância do presente estudo, que contempla os aspectos biológicos, a capacidade de predação e o comportamento deste organismo sobre pragas do eucalipto. Tais informações amparam o aperfeiçoamento de técnicas de criação massal, o planejamento de programas de controle biológico e o estabelecimento do predador no campo. 19 CAPÍTULO 1 - ASPECTOS BIOLÓGICOS DE Atopozelus opsimus ALIMENTADO COM Thaumastocoris peregrinus EM DIFERENTES TEMPERATURAS Resumo: Thaumastocoris peregrinus Carpintero e Dellapé, 2006 (Hemiptera: Thaumastocoridae), praga originária da Austrália presente no Brasil desde 2008, causa danos em plantios de Eucalyptus devido à sua alimentação, resultando na desfolha parcial ou total das árvores, reduzindo a produtividade. O manejo da praga é realizado, principalmente, com o controle biológico, sendo o parasitoide de ovos Cleruchoides noackae Lin e Huber, 2007 (Hymenoptera: Mymaridae) o principal inimigo natural. Fungos entomopatogênicos foram relatados causando a mortalidade da praga, assim como predadores generalistas, como Atopozelus opsimus Elkins, 1954 (Hemiptera: Reduviidae). O objetivo foi avaliar a predação e sobrevivência de A. opsimus alimentados com T. peregrinus em diferentes temperaturas. O experimento foi realizado nas temperaturas de 18, 21, 24, 27 e 30 ± 2 °C, fotofase de 12 horas e umidade relativa de 60 ± 10%. Trinta ninfas recém-emergidas de A. opsimus foram individualizadas em recipientes de polipropileno de 1 L, com um ramo de eucalipto, açúcar e cinco adultos de T. peregrinus, substituídos diariamente quando predados. Ninfas de primeiro ínstar de A. opsimus consumiram menos adultos de T. peregrinus a 30 °C que a 18, 21 e 24 °C. O número de indivíduos predados no segundo ínstar foi maior a 21 °C, que a 27 e 30 °C. No terceiro ínstar A. opsimus predou mais T. peregrinus a 18 °C que a 21 e 30 °C. O número consumido pelo quarto e quinto ínstar do predador foi semelhante a 24, 27 e 30 °C e 27 e 30 °C, respectivamente. A sobrevivência a 30 °C foi menor para todos os ínstares de A. opsimus, com 100% de mortalidade de ninfas de primeiro, segundo, terceiro, quarto e quinto ínstares em 13, 17, 22, 26 e 30 dias de avaliação, respectivamente. A curva de sobrevivência do predador foi maior nas menores temperaturas avaliadas. A 18 °C, 80% dos predadores de primeiro, segundo e terceiro ínstares sobreviveram até 13, 32 e 63 dias, respectivamente. A 24 °C, 100% dos predadores de quarto ínstar sobreviveram por 53 dias. A 27 °C, 100 % do quinto ínstar sobreviveu até 42 dias. Atopozelus opsimus não completou o seu desenvolvimento quando alimentando com T. peregrinus nas diferentes temperaturas. Palavras-chave: Biologia. Eucalyptus. Percevejo-bronzeado. Predador. Sobrevivência. 20 1.1 INTRODUÇÃO O inseto sugador australiano Thaumastocoris peregrinus Carpintero e Dellapé, 2006 (Hemiptera: Thaumastocoridae), conhecido popularmente como percevejo- bronzeado, foi relatado no Brasil em 2008 no Rio Grande do Sul, possivelmente introduzido de maneira natural pela fronteira com o Uruguai e Argentina (WILCKEN et al., 2010) e no mesmo ano foi detectado em São Paulo e Minas Gerais (WILCKEN et al., 2010). Em 2009 foi relatado no Espírito Santo, Rio de Janeiro, Paraná e Mato Grosso do Sul (WILCKEN et al., 2010) e em 2011 foi encontrado em Santa Catarina (SAVARIS et al., 2011). Os danos causados por T. peregrinus em árvores do gênero Eucalyptus ocorrem devido à sua alimentação, ocasionando o prateamento, amarelecimento ou bronzeamento, e secamento das folhas (WILCKEN et al., 2010). Em áreas de alta infestação, a desfolha parcial ou total das árvores pode acontecer, resultando em perdas na produtividade (BARBOSA et al., 2012). O manejo da praga é feito principalmente com o controle biológico (WILCKEN et al., 2015), sendo o parasitoide Cleruchoides noackae Lin e Huber, 2007 (Hymenoptera: Mymaridae) o principal inimigo natural utilizado (NADEL; NOACK, 2012). Alguns fungos foram relatados ocasionando a mortalidade de T. peregrinus (SOLIMAN, 2010; LORENCETTI et al., 2011; MASCARIN et al., 2012; SAN ROMAN et al., 2012; SOLIMAN, 2014; VELOZO, 2015; SOLIMAN et al., 2019) e também predadores generalistas, dentre eles Atopozelus opsimus Elkins, 1954 (Hemiptera: Reduviidae) (DIAS et al., 2014). O percevejo A. opsimus se alimenta de substratos vegetais e outros artrópodes (DIAS, 2009; GUILLERMO-FERREIRA et al., 2012). Como potencial agente de controle biológico, foi registrado predando além de T. peregrinus, Glycaspis brimblecombei Moore, 1964 (Hemiptera: Aphalaridae), Leptocybe invasa Fisher e LaSalle, 2004 (Hymenoptera: Eulophidae), Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (Hemiptera: Liviidae), Musca domestica Linnaeus, 1758 (Diptera: Muscidae) (DIAS, 2009; DIAS et al., 2012; DIAS, 2013) e Mastigimas anjosi Burckhardt (Hemiptera: Calophyidae) (MATOS et al; 2019). A variedade das preferências alimentares dos inimigos naturais é muito importante para a compreensão dos mesmos e aplicação no controle biológico (WEBER; LUNDGREN, 2009). A quantidade e a qualidade dos alimentos consumidos 21 são também essenciais, podendo afetar o desenvolvimento dos insetos (PANIZZI; PARRA, 1991). A temperatura é outro fator de forte influência na sobrevivência, desenvolvimento e reprodução dos insetos (SILVEIRA NETO et al., 1976; SOGLIA et al., 2002; SILVA, 2004; MEDEIROS et al., 2004; SOLIMAN, 2010; SOLIMAN et al., 2012; DIAS, 2013; SANTOS-CIVIDANES et al., 2016; BECCHI, 2017). Assim como na capacidade de predação dos inimigos naturais (SILVA et al., 2002; CARDOSO; LAZZARI, 2003; SILVA et al., 2004; VUCIC-PESTIC et al., 2011; FERREIRA, 2019). O objetivo foi avaliar a predação e a sobrevivência de A. opsimus alimentado com T. peregrinus em diferentes temperaturas, buscando fornecer base científica para promover o seu uso no manejo da praga em diferentes regiões brasileiras. 1.2 MATERIAL E MÉTODOS O experimento foi realizado no Laboratório de Controle Biológico de Pragas Florestais (LCBPF) da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” (UNESP), câmpus de Botucatu, em câmaras climatizadas a 18, 21, 24, 27 e 30 ± 2 °C, fotofase de 12 horas e umidade relativa de 60 ± 10%. Foram utilizadas 30 ninfas de A. opsimus com 24 horas de idade, provenientes da criação estoque do LCBPF, composta por indivíduos disponibilizados pela empresa Aperam BioEnergia, unidade de Itamarandiba – MG e também por insetos coletados em campo no estado de São Paulo. A criação de A. opsimus no LCBPF é realizada em gaiolas de madeira de 43,5 x 45 x 79,5 cm (DIAS, 2009), onde são oferecidos como alimento, adultos de M. domestica, açúcar e mudas de eucalipto, servindo também como abrigo (DIAS, 2013). A criação de M. domestica é realizada também em gaiolas de madeira, com a disponibilização de leite e açúcar para os adultos e farelo de trigo com farelo de milho para as larvas. As ninfas foram transferidas para recipientes de polipropileno com capacidade de 1 L, 9,4 cm de altura e 15 cm de diâmetro, posteriormente tampados. Os recipientes continham uma abertura lateral de 7 cm de diâmetro coberta por tecido voil e um ramo com três folhas de Eucalyptus urophylla var. platyphylla (Myrtaceae) acoplado a um frasco de penicilina de 8 mL, com espuma fenólica e água destilada para manter a 22 turgescência das folhas. Foi também adicionada uma placa de Petri de 3,5 cm de diâmetro, com açúcar como fonte alimentar complementar (DIAS, 2009; DIAS 2013). Foram disponibilizados cinco adultos de T. peregrinus como fonte alimentar principal, que quando predados foram substituídos diariamente por novos indivíduos. O número total médio de adultos de T. peregrinus predados e a sobrevivência de A. opsimus foram avaliados diariamente. O delineamento experimental foi inteiramente casualizado, com cinco tratamentos (temperaturas) e 30 repetições. Os dados de predação de T. peregrinus foram submetidos à análise de deviance, e as médias comparadas pelo teste de Tukey-Kramer, ao nível de 5% de probabilidade. A curva de sobrevivência do predador foi estimada por Kaplan-Meier e as médias comparadas pelo de teste Log-Rank ajustado por Sidak. 1.3 RESULTADOS Predação As ninfas de primeiro ínstar de A. opsimus consumiram uma menor quantidade de adultos de T. peregrinus a 30 °C, 1,40 ± 0,30 insetos, que a 18, 21 e 24 °C, 4,2, 3,8 e 5,3, respectivamente. (Tabela 1). Tabela 1 - Número total médio (±EP) de Thaumastocoris peregrinus (Hemiptera: Thaumastocoridae) predado em diferentes temperaturas (18, 21, 24, 27 e 30 ± 2 °C) por ínstar de Atopozelus opsimus (Hemiptera: Reduviidae) (UR: 60 ± 10% e Fotofase: 12 h) Médias seguidas de mesma letra, por linha, não diferem pelo teste de Tukey-Kramer (p≤ 0,05). O número de T. peregrinus predados pelo segundo ínstar do predador foi maior a 21 °C, 12,85 ± 2,92 adultos que a 27 e 30 °C, 4,10 ± 0,61 e 3,39 ± 0,46 insetos respectivamente (Tabela 1). Ínstares 18 °C 21 °C 24 °C 27 °C 30 °C 1º 4,20 ± 0,79 a 3,80 ± 0,81 a 5,30 ± 0,50 a 2,67 ± 0,50 ab 1,40 ± 0,30 b 2º 10,55 ± 3,42 ab 12,85 ± 2,92 a 5,28 ± 1,11 abc 4,10 ± 0,61 bc 3,39 ± 0,46 c 3º 24,00 ± 8,50 a 3,43 ± 1,49 b 8,33 ± 1,37 ab 6,18 ± 1, 38 ab 4,45 ± 0,49 b 4º 12,50 ± 1,50 a 6,25 ± 2,18 a 7,57 ± 0,86 a 5º 11,00 ± 2,71 a 2,71 ± 0,87 a Temperatura 23 O terceiro ínstar de A. opsimus predou o maior número de T. peregrinus a 18 °C, 24 ± 8,50 indivíduos, diferindo de 21 e 30 °C, com 3,43 ± 1,49 e 4,45 ± 0,49 insetos (Tabela 1). O número total médio consumido pelo quarto e quinto ínstar do predador A. opsimus foi semelhante a 24, 27 e 30 °C e 27 e 30 °C, respectivamente (Tabela 1). As temperaturas de 18 e 21 °C possibilitaram o desenvolvimento de A. opsimus alimentados com T. peregrinus apenas até o terceiro ínstar. Os predadores expostos a 24 °C alcançaram até o quarto ínstar e o quinto ínstar foi atingido apenas nas temperaturas de 27 e 30 °C. No entanto, A. opsimus não atingiu a fase adulta quando alimentado com T. peregrinus nas temperaturas avaliadas. Sobrevivência As curvas de sobrevivência a 30 °C foram menores para todos os ínstares de A. opsimus, com 100% de mortalidade de ninfas de primeiro, segundo, terceiro, quarto e quinto ínstares em 13, 17, 22, 26 e 30 dias de avaliação, respectivamente (Figura 1). 24 Figura 1 – Sobrevivência em diferentes temperaturas (18, 21, 24, 27 e 30 ± 2 °C) por cada ínstar de Atopozelus opsimus (Hemiptera: Reduviidae) alimentado com Thaumastocoris peregrinus (Hemiptera: Thaumastocoridae) (UR: 60 ± 10% e Fotofase: 12 h). A: 1º ínstar, B: 2º ínstar, C: 3º ínstar, D: 4º ínstar, E: 5º ínstar As curvas de sobrevivência de A. opsimus alimentado com T. peregrinus foram maiores nas menores temperaturas. A 18 °C, 80% dos predadores de primeiro, segundo e terceiro ínstares sobreviveram até 13, 32 e 63 dias, respectivamente. A 24 °C e 27 °C, 100% dos predadores de quarto e quinto ínstar sobreviveram por 53 e 42 dias, respectivamente (Figura 1). A curva de sobrevivência do primeiro ínstar de A. opsimus a 18 °C foi semelhante a 21 e 27 °C, mas não ao observado a 24 e 30 °C. A curva a 24 e 30 °C se assemelhou também ao relatado a 21 e 27 °C. As curvas de sobrevivência dos 0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 0 20 40 60 80 So b re vi vê n ci a Tempo (dias) A 18 °C 21 °C 24 °C 27 °C 30 °C 0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 0 20 40 60 80 So b re vi vê n ci a Tempo (dias) B 18 °C 21 °C 24 °C 27 °C 30 °C 0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 0 25 50 75 100 125 So b re vi vê n ci a Tempo (dias) C 18 °C 21 °C 24 °C 27 °C 30 °C 0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 0 20 40 60 80 So b re vi vê n ci a Tempo (dias) D 24 °C 27 °C 30 °C 0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 0 10 20 30 40 So b re vi vê n ci a Tempo (dias) 27 °C 30 °C E 25 indivíduos do segundo ínstar não diferiram em todas as temperaturas testadas, assim como as do quinto ínstar. A curva de sobrevivência do terceiro ínstar na temperatura de 18 °C foi semelhante à obtida a 21 e 24 °C, mas não a 27 e 30 °C. A curva na temperatura de 24 °C se assemelhou à de 27 e 30° C. A curva de sobrevivência do quarto ínstar do predador a 24 °C foi similar ao relatado a 27 °C, mas diferiu de 30 °C. As curvas obtidas nas temperaturas de 27 e 30 °C não diferiram significativamente entre si. As temperaturas de 27 e 30 °C foram as únicas que permitiram o desenvolvimento dos predadores até o quinto estádio ninfal. Os predadores expostos às temperaturas de 18 e 21 °C sobreviveram apenas até o terceiro estádio e quando submetidos a 24 °C chegaram até o quarto estádio. O predador A. opsimus não foi capaz de completar o seu desenvolvimento até a fase adulta em T. peregrinus. A morte dos predadores foi observada ocorrendo, muitas vezes, durante a troca do tegumento e também após a mesma, em casos onde a exúvia não foi totalmente expelida, ficando presa às pernas ou antenas do inseto (Figura 2). Figura 2 – Predador Atopozelus opsimus (Hemiptera: Reduviidae) morto. A: Durante a ecdise. B: Dias após a ecdise, com a exúvia presa em suas pernas metatorácicas 1.4 DISCUSSÃO Predação O número total médio de T. peregrinus predados por A. opsimus esteve entre os menores a 30 °C e entre os maiores nas menores temperaturas testadas. Como a variação da temperatura corporal dos insetos ocorre conforme a temperatura A B 26 ambiente, afetando os aspectos biológicos e comportamentais dos insetos (GULLAN; CRANSTON, 2017), o aumento da temperatura normalmente eleva a demanda metabólica, gerando um aumento exponencial da predação (VUCIC-PESTIC et al., 2011). Porém, temperaturas altas limitam a longevidade do predador, reduzindo o número de pragas consumidas ao longo de seu desenvolvimento (DIAS, 2013). O oposto ocorre em temperaturas baixas, onde há o aumento da longevidade (STAMP; ERSKINE; PARADISE, 1991; DIAS, 2013). O número de adultos de T. peregrinus predados pelas fases ninfais de A. opsimus em desenvolvimento nas temperaturas de 18, 21, 24, 27 e 30 °C foi menor que o encontrado por Dias et al. (2014), com o consumo de 2,0 ± 0,81 percevejos por hora a 25 ± 2 °C (DIAS et al., 2014). As larvas de Chrysoperla externa Hagen, 1861 (Neuroptera: Chrysopidae) a 25 ± 1 °C apresentaram maior predação que as ninfas de A. opsimus, com um consumo médio diário no primeiro e segundo ínstares de 1,78 ± 0,19 e 7,18 ± 0,80 T. peregrinus, respectivamente (BARBOSA et al., 2010). O predador Supputius cincticeps Stal, 1860 (Heteroptera: Pentatomidae) em sua fase ninfal também superou a predação de A. opsimus, consumindo em média 10,26 ± 1,58 ninfas de percevejo-bronzeado em 24 horas (SOUZA et al., 2012). A quantidade reduzida de insetos predados no experimento pode ser decorrente de inúmeros fatores, dentre eles, a baixa densidade de presas ofertadas em uma área que permite a sua menor agregação. Os insetos predadores são mais eficientes quando há altas densidades e maior agregação de pragas (PARRA et al., 2002). O predador Podisus nigrispinus Dallas, 1851 (Hemiptera: Pentatomidae) apresenta uma maior taxa de predação na menor área foliar disponibilizada, com o aumento do número ofertado de lagartas de Alabama argilacea Hübner, 1818 (Lepidoptera: Noctuidae) (OLIVEIRA et al., 2001; 2008). Esse resultado pode ser também em função da ausência do cuidado parental e de outros indivíduos para compartilhar os alimentos capturados. As fêmeas de A. opsimus exibem cuidado parental com a prole desde a oviposição até o terceiro ínstar ninfal, sendo a espécie considerada subsocial (DIAS, 2009). As ninfas do predador costumam compartilhar o alimento, em experimento com Glycaspis brimblecombei Moore, 1964 (Hemiptera: Aphalaridae), cerca de três a seis ninfas consumiam uma mesma presa em locais diferentes (DIAS, 2009). A possível falta de algum nutriente e a não preferência de A. opsimus à presa são também fatores a se considerar, pois o predador não completou o seu 27 desenvolvimento sobre T. peregrinus nas temperaturas testadas. A variedade das preferências alimentares é um elemento de extrema importância para o controle biológico (WEBER; LUNDGREN, 2009), pois a quantidade e a qualidade dos alimentos utilizados pelos insetos podem afetar o seu desenvolvimento (PANIZZI; PARRA, 1991). Sobrevivência As curvas de sobrevivência foram menores para todos os estádios ninfais de A. opsimus na maior temperatura avaliada e maiores nas menores temperaturas. O resultado pode ser possivelmente explicado pela elevação da demanda metabólica com o aumento da temperatura, acelerando o desenvolvimento (VUCIC-PESTIC et al., 2011). Porém, se a presa não for nutricionalmente adequada o desenvolvimento é prejudicado, podendo resultar em alta mortalidade de indivíduos (STAMP; ERSKINE; PARADISE, 1991). Foi também relatado por Ferreira (2019), a diminuição na sobrevivência das fêmeas de Tenuisvalvae notata Mulsant, 1850 (Coleoptera: Coccinellidae) alimentadas com Ferrisia dasyrilii Cockerell, 1896 (Hemiptera: Pseudococcidae) ou Planococcus citri Risso, 1813 (Hemiptera: Pseudococcidae), nas temperaturas mais elevadas testadas. O desenvolvimento ninfal completo, até a fase adulta de A. opsimus sobre T. peregrinus, não foi possível nas temperaturas avaliadas. Os predadores expostos a 27 e 30 °C se desenvolveram até o quinto ínstar, a 18 e 21 °C sobreviveram até o terceiro ínstar e a 24 °C até o quarto ínstar. O desenvolvimento ninfal de A. opsimus foi completo em Musca domestica Linnaeus, 1758 (Diptera: Muscidae), com viabilidade de 100% para o primeiro ínstar a 18, 22, 26 e 30 °C, e de 94, 85, 71 e 70% para o segundo, terceiro, quarto e quinto ínstares, nessa ordem (DIAS, 2013). Em G. brimblecombei, A. opsimus também completou a fase ninfal, com viabilidade a 26 ± 2 °C de 100, 99, 85, 71 e 44% para o primeiro, segundo, terceiro, quarto e quinto ínstares, respectivamente (DIAS, 2009). Os motivos para A. opsimus não se desenvolver sobre T. peregrinus nesse experimento podem ser diversos, sendo a hipótese da presa ser nutricionalmente inadequada ao predador a mais provável. A qualidade das presas influencia o desenvolvimento e a sobrevivência dos indivíduos (STAMP et al., 1997), sendo as necessidades nutricionais muito importantes, pois interferem na sobrevivência, longevidade, reprodução e no desenvolvimento do inseto (PANIZZI; PARRA, 1991). 28 A morte dos predadores ocorreu, muitas vezes, durante a troca do tegumento e também após, em casos em que a exúvia permanecia presa ao inseto. As anormalidades na ecdise são o maior fator responsável pela mortalidade de reduviídeos (VENNISON; AMBROSE, 1989; CÔNSOLI; AMARAL FILHO, 1992), se agravando no caso do consumo de uma presa nutricionalmente inadequada, resultando no aumento do tempo de desenvolvimento, promovendo uma alta mortalidade (STAMP; ERSKINE; PARADISE, 1991). 1.5 CONCLUSÕES O predador A. opsimus não sobreviveu até a fase adulta em nenhuma temperatura avaliada e a predação ao longo do desenvolvimento ninfal sobre T. peregrinus, nas temperaturas de 18, 21, 24, 27 e 30 °C foi baixa, não sendo essa fase indicada para uso em programas de controle biológico da praga. 29 REFERÊNCIAS BARBOSA, L. R.; SANTOS, F.; BARDDAL, H. P. O.; MACHADO, B. O.; WILCKEN, C. F.; SOLIMAN, E. P. Predação de Thaumastocoris peregrinus por Chrysoperla externa. Embrapa Florestas, Comunicado Técnico. 257, 2010. BARBOSA, L. R.; SANTOS, F.; MACHADO, B. O.; WILCKEN, C. F.; SOLIMAN, E. P.; ZACHÉ, B. 2012. 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Journal of Plant Protection Research, Poznań, v. 50, n. 2, p. 201- 205, 2010. 33 CAPÍTULO 2 - PREDAÇÃO DE Glycaspis brimblecombei E Thaumastocoris peregrinus POR Atopozelus opsimus EM DIFERENTES TEMPERATURAS Resumo: Glycaspis brimblecombei Moore, 1964 (Hemiptera: Aphalaridae) e Thaumastocoris peregrinus Carpintero e Dellapé, 2006 (Hemiptera: Thaumastocoridae) são insetos sugadores de origem australiana de importância para o Eucalyptus spp. no Brasil. Dentre as principais estratégias empregadas para conter surtos populacionais destas pragas está o controle biológico. Há diversos inimigos naturais generalistas atuando no controle desses sugadores, com destaque para o predador Atopozelus opsimus Elkins, 1954 (Hemiptera: Reduviidae) como potencial agente a ser utilizado em programas de controle biológico destas pragas. O objetivo foi avaliar a predação de G. brimblecombei e T. peregrinus por A. opsimus em diferentes temperaturas. Os predadores foram individualizados em recipientes de 80 mL a 18, 21, 24, 27 e 30 ± 2 °C, por 24 horas em jejum. Após esse período os predadores tiveram sua massa aferida e então foram oferecidas 70 presas de cada espécie testada. Após 24 horas de predação, os predadores foram pesados e os insetos predados contabilizados. A proporção média predada de G. brimblecombei por A. opsimus foi maior nas temperaturas mais elevadas testadas. O consumo de psilídeos foi de 27,86, 32,86, 36,29, 59,71 e 73,00%, nas temperaturas de 18, 21, 24, 27 e 30 °C, respectivamente. Os ganhos médios de massa de A. opsimus ao se alimentar de G. brimblecombei foram de 0,0009, 0,0012, 0,0014, 0,0019 e 0,0022 g a 18, 21, 24, 27 e 30 °C, respectivamente. A proporção média predada de T. peregrinus foi de 8,71, 19,29, 30,29, 39,43 e 51,43% a 18, 21, 24, 27 e 30 °C, nessa ordem. O ganho médio de massa de A. opsimus sobre T. peregrinus submetidos às temperaturas de 18, 21, 24, 27 e 30 °C, foi de 0,0004, 0,0007, 0,0010, 0,0013 e 0,0016 g, respectivamente. A proporção média predada de G. brimblecombei e T. peregrinus por A. opsimus aumentou conforme a elevação da temperatura, assim como o ganho médio de massa do predador. Palavras-chave: Capacidade predatória. Eucalyptus. Percevejo-bronzeado. Percevejo predador. Psilídeo-de-concha. 34 2.1 INTRODUÇÃO O psilídeo-de-concha, Glycaspis brimblecombei Moore, 1964 (Hemiptera: Aphalaridae), é um inseto fitófago originário da Austrália, caracterizado pelo consumo de Eucalyptus e pela facilidade de identificação da sua infestação pela presença de excreção açucarada no formato de concha sobre as ninfas (HALBERT et al., 2001). A dispersão da praga no Brasil ocorreu de forma muito rápida, por seu tamanho diminuto e sua alta capacidade reprodutiva (FIRMINO, 2004). O psilídeo-de-concha em eucalipto promove o enrolamento e deformação do limbo foliar, queda prematura de folhas, superbrotamento, secamento de ponteiros e redução da área fotossintética pela presença das conchas e da fumagina. Pode ocorrer também a redução do crescimento dos indivíduos atacados, a morte dos brotos apicais, ramos e da árvore (SANTANA et al., 2004; SÁ; WILCKEN, 2004). O parasitoide Psyllaephagus bliteus Riek, 1962 (Hymenoptera: Encyrtidae) foi introduzido no Brasil em 2003 junto com a praga (BERTI FILHO et al., 2003), porém com baixo índice de parasitismo no campo (WILCKEN et al., 2005). Em grande parte dos locais onde o psilídeo-de-concha ocorre, há uma grande diversidade de predadores generalistas presentes (ERBILGIN et al., 2004), como crisopídeos, joaninhas, vespídeos, aranhas (SILVA et al., 2013), sirfídeos e percevejos predadores (WILCKEN et al., 2005). Todavia, os predadores não controlam os surtos da praga, apenas reduzem a sua abundância (DAHLSTEN et al., 2003). Como a maioria dos predadores ainda não conseguem realizar a perfuração das conchas das ninfas de G. brimblecombei (WILCKEN et al., 2003), Atopozelus opsimus Elkins, 1954 (Hemiptera: Reduviidae) se sobressai ao levantar as mesmas para realizar a predação (DIAS et al., 2012). O percevejo-bronzeado, Thaumastocoris peregrinus Carpintero e Dellapé, 2006 (Hemiptera: Thaumastocoridae), é uma praga exótica sugadora específica do eucalipto, de origem australiana, foi relatado no Brasil em 2008 no Rio Grande do Sul e em São Paulo. No mesmo ano o inseto foi registrado também em Minas Gerais e no ano de 2009 foi relatado ocorrendo no Espírito Santo, Mato Grosso do Sul, Rio de Janeiro e Paraná (WILCKEN et al., 2010). Em árvores de Eucalyptus, ninfas e adultos de T. peregrinus promovem danos através da alimentação, podendo haver o prateamento, amarelecimento ou bronzeamento e até o secamento das folhas (WILCKEN et al., 2010). Em alta 35 infestação, pode ocorrer a desfolha parcial ou total da árvore ocasionando perdas em produtividade (BARBOSA et al., 2012). A principal estratégia para conter surtos de percevejo-bronzeado em áreas de cultivo de eucalipto é o controle biológico (WILCKEN et al., 2015), sendo o parasitoide Cleruchoides noackae Lin e Huber, 2007 (Hymenoptera: Mymaridae), o principal inimigo natural empregado no controle de T. peregrinus (NADEL; NOACK, 2012). Os fungos Zoophtora radicans, Fusarium spp., Beauveria bassiana, Paecilomyces cateniannulatus, Aspergillus sp. e Cladosporium sp. foram relatados causando altos níveis de mortalidade em T. peregrinus (SOLIMAN, 2010; LORENCETTI et al., 2011; MASCARIN et al., 2012; SAN ROMAN et al., 2012; SOLIMAN, 2014; VELOZO, 2015). Os predadores que ocorrem naturalmente, como Chrysoperla externa Hagen, 1861 (Neuroptera: Chrysopidae), A. opsimus e Supputius cincticeps Stal, 1860 (Heteroptera: Pentatomidae) foram também observados ocasionando a morte de indivíduos de T. peregrinus (WILCKEN et al., 2010; SOUZA et al., 2012; DIAS et al., 2014). O percevejo predador A. opsimus se alimenta de diversos insetos, como G. brimblecombei, T. peregrinus, Leptocybe invasa Fisher e LaSalle, 2004 (Hymenoptera: Eulophidae), Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (Hemiptera: Liviidae), Musca domestica Linnaeus, 1758 (Diptera: Muscidae) (DIAS, 2009; DIAS et al., 2012; DIAS, 2013) e Mastigimas anjosi Burckhardt (Hemiptera: Calophyidae) (MATOS et al; 2019). A capacidade de predação de A. opsimus em T. peregrinus é de 2,0 ± 0,81 indivíduos por hora, a 25 ± 2 ° C, 70 ± 10% de umidade relativa e fotofase de 12 horas (DIAS et al., 2014). Como a capacidade de predação de A. opsimus sobre pragas é pouco estudada e o seu uso em programas de controle biológico de pragas por todo o país é uma alternativa promissora, o objetivo foi avaliar a predação de A. opsimus sobre G. brimblecombei e T. peregrinus em diferentes temperaturas. 2.2 MATERIAL E MÉTODOS O experimento foi conduzido no Laboratório de Controle Biológico de Pragas Florestais (LCBPF) da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” (UNESP), câmpus de Botucatu. O estudo da predação foi realizado com indivíduos de A. opsimus, G. brimblecombei e T. peregrinus na fase adulta. Os predadores, 36 provenientes de populações coletadas em campo no estado de São Paulo e do laboratório da empresa Aperam BioEnergia unidade de Itamarandiba - MG, foram retirados da criação estoque do LCBPF. Os indivíduos de G. brimblecombei e T. peregrinus utilizados no experimento foram coletados em áreas com infestações. A criação de A. opsimus é realizada em gaiolas de madeira de 43,5 x 45 x 79,5 cm (DIAS, 2009), tendo como alimento adultos de M. domestica, açúcar e mudas de eucalipto (DIAS, 2013). Os adultos de M. domestica utilizados na criação de A. opsimus, oriundos da criação estoque do LCBPF, são alimentados com leite e açúcar e a sua fase larval com farelo de trigo e farelo de milho. Os predadores passaram por um período de três dias de adaptação aos novos alimentos, psilídeo-de-concha e percevejo-bronzeado, para o início do experimento. Posteriormente foram individualizados em recipientes de polietileno de 80 mL (60 x 55 mm), fechados com tampa, contendo uma abertura coberta por tecido voil e distribuídos em câmaras climatizadas com temperaturas de 18, 21, 24, 27 e 30 ± 2 °C, fotofase de 12 horas e umidade relativa de 60 ± 10%. Os Atopozelus permaneceram em jejum, em seus respectivos recipientes, pelo período de 24 horas, sendo disponibilizado somente um algodão embebido em água destilada. Após esse período tiveram suas massas aferidas em balança analítica, com aproximação de 0,1 mg e foi então oferecido, separadamente, um total de 70 adultos de G. brimblecombei ou T. peregrinus para a avaliação da predação. Para a predação com G. brimblecombei, no interior de cada recipiente foi adicionada uma folha de Eucalyptus urophylla var. platyphylla (Myrtaceae), mantida turgida por algodão umedecido, servindo de alimento para a presa (Figura 1A). A folha não foi utilizada no ensaio de predação com T. peregrinus (Figura 1B). 37 Figura 1 – Recipientes utilizados no experimento. A: ensaio com Glycaspis brimblecombei Moore, 1964 (Hemiptera: Aphalaridae), B: ensaio com Thaumastocoris peregrinus Carpintero e Dellapé, 2006 (Hemiptera: Thaumastocoridae) O período avaliativo foi de 24 horas, as massas dos predadores foram novamente aferidas e os insetos predados contabilizados ao final desse período. O delineamento experimental foi inteiramente casualizado, com cinco tratamentos (temperaturas) e dez repetições. Os dados de proporção predada (n° de insetos predados/n° de insetos oferecidos.100) e ganho de massa foram submetidos à análise de deviance, tendo as médias comparadas pelo teste de Tukey, ao nível de 5% de probabilidade. 2.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO Predação de Glycaspis brimblecombei por Atopozelus opsimus em diferentes temperaturas A proporção média predada de psilídeo-de-concha aumentou conforme a elevação da temperatura, sendo 27 e 30 °C as temperaturas com as maiores proporções, de 59,71% ± 2,44 e 73,00% ± 5,08, respectivamente, diferindo significativamente de 18, 21 e 24 °C, com 27,86% ± 2,45, 32,86% ± 3,94 e 36,29% ± 3,69 dos insetos predados, nessa ordem (Figura 2). A B 38 Figura 2 – Proporção média (±E.P.) de Glycaspis brimblecombei (Hemiptera: Aphalaridae) predado por Atopozelus opsimus (Hemiptera: Reduviidae) nas temperaturas de 18, 21, 24, 27 e 30 ± 2 °C (UR: 60 ± 10% e Fotofase: 12 h). Médias seguidas de mesma letra não diferem pelo teste de Tukey (p≤ 0,05) De acordo com o cálculo de proporção, o predador consumiu em média durante o período de 24 horas de duração do experimento, com a oferta de 70 presas, 19,5, 23, 25,4, 41,8 e 51,1 psílideos-de-concha adultos nas temperaturas de 18, 21, 24, 27 e 30 °C, respectivamente. A quantidade de psilídeos predados durante o experimento provavelmente aumentou com a elevação da temperatura, pois, como a variação da temperatura corporal dos insetos ocorre conforme a temperatura ambiente (GULLAN; CRANSTON, 2017), o aumento da temperatura eleva a demanda metabólica, gerando um aumento exponencial da predação (VUCIC-PESTIC et al., 2011). O aumento da temperatura similarmente proporcionou um aumento do número médio de ninfas predadas de Selenaspidus articulatus Morgan, 1889 (Hemiptera: Diaspididae), Parlatoria cinerea Doane e Hadden, 1909 (Hemiptera: Diaspididae) e Aspidiotus nerii Bouché, 1833 (Hemiptera: Diaspididae) pela fase larval de Coccidophilus citricola Brèthes, 1905 (Coleoptera: Coccinellidae), onde o maior número predado ocorreu na temperatura de 29 °C e o menor em 19 °C (SILVA et al., 2004). O maior consumo médio diário de lagartas de Alabama argilacea Hübner, 1818 (Lepidoptera: Noctuidae) por todas as fases larvais de C. externa ocorreu também nas 39 temperaturas mais elevadas, sendo elas 25 e 30 °C (SILVA et al., 2002). A fase larval completa de Hippodamia convergens Guérin-Méneville, 1842 (Coleoptera: Coccinellidae) similarmente apresentou um consumo médio de Cinara spp. (Hemiptera: Aphididae) superior na temperatura mais elevada testada, de 25 °C (CARDOSO; LAZZARI, 2003). O consumo médio diário de adultos de Ferrisia dasyrilii Cockerell, 1896 (Hemiptera: Pseudococcidae) ou Planococcus citri Risso, 1813 (Hemiptera: Pseudococcidae) por larvas e adultos de Tenuisvalvae notata Mulsant, 1850 (Coleoptera: Coccinellidae) foi também maior com o aumento da temperatura, sendo empregadas as temperaturas de 20, 22, 25, 28 e 32 °C (FERREIRA, 2019). A predação de A. opsimus nesse experimento foi maior que o relatado por Dias et al. (2012), onde o predador se alimentou de sete adultos e seis ninfas de G. brimblecombei no período de 36 horas, a 26 ± 2 °C, 70 ± 10% de umidade relativa, dispostos em placa de Petri, com a oferta de oito adultos e dez ninfas. A quantia aumentada de insetos predados no nosso caso, provavelmente se deve ao maior número de presas ofertadas. Os predadores apresentam maior eficiência em situações de altas densidades e maior agregação de pragas (PARRA et al., 2002). O predador Podisus nigrispinus Dallas, 1851 (Hemiptera: Pentatomidae) em condições de laboratório e campo apresenta maior taxa de predação com o aumento do número de lagartas de Alabama argillacea Hübner, 1818 (Lepidoptera: Noctuidae) oferecidas (OLIVEIRA et al., 2001; OLIVEIRA et al., 2008). Figura 3 – Atopozelus opsimus (Hemiptera: Reduviidae) realizando predação em Glycaspis brimblecombei (Hemiptera: Aphalaridae) O ganho médio de massa de A. opsimus ao se alimentar de G. brimblecombei sofreu um aumento conforme a elevação da temperatura. Os predadores submetidos 40 às temperaturas de 18, 21 e 24 °C apresentaram um ganho médio de 0,0009 g ± 0,0002, 0,0012 g ± 0,0002 e 0,0014 g ± 0,0003, respectivamente, sendo semelhantes entre si. Os ganhos de massa de 0,0019 g ± 0,0001 na temperatura de 27 °C e de 0,0022 g ± 0,0002 na temperatura de 30 °C, também não diferiram significativamente (Figura 4). Figura 4 – Ganho médio (±E.P.) de massa de Atopozelus opsimus (Hemiptera: Reduviidae) predando Glycaspis brimblecombei (Hemiptera: Aphalaridae) nas temperaturas de 18, 21, 24, 27 e 30 ± 2 °C (UR: 60 ± 10% e Fotofase: 12 h). Médias seguidas de mesma letra não diferem pelo teste de Tukey (p≤ 0,05) O ganho médio de massa de A. opsimus ao predar G. brimblecombei no presente experimento foi maior na temperatura mais elevada testada, de 30 °C. No entanto, para machos e fêmeas do predador temperaturas aproximadas de 36,36 °C e 31,57 °C, respectivamente, são limitantes à longevidade, resultando na redução do ganho de massa corpórea no total do ciclo dos indivíduos estudados (DIAS, 2013). De acordo com Dias et al. (2012), os indivíduos de A. opsimus ao consumirem em média 13 indivíduos de G. brimblecombei no período de 36 horas, na temperatura de 26 ± 2 °C e UR de 70 ± 10%, obtiveram um ganho de massa médio de cerca de 0,001 g, sendo que 40% dos predadores não conseguiram manter ou aumentar a sua massa. O ganho médio de massa nesse caso foi próximo aos alcançados no presente experimento, mostrando que é necessário o consumo de uma grande quantidade de presas para obter um aumento significativo da massa corpórea. 41 Predação de Thaumastocoris peregrinus por Atopozelus opsimus em diferentes temperaturas A proporção média predada de percevejo-bronzeado aumentou conforme a elevação da temperatura, sendo maior a 30 °C, 51,43% ± 5,26, diferindo significativamente de 18, 21 e 24 °C, 8,71% ± 1,18, 19,29% ± 2,17 e 30,29% ± 2,86, respectivamente, mas não de 27 °C, 39,43% ± 2,70 (Figura 5). Figura 5 – Proporção média (±E.P.) de Thaumastocoris peregrinus (Hemiptera: Thaumastocoridae) predado por Atopozelus opsimus (Hemiptera: Reduviidae) nas temperaturas de 18, 21, 24, 27 e 30 ± 2 °C (UR: 60 ± 10% e Fotofase: 12 h). Médias seguidas de mesma letra não diferem pelo teste de Tukey (p≤ 0,05) De acordo com o cálculo de proporção, A. opsimus consumiu em média durante o período de 24 horas de duração do experimento, com a oferta de 70 presas, 6,1, 13,5, 21,2, 27,6 e 36 T. peregrinus adultos nas temperaturas de 18, 21, 24, 27 e 30 °C. A proporção predada de T. peregrinus por A. opsimus nesse experimento foi maior nas temperaturas mais elevadas testadas. Porém, devem ser considerados os aspectos biológicos do predador, que nas temperaturas acima de 30 °C tem sua longevidade reduzida, limitando o número de pragas predadas, o ganho de massa corpórea, a fertilidade e a sua permanência no campo (DIAS, 2013). A elevação da temperatura pode proporcionar o aumento do número de presas consumidas por predadores. Segundo Silva et al. (2004), o maior número predado de S. articulatus, P. cinerea e A. nerii pela fase larval de C. citricola ocorreu na temperatura de 29 °C e o menor em 19 °C. O maior consumo diário de A. argillacea 42 por todas as fases larvais de C. externa ocorreu também nas temperaturas mais elevadas, de 25 e 30 °C (SILVA et al., 2002). O maior consumo de Cinara spp. pela fase larval de H. convergens similarmente ocorreu na temperatura de 25 °C, a mais elevada testada (CARDOSO; LAZZARI, 2003). A predação de larvas e adultos de T. notata em adultos de F. dasyrilii ou P. citri também aumentou conforme a elevação da temperatura, sendo maior a 32 °C (FERREIRA, 2019). Em condições de 25 ± 2 °C de temperatura, 70 ± 10% de umidade relativa e fotofase de 12 horas, com a oferta de cinco adultos de T. peregrinus e um período de observação de uma hora, A. opsimus consumiu 2,0 ± 0,81 percevejos por hora (DIAS et al., 2014). O percevejo-bronzeado também é predado por larvas de C. externa, com um consumo médio diário no segundo ínstar de 10,43 ± 0,51 ninfas de segundo e terceiro ínstares de T. peregrinus, a 25 ± 1 °C, umidade relativa de 70 ± 10% e fotofase de 12 horas (BARBOSA et al., 2010). O predador S. cincticeps em sua fase ninfal consome cerca de 10,26 ± 1,58 ninfas de T. peregrinus, em 24 horas (SOUZA et al., 2012). Os resultados mostram que a predação em laboratório de T. peregrinus por adultos de A. opsimus nas temperaturas de 21, 24, 27 e 30 °C foi maior que a de S. cincticeps e C. externa. Figura 6 – Macho de Atopozelus opsimus (Hemiptera: Reduviidae) realizando predação em Thaumastocoris peregrinus (Hemiptera: Thaumastocoridae) O ganho médio de massa de A. opsimus ao se alimentar de T. peregrinus sofreu um aumento conforme a elevação da temperatura, sendo menor a 18 °C, com 0,0004 g ± 0,0001, não diferindo estatisticamente de 21 °C, 0,0007 g ± 0,0001, e maior a 30 °C, com 0,0016 g ± 0,0002, semelhante a 0,0013 g ± 0,0001 obtido a 27 °C (Figura 7). 43 Figura 7 – Ganho médio (±E.P.) de massa de Atopozelus opsimus (Hemiptera: Reduviidae) predando Thaumastocoris peregrinus (Hemiptera: Thaumastocoridae) nas temperaturas de 18, 21, 24, 27 e 30 ± 2 °C (UR: 60 ± 10% e Fotofase: 12 h). Médias seguidas de mesma letra não diferem pelo teste de Tukey (p≤ 0,05) O ganho de massa médio de A. opsimus ao predar T. peregrinus foi maior nas temperaturas mais elevadas testadas. Porém, temperaturas acima de 30 °C limitam a longevidade do predador, prejudicando dentre outros aspectos biológicos, o ganho de massa no ciclo total dos indivíduos estudados (DIAS, 2013). Os indivíduos de A. opsimus ao consumirem em média 13 indivíduos de G. brimblecombei em 36 horas, aos 26 ± 2 °C e UR de 70 ± 10%, obtiveram um ganho de massa de cerca de 0,001 g (DIAS et al., 2012). No presente experimento, o mesmo ganho de 0,0010 g ± 0,0002 ocorreu em 24 °C, com 21,2 percevejos predados, indicando uma possível maior necessidade de consumo de T. peregrinus que de G. brimblecombei, para obter o mesmo aumento da massa corpórea. Essa maior necessidade pode ser explicada pelo consumo parcial dos percevejos, que apresentam maior agilidade de locomoção que o psilídeo, por um possível menor conteúdo nutricional, ou menor massa corporal da presa. 44 2.4 CONCLUSÕES A proporção média predada de G. brimblecombei e T. peregrinus por A. opsimus aumentou conforme a elevação da temperatura, assim como o ganho médio de massa do predador, sendo assim, o seu uso em programas de controle biológico seria mais eficiente em estações, horários e regiões mais quentes. No entanto, a biologia de A. opsimus e sua predação em campo sobre G. brimblecombei e T. peregrinus devem ser estudadas para então utilizar esse agente no manejo das pragas. 45 REFERÊNCIAS BARBOSA, L. R.; SANTOS, F.; BARDDAL, H. P. O.; MACHADO, B. O.; WILCKEN, C. F.; SOLIMAN, E. P. Predação de Thaumastocoris peregrinus por Chrysoperla externa. Embrapa Florestas, Comunicado Técnico. 257, 2010. BARBOSA, L. R.; SANTOS, F.; MACHADO, B. O.; WILCKEN, C. F.; SOLIMAN, E. 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O inseto foi relatado alimentando-se de Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (Hemiptera: Liviidae), Glycaspis brimblecombei Moore, 1964 (Hemiptera: Aphalaridae), Leptocybe invasa Fisher e LaSalle, 2004 (Hymenoptera: Eulophidae), Mastigimas anjosi Burckhardt (Hemiptera: Calophyidae), Musca domestica Linnaeus, 1758 (Diptera: Muscidae) e Thaumastocoris peregrinus Carpinteiro e Dellapé, 2006 (Hemiptera: Thaumastocoridae). Como integrantes do grupo das principais pragas do eucalipto no Brasil, os insetos G. brimblecombei, L. invasa, T. peregrinus e Thyrinteina arnobia Stoll, 1782 (Lepidoptera: Geometridae). O objetivo foi estudar o comportamento de A. opsimus durante a predação de G. brimblecombei, T. peregrinus, L. invasa e T. arnobia. Os Predadores adultos foram individualizados e mantidos a 25 ± 2 °C, umidade relativa de 60 ± 10% e fotofase de 12 horas. Foram oferecidos 20 indivíduos de cada praga. A observação foi de 360 minutos, sendo as pragas substituídas conforme consumidas. Foram cronometrados e registrados os comportamentos de forrageamento, autolimpeza, predação e outros. Os tempos gastos no forrageamento não diferiram, variando de 2,94 minutos com T. arnobia a 7,77 minutos com T. peregrinus. O comportamento de autolimpeza de A. opsimus ocorreu por mais tempo quando em contato com T. arnobia, durando 53,92 minutos, e menos com L. invasa e G. brimblecombei, 18,11 e 20,04 minutos, respectivamente. Os tempos de predação foram semelhantes, variando de 70,83 a 179,90 minutos com T. peregrinus e L. invasa, respectivamente. Os tempos de outros comportamentos não diferiram, variando de 158,33 a 272,49 minutos em L. invasa e T. peregrinus, respectivamente. Os tempos dos comportamentos de forrageamento, predação e outros foram semelhantes nas pragas testadas. A autolimpeza ocorreu por um tempo maior quando em contato com T. arnobia. O tempo utilizado para outros comportamentos foi maior que o tempo aplicado nas demais atividades, exceto na predação de L. invasa. Palavras-Chave: Controle biológico. Eucalyptus. Inimigo natural. Pragas florestais. Predador. 50 3.1 INTRODUÇÃO O predador Atopozelus opsimus Elkins, 1954, (Hemiptera: Reduviidae), nativo do Brasil, possui o comprimento médio de 9,60 e 8,81 mm para fêmeas e machos, respectivamente, coloração verde-clara, com o tórax em tonalidade mais intensa. Os machos apresentam uma mancha no dorso e o escutelo marrom-escuro. Nas fêmeas os segmentos antenais exibem coloração verde, enquanto nos machos predomina a coloração marrom (DIAS, 2009). A alimentação de A. opsimus é baseada em outros artrópodes e substratos vegetais (DIAS, 2009; GUILLERMO-FERREIRA et al., 2012). Considerado um potencial agente de controle biológico, o predador foi registrado consumindo Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (Hemiptera: Liviidae), Glycaspis brimblecombei Moore, 1964 (Hemiptera: Aphalaridae), Leptocybe invasa Fisher e LaSalle, 2004 (Hymenoptera: Eulophidae) Musca domestica Linnaeus, 1758 (Diptera: Muscidae), Thaumastocoris peregrinus Carpinteiro e Dellapé, 2006 (Hemiptera: Thaumastocoridae) (DIAS, 2009; DIAS et al., 2012; DIAS, 2013) e Mastigimas anjosi Burckhardt (Hemiptera: Calophyidae) (MATOS et al; 2019). Os insetos G. brimblecombei, L. invasa, T. peregrinus e Thyrinteina arnobia Stoll, 1782 (Lepidoptera: Geometridae) estão entre as principais pragas causadoras de danos em plantios de eucalipto no país (ZANUNCIO, 1993, WILCKEN et al., 2003; SANTANA; BURCKHARDT, 2007; WILCKEN et al., 2008; WILCKEN; BERTI FILHO, 2008; WILCKEN et al., 2010). O controle desses insetos pode ser feito através de produtos químicos (WILCKEN et al., 2003; SANTANA; BURCKHARDT, 2007), genótipos resistentes (PEREIRA, 2011) e agentes de controle biológico, sendo esse último a principal ferramenta adotada no manejo de pragas do eucalipto (WILCKEN et al., 2005; WILCKEN et al., 2011). Para otimizar o controle biológico dessas pragas, é importante avaliar a eficiência dos agentes empregados, dessa forma, estudos comportamentais são fundamentais (GULLAN; CRANSTON, 2012). O comportamento de forrageamento envolve a busca, escolha e manipulação do alimento (KAMIL et al., 1987). Há duas principais estratégias de forrageamento, a busca ativa e a senta-espera (PIANKA, 1966). A autolimpeza é definida como a sequência de comportamentos voltados ao próprio corpo, comumente de forma estereotipada (BERRIDGE, 1990; CROMBERG, 1995; BASIBUYUK; QUICKE, 1999), realizados sempre da mesma forma pelo animal 51 e pelos diversos indivíduos daquela espécie (DAWKINS, 1989). No processo de predação, quando é feito o contato com uma presa em potencial, há uma verificação da identidade, tamanho e idade da presa, que pode ser aceita ou não (GULLAN; CRANSTON, 2012). O objetivo foi estudar os comportamentos de A. opsimus durante a predação de G. brimblecombei, T. peregrinus, L. invasa e T. arnobia. 3.2 MATERIAL E MÉTODOS O experimento foi conduzido no Laboratório de Controle Biológico de Pragas Florestais (LCBPF) da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” (UNESP), câmpus de Botucatu. Os reduviídeos utilizados no experimento foram obtidos da criação estoque do LCBPF. Os indivíduos de G. brimblecombei, L. invasa, T. peregrinus e T. arnobia presentes no experimento foram coletados em áreas com infestações. A criação de A. opsimus ocorre em gaiolas de madeira de 43,5 x 45 x 79,5 cm (DIAS, 2009), com a oferta de adultos de M. domestica, açúcar como fonte alimentar adicional para os predadores e principal para as moscas, e duas mudas de eucalipto para abrigo e alimentação. Os indivíduos de M. domestica ofertados, oriundos da criação estoque do LCBPF, são alimentados com leite e açúcar na fase adulta e com farelo de trigo e de milho na fase larval. O experimento foi realizado em sala climatizada com temperatura de 25 ± 2 °C, umidade relativa de 60 ± 10%, e fotofase de 12 horas. Os predadores foram utilizados somente após um período de três dias de adaptação às novas presas (G. brimblecombei, L. invasa, T. peregrinus e T. arnobia). Os adultos de A. opsimus foram individualizados em frascos de polietileno de 80 mL (60 x 55 mm) fechados com tampa, contendo uma abertura coberta por tecido voil e mantidos em jejum por 24 horas, sendo disponibilizado somente um algodão embebido em água destilada deionizada. Após esse período, 20 insetos adultos de G. brimblecombei, T. peregrinus, L. invasa e lagartas de primeiro ínstar de T. arnobia foram oferecidos separadamente ao predador. O período de avaliação foi de 360 minutos ininterruptos, sendo as presas substituídas conforme predadas. 52 Os comportamentos observados de forrageamento, autolimpeza, predação e outros (locomoção e repouso), foram cronometrados e registrados. O delineamento experimental foi inteiramente casualizado, com quatro tratamentos (espécies pragas) e 15 repetições. Os tempos de cada comportamento foram submetidos à análise de deviance, e as médias comparadas pelo teste de Tukey-Kramer, ao nível de 5% de probabilidade. 3.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO O tempo de forrageamento de A. opsimus sobre as presas foram semelhantes, com 2,94 ± 0,63, 3,66 ± 0,73, 6,03 ± 1,52 e 7,77 ± 6,70 minutos gastos com T. arnobia, L. invasa, G. brimblecombei e T. peregrinus respectivamente (Figura 1). A busca ativa ocorreu com menor frequência que a estratégia de senta-espera, na qual o predador se posicionou com as pernas mesotorácicas e metatorácicas para realizar a captura das presas, permanecendo com as pernas protorácicas elevadas e estendidas, e muitas vezes com o rostro também estendido (Figura 2). Figura 1 – Tempo total médio (±E.P.) gasto em minutos por Atopozelus opsimus (Hemiptera: Reduviidae) para o forrageamento de percevejo-bronzeado (PB), psilídeo-de-concha (PC), vespa-da-galha (VG) e lagarta-parda-do-eucalipto (L) em 360 minutos de observação (Temperatura: 25 ± 2 °C UR: 60 ± 10% e Fotofase: 12 h). Médias seguidas de mesma letra não diferem pelo teste de Tukey-Kramer (p≤ 0,05) 53 Figura 2 – Posição de Atopozelus opsimus (Hemiptera: Reduviidae) para a captura de presas O posicionamento de A. opsimus para a captura da presa por emboscada, ou seja, utilizando a estratégia senta-espera, ocorreu da mesma forma que o descrito por Dias et al. (2012), Dias (2013) e Dias et al. (2014). O tempo de forrageamento, variando de 2,94 min com T. arnobia a 7,77 min com T. peregrinus, foram menores que o encontrado por Dias et al. (2012), que discorre sobre o curto tempo de caça e captura da presa pelo predador, representando aproximadamente 5%, ou seja, 18 minutos do tempo total utilizado para a realização das atividades relacionadas à predação. Essa diferença provavelmente foi devido ao menor diâmetro do recipiente aqui utilizado. O comportamento de senta-espera de A. opsimus foi observado por Dias (2013), sendo a captura de L. invasa por emboscada mais utilizada pelo predador. No entanto, se tratando de uma presa com maior agilidade, como T. peregrinus, pode haver uma maior mobilidade durante a busca pela presa (Dias et al., 2014). A estratégia de senta-espera foi a mais utilizada pelo predador para a captura de T. peregrinus nessa pesquisa, provavelmente devido à maior disponibilidade da presa em um recipiente de menor diâmetro. O maior tempo total médio gasto em autolimpeza por A. opsimus quando em contato com T. arnobia, 53,92 ± 7,23 minutos, não diferiu do tempo de autolimpeza em T. peregrinus, 31,42 ± 7,11 minutos, mas diferiu da autolimpeza em L. invasa e G. brimblecombei, 18,11 ± 2,71 e 20,04 ± 2,00 minutos, respectivamente. O tempo total médio de autolimpeza do predador em contato com o percevejo-bronzeado também foi semelhante ao tempo gasto com a vespa-da-galha e o psilídeo-de-concha (Figura 3). 54 Figura 3 – Tempo total médio (±E.P.) gasto em minutos por Atopozelus opsimus (Hemiptera: Reduviidae) para a autolimpeza quando em contato com percevejo- bronzeado (PB):, psilídeo-de-concha (PC) vespa-da-galha (VG) e lagarta-parda- do-eucalipto (L) em 360 minutos de observação (Temperatura: 25 ± 2 °C UR: 60 ± 10% e Fotofase: 12 h). Médias seguidas de mesma letra não diferem pelo teste de Tukey-Kramer (p≤ 0,05) Segundo Dias et al. (2012), A. opsimus em contato com G. brimblecombei utilizou para a sua limpeza aproximadamente 7%, ou seja, 25,2 minutos do tempo total das atividades relacionadas à predação. Esse tempo foi próximo aos obtidos nesse experimento, de 18,11 ± 2,71, 20,04 ± 2,00 e 31,42 ± 7,11 minutos com L. invasa, G. brimblecombei e T. peregrinus, provavelmente pela oferta de pragas em quantidades semelhantes. O tempo de autolimpeza de A. opsimus foi maior com T. arnobia que com L. invasa, pois, durante o experimento houve um maior contato acidental entre o predador, as lagartas e seus fios de seda, e apesar do comportamento ser exibido mesmo em um animal totalmente limpo, é observado um aumento nesta exibição quando o mesmo se encontra sujo (GEYER; KORNET, 1982). Os indivíduos adultos de A. opsimus realizaram a limpeza de suas pernas, antenas, rostro e região dorsal posterior (Figura 4). O comportamento foi observado nos períodos em que o inseto se encontrava parado, e também antes, durante e após a predação, assim como o observado por Dias (2013), onde os adultos de A. opsimus b 55 em contato com L. invasa realizaram movimentos de limpeza de antenas e rostro antes e após a predação. Figura 4 – Atividade de autolimpeza de Atopozelus opsimus (Hemiptera: Reduviidae) O tempo utilizado por A. opsimus no comportamento de predação das pragas foram semelhantes, com 70,83 ± 16,22, 107,85 ± 17,57, 108,52 ± 11,00 e 179,90 ± 17,32 minutos gastos em T. peregrinus, T. arnobia, G. brimblecombei e L. invasa, respectivamente (Figura 5). Figura 5 – Tempo total médio (±E.P.) gasto em minutos por Atopozelus opsimus (Hemiptera: Reduviidae) para a predação do percevejo-bronzeado (PB), psilídeo- de-concha (PC), vespa-da-galha (VG) e lagarta-parda-do-eucalipto (L) em 360 minutos de observação (Temperatura: 25 ± 2 °C, UR: 60 ± 10% e Fotofase: 12 h). Médias seguidas de mesma letra não diferem pelo teste de Tukey-Kramer (p≤ 0,05) 56 De acordo com Dias et al. (2012), A. opsimus passou 27,4% do tempo observado realizando a predação de G. brimblecombei, totalizando 88,92 minutos gastos nesse comportamento. Esse tempo se assemelhou aos obtidos no presente experimento, variando de 70,83 minutos com T. peregrinus a 179,90 minutos com L. invasa, possivelmente pela proximidade do número de pragas oferecidas ao predador. Enquanto disponibilizamos 20 indivíduos de cada espécie testada, Dias et al. (2012) ofertou quatro adultos e dez ninfas de G. brimblecombei, sendo o tempo gasto pelo predador para alavancar a concha do psilídeo maior que para a predação de adultos. Após a captura, o predador estende o seu rostro e insere os seus estiletes na presa, que fica paralisada. A hemolinfa da presa é consumida e o predador então a move com o auxílio dos tarsos em movimentos circulares em busca de fluídos. Ao término da alimentação o exoesqueleto da presa é descartado (Figura 6). Figura 6 – Atividade de predação de Atopozelus opsimus (Hemiptera: Reduviidae). A: Thaumastocoris peregrinus (Hemiptera: Thaumastocoridae), B: Glycaspis brimblecombei (Hemiptera: Aphalaridae), C: Leptocybe invasa (Hymenoptera: Eulophidae), D: Thyrinteina arnobia (Lepidoptera: Geometridae) O comportamento de predação foi relatado da mesma maneira por Dias et al., 2012, Dias, 2013 e Dias et al., 2014. Os percevejos da família Reduviidae utilizam as pernas anteriores para capturar as presas e injetam toxinas e saliva proteolítica nas B A C D 57 mesmas, sugando os seus fluidos corporais (GULLAN; CRANSTON, 2012). As presas capturadas por A. opsimus raramente se livram dessa ação, já que o predador apresenta uma secreção adesiva distribuída pelo seu corpo e apêndices (DIAS et al., 2012). A preferência de A. opsimus nesse teste por uma região particular para realizar a inserção dos estiletes nas presas não foi observada. Em adultos de G. brimblecombei (DIAS et al., 2012) e M. domestica (DIAS, 2013) tal preferência também não foi percebida. Porém, em T. peregrinus uma maior quantia de inserções foi notada na região torácica (DIAS et al., 2014). Em L. invasa o predador insere os seus estiletes preferencialmente no abdome e na cabeça dos indivíduos (DIAS, 2013). O predador no decorrer do experimento intercalou diversas vezes o consumo com a captura de novas presas. O contato acidental entre A. opsimus e outras pragas interrompe a sua alimentação, levando à liberação da presa em consumo para então efetuar a captura do inseto preso em seu corpo por secreção adesiva. O consumo intercalado foi similar ao observado por Dias (2013) em ensaio com L. invasa, onde A. opsimus ao capturar uma nova presa, ainda durante a sua alimentação, liberava a presa atual para imobilizar o novo indivíduo através da inserção dos estiletes. O descarte do exoesqueleto de G. brimblecombei, L. invasa, T. peregrinus e T. arnobia após a predação por A. opsimus foi aleatório, não sendo observado um padrão de organização no interior do recipiente utilizado nessa pesquisa, diferindo do relatado por Dias et al. (2012), com a justaposição de corpos de G. brimblecombei por A. opsimus em um canto específico da placa de Petri adotada em seu ensaio. O comportamento de organização dos insetos predados pelo predador pode não ter ocorrido no experimento devido ao diâmetro reduzido do recipiente utilizado nesse ensaio. O tempo total médio gasto pelo predador realizando outros comportamentos como a locomoção e o repouso foi de 158,33 ± 17,28 minutos em L. invasa a 272,49 ± 18,36 minutos em T. peregrinus, não diferindo entre si e entre os demais tempos, de 195,29 ± 17,96 e 219,31 ± 11,30 minutos para T. arnobia e G. brimblecombei, respectivamente (Figura 7). 58 Figura 7 – Tempo total médio (±E.P.) gasto em minutos por Atopozelus opsimus (Hemiptera: Reduviidae) para a realização de outros comportamentos quando em contato com percevejo-bronzeado (PB), psilídeo-de-concha (PC), vespa-da- galha (VG) e lagarta-parda-do-eucalipto (L) em em 360 minutos de observação (Temperatura: 25 ± 2 °C UR: 60 ± 10% e Fotofase: 12 h). Médias seguidas de mesma letra não diferem pelo teste de Tukey-Kramer (p≤ 0,05) Foi observado que o predador passou mais tempo desempenhando outras atividades em ensaio com T. peregrinus, inseto com o qual gastou o menor tempo de predação. O inverso foi constatado para L. invasa, onde A. opsimus aplicou menos tempo em outras atividades e passou o maior tempo predando. No entanto, assim como ocorrido na predação e no forrageamento, os tempos empregados em outras atividades foram semelhantes. O tempo gasto para outros comportamentos, como a locomoção e repouso de A. opsimus (Figura 8), variando de 158,33 minutos com L. invasa a 272,49 minutos com T. peregrinus, foram maiores que os tempos utilizados pelo predador nas demais atividades registradas no experimento, exceto na predação de L. invasa. O mesmo foi relatado por Dias et al. (2012) em A. opsimus com G. brimblecombei, onde mais de 234 minutos ou 65% do tempo de observação foi utilizado em outros comportamentos. 59 Figura 8 – Outras atividades de Atopozelus opsimus (Hemiptera: Reduviidae). A: locomoção, B: repouso 3.4 CONCLUSÕES Os tempos totais médios gastos nos comportamentos de forrageamento, predação e outros (locomoção e repouso) por A. opsimus nas quatro pragas testadas foram semelhantes. O comportamento de autolimpeza de A. opsimus ocorreu por um tempo maior quando em contato com T. arnobia. O tempo total utilizado pelo predador para outros comportamentos foi maior que o tempo aplicado nas demais atividades, exceto na predação de L. invasa. A B 60 REFERÊNCIAS BASIBUYUK, H. H.; QUICKE, D. L. J. Grooming behaviours in the Hymenoptera (Insecta): potential phylogenetic significance. Zoological Journal of the Linnean Society, v. 125, n. 3, p. 349-382, 1999. BERRIDGE, K. C. Comparative fine structure of action: rules of form and sequence in the grooming patterns of six rodent species. Behaviour, v. 113, n. 1-2, p. 21-56, 1990. CROMBERG, V. U. A organização do comportamento de auto-limpeza corporal de machos e fêmeas de Musca domestica. 1995. 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