GUILHERME LIMA DA SILVA ANÁLISE TEMPORAL DA COMUNIDADE DE AVES EM UM FRAGMENTO DE VEGETAÇÃO NATURAL EM UNIDADE DE MANEJO FLORESTAL Botucatu 2019 GUILHERME LIMA DA SILVA ANÁLISE TEMPORAL DA COMUNIDADE DE AVES EM UM FRAGMENTO DE VEGETAÇÃO NATURAL EM UNIDADE DE MANEJO FLORESTAL Dissertação apresentada à Faculdade de Ciências Agronômicas da Unesp Câmpus de Botucatu, para obtenção do título de Mestre em Ciência Florestal. Orientadora: Dra. Renata Cristina Batista Fonseca Botucatu 2019 S586a Silva, Guilherme Lima da Análise temporal da comunidade de aves em um fragmento de vegetação natural em unidade de manejo florestal / Guilherme Lima da Silva. -- Botucatu, 2019 74 p. : il., tabs., fotos, mapas Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual Paulista (Unesp), Faculdade de Ciências Agronômicas, Botucatu Orientadora: Renata Cristina Batista Fonseca 1. Fragmentação. 2. Avifauna. 3. Bioindicadores. 4. Silvicultura. 5. Monitoramento. I. Título. Sistema de geração automática de fichas catalográficas da Unesp. Biblioteca da Faculdade de Ciências Agronômicas, Botucatu. Dados fornecidos pelo autor(a). Essa ficha não pode ser modificada. Dedico este trabalho aos meus pais, pois este foi o caminho que me ensinaram a seguir... AGRADECIMENTOS Primeiramente a Deus por ter me permitido percorrer todo esse caminho, e ter me mostrado cada dia mais o seu e o meu valor... A meus pais Isaias e Sandra, por serem sempre meus maiores apoiadores, pais amigos e exemplo de vida. A minha esposa Dhaiane, por toda paciência, ajuda, sacrifício e compreensão nos momentos difíceis, por ter aberto mão de momentos de distração e descanso para estar ao meu lado, seja em campo ou em casa. A minha irmã Amanda, mulher guerreira que admiro muito e que me deu o melhor presente que já recebi até hoje, minha afilhada Lívia. A Lívia, que mesmo pequenina não imagina quantas vezes foi quem me deu forças pra seguir, muito mais que uma sobrinha, você é um anjo que Deus colocou em minha vida. Ao meu grande amigo José Luiz da Silva Maia, pessoa a qual tenho um carinho e admiração especial. Essa conquista não seria possível sem a sua ajuda, de coração meu muito obrigado! A minha orientadora Renata pela oportunidade de realizar esta conquista, por toda ajuda e ensinamentos. A toda minha família, em especial aos meus primos Vi e Paty, aos seus filhos Raul e Vitor pessoas que apesar da distância, estão sempre próximos e me ajudaram a chegar até aqui. Aos amigos da Duratex e de vida João, Guilherme e Andreza pela oportunidade, presteza e amizade ao longo desses anos. A Andreli, que por todo amor que tinha pelas aves criou asas, nos deixando somente boas lembranças. Aos meus amigos Fabio Maffei, Moisés Guimarães, William Pinheiro e Vinícius Souza, esse ano não foi fácil, agradeço a Deus por tê-los colocado em minha vida e por terem me dado todo apoio nos momentos mais difíceis. Ao Victor Antonelli por dividir comigo as ferroadas dos marimbondos na primeira amostra e a todos que de certa forma contribuíram para que isso fosse possível. O presente trabalho foi realizado com apoio de Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – Brasil (CAPES) – Código de Financiamento 001. “Que todos os esforços e conhecimentos em prol a natureza e conservação dos recursos naturais não sejam em vão.” Guilherme Lima da Silva RESUMO A fragmentação é uma das principais causas da perda de biodiversidade. Conciliar as atividades produtivas e a conservação dos recursos naturais é um dos principais desafios das empresas do setor florestal. Poucos estudos avaliam a composição e estrutura das comunidades em longo prazo, sendo o monitoramento de aves uma ferramenta eficaz para tal finalidade. Este estudo foi conduzido num fragmento de vegetação natural em unidade de manejo florestal no município de Agudos, interior de São Paulo, Brasil. Tem como objetivo verificar se houve alteração na comunidade de aves de um fragmento de no intervalo de 35 anos. Nesse intervalo o fragmento que no estudo inicial era isolado foi conectado a outras áreas de vegetação natural por meio de corredores ecológicos. A captura das aves foi realizada com o auxílio de redes de neblina, dispostas em cinco pontos, com quatro redes por ponto. As amostras foram realizadas por dois dias consecutivos/mês/ponto sendo o estudo inicial, realizado de março de 1982 a janeiro de 1983 e o atual, de novembro de 2017 a dezembro de 2018. No estudo inicial foram capturados 368 indivíduos, distribuídos em 16 famílias e 32 espécies. A diversidade foi de H’ = 2,7. Não houve dominância significativa entre as espécies (J = 0,77). No atual foi constatada diminuição significativa na riqueza e diversidade, sendo capturados 142 indivíduos, de 12 famílias e 18 espécies. A diversidade foi de H’ = 2,2. Não houve dominância significativa entre as espécies (J = 0,78). A curva do coletor no estudo atual não tendeu a estabilização, sendo estimadas 26 espécies (Jackknife1). Os resultados mostram que apesar das estratégias adotadas pela empresa, a avifauna continuou sendo afetada pelos impactos da fragmentação já previstos pela literatura. As alterações na matriz no qual o fragmento está inserido contribuíram significativamente para as alterações identificadas. Estudos de longo prazo são de grande importância, porém foi constatada a necessidade de monitoramentos pontuais e em menores intervalos de tempo. Apesar de não terem sido capturadas no estudo atual, algumas espécies foram registradas na área em estudo forrageando nos estratos mais altos do fragmento, sendo esta mudança de comportamento uma das respostas apresentadas pela avifauna às alterações no habitat. Foram registradas cinco novas espécies com destaque para Eucometis penicillata e Thamnophilus pelzelni, espécies dependentes de ambientes florestais que dificilmente se deslocam por áreas abertas, constatando a efetividade dos corredores ecológicos. Palavras-chave: Fragmentação. Monitoramento. Bioindicadores. Silvicultura. ABSTRACT Fragmentation is a major cause of biodiversity loss. Reconciling how productive activities and conservation of natural resources is one of the main challenges for companies in the forest sector. Few studies assess long-term community composition and structure, and bird monitoring is an effective tool for such use. This study was conducted on a fragment of natural vegetation in the forest unit in Agudos, São Paulo State, Brazil. It aims to verify if there was alteration in the bird community of a 35 years interval fragment. In this interval the fragment that in the initial study, was connected to other areas of natural vegetation through ecological corridors. The birds were captured with the aid of five point mist nets with four nets per point. Samples were taken for two consecutives days/month/point with the initial study conducted from March 1982 to January 1983 and the current study from November 2017 to December 2018. No initial study captured 368 individuals, distributed in 16 families and 32 species. The diversity was H '= 2.7. There was no significant dominance between species (J = 0.77). At the moment, there was a significant reduction in richness and diversity, and 142 individuals from 12 families and 18 species were captured. The diversity was H '= 2.2. There was no significant dominance between species (J = 0.78). A collector curve in the current study is not stabilized and an estimated 26 species (Jackknife1). The results show that despite the strategies adopted by the company, an avifauna community continues to be affected by the impacts of fragmentation predicted in the literature. Changes in the matrix in which the fragment is inserted contributed significantly to the identified changes. Long-term studies are of great importance, but have found the need to monitor punctual and at shorter intervals. Although not captured in the current study, some species have been recorded in the study area to stage at the highest levels of the fragment, and this behavior change is one of the responses applied by birds to habitat changes. Five new species were recorded, especially Eucometis penicillata and Thamnophilus pelzelni, species dependent on forest environments that can hardly move through open areas, noting the effectiveness of ecological corridors. Key-words: Fragmentation. Monitoring. Bioindicators. Forestry. LISTA DE FIGURAS Figura 1 - Evolução temporal da paisagem no entorno do fragmento estudado. ..... 27 Figura 2 - Mapa com localização da Fazenda Monte Alegre, no município de Agudos, São Paulo, com destaque para o fragmento estudado ............................... 29 Figura 3 - Temperatura e pluviosidade média do município de Agudos durante o período de dezembro de 2017 a novembro de 2018 ................................................. 30 Figura 4 – Temperatura e pluviosidade média durante o período de estudo T1 realizado entre março de 1982 a janeiro de 1983 na Fazenda Monte Alegre, município de Agudos, São Paulo. ............................................................................. 31 Figura 5 – Fragmento amostrado e talhões utilizados para reflorestamento na Fazenda Monte Alegre, interior do Estado de São Paulo, Brasil. .............................. 32 Figura 6 - Distribuição das redes utilizadas na captura da avifauna no estudo realizado no período de 2017 e 2018 na Fazenda Monte Alegre, Agudos, São Paulo, Brasil. Coordenadas disponível no Anexo A. ............................................................ 33 Figura 7 – Métodos utilizados na captura e marcação das aves no estudo realizado na Fazenda Monte Alegre, interior do Estado de São Paulo, Brasil. A e B – Redes de neblina utilizadas na captura das aves; C – Indivíduo capturado pelas redes de neblina; D – Individuo após os procedimentos de coleta de dados biométricos e anilhamento. .............................................................................................................. 34 Figura 8 – Análise de diversidade feita por rarefação (linhas sólidas) e extrapolação (tracejado) baseadas na cobertura amostral e riqueza, áreas sombreadas indicam os intervalos de confiança de 95% para cada amostra após 200 bootstraps dos estudos realizados na Fazenda Monte Alegre, município de Agudos, São Paulo. ................. 38 Figura 9 – Análises de diversidade feitas por rarefação (linhas sólidas) e extrapolação (tracejado) baseadas na riqueza e diversidade de espécies pelos números de Hills, riqueza (q = 0), índice de Shannon (q = 1) e Simpson (q = 2). Áreas sombreadas indicam os intervalos de confiança de 95% para cada amostra após 200 bootstraps dos estudos realizados na Fazenda Monte Alegre, município de Agudos, São Paulo. ................................................................................................... 38 Figura 10 - Análises de diversidade feitas por rarefação (linhas sólidas) e extrapolação (tracejado) baseadas na diversidade e cobertura amostral pelos números de Hills, riqueza (q = 0), índice de Shannon (q = 1) e Simpson (q = 2). Áreas sombreadas indicam os intervalos de confiança de 95% para cada amostra após 200 bootstraps dos estudos realizados na Fazenda Monte Alegre, município de Agudos, São Paulo. .................................................................................................. 39 Figura 11 - Curva de acúmulo de espécies e riqueza estimada pelo estimador Jackniffe1 para área em estudo no período de 1982 e 1983. Estudo realizado na Fazenda Monte Alegre, Agudos, São Paulo, Brasil .................................................. 42 Figura 12 – Espécies de aves identificadas no estudo realizado na Fazenda Monte Alegre, Agudos, São Paulo, Brasil. A - Myiothlypis flaveola; B - Zonotrichia capensis; C - Arremon flavirostris; D - Antilophia galeata; E - Basileuterus culicivorus; F - Cnemotriccus fuscatus; G - Conopophaga lineata; H - Cyanocorax chrysops; I - Eucometis penicillata; J - Leptopogon amaurocephalus; K - Veniliornis passerinus; L - Picumnus albosquamatus; M - Platyrinchus mystaceus; N - Thamnophilus pelzelni; O - Turdus albicollis; P - Turdus subalaris; Q - Turdus amaurochalinus; R - Turdus leucomelas. ............................................................................................................... 46 Figura 13 - Curva de acúmulo de espécies e riqueza estimada pelo estimador Jackniffe1 para área em estudo no período de 2017 e 2018. Estudo realizado na Fazenda Monte Alegre, Agudos, São Paulo, Brasil. ................................................. 47 LISTA DE TABELAS Tabela 1 - Comparativo entre a comunidade de aves capturadas nos dois períodos dos estudos realizados na Fazenda Monte Alegre, Agudos, São Paulo, Brasil. ....... 37 Tabela 2 - Lista de espécies registradas no período de 1982 e 1983 na Fazenda Monte Alegre, Agudos, São Paulo, Brasil ................................................................. 39 Tabela 3 - Espécies, capturas, frequência e classificação de frequência das espécies no período de 1982 e 1983, na Fazenda Monte Alegre, município de Agudos, São Paulo. Espécies com Frequência F > 10 foram consideradas residentes abundantes, com 1 < F < 10 residentes e F < 1 raras ............................................... 42 Tabela 4 - Lista de espécies registradas no período de 2017 e 2018 na Fazenda Monte Alegre, Agudos, São Paulo, Brasil ................................................................. 44 Tabela 5 - Espécies, capturas, frequência e classificação de frequência das espécies capturadas no período de 2017 e 2018, na Fazenda Monte Alegre, município de Agudos, São Paulo. Espécies com Frequência F > 10 foram consideradas residentes abundantes, com 1 < F < 10 residentes e F < 1 raras. ...... 47 Tabela 6 – Relação de aves consideradas bioindicadoras no fragmento avaliado nos estudos Inicial e Atual realizados na Fazenda Monte Alegre, Agudos, São Paulo, Brasil. ........................................................................................................................ 49 SUMÁRIO 1 INTRODUÇÃO............................................................................................. 21 2 OBJETIVOS................................................................................................. 28 3 MATERIAL E MÉTODOS............................................................................ 29 3.1 Área de estudo........................................................................................... 29 3.2 Estudo inicial.............................................................................................. 30 3.3 Captura e identificação das aves (atual).................................................. 32 3.4 Análises comparativas entre as comunidades nos dois períodos....... 34 3.5 Análise de bioindicadores......................................................................... 35 4 RESULTADOS............................................................................................. 37 4.1 Comparativo entre as comunidades nos dois períodos........................ 37 4.2 Espécies bioindicadoras........................................................................... 49 5 DISCUSSÃO................................................................................................ 51 6 CONCLUSÕES............................................................................................ 59 REFERÊNCIAS............................................................................................ 61 21 1 INTRODUÇÃO Apesar da reconhecida importância acerca da conservação ambiental, os impactos e ações de degradação aumentam conforme o crescimento populacional, causando prejuízos ecológicos, econômicos e sociais (FORERO-MEDINA & VIEIRA, 2007; MACIEL & BARBOSA, 2015). Tais ações refletem negativamente sobre a biota nativa, restringindo os habitats a níveis muitas vezes inferiores ao mínimo necessário para o estabelecimento e manutenção das comunidades (DARONCO; MELO; DURIGAN, 2013). A fragmentação dos ambientes naturais é uma das principais causas da perda de biodiversidade. No Brasil esse processo teve início juntamente com a colonização, sendo acentuada à medida do crescimento populacional e urbano (KLINK & MOREIRA, 2002, GIMENES & ANJOS, 2003, MILES et al., 2006, VIANI; DURIGAN; MELO, 2010). Tal processo consiste em dividir maciços florestais contínuos em dois ou mais fragmentos de menor tamanho, isolados por culturas ou outros usos diferentes dos que ocorriam naturalmente (FORERO-MEDINA; VIEIRA, 2007). Esse processo interfere diretamente sobre as comunidades que foram isoladas, restringindo as condições e recursos necessários para o estabelecimento e manutenção da fauna e flora (PEREIRA et al., 2010). Além da restrição de habitat, o isolamento expõe as comunidades a fatores que não aconteceriam em áreas contíguas, impactando diretamente sob as espécies e serviços ecossistêmicos por elas prestados, como a polinização, dispersão de sementes e espécies e controle de espécies potencialmente nocivas (LEITÃO FILHO; MORELLATO, 1995). Além da redução, a fragmentação aumenta a exposição dos habitats aos chamados efeitos de borda. Os efeitos de borda são as alterações de fatores bióticos e abióticos existentes em área de transição abruptas entre dois ambientes diferentes. Estas alterações podem causar o favorecimento de algumas espécies em detrimento de outras, causando assim um desequilíbrio ambiental e a maior exposição do ambiente a fatores de degradação (GIMENES & ANJOS, 2003). Os principais fatores abióticos causados pela fragmentação são as alterações na luminosidade, temperatura, umidade e incidência de vento. Tais fatores impactam diretamente sob a composição e dinâmica das comunidades, tendo em vista que são os responsáveis por conduzir processos biológicos fundamentais, que podem variar desde a decomposição e ciclagem de nutrientes até 22 a capacidade de estabelecimento e desenvolvimento de espécies arbóreas (TURTON & FREIBURGER, 1997; GIMENES & ANJOS, 2003; ODUM & BARRET, 2008). Fatores como o tamanho, formato e grau de isolamento dos fragmentos, influenciam diretamente na riqueza, abundância e composição de espécies dos ambientes fragmentados. A riqueza de espécies de um determinado ambiente tende a diminuir à medida que este tem seu tamanho reduzido, isso ocorre devido à diminuição na capacidade suporte do ambiente e pela maior exposição a fatores desfavoráveis existentes no ambiente matriz (FORERO-MEDINA & VIEIRA, 2007). Fragmentos em formatos circulares tendem a abrigar áreas com maior característica de interior de mata se comparados a fragmentos com formatos estreitos e irregulares, isso ocorre devido à maior influência que os efeitos de borda exercem nessas áreas, sendo prejudicial para o estabelecimento de espécies raras e/ou típicas de interior florestal (GIMENES & ANJOS, 2003; FORERO-MEDINA & VIEIRA, 2007). Fragmentos apresentam características e dinâmicas parecidas com a de ambientes insulares e assim como na teoria da biogeografia de ilhas proposta por MacArthur e Wilson (1967), fatores como o isolamento e a permeabilidade da matriz podem interferir na riqueza e composição de espécies. Ainda que os ambientes estejam protegidos e próximos a outras áreas florestais, algumas espécies típicas do interior florestal apresentam alta sensibilidade a alterações ambientais e até mesmo pequenas clareiras ou intervenções podem constituir barreiras, impedindo que se desloquem entre os fragmentos e consequentemente tornando estas espécies mais vulneráveis (LEITÃO FILHO & MORELLATO, 1995; PEREIRA et al., 2010; CAVARZERE et al., 2012). A fragmentação também expõe os habitats ao aumento de agentes externos, facilitando a chegada de espécies exóticas invasoras que devido ao aumento da competição por recursos, predação e/ou afugentamento, podem ser determinantes ao desaparecimento de espécies nativas (SAMPAIO & SCHMIDT, 2013). De maneira geral, os impactos causados pela fragmentação sob a avifauna afetam a riqueza e composição de espécies, porém a variedade de características e comportamentos que o grupo apresenta impossibilita que se tenha um único padrão capaz de descrever como se dará este processo. Gimenes e Anjos (2003) avaliaram estudos de aves em ambientes fragmentados e elencaram a densidade 23 compensatória, extinção dos falconiformes, extinção de frugívoros, extinção de grupos mistos de forrageamento, extinção de outras espécies florestais e o predomínio de espécies onívoras como sendo os principais impactos da fragmentação sob a avifauna. Willis (1979) e Anjos (1998), afirmam que espécies insetívoras escaladoras de tronco (pica-paus e arapaçus) são espécies que possuem resposta rápida a alterações de habitats, sendo as primeiras a desaparecem em ambientes alterados. Os impactos que a fragmentação exerce sobre a avifauna também podem variar conforme o tempo em que houve a fragmentação, permeabilidade da matriz e exposição a fatores de degradação (GIMENES & ANJOS, 2003; FORERO-MEDINA & VIEIRA, 2007). A degradação florestal do Estado de São Paulo teve início por volta de 1856, juntamente com o ciclo do café, e se estende até os dias atuais (VICTOR et al., 2005). O Estado de São Paulo apresenta cerca de 14% de áreas florestais sendo 0,6% de Cerradão, que se encontram fragmentados e/ou isolados, constituindo os últimos refúgios para a fauna silvestre nativa (KRONKA et al, 2005). Durante muito tempo as atividades comerciais relacionadas ao agronegócio foram realizadas sem a preocupação com a conservação dos recursos naturais, isso refletiu na intensa degradação e fragmentação de habitats (REIS; ZAMBONIN; NAKAZONO, 1999). Grande parte dos fragmentos florestais á localizada em áreas onde há o estabelecimento de culturas comerciais, como por exemplo, a silvicultura. Esta atividade ocupa cerca de 7,83 milhões de hectares, isso representa 0,9% de todo o território nacional utilizado para a produção de espécies florestais como o eucalipto, pínus e outras espécies. A produção de espécies florestais é destinada a produção de painéis de madeira, pisos laminados, celulose, papel, energia e biomassa, etc (IBÁ, 2017). Introduzida no Estado de São Paulo por Edmundo Navarro de Andrade nas décadas de 60 e 70, atualmente a silvicultura ocupa lugar de destaque, representando cerca de 6,1% do PIB industrial do país (IBÁ, 2019). Conciliar a conservação dos recursos naturais com o desenvolvimento das atividades comerciais tem sido o maior desafio encontrado pelas empresas do setor florestal (REIS; ZAMBONIN; NAKAZONO, 1999). A legislação ambiental brasileira, apesar de ser considerada uma das mais rigorosas a nível mundial, não consegue sozinha garantir a preservação da biodiversidade (IBÁ, 2017). De acordo com IBGE (2014) 24 de 2000 a 2014 a perda de vegetação florestal no país chegou a 338.342Km². Na contramão desse cenário, as estratégias adotadas pelo setor florestal têm contribuído não só para a manutenção, como para o aumento das áreas florestais e conservação da biodiversidade, apresentando atualmente cerca de seis milhões de hectares de florestas naturais, abrangendo áreas de Reserva Legal, Reservas Particulares do Patrimônio Natural e áreas em recuperação (IBÁ, 2017). Além da preservação de áreas naturais, o setor florestal adota práticas de manejo florestal que visam mitigar os impactos ao meio natural como, o plantio em mosaico, zonas tampão, monitoramentos ambientais e implantação de corredores ecológicos que possibilitam que a fauna utilize essas áreas como habitat ou corredores entre os fragmentos de vegetação natural (IBÁ, 2017). Com objetivo de estabelecer uma produção sustentável, atender à legislação ambiental brasileira e com o advento das certificações Forest Stewardship Council (FSC) e Programa Nacional de Certificação Florestal (CERFLOR/PEFC), as empresas cuja madeira provém de plantações florestais, predominantemente de pínus e eucalipto, ampliaram a atenção e a definição de estratégias para a conservação dos remanescentes florestais, sendo responsáveis por abrigar cerca de seis milhões de hectares de vegetação natural (IBÁ, 2017; FSC, 2019). Os princípios e critérios ambientais exigidos pelos órgãos certificadores visam não só a manutenção, como também o aumento das áreas de vegetação natural e de alto valor de conservação. O manejo e as práticas de conservação fazem com que as reservas florestais naturais e/ou plantadas pelo setor florestal sejam responsáveis por abrigar parte significativa da biodiversidade brasileira (GABRIEL et al., 2013). A avaliação da efetividade das ações de conservação adotadas pelo setor é feita por meio da adoção de indicadores, sendo o levantamento e monitoramento de fauna uma ferramenta utilizada pelas empresas para tal fim (ANTAS; ALMEIDA, 2003). As medidas mitigatórias se fazem necessárias, pois apesar do importante papel que a silvicultura desempenha, trata-se de uma monocultura que, assim como as demais, também gera impactos negativos ao meio natural e teve em algum momento da história sua participação na substituição das florestas naturais por áreas de cultivo (ANTONANGELO & BACHA, 1998; VALVERDE, 2001; PEREIRA et al., 2015;). 25 As aves apresentam representantes em quase todos os ambientes terrestres, algumas espécies possuem alta tolerância a alterações antrópicas, se estabelecendo em ambientes alterados, outras são mais exigentes e só ocorrem em áreas com baixa ou nenhuma influência antrópica (KOSKIMIES, 1989; TEMPLE & WIENS 1989; STOTZ et al.,1996). Tais características fazem com que a avaliação da riqueza, composição e características biológicas permitam que sejam aferidas informações sobre o habitat, tornando o monitoramento uma ferramenta importante para avaliar a qualidade e possíveis distúrbios ambientais, sendo assim consideradas bioindicadoras (KOSKIMIES, 1989; PIRATELLI et al., 2008; BAGLIANO, 2012; OCHOA, 2014). O Brasil possui cerca de 1924 espécies de aves (SIBBR, 2017), que apresentam espécies de diferentes níveis tróficos: carnívoros, detritívoros, frugívoros, granívoros, insetívoros, nectarívoros, onívoros e piscívoros (TELINO- JUNIOR et al., 2005). Espécies com dietas ou hábitos mais restritos, como por exemplo, frugívoros de grande porte e insetívoros escaladores de tronco apresentam respostas rápidas às alterações ambientais, porém pouco se sabe sobre os impactos sobre as espécies em que os efeitos não são imediatos (WILLIS, 1979; TEMPLE & WIENS 1989; ANJOS, 1998; CAVARZERE et al., 2012). O declínio nas populações de aves impacta negativamente na manutenção e restauração dos ecossistemas, tendo em vista o papel que elas desempenham como dispersores de sementes e/ou propágulos (CORRÊA & MOURA, 2011; GONZALEZ, 2011). Pode impactar também na agricultura, pois espécies insetívoras auxiliam no controle biológico de insetos potencialmente nocivos a algumas culturas (PERFECTO, et al., 2004; PHILPOTT et al., 2009). Segundo Pedreros, Rau e Yáñez (2014), uma família de Tyto furcata pode ser responsável pela predação de cerca de 1.000 roedores por ano, sendo este um exemplo do importante papel que as aves exercem no controle biológico de diferentes grupos animais, incluindo espécies potencialmente nocivas às atividades comerciais e também potenciais vetores de doenças (PENSE & CARVALHO, 2005). O papel ecológico exercido pelas aves na manutenção, conservação e restauração de habitats, somado ao papel no controle biológico de espécies potencialmente nocivas a culturas comerciais evidencia a necessidade e importância de se estabelecer estratégias que conciliem a preservação de habitats naturais com 26 culturas agrícolas (PEDREROS; RAU; YÁÑEZ, 2014; GAGETTI; PIRATELLI; PINA- RODRIGUES, 2016). O estudo foi conduzido em um fragmento de vegetação natural localizado entre talhões de eucalipto, estando a aproximadamente 330m da Rodovia Marechal Rondon, 580m de uma unidade fabril e 450m da área urbana de Agudos, praticamente na borda de um amplo polígono com plantações florestais e áreas de conservação que se estendem até o município de Pederneiras (NEVES, 2007). A silvicultura teve início no entorno deste fragmento no ano de 1958. Foi implantada com a preocupação em conservar cerca de 500 hectares de vegetação natural distribuídos aleatoriamente, visando projetos de reconstituição da vegetação e ecossistemas nativos (BERTOLANI, 1982; PASCHOAL, 2004; NEVES, 2007). As áreas destinadas à conservação apresentam as fitofisionomias Cerradão, Campo e Capoeira, distribuídos em fragmentos entre as plantações florestais (NEVES, 2007; PASCHOAL, 2004). No ano de 2004 foram implantados dois corredores ecológicos, por meio da regeneração natural, interligando o fragmento em suas porções norte e sul às Áreas de Preservação Permanentes próximas. Anteriormente à implantação do plantio de pínus, as áreas no entorno do fragmento eram utilizadas para a produção de café, cana-de-açúcar, milho, havendo também áreas de cerrado que eram utilizadas como fonte de madeira para as comunidades locais, estima-se que a área em estudo tenha sido fragmentada há cerca de vinte anos antes da transição para a cultura de pínus. As expansões urbanas, industriais e rodoviárias em direção ao fragmento alteraram a paisagem, tornando o fragmento mais exposto a alterações antrópicas (Figura 1). 27 Figura 1 - Evolução temporal da paisagem no entorno do fragmento estudado. Fonte: Google Earth. 28 2 OBJETIVOS O presente estudo tem como objetivo verificar se houve alteração na comunidade de aves de um fragmento de no intervalo de 35 anos. Sendo assim os objetivos propostos são: 1. Realizar a análise comparativa entre a comunidade de aves no fragmento em estudo no intervalo de 35 anos; 2. Avaliar a composição das espécies capturadas, bem como suas características ecológicas. Ainda que adotadas estratégias para manter a conectividade entre as áreas de conservação, acredita-se que neste intervalo de tempo os efeitos da fragmentação tenham se acentuados sobre a comunidade de aves, acarretando na diminuição da riqueza e diversidade e alterando a composição das espécies. 29 3 MATERIAL E MÉTODOS 3.1 Área de estudo O estudo foi realizado na Fazenda Monte Alegre (FMA), num fragmento de Cerradão com aproximadamente 36 ha (UTM 22K 7.514.540 mE /710.590 mN) pertencente à empresa Duratex Florestal Ltda. Localizada no Km 323 da Rodovia Marechal Rondon (SP-300) em Agudos, ocupa uma área de aproximadamente 13,5 mil hectares para a produção de eucalipto destinados para a produção de painéis de madeira do tipo Medium Density Fiberboard (MDF)(Figura 2). Figura 2 - Mapa com localização da Fazenda Monte Alegre, no município de Agudos, São Paulo, com destaque para o fragmento estudado Fonte: Silva, 2019. O clima da região, segundo a classificação de Köppen (1988) é do tipo Cwa, que abrange grande parte do Estado de São Paulo e tem como característica as estações bem definidas, com maiores concentrações de chuvas no período do verão e invernos mais secos e baixa pluviosidade. Durante o estudo a precipitação acumulada foi de 1291,5mm, apresentando significativa variação sazonal, sendo os meses de abril a julho os de menor precipitação, com média em 11,5mm. A umidade média do ar foi de 72% com as temperaturas médias máximas e mínimas em 28,9 e 17,9ºC (Figura 3). 30 Figura 3 - Temperatura e pluviosidade média do município de Agudos durante o período de dezembro de 2017 a novembro de 2018 Nota: Os dados do climograma foram fornecidos pelo Instituto de Pesquisas Meteorológicas – IPMET/UNESP de Bauru, SP. Fonte: Silva (2019) 3.2 Estudo inicial No período de março de 1982 a janeiro de 1983 foi realizado um estudo pelos pesquisadores José Luiz da Silva Maia e Emílio Dente, com objetivo de inventariar a avifauna existente no fragmento para elaboração de plano de manejo das áreas de conservação da empresa. Pelo fato do estudo ter sido realizado sem a finalidade científica, não foram seguidas padronizações metodológicas, sendo realizadas quinze amostras no período de dez meses, com variação no período amostral de dois a oito dias. O estudo foi realizado com o método de captura por redes de neblina (9 x 2,5 m, malha de 25 mm). Foram utilizados cinco pontos amostrais (G1, G2, G3, G4 e G5) com quatro redes por ponto, que foram alocados de modo a cobrir as extremidades norte, sul, leste, oeste e também central do fragmento (Anexo A, Figura 6). As redes foram dispostas próximas, porém não em linhas, havendo espaçamento de 10 a 12m entre elas e posicionamento aleatório. 0 5 10 15 20 25 30 35 0 50 100 150 200 250 300 Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Precipitação Acumulada Temp. max. Média Temp. min. Média T e m p e ra tu ra (ºC ) P lu v io s id a d e ( m m ) 31 Durante o estudo a precipitação acumulada foi de 1.738mm, apresentando significativa variação sazonal, sendo os meses de julho a setembro os de menor precipitação, com média em 158mm (Figura 4). Figura 4 – Temperatura e pluviosidade média durante o período de estudo T1 realizado entre março de 1982 a janeiro de 1983 na Fazenda Monte Alegre, município de Agudos, São Paulo. Nota: Os dados foram fornecidos pela Empresa Duratex S/A. Fonte: Silva (2019) Neste período o fragmento já apresentava vegetação com características estruturais de uma floresta madura, apresentando dossel contíguo, epífitas, estratificações e formação de serapilheira, sendo uma área de Cerrado (NEVES, 2007). As áreas adjacentes ao fragmento eram utilizadas para a produção de pinus, com ciclo longo (25 anos) manejado por desbaste. A substituição do pínus pelo eucalipto nos talhões adjacentes ao fragmento foi realizada em etapas que se estenderam de novembro de 2009 a dezembro de 2013 (Figura 5). Essa alteração acarretou em mudanças no manejo, que passou a ser realizado em mosaico, com corte raso em tempo médio de seis anos e também na maior quantidade de processos, implementos e mão de obra utilizados em seu cultivo, consequentemente uma maior interferência antrópica na área em estudo. P lu v io s id a d e ( m m ) T e m p e ra tu ra (ºC ) 32 Figura 5 – Fragmento amostrado e talhões utilizados para reflorestamento na Fazenda Monte Alegre, interior do Estado de São Paulo, Brasil. Fonte: Silva (2019). 3.3 Captura e identificação das aves (atual) Para que fosse possível a comparação entre os dados nos dois períodos as amostras foram realizadas seguindo a metodologia utilizada no estudo passado. Os levantamentos em campo foram realizados no período de dezembro de 2017 a novembro de 2018, com objetivo de avaliar as possíveis variações na comunidade cobrindo as estações do ano. Cada ponto foi amostrado por dois dias consecutivos/mês, sendo amostrados concomitantemente dois e três pontos, totalizando quatro dias de amostragens por mês e doze amostras. As redes foram abertas ao amanhecer, por volta de 6h e ficaram expostas por um período de 5h/dia totalizando um esforço amostral de 120h por ponto e 7200h de amostragem total. As aves capturadas tiveram seus dados biométricos coletados e foram soltas no mesmo local de coleta após serem marcadas por anilhas numeradas padrão CEMAVE (Figura 7). As medidas e marcação servirão para possíveis atividades de monitoramento e estudos futuros (ANTAS & ALMEIDA, 2003; DEVELEY & MARTENSEN, 2006). 33 A identificação das espécies foi feita com auxílio de bibliografia específica, sendo a nomenclatura e ordenamento taxonômico conforme sugerido pelo Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos (PIACENTINI, 2015). A espécie, Neopelma aurifrons como relacionada nos manuscritos originais do estudo, foi substituída por Neopelma pallescens. Com o advento da genética, algumas espécies foram reclassificadas taxonomicamente, sendo atualmente, a espécie citada no manuscrito original, de ocorrência restrita a áreas do nordeste brasileiro. Também por esse motivo, Basileuterus hypoleucus e Basileuterus culicivorus passaram a ser consideradas como uma única espécie, sendo as variações existentes apenas de caráter fenotípico (PIACENTINI, 2015). Figura 6 - Distribuição das redes utilizadas na captura da avifauna no estudo realizado no período de 2017 e 2018 na Fazenda Monte Alegre, Agudos, São Paulo, Brasil. Coordenadas disponível no Anexo A. Fonte: Silva (2019). 34 Figura 7 – Métodos utilizados na captura e marcação das aves no estudo realizado na Fazenda Monte Alegre, interior do Estado de São Paulo, Brasil. A e B – Redes de neblina utilizadas na captura das aves; C – Indivíduo capturado pelas redes de neblina; D – Individuo após os procedimentos de coleta de dados biométricos e anilhamento. 3.4 Análises comparativas entre as comunidades nos dois períodos Para análise da diversidade de espécies foi utilizado o índice de Shannon- Wiener (H’), que faz diferenciação entre as espécies raras e/ou abundantes, sendo o índice de maior utilização em estudos de biodiversidade (MAGURRAN, 1988; MAGURRAN, 2013). A relação da distribuição de indivíduos entre as espécies foi feita através do cálculo da Equabilidade de Pielou (J’). Estas análises foram realizadas utilizando o pacote estatístico PAST (HAMMER et al., 2001). O cálculo da frequência de ocorrência (F) foi realizada através do número de observação de cada espécie em relação ao número de amostras realizadas e classificadas de acordo com Trajano (1984) e Vielliard et al. (2010) em residente abundante (>10), residente (1 10 foram consideradas residentes abundantes, com 1 < F < 10 residentes e F < 1 raras Táxon Nome Comum Capturas Frequência Classificação Frequência COLUMBIFORMES Columbidae Geotrygon violacea (Temminck, 1809) juriti-vermelha 1 0.27 RARA Leptotila verreauxi Bonaparte, 1855 juriti-pupu 3 0.82 RARA CAPRIMULGIFORMES Caprimulgidae bacurau Nyctidromus albicollis (Gmelin, 1789) 5 1.36 RESIDENTE APODIFORMES Trochilidae Hylocharis chrysura (Shaw, 1812) beija-flor- dourado 1 0.27 RARA Florisuga fusca (Vieillot, 1817) beija-flor-preto 2 0.54 RARA PICIFORMES 0 5 10 15 20 25 30 35 40 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 R iq u e z a Número de amostras Observada Jackknife1 43 Táxon Nome Comum Capturas Frequência Classificação Frequência Picidae Celeus flavescens (Gmelin, 1788) pica-pau-de- cabeça-amarela 2 0.54 RARA PASSERIFORMES Thamnophilidae Taraba major (Vieillot, 1816) choró-boi 1 0.27 RARA Thamnophilus caerulescens Vieillot, 1816 choca-da-mata 8 2.17 RESIDENTE Conopophagidae Conopophaga lineata (Wied, 1831) chupa-dente 24 6.52 RESIDENTE Furnariidae Automolus leucophthalmus (Wied, 1821) barranqueiro-de- olho-branco 1 0.27 RARA Pipridae Antilophia galeata (Lichtenstein, 1823) soldadinho 10 2.71 RESIDENTE Neopelma pallescens (Lafresnaye, 1853) fruxu-do- cerradão 3 0.82 RARA Platyrinchidae Platyrinchus mystaceus Vieillot, 1818 patinho 12 3.26 RESIDENTE Rhynchocyclidae Leptopogon amaurocephalus Tschudi, 1846 cabeçudo 3 0.82 RARA Tyrannidae Cnemotriccus fuscatus (Wied, 1831) guaracavuçu 26 7.07 RESIDENTE Elaenia flavogaster (Thunberg, 1822) guaracava-de- barriga-amarela 4 1.09 RESIDENTE Elaenia mesoleuca (Deppe, 1830) tuque 5 1.36 RESIDENTE Elaenia obscura (d'Orbigny & Lafresnaye, 1837) tucão 4 1.09 RESIDENTE Elaenia chiriquensis Lawrence, 1865 chibum 4 1.09 RESIDENTE Vireonidae Cyclarhis gujannensis (Gmelin, 1789) pitiguari 3 0.82 RARA Turdidae Turdus albicollis Vieillot, 1818 sabiá-coleira 33 8.97 RESIDENTE Turdus amaurochalinus Cabanis, 1850 sabiá-poca 40 10.87 RESIDENTE ABUNDANTE Turdus leucomelas Vieillot, 1818 sabiá-barranco 86 23.37 RESIDENTE ABUNDANTE Turdus subalaris (Seebohm, 1887) sabiá-ferreiro 5 1.36 RESIDENTE Turdus rufiventris Vieillot, 1818 sabiá-laranjeira 3 0.82 RARA Passerellidae Arremon flavirostris Swainson, 1838 tico-tico-de-bico- amarelo 5 1.36 RARA Parulidae 44 Táxon Nome Comum Capturas Frequência Classificação Frequência Basileuterus culicivorus (Deppe, 1830) pula-pula 18 4.89 RESIDENTE Myiothlypis flaveola Baird, 1865 canário-do-mato 53 14.40 RESIDENTE ABUNDANTE Setophaga pitiayumi (Vieillot, 1817) mariquita 1 0.27 RARA Thraupidae Tachyphonus coronatus (Vieillot, 1822) tiê-preto 1 0.27 RARA Tangara cayana (Linnaeus, 1766) saíra-amarela 1 0.27 RARA Saltator similis d’Orbigny & Lafresnaye, 1837 trinca-ferro 2 0.54 RARA No estudo atual foram capturados 142 indivíduos (captura e recaptura) pertencentes a 12 famílias, 18 espécies (Figura 12). Não foram registradas espécies ameaçadas de extinção nos âmbitos estadual e federal, sendo Turdidae, com quatro espécies a família com o maior número de representantes. A espécie Antilophia galeata foi a única frugívora registrada, sendo as demais insetívoras e onívoras com nove e oito espécies respectivamente. Dentre as espécies capturadas 12 são dependentes de ambientes florestais, cinco semi-dependentes e uma independente (SILVA, 1995). Não foi identificada a presença de espécies com alta sensibilidade a alterações antrópicas. Espécies de média e baixa sensibilidade compreenderam 10 e 8 espécies respectivamente (STOTZ, 1996). Foram capturadas seis espécies de interesse comercial e cinegéticas (COSTA & MONTEIRO, 2016) (Tabela 4). Tabela 4 - Lista de espécies registradas no período de 2017 e 2018 na Fazenda Monte Alegre, Agudos, São Paulo, Brasil Táxon Nome Comum Guilda Dep. Florestal Sens. Ambiental Cinegética Status 1 2 3 PICIFORMES Picidae Picumnus albosquamatus d’Orbigny, 1840 pica-pau-anão- escamado INS DFS BAIXA Veniliornis passerinus (Linnaeus, 1766) picapauzinho- anão INS DFS BAIXA PASSERIFORMES Thamnophilidae Thamnophilus pelzelni Hellmayr, 1924 choca-do- planalto INS DFD MÉDIA Conopophagidae Conopophaga lineata (Wied, 1831) chupa-dente INS DFD MÉDIA 45 Táxon Nome Comum Guilda Dep. Florestal Sens. Ambiental Cinegética Status 1 2 3 Pipridae Antilophia galeata (Lichtenstein, 1823) soldadinho FRU DFD MÉDIA Platyrinchidae Platyrinchus mystaceus Vieillot, 1818 patinho INS DFD MÉDIA Rhynchocyclidae Leptopogon amaurocephalus Tschudi, 1846 cabeçudo INS DFD MÉDIA Tyrannidae Cnemotriccus fuscatus (Wied, 1831) guaracavuçu INS DFD BAIXA Corvidae Cyanocorax chrysops (Vieillot, 1818) gralha-picaça ONI DFS BAIXA Turdidae Turdus albicollis Vieillot, 1818 sabiá-coleira ONI DFD MÉDIA X Turdus amaurochalinus Cabanis, 1850 sabiá-poca ONI DFS BAIXA X Turdus leucomelas Vieillot, 1818 sabiá-barranco ONI DFS BAIXA X Turdus subalaris (Seebohm, 1887) sabiá-ferreiro ONI DFD BAIXA X Passerellidae Arremon flavirostris Swainson, 1838 tico-tico-de- bico-amarelo ONI DFD MÉDIA X Zonotrichia capensis (Statius Muller, 1776) tico-tico ONI DFI BAIXA X Parulidae Basileuterus culicivorus (Deppe, 1830) pula-pula INS DFD MÉDIA Myiothlypis flaveola Baird, 1865 canário-do- mato INS DFD MÉDIA Thraupidae Eucometis penicillata (Spix, 1825) pipira-da-taoca ONI DFD MÉDIA Classificação e ordenamento segundo o recomendado pelo CBRO (PIACENTINI, 2015); Guilda alimentar: GRA - granívoro, INS - insetívoro, FRU - frugívoro, ONI - onívoro, NEC - nectarívoro; Dependência Florestal (SILVA,1995): DFI - independente, DFS - semi-dependente e DFD - dependente; Sensibilidade Ambiental (STOTZ, 1996). Status de conservação conforme 1-São Paulo (São Paulo, 2018), 2-Brasil (ICMBio, 2018) e 3- IUCN (2019). O maior número de capturas ocorreu durante o período mais seco do ano, abril (19), maio (15) e junho (21). A análise pelo índice de diversidade obteve resultado H’ = 2,2. Apesar da proximidade entre o número de espécies capturadas e o número estimado, a curva de acúmulo de espécies se apresenta de maneira crescente não tendendo a atingir a estabilização. Este resultado corrobora com Jackniffe1, que estimou em 26 o número de espécies existentes na área em estudo (Figura 13). A análise de equabilidade não indicou dominância acentuada entre as espécies J = 0,78. 46 Figura 12 – Espécies de aves identificadas no estudo realizado na Fazenda Monte Alegre, Agudos, São Paulo, Brasil. A - Myiothlypis flaveola; B - Zonotrichia capensis; C - Arremon flavirostris; D - Antilophia galeata; E - Basileuterus culicivorus; F - Cnemotriccus fuscatus; G - Conopophaga lineata; H - Cyanocorax chrysops; I - Eucometis penicillata; J - Leptopogon amaurocephalus; K - Veniliornis passerinus; L - Picumnus albosquamatus; M - Platyrinchus mystaceus; N - Thamnophilus pelzelni; O - Turdus albicollis; P - Turdus subalaris; Q - Turdus amaurochalinus; R - Turdus leucomelas. 47 Figura 13 - Curva de acúmulo de espécies e riqueza estimada pelo estimador Jackniffe1 para área em estudo no período de 2017 e 2018. Estudo realizado na Fazenda Monte Alegre, Agudos, São Paulo, Brasil. As espécies Turdus leucomelas, Arremon flavirostris e Myiothlypis flaveola com frequência de captura acima de 10, foram caracterizadas como residentes abundantes no estudo T2. Seis espécies foram caracterizadas como raras e residentes (Tabela 5). Tabela 5 - Espécies, capturas, frequência e classificação de frequência das espécies capturadas no período de 2017 e 2018, na Fazenda Monte Alegre, município de Agudos, São Paulo. Espécies com Frequência F > 10 foram consideradas residentes abundantes, com 1 < F < 10 residentes e F < 1 raras. Táxon Nome Comum Capturas Frequência Classificação Frequência PICIFORMES Picidae Picumnus albosquamatus d’Orbigny, 1840 pica-pau- anão- escamado 1 0.70 RARA Veniliornis passerinus (Linnaeus, 1766) picapauzinh o-anão 1 0.70 RARA PASSERIFORMES Thamnophilidae Thamnophilus pelzelni Hellmayr, 1924 choca-do- planalto 10 7.04 RESIDENTE Conopophagidae Conopophaga lineata (Wied, 1831) chupa-dente 2 1.41 RESIDENTE Pipridae Antilophia galeata (Lichtenstein, 1823) soldadinho 2 1.41 RESIDENTE Platyrinchidae 0 5 10 15 20 25 30 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 R iq u e z a Número de amostras Observada Jackknife1 48 Táxon Nome Comum Capturas Frequência Classificação Frequência Platyrinchus mystaceus Vieillot, 1818 patinho 11 7.75 RESIDENTE Rhynchocyclidae Leptopogon amaurocephalus Tschudi, 1846 cabeçudo 1 0.70 RARA Tyrannidae Cnemotriccus fuscatus (Wied, 1831) guaracavuç u 1 0.70 RARA Corvidae Cyanocorax chrysops (Vieillot, 1818) gralha- picaça 1 0.70 RARA Turdidae Turdus albicollis Vieillot, 1818 sabiá- coleira 3 2.11 RESIDENTE Turdus amaurochalinus Cabanis, 1850 sabiá-poca 1 0.70 RARA Turdus leucomelas Vieillot, 1818 sabiá- barranco 18 12.68 RESIDENTE ABUNDANTE Turdus subalaris (Seebohm, 1887) sabiá- ferreiro 2 1.41 RESIDENTE Passerellidae Arremon flavirostris Swainson, 1838 tico-tico-de- bico- amarelo 24 16.90 RESIDENTE ABUNDANTE Zonotrichia capensis (Statius Muller, 1776) tico-tico 2 1.41 RESIDENTE Parulidae Basileuterus culicivorus (Deppe, 1830) pula-pula 8 5.63 RESIDENTE Myiothlypis flaveola Baird, 1865 canário-do- mato 52 36.62 RESIDENTE ABUNDANTE Thraupidae Eucometis penicillata (Spix, 1825) pipira-da- taoca 2 1.41 RESIDENTE 49 4.2 Espécies bioindicadoras Considerando as espécies capturadas nos dois períodos, 20 espécies foram consideradas bioindicadoras para a área em estudo devido à classificação de frequência de captura (Tabela 6). Tabela 6 – Relação de aves consideradas bioindicadoras no fragmento avaliado nos estudos Inicial e Atual realizados na Fazenda Monte Alegre, Agudos, São Paulo, Brasil. Táxon Nome Comum Inicial Atual Frequência Classificação Frequência Geotrygon violacea (Temminck, 1809) juriti-vermelha X 0.27 RARA Leptotila verreauxi Bonaparte, 1855 juriti-pupu X 0.82 RARA Hylocharis chrysura (Shaw, 1812) beija-flor-dourado X 0.27 RARA Florisuga fusca (Vieillot, 1817) beija-flor-preto X 0.54 RARA Celeus falvescens (Gmelin, 1788) pica-pau-de-cabeça- amarela X 0.54 RARA Picumnus albosquamatus (d'Orbigny, 1840) pica-pau-anão- escamado X 0.70 RARA Veniliornis passerinus (Linnaeus, 1766) picapauzinho-anão X 0.70 RARA Taraba major (Vieillot, 1816) choro-boi X 0.27 RARA Automulus leucophthalmus (Wied, 1821) barranqueiro-de- olho-branco X 0.27 RARA Neopelma pallescens (Lafresnaye, 1853) fruxu-do-cerradão X 0.82 RARA Leptopogon amaurocephalus Tschudi, 1846 cabeçudo X X 0.82 RARA Cnemotriccus fuscatus (Wied, 1831) guaracavuçu X 0.70 RARA Cyanocorax chrysops (Vieillot, 1818) gralha-picaça X 0.70 RARA Cyclarhis gujannensis (Gmelin, 1789) pitiguari X 0.82 RARA Turdus amaurochalinus Cabanis, 1850 sabiá-poca X 0.70 RARA Turdus rufiventris Vieillot, 1818 sabiá-laranjeira X 0.82 RARA Arremon flavirostris Swainson, 1838 tico-tico-de-bico- amarelo X X 1.36 RARA Setophaga pitiayumi (Vieillot, 1817) mariquita X 0.27 RARA Tachyphonus coronatus (Vieillot, 1822) tiê-preto X 0.27 RARA Tangara cayana (Linnaeus, 1766) saíra-amarela X 0.27 RARA Saltator similis d'Orbigny & Lafresnaye, 1837 trinca-ferro X 0.54 RARA 50 Dentre as espécies identificadas nos dois estudos Geotrygon violacea se destaca como sendo a espécie de maior atenção. Dependente de habitat florestal, com alta sensibilidade a alterações ambientais, esta espécie encontra-se em risco de extinção no Estado de São Paulo estando regionalmente extinta (São Paulo, 2018). 51 5 DISCUSSÃO Houve redução significativa na riqueza e diversidade da área em estudo. Ainda que adotadas estratégias para manter a conectividade entre os ambientes naturais, os impactos da fragmentação sobre a comunidade de aves se mostraram crescentes entre dois estudos. Vielliard & Silva (1990) afirmam que matas de interior que apresentem menos de 280 espécies indicam alterações antrópicas. Levantamentos e monitoramentos internos realizados a partir de 1978 indicam a riqueza de 228 espécies de aves para a Fazenda Monte Alegre (MAIA, 2019). Cavarzere et al. (2013) identificou que as redes de neblina são eficientes na captura de 80 a 85% da comunidade de aves de ambientes florestais em estudos com esforço amostral superior a 70h. Se considerados esses valores, o fato de no estudo inicial ter sido capturada apenas uma espécie com alta sensibilidade a alterações antrópicas e a ausência de arapaçus e frugívoros de grande porte, é possível inferir que no estudo inicial a comunidade de aves capturada já se apresentava características de ambientes alterados. Sendo composta predominantemente por espécies de média e baixa sensibilidade a alterações ambientais, típicas de bordas e de hábitos alimentares menos restritos. As famílias Tyrannidae e Turdidae apresentaram a maior riqueza de espécies. Os Tyrannidae compreendem a família com maior riqueza de espécies das Américas (SIGRIST, 2009). Possuem representantes com diferentes características e se destacam pela ampla capacidade de colonização, se adaptando bem a ambientes alterados, sendo frequentes os registros como a família com maior riqueza nos estudos de avifauna. Apresentam grande capacidade de vôo, o que possibilita a realização de migrações sazonais em busca de condições e recursos ideais para o seu estabelecimento. Com predomínio de espécies insetívoras são comumente encontrados em bordas de matas, havendo também espécies de hábitos florestais (DONATELLI et al., 2007; SIGRIST, 2009). Dentre os Tyrannidae identificados na área de estudo não foram encontradas espécies raras, ameaçadas ou com alta sensibilidade a alterações antrópicas (STOTZ, et al., 1996). A família Turdidae é composta pelas aves popularmente conhecidas como Sabiás. As espécies pertencentes a esta família se destacam por serem aves canoras, onívoras e estarem presentes em todos os biomas brasileiros. Dentre as espécies identificadas, Turdus subalaris e Turdus albicollis realizam migrações 52 parciais, sendo registradas apenas em determinados períodos do ano (SIGRIST, 2009). Os resultados obtidos pelos estimadores chamam atenção pelo fato da riqueza estimada no estudo atual estar abaixo da riqueza observada no incial. Este resultado evidencia diminuição significativa na riqueza de espécies entre os dois períodos. Ainda que dentro do esperado para estudos realizados em ambientes tropicais, as análises de diversidade indicaram variação com decréscimo no estudo atual, estando abaixo do identificado em estudos de avifauna em ambientes similares (DONATELLI, COSTA, FERREIRA, 2004; DONATELLI et al., 2007; MAGURRAN, 2013). Dentre as mudanças observadas nos dois estudos, a simplificação na estrutura trófica das espécies capturadas pode ser considerada a mais representativa, pois indica a perda de grupos funcionais importantes para a manutenção e equilíbrio do fragmento em estudo. A ausência de espécies nectarívoras e granívoras e o registro de apenas uma espécie frugívora chama atenção para o fato de os efeitos da fragmentação estarem impactando nas condições e recursos necessários para o estabelecimento de espécies com hábitos alimentares mais restritos, haja visto o predomínio de espécies onívoras e insetívoras. A extinção de espécies frugívoras e a substituição de espécies de maior restrição alimentar por espécies insetívoras e onívoras, observada nos dois períodos avaliados, são descritas por diversos pesquisadores como sendo uma das principais consequências da fragmentação sobre a avifauna (WILLIS, 1979; ALEIXO & VIELLIARD, 1995; RESTREPO et al., 1997; GRAY et al., 2007; O’DEA & WHITTAKER, 2007). Willis (1979) e Anjos (1998) afirmam que espécies insetívoras escaladoras de tronco (pica-paus e arapaçus) apresentam resposta rápida a alterações de habitat, sendo localmente extintas em ambientes alterados. Não houve captura de espécies da família Dendrocolaptidae (arapaçus) em nenhum dos dois períodos avaliados. A ausência destes indivíduos também contribui para aferição sobre a baixa qualidade de habitat, haja visto que a maioria das espécies desta família possuem média e alta sensibilidade a alterações ambientais. Embora tenha sido capturada uma espécie de Corvidae (Cyanocorax chrysops, Gralha-picaça), família não registrada no estudo inicial, não houve captura 53 de espécies pertencentes a cinco outras famílias, (Columbidae, Caprimulgidae, Trochilidae, Furnariidae e Vireonidae). Vale ressaltar que as espécies pertencentes à família Corvidae apresentam grande plasticidade ambiental, sendo composta por espécies onívoras que vivem em bandos e são capazes de explorar todos os recursos disponíveis no ambiente, se alimentando também de ovos e filhotes de outras aves (SIGRIST, 2009; GWYNNE et al., 2010; RIDGELY et al., 2015). A ausência de uma determinada espécie pode estar relacionada a processos naturais ou a características ecológicas intrínsecas, tornando esta espécie mais vulnerável. Porém a ausência de famílias inteiras é um indicativo que chama atenção para a possível existência de fatores de alteração no habitat, capazes de interferir em toda a comunidade. Também não foram registradas no estudo atual, espécies pertencentes às famílias Caprimulgidae, Furnariidae e Vireonidae. A ausência destes registros evidencia que as alterações ambientais e efeitos da fragmentação estão interferindo na comunidade de aves como um todo e não apenas nas espécies com maiores restrições alimentares ou exigentes. O fato de não terem sido capturadas espécies das famílias Columbidae e Trochilidae chama a atenção pelo fato de estas espécies apresentarem representantes em todos os biomas do país e espécies com alta plasticidade ambiental, sendo observadas até mesmo em centros urbanos (GWYNNE et al., 2010; RIDGELY et al., 2015). A ausência destas espécies também pode ser prejudicial à manutenção e equilíbrio do ecossistema, haja vista que a família Trochilidae é composta pelas aves conhecidas como beija-flores, responsáveis serviços ecossistêmicos importantes, com destaque para a polinização. A família Columbidae compreende espécies popularmente conhecidas como pombas e rolinhas, que se alimentam de grãos, sementes e frutos, sendo de fundamental importância na dispersão e germinação de espécies vegetais (SIGRIST, 2009; GWYNNE et al., 2010; RIDGELY et al., 2015). A espécie Geotrygon violacea, capturada apenas no estudo inicial, se destaca entre as demais por ser uma espécie dependente de habitat florestal, com alta sensibilidade a alterações antrópicas e por ser uma espécie vulnerável a extinção, sendo regionalmente extinta no Estado de São Paulo (SÃO PAULO, 2018). Esta espécie apresenta-se abundante em alguns pontos do Estado, porém sua distribuição não é contínua, o que torna mais suceptível a possíveis alterações 54 ambientais. Dentre os pontos onde esta espécie é registrada, a mais próxima da fica localizada no município de Gália, cerca de 75km distante da área em estudo. A similaridade da avifauna entre os dois períodos foi de 37,5%, sendo apenas 12 espécies registradas nos dois períodos amostrados. Ainda que os resultados evidenciem a diminuição na riqueza e simplificação nas características ecológicas, a captura de cinco novas espécies pode ser um indicativo de que esteja havendo uma mudança na composição de espécies do fragmento. Houve o registro de duas espécies pertencentes à família Picidae, Picumnus albosquamatus (pica-pau-anão-escamado) e Veniliornis passerinus (picapauzinho- anão). Apesar de Willis (1979) e Anjos, (1998) afirmarem que a família Picidae apresenta respostas rápidas a alterações ambientais, estas espécies apresentam ampla distribuição, sendo encontradas vivendo até mesmo em centros urbanos. Sendo assim, o registro destas espécies é importante, porém não deve ser encarado como um indicativo de melhoria de habitat. As espécies Thamnophilus pelzelni (Thamnophilidae) e Eucometis penicillata (Thraupidae) completam a lista de espécies capturadas apenas no estudo atual, ambas são dependentes de ambientes florestais com hábitos alimentares generalistas, sendo insetívora e onívora respectivamente (SIGRIST, 2009; GWYNNE et al., 2010; RIDGELY et al., 2015). A presença destas espécies é um indicativo de que os corredores ecológicos possam estar contribuindo na conectividade dos ambientes, possibilitando a chegada de novas espécies, haja vista que devido às suas características ecológicas, estas espécies dificilmente se arriscam em deslocamentos por áreas abertas ou clareiras. Dentre as espécies capturadas no estudo inicial, 16 foram consideradas bioindicadoras por apresentarem baixa frequencia de ocorrência nas capturas. Apenas Geotrygon violacea foi assim classificada por também apresentar características ecológicas que se encaixem nos critérios de avaliação deste estudo. Esse número corresponde a metade das espécies registradas no levantamento atual. É importante reiterar que estas espécies foram assim classificadas devido aos critérios adotados para este estudo e apenas para a realidade do fragmento aqui avaliado. Assim sendo, não é possível inferir que possam ser parâmetro para aferição de ambientes em diferentes condições de coservação. A diminuição de espécies com características ecológicas menos exigentes e interesse cinegético pode ser indicativo de que a ausência dessas espécies possa 55 estar associada a pressões antrópicas. Dentre as espécies de interesse cinegético não registradas no estudo atual, a ausência de Turdus rufiventris é um forte indicativo de que esteja havendo pressão antrópica no fragmento avaliado, visto que a família Turdidae apresentou a maior riqueza de espécies e que esta espécie não apresenta características ecológicas que a diferem das demais espécies registradas (GWYNNE et al., 2010; RIDGELY et al., 2015; SIGRIST, 2009). Devido à sua beleza e canto melodioso, esta espécie é considerada a ave símbolo do Estado de São Paulo e alvo de traficantes de animais silvestres (SIGRIST, 2009; COSTA & MONTEIRO, 2016). As análises de diversidade e das características ecológicas entre a avifauna capturada nos dois estudos evidenciam que o fragmento avaliado é composto por espécies típicas de ambientes alterados e que os efeitos da fragmentação se acentuaram desde a realização do primeiro estudo há três décadas e meia. Não é possível inferir que as diferenças encontradas na diversidade de espécies sejam decorrentes dos diferentes esforços amostrais, este resultado é comprovado pelas análises de rarefação e extrapolação realizadas entre a cobertura amostral e riqueza (Figura 8), no qual foi verificado que mesmo com menor quantidade de amostras, o estudo atual apresentou maior cobertura amostral. As análises de rarefação e extrapolação realizadas pelos números de Hills (q=0, 1 e 2) corroboram com os resultados obtidos pelas avaliações e indicam que a avifauna capturada no estudo atual apresentou significativa diminuição na diversidade se comparados ao estudo incial. Vale ressaltar que a utilização de redes de neblina é uma metodologia utilizada em estudos de avifauna, porém não recomendada quando se trata de estudos que visem o levantamento exaustivo de espécies, por amostrar apenas a avifauna que se utiliza dos extratos herbáceos e parte do sub-busque. Também pelo fato das aves assimilarem os locais onde as redes estão expostas, diminuindo significativamente o número de capturas a partir do terceiro dia de amostragem (VIELLIARD & SILVA, 1989; BIERREGAARD, 1990, DÁRIO, 1999; CAVARZERE et. al., 2013). As análises entre as comunidades capturadas nos dois períodos indicam a possibilidade de que, além dos impactos da fragmentação já descritos pela literatura, a avifauna pode ter sido impactada por alterações na matriz do fragmento avaliado. O período entre o estudo inicial e o atual foi caracterizado por diversas mudanças que compreendem desde evoluções naturais nas comunidades biológicas 56 que compõem o fragmento, como variações na paisagem, manejo e cultivo realizado pela empresa. No estudo inicial a matriz no entorno do fragmento era composta pelo cultivo de pínus, com o manejo feito por desbaste e ciclo longo (25 anos) e corte seletivo. O manejo por desbaste constitui na seleção e diminuição na densidade dos indivíduos de acordo com as características desejadas, sendo o corte seletivo, sem que haja remoção total da floresta (SCOLFORO & MAESTRI, 1998). O fato de a floresta não ser removida como um todo mitiga os impactos causados pelos efeitos de borda e fragmentação, tendo em vista que algumas espécies utilizam as florestas plantadas como corredores de deslocamento entre os fragmentos de vegetação natural (JACOBOSKI; MENDONÇA-LIMA; HARTZ, 2016). No ano de 2004 foram isoladas duas faixas, com objetivo de implantar dois corredores ecológicos por meio da regeneração natural, interligando o fragmento estudado a Áreas de Preservação Permanente. A implantação de corredores ecológicos é utilizada como alternativa à fragmentação e tem por objetivo reduzir o isolamento, permitindo o fluxo de espécies entre as áreas fragmentadas (FORERO- MEDINA & VIEIRA, 2007). A substituição do pínus pelo eucalipto foi realizada de forma gradativa, com início em novembro de 2009 e término em dezembro de 2013. Atualmente o eucalipto é manejado em mosaico, com corte raso e ciclo curto (em média 6 anos). Se considerado o manejo, processos e implementos necessários ao cultivo do eucalipto é possível aferir que este apresenta maiores interferências sobre as comunidades naturais das áreas onde estão inseridos comparado ao cultivo do pínus. O corte raso acarreta em mudanças abruptas no ambiente em curtos intervalos de tempo. A maior necessidade de processos, implementos e mão-de- obra torna a presença antrópica mais frequente, podendo influenciar negativamente no estabelecimento de espécies raras e/ou mais sensíveis a alterações antrópicas. A expansão do município e rodovia em direção ao fragmento também são fatores que prejudicam o estabelecimento de espécies na área amostrada. Durante o estudo foram identificados que o excesso de ruído, presença humana e de animais domésticos são os fatores de interferência na área avaliada. Com exceção do mês de janeiro de 1983, mês no qual foi registrada a maior precipitação entre os dois estudos, não foram identificadas variações significativas de pluviosidade e temperatura, sendo descartada a interferência destes fatores no resultado das amostras (ANEXO B). 57 No estudo atual foi identificada a presença constante de Callithrix jacchus no fragmento e talhões de eucalipto. Nativo do nordeste brasileiro, esta espécie é considerada exótica invasora no interior do estado de São Paulo e representa uma ameaça para avifauna, tendo em vista que foram os principais responsáveis pela predações de ovos e ninhos de aves no município de Bauru em estudo conduzido por Silva et al. (2017). A princípio, o declínio na avifauna pode remeter à teoria de metapopulações proposta por Harrison (1991), onde os ambientes podem atuar como fontes ou sumidouros de espécies, porém esta hipótese não se confirma pelo fato do fragmento estar inserido em matriz permeável, permitindo o fluxo de espécies entre os talhões durante todos os períodos avaliados (JACOBOSKI; MENDONÇA-LIMA; HARTZ, 2016; IBÁ, 2017). Outro fator importante a ser considerado é que o estudo atual foi realizado 15 anos após a implantação dos corredores, ou seja, atualmente estes apresentam condições para que espécies que não se arrisquem nos talhões, utilizem os corredores para deslocamento e ainda assim 66% das espécies capturadas são dependentes de ambientes florestais. Em paralelo à metodologia de redes de neblina, foi elaborada uma lista com registros qualitativos de espécies, identificadas por meio de contatos visuais e auditivos durante o período do estudo (Anexo C). Estes registros foram realizados de maneira aleatória não sendo seguido um padrão metodológico que possibilitasse qualquer análise estatística. Foram identificadas 68 espécies, sendo que dentre as espécies capturadas no estudo inicial, apenas seis não foram registradas. São elas Geotrygon violacea, Florisuga fusca, Celeus flavescens, Neopelma pallescens, Turdus rufiventris e Saltator similis. Pelo fato de no estudo inicial não ter sido empregada esta metodologia, as análises deste estudo ficaram restritas às metodologias empregadas nos dois períodos. O fato de as demais espécies não terem sido capturadas, mas estarem presentes na área em estudo é um indicativo de que as variações ocorridas no habitat ao longo desses 35 anos tenham feito com que estas espécies tenham mudado seus hábitos de forrageamento para extratos mais altos, dificultando a captura pelas redes de neblina. 58 6 CONCLUSÕES Com base nos dados obtidos é possível concluir que houve redução e simplificação na comunidade de aves capturadas entre os dois estudos. Além da redução significativa na riqueza e diversidade, o declínio de espécies frugívoras e ausência de granívoros e nectarívoros evidenciam a perda de grupos funcionais importantes para a manutenção e equilíbrio do ecossistema. Estudos em longo prazo são de fundamental importância, porém para que sejam conhecidas as respostas que a avifauna apresenta às alterações ambientais e de manejo, são necessários monitoramentos pontuais e em intervalos menores de tempo, possibilitando também a identificação de variações menos conspícuas. O fato de os estudos terem sido realizados no intervalo de 35 anos e que nesse período ocorreram diversas modificações na matriz onde o fragmento está inserido, impossibilitou avaliar como cada alteração impactou sobre a comunidade de aves. Entender os fatores que regem a dinâmica das populações e quais serão os impactos e respostas da avifauna às alterações ambientais exige esforços contínuos a curto, médio e longo prazo. A variedade de características e comportamentos que o grupo apresenta possibilita que os mesmos fatores gerem diferentes impactos, não sendo possível estabelecer um padrão único de resposta. É preciso que a interação entre silvicultura e meio ambiente seja favorável para ambos, de um lado a agricultura pode garantir a conservação dos habitats e recursos naturais e em contrapartida recebem os benefícios dos serviços ambientais prestados pelas aves e demais grupos animais, como por exemplo, a polinização e o controle biológico de espécies potencialmente nocivas. 59 REFERÊNCIAS ALEIXO, A.; VIELLIARD, J.M.E. Composição e dinâmica da avifauna da mata de Santa Genebra, Campinas, São Paulo, Brasil. Rev. Bras. Zool., Curitiba, v.12, n. 3, p. 493-511, 1995. ANJOS, L. dos. 1998. Consequências biológicas da fragmentação no norte do Paraná. IPEF. Piracicaba, 12 (32); 87-94. ANTAS, P. T. Z.; ALMEIDA, A. C. Aves como Bioindicadoras de Qualidade Ambiental: APLICAÇÃO NAS ÁREAS DE PLANTIOS DE EUCALIPTO DA ARACRUZ CELULOSE S.A.. Brasília, Df: Binagri, Cp 02432, 2003. Disponível em: <>. Acesso em: 19 dez, 2017. ANTONANGELO, A.; BACHA, C. J. C. As fases da silvicultura no Brasil. 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