I 

UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA  

“JÚLIO DE MESQUITA FILHO” 

INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS 

CÂMPUS DE BOTUCATU 

 

 

 

UMA NOVA ABORDAGEM DO CICLO REPRODUTIVO DOS MACHOS E FÊMEAS, 

E DA ORIGEM E DESENVOLVIMENTO DOS OÓCITOS DOS OSTARIOPHYSI, E 

PERCIFORMES NEOTROPICAIS APLICADA AO ANASTOMIDAE, Schizodon 

nasutus E AO SCIANIDAE, Plagioscion squamosissimus 

 

 

 

PAULA NEHRING 

Orientadora: Profª. Drª. Irani Quagio-Grassiotto  

 

 

 

 
Monografia apresentada ao Departamento de 

Morfologia do Instituto de Biociências – UNESP – 

Câmpus de Botucatu, para obtenção do título de 

Bacharel em Ciências Biológicas. 

 

 

 

BOTUCATU – SP 

2010 
 



 
 

II 

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

 
FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA SEÇÃO TÉC. AQUIS. TRATAMENTO DA INFORM. 

DIVISÃO DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - CAMPUS DE BOTUCATU - UNESP 
BIBLIOTECÁRIA RESPONSÁVEL: ROSEMEIRE APARECIDA VICENTE 

Nehring, Paula. 
      Uma nova abordagem do ciclo reprodutivo dos machos e fêmeas, e 
da origem e desenvolvimento dos oócitos do Ostariophysi, e Perciformes 
neotropicais aplicada ao Anostomidae, Schizodon nasutus e ao 
Sciaenidae, Plagioscion squamosissimus / Paula Nehring. - Botucatu, 
2010 
   
      Trabalho de conclusão de curso (bacharelado - Ciências Biológicas) - 
Instituto de Biociências de Botucatu, Universidade Estadual Paulista, 
2010 
      Orientador: Irani Quagio-Grassiotto 
      Capes: 20601000 
        

  1. Citologia.  2. Teleósteos.  3. Bagre (Peixe).                              
          
 
 
Palavras-chave: Ciclo reprodutivo; Epitélio germinativo; Fases 
reprodutivas; Foliculogênese; Teleostei; Terminologia gonadal. 

 



 
 

III 

""Todos os caminhos são mágicos se nos levam a nossos sonhos." 
Paulo Coelho 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

"Comece fazendo o que é necessário, depois o que é possível, e 
 de repente você estará fazendo o impossível." 

São Francisco de Assis 



 
 

IV 

  
Agradecimentos 
- À Professora Irani, pela orientação, por toda dedicação, pela grande sabedoria e pelo 
jeito de mãe, com toda paciência, nos meus momentos de dúvidas e angústias. Obrigada 
por todos os ensinamentos, não só científicos, mas palavras que carregarei para toda a 
vida. Com certeza a senhora é um exemplo a ser seguido, e me orgulho muito em dizer 
que sou sua orientada. Muito obrigada! 
- Aos meus pais, Paulo e Sandra, que sempre me deram força para lutar, depositaram 
toda a esperança em mim e não pouparam esforços para que esse sonho se tornasse 
realidade. Muito obrigada por tudo, se não fossem vocês, eu definitivamente não 
estaria aqui hoje. 
- Ao meu avozinho, Oswaldo, que infelizmente não está mais aqui para presenciar essa 
conquista, mas que mantêm sua presença e ensinamentos constantes dentro de mim. 
- À Dona Wanda, a avó mais dedicada desse mundo, obrigada por todo o apoio, por 
todo orgulho, por toda confiança que nunca me deixaram desistir. 
- Aos meus irmãos, Thiago e Fabiane, que muito mais que irmãos, sempre foram meus 
grandes amigos, meu apoio. Obrigada por tudo. 
- Aos amigos de longa data, Alan e Larissa, que acompanham a minha jornada desde 
muito cedo, nunca deixando faltar uma palavra de carinho, um ombro para chorar ou 
tardes de muitas risadas. Obrigada, vocês sempre foram meu refúgio e minha certeza. 
- À Fernanda, minha amiga querida, com a qual muita coisa foi compartilhada, 
principalmente os momentos de desespero durante a execução desse trabalho. Flor, 
obrigada por trazer mais alegria aos meus dias, por estar sempre pronta a me ouvir e 
por acreditar tanto em mim, até mesmo quando eu não acreditava mais. 
- Aos meninos de Guará, Alberto, Bad, Bolinha, Lessie, Rafinha, e especialmente 
Leandro, que apesar da pouca convivência, me fazem muito bem! Vocês realmente 
sabem como alegrar o dia de alguém! Obrigada por me dar forças para continuar. 
- Às amigas da graduação, Ayesha, Fernanda, Larissa, Marcela, Nathali e Renata. 
Por me ajudarem a transformar Botucatu em um lar. Pelo apoio, dedicação e 
companheirismo. Que essas amizades durem para sempre! 
- Aos amigos do Laboratório de Biologia da Reprodução de Peixes Neotropicais, 
Clarianna, Daniel, Gisleine, Júlio, Renata, Rinaldo, Talita e Vicente. Trabalhar com 
vocês foi muito divertido e prazeroso. Obrigada pela paciência em ensinar as técnicas, 
pela amizade e companheirismo no dia-a-dia do laboratório. 
- Obrigada especialmente à Talita, que fez papel de amiga, de mãe, de professora. Me 
ensinou, com calma e dedicação, cada item necessário ao trabalho. Obrigada pelos dias 
de laboratório, pelos dias fora dele, pela renuncia (quantas vezes estava muito 
atarefada mas mesmo assim parou para me ajudar), pelas palavras, pela amizade e por 
vários outros itens. Com certeza, sem a sua ajuda, essa monografia jamais teria sido 
escrita. 
- Aos Professores da Graduação, que me trouxeram até aqui, demonstrando como o 
estudo da vida, em suas diferentes formas, é realmente fascinante. Por vocês, hoje digo 
com muito orgulho que sim, escolhi ser Bióloga! 



 
 

V 

- À Luciana Cristina Montes, secretária do Departamento de Morfologia, sempre 
disposta a ajudar, sempre compreensível com os prazos curtos. Obrigada por todas as 
dicas, preocupação e amizade que sempre demonstrou por nós. 
- Aos funcionários do Departamento, principalmente a Dona Têra, por toda atenção, 
carinho e amizade. 
- Às funcionárias da Graduação, sempre dispostas a ajudar com as nossas 
intermináveis dúvidas. 
- Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelo 
apoio financeiro do projeto. 
- A Deus, pela força que me dá todas as manhãs para que comece mais um dia. 
- E a todas as pessoas que, de alguma forma, contribuíram para a realização desse 
trabalho. 
 

Muito obrigada, 
Paula 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 
 

VI 

Sumário: 
 

Resumo..............................................................................................................................1 

Introdução................................................................................................................... .......4 

Revisão Bibliográfica........................................................................................................7 

1. Os peixes Teleostei..........................................................................................8 

2. O epitélio germinativo.....................................................................................8 

3. As classes reprodutivas – as fases dos machos................................................9 

4. As classes reprodutivas – as fases das fêmeas...............................................10 

5. Uma terminologia simplificada para a classificação reprodutiva dos 

peixes.............................................................................................................11 

6. A caracterização histológica das classes/fases reprodutivas..........................13 

6.1. A 

oogênese...............................................................................................14 

6.2. A 

espermatogênese..................................................................................16 

7. Os modelos biológicos...................................................................................16 

Objetivos..........................................................................................................................18 

Material e Métodos..........................................................................................................20 

1. Os espécimes analisados................................................................................21 

2. Obtenção de dados biométricos.....................................................................21 

3. Contagem de células e Área ovariana............................................................21 

4. Preparação do material para a microscopia de luz.........................................22 

5. Correspondências das denominações utilizadas para as fases reprodutivas...22 

Resultados................................................................................................................... .....25 

1. Fêmeas...........................................................................................................26 

1.1. Estrutura ovariana em Plagioscion squamosissimus e Schizodon 

nasutus.....................................................................................................26 

1.2. Foliculogênese em Plagioscion squamosissimus e Schizodon 

nasutus....26 

1.3. Desenvolvimento 

folicular.......................................................................27 

1.3.1.Desenvolvimento folicular em Schizodon nasutus.........................27 



 
 

VII 

1.3.2.Desenvolvimento folicular em Plagioscion squamosissimus.........29 

       1.4.Análise macroscópica das gônadas e sua equivalência nas fases 

reprodutivas.....................................................................................................................30 

       1.5.Análise macroscópica versus análise microscópica para Schizodon 

nasutus.............................................................................................................................30 

       1.6.Análise macroscópica versus análise microscópica para Plagioscion 

squamosissiumus.............................................................................................................32 

       1.7.Caracterizacao morfológica das fases reprodutivas.................................34 

  1.7.1.Plagioscion squamosissimus...........................................................34 

  1.7.2.Schizodon nasutus...........................................................................36 

       1.8.Distribuição de ninhos de células germinativas ao longo do ciclo 

reprodutivo Schizodon nasutus........................................................................................39 

       1.9.Índice gonadossomático de Schizodon nasutus.......................................40 

       1.10.Análises estatísticas para fêmeas de Schizodon nasutus........................41 

  1.10.1.Análise de variância – ANOVA ao longo do ciclo reprodutivo....41 

  1.10.2.Teste t............................................................................................41 

  1.10.3.Análise de variância – ANOVA ao longo das estações do ano.....42 

 2.    Machos..........................................................................................................42 

        2.1.Estrutura testicular em Schizodon nasutus e Plagioscion 

squamosissiumus.............................................................................................................42 

        2.2.Organização testicular e o epitélio germinativo em Schizodon nasutus..42 

        2.3.Organização testicular e o epitélio germinativo em Plagioscion 

squamosissimus...............................................................................................................43 

        2.4.Espermatogênese em Schizodon nasutus e Plagioscion 

squamosissimus...............................................................................................................44 

        2.5.Análise macroscópica das gônadas e sua equivalência nas fases 

reprodutivas.....................................................................................................................45 

        2.6.Análise macroscópica versus análise microscópica para Schizodon 

nasutus...................................................................................................................... .......45 

        2.7.Análise macroscópica versus análise microscópica para Plagioscion 

squamosissimus...............................................................................................................47 

        2.8.Caracterização morfológica das fases reprodutivas................................49 

  2.8.1.Schizodon nasutus...........................................................................49 

  2.8.2.Plagioscion squamosissimus...........................................................50 



 
 

VIII 

        2.9.Índice gonadossomático..........................................................................51 

        2.10.Análises estatísticas para machos de Plagioscion squamosissimus e 

Schizodon nasutus............................................................................................................54 

  2.10.1.Análise de variância – ANOVA ao longo do ciclo reprodutivo....54 

  2.10.2.Teste t............................................................................................54 

  2.10.3.Análise de variância – ANOVA ao longo das estações do ano.....55 

  2.10.4.Teste t............................................................................................55 

Discussão.........................................................................................................................76 

1. A estrutura ovariana e o epitélio germinativo feminino................................77 

2. Foliculogênese...............................................................................................78 

3. Desenvolvimento folicular.............................................................................79 

4. A estrutura testicular e o epitélio germinativo masculino.............................80 

5. Análise macroscópica das gônadas e sua equivalência nas fases 

reprodutivas...................................................................................................82 

6. Fases reprodutivas..........................................................................................85 

7. Índice gonadossomático.................................................................................88 

Considerações finais........................................................................................................91 

Conclusões.......................................................................................................................93 

Referências Bibliográficas...............................................................................................9



 
 

1 

  

 

 

 

 
 

 

 

Resumo 



 
 

2 

 Nos peixes, durante a vida reprodutiva o desenvolvimento gonadal é cíclico e 

anual.  As gônadas passam por alterações de forma, de tamanho, de cor e de textura que 

são utilizadas como parâmetros para a sua classificação macroscópica. Porém, o 

desenvolvimento das células germinativas, nem sempre é consoante com essa 

classificação e, machos e fêmeas nem sempre parecem concatenados. Novas propostas 

de classificação vêm surgindo na tentativa de compatibilizar as informações 

macroscópicas e histológicas, considerando a atividade do epitélio germinativo de 

machos e fêmeas. Ocorre, no entanto, que essas propostas vêm sendo desenvolvidas em 

estudos com Perciformes marinhos. Aqui, tomando-se como modelo o Characiformes, 

Schizodon nasutus e o Perciformes, Plagioscion squamosissimus analisou-se 

comparativamente o ciclo reprodutivo de ambas as espécies, frente às classificações 

tradicionais e às novas propostas de classificação adicionadas das características 

histológicas das gônadas, e pode-se perceber que a análise macroscópica das gônadas, 

muitas vezes, não corresponde a sua verdadeira fase do ciclo reprodutivo, analisado 

microscopicamente. Isso se dá porque muitas das características cruciais para distinção 

das fases não são visíveis a olho nu, como folículos atrésicos, maturação do oócito ou 

anastomose de túbulos ou lóbulos testiculares. Assim, para determinação das fases 

reprodutivas, deve-se sempre contar com a análise microscópica e, no presente estudo, 

foi considerado que a melhor classificação para tal é a proposta de Brown-Peterson e 

colaboradores (2009), que divide o ciclo reprodutivo em seis fases reprodutivas, 

bastante detalhadas. A partir da descrição do ciclo reprodutivo feminino e masculino em 

S. nasutus e P. squamosissimus, os dados foram correlacionados com o índice 

gonadossomático, determinando, assim, que o período reprodutivo de ambas as espécies 

estende-se da primavera ao verão. O índice gonadossomático aumenta conforme o 

animal avança ao longo das fases reprodutivas, ou seja, conforme sua gônada segue o 

desenvolvimento, das células germinativas para a produção de gametas. Após o período 

de desova, esse índice apresenta uma queda correspondendo às fases nas quais as 

gônadas estão em Regressão e Em Regeneração, dando início a um novo ciclo. As 

análises histológicas das gônadas mostraram que o desenvolvimento folicular e a 

espermatogênese dessas espécies seguem o mesmo padrão apresentado para os Teleostei 

em geral, mesmo se tratando aqui de uma espécie mais basal (S. nasutus) e uma mais 

derivada (P. squamosissimus) na escala evolutiva. A foliculogênese das fêmeas de S. 

nasutus e P. squamosissimus também apresenta padrões similares aos já descritos para 

outros Teleostei, demonstrando que este é um processo evolutivamente conservado para 



 
 

3 

os vertebrados em geral, sendo que sua ocorrência nas espécies aqui analisadas se dá ao 

longo de todo o ciclo, mas principalmente nas fases Em Regeneração do ovário, período 

de intensa reposição das células germinativas. Assim, após análises histológicas e 

macroscópicas das gônadas de S. nasutus e P. squamosissimus ao longo de seus ciclos 

reprodutivos, os resultados permitiram tecer um paralelo entre as classificações 

tradicionais de ciclo reprodutivo, associando as mudanças morfológicas ocorridas no 

período, bem como esquematizar qualitativa e quantitativamente o desenvolvimento 

oocitário, bem como a foliculogênese nas fêmeas de S. nasutus e P. squamosissimus.   

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 
 

4 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

IIntrodução 



 
 

5 

 

Nos peixes, ao longo da vida reprodutiva, o desenvolvimento gonadal é cíclico e 

acompanha as estações reprodutivas anuais. O desenvolvimento gonadal pode ser 

verificado macroscopicamente e as alterações de forma, de tamanho, de cor e de textura 

das gônadas têm sido utilizadas como parâmetros para a classificação do estado de 

maturação em que se encontram. Nos estudos sobre a biologia reprodutiva dos peixes 

neotropicais a classificação do desenvolvimento gonadal tradicionalmente utilizada, 

com algumas adaptações ou não, é a proposta por Vazzoler (1996). Nela, de modo geral 

as gônadas dos animais aptos para a reprodução (sexualmente maduros) são 

classificadas como em repouso, em maturação, maduras e esgotadas ou semi-esgotadas 

dependendo do tipo de desova da espécie consideradas. A verificação histológica destes 

estados tem mostrado, no entanto, que o desenvolvimento das células germinativas em 

si, nem sempre é consoante com a classificação macroscópica da própria gônada e, além 

disso, que machos e fêmeas nem sempre parecem concatenados.  

A dissonância entre a classificação macroscópica e a histológica das gônadas 

chama a atenção e a resolução desta questão sempre recorrente nos estudos da biologia 

reprodutiva dos peixes passa necessariamente pela compreensão da dinâmica do epitélio 

germinativo nos machos e nas fêmeas dos peixes.  

A terminologia e os esquemas utilizados sejam na descrição dos ciclos 

testiculares e ovarianos anuais e/ou da evolução da espermatogênese e da oogênese nos 

peixes diferentemente do que ocorre com os mamíferos não é uniforme. Esta falta de 

unicidade gera controvérsias que muitas vezes atrapalham o entendimento mais amplo 

destes processos. Grier e colaboradores (2009) numa extensa revisão sobre o assunto 

propõem uma terminologia e um esquema que contemplam tanto os aspectos 

morfológicos quanto fisiológicos do ciclo ovariano anual e da oogênese. Grier e Uribe-

Aranzábal (2009) fazem uma proposta semelhante para os machos. Esses autores 

sugerem que a despeito da proposta ser oriunda de estudos provenientes principalmente 

de espécies marinhas, pertencentes a ordem Perciformes, ela seria aplicável também aos 

demais taxa dentro de Teleostei.  

Também Brown-Peterson e colaboradores (2007, 2009) na tentativa de facilitar a 

comunicação e comparação dos estudos sobre a biologia reprodutiva dos peixes vem 

trabalhando no sentido de aprimorar sua proposta que inclui os conceitos de epitélio 

germinativo difundidos por Grier (2000). A maior dificuldade no uso de ambas as 



 
 

6 

propostas deve-se, no entanto, ao fato de que as mesmas foram desenvolvidas 

primariamente para as espécies marinhas e notadamente para os Perciformes. 

Principalmente no que diz respeito à oogênese nos Teleostei, as informações 

mais divulgadas são, principalmente, oriundas dos estudos com Perciformes marinhos e 

as existentes sobre grupos mais basais como os Ostariophysi apesar de localmente 

conhecidas, permanecem ainda hoje mais restritas às publicações regionais. Estudos 

recentes têm exposto, no entanto, diferenças significativas no padrão de 

desenvolvimento oocitário entre espécies marinhas e as de água doce, ou entre os taxa 

mais basais em relação àqueles mais derivados (ver Le Menn et al., 2007; Grier et al., 

2009, para revisão).  

Neste sentido, considerando as novas proposições para a caracterização das 

classes reprodutivas, traçou-se um paralelo entre a classificação macroscópica das 

gônadas, o índice gonadal e o status histológico das mesmas (suas alterações 

morfológicas), com ênfase nos processos de proliferação celular ao longo do ciclo 

reprodutivo, visando a construção de um esquema do desenvolvimento oocitário que 

possa vir a ser utilizado como um modelo para Ostariophysi (notadamente os 

Characiformes com desova parcelada) e para os Perciformes de água doce, 

respectivamente.  

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 
 

7 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

RRevisão Bibliográfica 



 
 

8 

1. Os peixes Teleostei 

Os peixes constituem aproximadamente 50% dos vertebrados, ocupando os mais 

diversos ambientes aquáticos, sendo que, destes, 96% correspondem aos peixes 

Teleostei (Nelson, 2006).  

Os Teleostei compreendem os grupos Ostariophysi, Protacanthopterygii e 

Neoteleostei. A superordem Ostariophysi compreende as ordens Cypriniformes, 

Gymnotiformes, Siluriformes e Characiformes. Considerado basal em Teleostei, este 

grupo de peixes, com cerca de 4.500 espécies válidas, e com alguns poucos 

representantes marinhos, predomina nas águas continentais das regiões centro e sul 

americanas (Reis et al. 2003).  

Dentre os Neoteleostei, destaca-se a superordem Acanthopterygii, mais derivada, 

com mais da metade de todas as famílias de peixes e dividida em Atherinomorpha, 

Mugilomorpha e Percomorpha. A ordem Perciformes, pertencente à Percomorpha, 

incluem cerca de 40% de todos os peixes e constituem a maior ordem de vertebrados. 

Nesta ordem estão classificados cerca de 10000 espécies diferentes, presentes em quase 

todos os ambientes aquáticos (Nelson, 2006).  

Os Teleostei ocorrem em uma grande diversidade de habitat constituindo um 

grupo extremamente heterogêneo em termos de anatomia, comportamento e ecologia 

(Nakatani et al. 2001), além de apresentarem várias estratégias reprodutivas (Vazzoler, 

1996; Nakatani et al. 2001), incluindo mecanismos como a liberação dos gametas no 

ambiente aquático, no caso de fertilização externa, até estratégias mais complexas, 

como o desenvolvimento de órgãos especializados para introdução de esperma no trato 

reprodutor feminino, com inseminação interna e fertilização, seguida de liberação dos 

ovos fertilizados ou gestação interna de embriões (Le Gac e Loir, 1999).  

Os Teleostei são predominantemente dióicos e a maioria deles apresenta 

reprodução cíclica e sazonal, ou seja, o desenvolvimento gonadal e a maturação dos 

gametas ocorrem principalmente em uma determinada época do ano, estando 

frequentemente associada a uma estação do ano (Vazzoler, 1996). Sob condições 

favoráveis, ocorre liberação dos gametas, de forma total ou parcelada, e consequente 

reprodução da espécie (Vazzoler, 1996). 

 

2. O epitélio germinativo 

O epitélio germinativo, permanentemente ativo, que reveste os túbulos 

seminíferos e margeia as lamelas ovígeras é a fonte de renovação das células 



 
 

9 

germinativas que asseguram e mantém a continuidade da gametogênese nos peixes. Na 

última década, Grier e colaboradores redefiniram o conceito de epitélio germinativo 

tanto para os machos (Grier e Taylor, 1998; Grier e Lo Nostro, 2000; Grier, 2002) 

quanto para as fêmeas (Grier, 2000, 2002; Parenti e Grier, 2004; Grier et al., 2005; 

2007) dos peixes. A redefinição do epitélio germinativo na sua base celular tem sido 

crucial para o entendimento dos eventos cíclicos que regem o desenvolvimento gonadal 

e ocorrem anualmente ao longo da vida reprodutiva dos Teleostei.  

O epitélio germinativo nos vertebrados é definido pelos mesmos conceitos 

histológicos que definem os epitélios somáticos, mas diferentemente dos demais contém 

as células germinativas (Grier e Lo Nostro, 2000; Grier, 2002). 

 

3. As Classes Reprodutivas – As Fases dos Machos 

Uma nova proposta de classificação, com base na continuidade e 

descontinuidade do epitélio germinativo e nos tipos celulares presentes nas gônadas, 

define 5 classes reprodutivas durante o ciclo reprodutivo anual dos machos sexualmente 

aptos dos Teleostei. Os indivíduos virgens e, portanto, sexualmente imaturos não são 

considerados para efeito desta classificação. A classificação do epitélio germinativo em 

contínuo e descontínuo está relacionada à distribuição dos cistos ao longo da membrana 

basal que suporta o epitélio. A distribuição dos cistos varia de contínua à descontínua 

durante o ciclo reprodutivo. A espermiação, acoplada ao esgotamento das 

espermatogônias primárias é a base das alterações do epitélio germinativo durante o 

ciclo reprodutivo anual. As 5 classes reprodutivas: regredida, maturação inicial, 

maturação intermediária, maturação final e em Regressão (Grier e Taylor, 1998; Grier, 

2002; Lo Nostro et al., 2003), como inicialmente descritas nos Perciformes, podem ser 

encontradas a seguir.  

- Regredida: Na classificação tradicional esta classe corresponde ao estádio de repouso. 

Na classe regredida, o epitélio germinativo é contínuo, sendo formado por 

espermatogônias e células de Sertoli. Nesta classe, ocorre a reorganização e o 

crescimento testicular, devido ao repovoamento pelas espermatogônias e a divisão 

mitótica das células de Sertoli. Portanto, a classe regredida é marcada por intensa 

atividade mitótica das células germinativas (espermatogônias) e das células somáticas 

(células de Sertoli), sendo, desta forma, o uso do termo “repouso” inadequado para 

designá-la (Brown-Peterson et al., 2002).  



 
 

10 

- Maturação Inicial: Na maturação inicial, o epitélio germinativo é contínuo e 

caracteriza-se por já possuir cistos de espermatócitos e de espermátides, indicando que a 

espermatogênese teve início. Devido ao desenvolvimento dos espermatocistos (cistos), 

o epitélio torna-se alto, e o lúmen dos lóbulos em geral é parcialmente obliterado. Com 

a espermiação tendo início, os espermatozóides vão sendo liberados dos 

espermatocistos, e o lúmen dos lóbulos torna-se dilatado e contínuo. O testículo como 

um todo se torna maior.  

- Maturação Intermediária: A maturação intermediária é caracterizada pela presença de 

um epitélio germinativo descontínuo na região próxima ao ducto, enquanto na periferia 

o epitélio ainda é contínuo. Conforme a espermiação progride, o componente 

germinativo do epitélio germinativo vai sendo perdido. As espermatogônias e os 

espermatocistos contendo células germinativas tornam-se dispersos ao longo da 

membrana basal do lóbulo e são separados por células de Sertoli. 

- Maturação Final: A maturação final inicia-se quando pelo menos um lóbulo, em sua 

porção distal, apresenta epitélio descontínuo. Com o progresso da maturação, o epitélio 

descontínuo torna-se predominante em toda a extensão do lóbulo, e o esgotamento das 

células germinativas nos lóbulos se estende para a periferia testicular. O testículo sofre 

uma transformação de produção para estocagem dos espermatozóides, tendo início na 

região do ducto testicular. Mas, as espermatogônias já começam a surgir dispersas ao 

longo dos lóbulos e iniciam o repovoamento. 

- Regressão: A regressão é marcada por uma queda brusca do IGS, epitélio germinativo 

descontínuo, presença de cistos dispersos e em degeneração, espermatozóides residuais 

na luz e sendo fagocitados pelas células de Sertoli e proliferação das espermatogônias. 

Uma grande quantidade de centros melanomacrofágicos pode estar presente nessa 

classe. 

 

4. As Classes Reprodutivas das Fêmeas 

 Em comparação com os machos o epitélio germinativo que margeia as lamelas 

ovígeras é sempre descontínuo ao longo do ciclo reprodutivo das fêmeas. Por esta razão, 

a caracterização das classes reprodutivas nas fêmeas não pode utilizar os mesmos 

critérios aplicados aos machos. Consequentemente as classes reprodutivas nas fêmeas 

são definidas com base no desenvolvimento oocitário (Taylor et al., 1998).  

Por definição, e em correspondência com os machos (Taylor et al., 1998), são 

nominadas 5 classes reprodutivas nas fêmeas: 



 
 

11 

- Regredida: Na classificação tradicional esta classe corresponde ao estádio de repouso. 

Na classe regredida as lamelas ovígeras contêm somente oócitos pré-vitelogênicos em 

diferentes faixas de tamanho. São os oócitos do estoque de reserva das classificações 

tradicionais.  

- Maturação inicial: Na classe de maturação inicial as lamelas ovígeras contêm oócitos 

com deposição de lipídio próximo ao núcleo, alvéolos corticais em formação e em início 

de deposição de vitelo. 

- Maturação intermediária: Na classe de maturação intermediária as lamelas ovígeras 

contêm oócitos em vitelogênese, mas principalmente aqueles já com grande quantidade 

de vitelo. 
- Maturação final: Na classe de maturação final as lamelas ovígeras contêm oócitos 

com citoplasma totalmente preenchido pelos grânulos de vitelo e núcleo migrando para 

o pólo animal. A fusão e a hidratação do vitelo ocorrem e são seguidas pela ovulação. A 

ovulação é detectada pela presença dos folículos vazios. 
- Regressão: Na classe de Regressão as lamelas ovígeras já não contêm oócitos 

maduros, aqueles não ovulados entram em atresia e os folículos vazios regridem. 

 

5. Uma terminologia simplificada para a classificação reprodutiva dos peixes 

Na tentativa de facilitar a comunicação e comparação dos estudos sobre a 

biologia reprodutiva dos peixes, Brow-Peterson, Lowerre-Barbieri, Macewicz, 

Saborido-Rey, Tomkiewicz e Wyanski (2007; 2009) vem se empenhando nos últimos 

anos no desenvolvimento de uma terminologia que pretendem seja mais simples, e 

aplicável a fêmeas e machos. Estes autores reconhecem ao longo do ciclo reprodutivo 

dos indivíduos aptos à reprodução fases que se iniciam com a gônada Em 

Desenvolvimento, progride para Apto para Extrusão/Desova, Extrusão/Desova Ativa, 

entra Regressão e Em Regeneração. Gônadas Imaturas seriam conforme esses critérios 

aquelas dos indivíduos que ainda não estão aptos para a reprodução, isto é, ainda fora do 

ciclo reprodutivo porque jovens. As correspondências dessas denominações para as 

anteriores e a caracterização histológica das mesmas, podem ser apreciadas na tabela 

apresentada pelos autores (aqui traduzida e transcrita).  
 

 

 

 

 



 
 

12 

Fase Terminologia 

anterior 

Fêmeas Machos 

Imaturo 

Nunca desovado 

Imaturo, virgem Apenas oogônias e oócitos em 

crescimento primário, incluindo 

cromatina nucleolar e perinucleolar. 

Usualmente não ocorre atresia. 

Testículos pequenos, apenas 

espermatogônias primárias, sem 

lúmen nos lóbulos. 

 

Desenvolvimento 

Gônadas em início 

de 

desenvolvimento, 

não irá desovar 

logo 

Maturando, 

desenvolvimento 

inicial, maturação 

inicial, pré-

vitelogênese 

Os oócitos nesse estágio podem 

apresentar: crescimento primário, 

alvéolos corticais e/ou início de 

vitelogênese. Não há evidência de 

POFs. Alguns em atresia podem 

estar presentes.  Peixes com 

fecundidade indeterminada: 

presença de oócitos em vitelogênese 

intermediária. 

Início da espermatogênese e 

formação de cistos. Espermatogônias 

secundárias, espermatócitos 

primários, espermatócitos 

secundários, espermátides e 

espermatozóides podem estar 

presentes nos cistos. Espermatozóides 

não estão presentes no lúmen dos 

lóbulos ou ductos espermáticos. O 

epitélio germinativo é contínuo. 

Apto a Desovar 

O peixe irá desovar 

neste ciclo (ou 

estação) 

Desenvolvimento 

final, maturação 

final, grávida e 

vitelogênese 

Presença de oócitos vitelogênicos. 

Algumas atresias e POF tardio 

podem estar presentes. Fecundidade 

determinada: Predominância de 

oócitos vitelogênicos finais, a 

estimativa da fecundidade potencial 

foi feita na sub-fase sem POF. 

Fecundidade indeterminada: 

Prevalência de oócitos vitelogênicos 

intermediários e finais (com ou sem 

evidência de desova anterior, 

POFs); ou oócitos vitelogênicos 

iniciais com evidência de desova 

anterior (POFs). Oócitos menos 

desenvolvidos estão frequentemente 

presentes. 

Espermatozóides no lúmen dos 

lóbulos e/ou ductos espermáticos. 

Todos os estágios da 

espermatogênese (espermatogônias, 

espermatócitos, espermátides) podem 

estar presentes. Cistos ao longo do 

testículo. O epitélio germinativo 

contínuo ou descontínuo. 

Macroscopicamente, testículos 

grandes mas o esperma não é liberado 

com uma pressão suave. 

Histologicamente indistinguível da 

fase de Desova Ativa.  

Desova Ativa 

Iminente, desova 

recente ou ativa 

Maduro, FOM, 

desova 

Ovulando (desovando) ou 

aproximadamente 12 h antes ou 

depois da desova como indicado 

tanto por GVM, GVBD/oócitos 

hidratados, ou POFs < ~12 h de 

idade. Atresia de oócitos 

vitelogênicos finais/hidratados 

podem estar presentes. Fecundidade 

indeterminada: oócitos menos 

desenvolvidos estão frequentemente 

presentes. A estimativa de 

Espermatozóides no lúmen dos 

lóbulos e/ou ductos espermáticos. 

Todos os estágios da 

espermatogênese (espermatogônias, 

espermatócitos, espemátides) podem 

estar presentes. Cistos ao longo do 

testículo. O epitélio germinativo 

contínuo ou descontínuo. 

Macroscopicamente, o esperma flui 

livremente com uma pressão suave. 

Histologicamente indistinguível da 



 
 

13 

fecundidade e frequência de desova 

feita em 12h antes e depois das sub-

fases de desova. 

fase Apta a desova. 

Regressão 

Cessa a desova  

Esgotado, 

regressão, pós 

desova, 

recuperação 

Presença de atresia (em qualquer 

estágio). A maioria dos oócitos 

vitelogênicos sofre atresia alpha ou 

beta comum. Oócitos menos 

desenvolvidos estão frequentemente 

presentes. POFs podem estar 

presentes. 

Presença de espermatozóides 

residuais no lúmen dos lóbulos e 

ductos espermáticos. Cistos 

amplamente espalhados próximos à 

periferia contendo espermátides. 

Proliferação e regeneração 

espermatogonial do epitélio 

germinativo comum na periferia do 

testículo. Macroscopicamente, 

testículos pequenos e esperma não 

liberado com pressão. 

Em Regeneração 

Maduro 

sexualmente, 

reprodutivamente 

inativo 

Repouso, 

regredido, em 

recuperação 

Presença apenas de oogônias e 

oócitos em crescimento primário, 

incluindo oócitos profásicos e 

oócitos pré-vitelogênicos. Feixes 

musculares, amplos vasos 

sanguíneos, parede ovariana espessa 

e/ou atresia gama, delta podem estar 

presentes. 

Testículos pequenos. Sem cistos. 

Lúmen dos lóbulos pequenos ou 

inexistentes. Proliferação de 

espermatogônias primárias, 

ocasionalmente secundárias, por todo 

testículo. Espermatozóides residuais 

estão ocasionalmente presentes no 

lúmen dos lóbulos e ducto 

espermático. 

 

Legenda: Descrição geral das fases dos ciclos reprodutivos em peixes. O tempo de cada fase é espécie-dependente. 

Anteriormente, esquemas da classificação histológica desenvolvida de espécies individuais podem ser adicionados 

como subfases dentro de cada fase definida.  Alguns critérios listados para as fases podem variar dependendo da 

espécie, estratégia reprodutiva ou temperatura da água. 

Fonte: Gulf Cost Research Laboratory- http://www.usm.edu/gcrl/research/gonadal_terminology.php 

 

by N.J. Brown-Peterson1*, S.K. Lowerre-Barbieri2, B.J. Macewicz3, F.Saborido-Rey4, J. Tomkiewicz5, 

and D.M. Wyanski6. 
 

1Department of Coastal Sciences, University of Southern Mississippi, Ocean Springs, MS 39564; 2Fish and Wildlife Research 

Institute, Florida Fish and Wildlife Conservation Commission, St. Petersburg, FL 33701;3Southwest Fisheries Science Center, 

National Marine Fisheries Service, La Jolla, CA 92037; 4Instituto de Investigaciones Marinas, c/Educado Cabello, Vigo, Spain; 
5Technical University of Denmark, Danish Institute for Fisheries Research, Charlottenlund, Denmark; 6Marine Resources Research 

Institute, South Carolina Department of Natural Resources, Charleston, SC 29422; *Order of authorship is alphabetical. Presented at 

JMIH (ASIH) conference July 2007 and AFS conference, September 2007and at FRESH conference June 2009. 

 

6. A caracterização histológica das classes/fases reprodutivas 

   A caracterização das classes/fases reprodutivas tem por base os estágios do 

desenvolvimento oocitário e da espermatogênese. Nos últimos anos com a adição 



 
 

14 

sistemática de novas informações a visão tanto da oogênese como da espermatogênese 

tem se ampliado consideravelmente.  

 

6.1. A oogênese 

 No epitélio germinativo, a proliferação das oogônias dá origem a ninhos de 

células germinativas que se projetam em direção ao estroma ovariano. Ninhos e epitélio 

são suportados pela mesma membrana basal que os separa do estroma (Grier, 2000). 

Células somáticas derivadas do epitélio invadem os ninhos e envolvem as oogônias 

separando-as umas das outras e formando estruturas fechadas, os cistos. Dentro dos 

cistos as oogônias dividem-se por mitose e entram em meiose (Mazzoni et al., 2010; 

Quagio-Grassiotto et al., aceito). A formação de cistos, contendo células conectadas por 

pontes citoplasmáticas em desenvolvimento sincrônico, nas etapas iniciais do 

desenvolvimento das células germinativas iniciais nas fêmeas, vem sendo relatada em 

várias espécies animais desde insetos até mamíferos (veja revisão em Spradling, 1993; 

Pepling et al., 1999; Pepling, 2006). Cistos contendo oogônias e cistos contendo 

oócitos, em geral co-ocorrem num mesmo ninho (Mazzoni et al., 2010; Quagio-

Grassiotto et al., aceito). Ao final do paquíteno, processos citoplasmáticos das células 

somáticas que envolvem os cistos, denominadas de células pré-foliculares, avançam por 

entre os oócitos, individualizando-os (Matova e Cooley, 2001; Quagio-Grassiotto et al., 

aceito). Coincidindo com a paralisação da meiose, os oócitos diplotênicos recém 

individualizados, ainda nos ninhos, entram em crescimento primário (ver revisão em 

Grier et al., 2009). Ao mesmo tempo as células pré-foliculares sintetizam a membrana 

basal que as suporta e que é contínua com a membrana basal do epitélio (França et al., 

in press). Conforme a membrana basal é sintetizada os folículos ovarianos em formação 

deixam os ninhos (Grier et al., 2009; França et al., in press; Mazzoni et al., 2010; 

Quagio-Grassiotto et al., aceito). O folículo permanece conectado ao epitélio 

germinativo uma vez que ambos compartilham uma porção comum da membrana basal. 

Ao término da foliculogênese, o folículo ovariano recém formado é constituído pelo 

oócito circundado pelas células foliculares que se apoiam na membrana basal. Células 

oriundas do estroma circundam o folículo ovariano exceto na região de 

compartilhamento da membrana basal formando a teca. O oócito envolto pelas células 

foliculares, a membrana basal e a teca formam o complexo folicular (Grier et al., 2009; 

França et al., in press; Mazzoni et al., 2010; Quagio-Grassiotto et al., aceito). Estes 



 
 

15 

eventos em seu conjunto compreendem a foliculogênese (veja revisão em Le Menn et 

al., 2007; Grier et al., 2009). 

O desenvolvimento do oócito ocorre dentro do complexo folicular e compreende 

os estágios de crescimento primário e secundário, maturação e ovulação (Grier et al., 

2009). Os crescimentos primário e secundário são também conhecidos como estágios 

pré-vitelogênico e vitelogênico (Tyler e Sumpter, 1996; Patiño e Sullivan, 2002; Grier 

et al., 2009). Durante o período pré-vitelogênico, uma grande quantidade de RNA 

acumula-se no citoplasma, as organelas membranosas proliferam, a zona pelúcida é 

formada e em muitas espécies, principalmente aquelas que liberam os ovos na água 

salgada, aparecem gotas de lipídio ao redor do núcleo. Os precursores dos alvéolos 

corticais iniciam sua formação que se completa ao final do período pré-vitelogênico 

(Selman e Wallace, 1989). 

A progressiva deposição de vitelo e o espessamento da zona pelúcida 

caracterizam a vitelogênese ou crescimento secundário (Selman e Wallace, 1989; 

Wallace e Selman, 1990). Durante o crescimento secundário, a vitelogenina sintetizada 

pelo fígado e liberada na circulação sanguínea, é incorporada pelo oócito e dá origem 

aos glóbulos de vitelo (veja revisão em Patiño e Sullivan, 2002; Le Menn et al., 2007; 

Grier et al., 2009). A vitelogênese progride até que o oócito esteja completamente 

desenvolvido e o ooplasma preenchido pelos glóbulos de vitelo. Ao término do 

desenvolvimento secundário o oócito entra em maturação.  

A maturação é caracterizada pela migração do núcleo ou vesícula germinativa 

em direção ao pólo animal, onde a micrópila está localizada, pela quebra da vesícula 

germinativa, ou seja, pela fragmentação do envoltório nuclear e, retomada da meiose. 

Durante a maturação na maioria das espécies marinhas, as gotas de lipídio 

formadas durante os crescimentos primário e secundário fundem-se progressivamente 

em um único e grande glóbulo. Nas espécies com ovos pelágicos os glóbulos de vitelo 

também fundem-se precedendo a ovulação, o vitelo é hidrolisado e devido a força 

osmótica dos aminoácidos livres, hidrata (veja revisão em Patiño e Sullivan, 2002; Le 

Menn et al., 2007; Grier et al., 2009). Nas espécies com ovos bentônicos a hidrólise do 

vitelo é limitada e consequentemente a hidratação do vitelo é mais discreta (LaFleur et 

al., 2005). 

A ovulação pode então ocorrer, com o oócito sendo liberado do interior do 

complexo folicular para o lúmen ovariano (ver Patiño e Sullivan, 2002; Grier et al., 

2009).  



 
 

16 

 

6.2. A espermatogênese 

A espermatogênese compreende uma sequência de eventos morfo-funcionais 

através dos quais as espermatogônias transformam-se em espermatozóides aptos para a 

fertilização. Nos peixes Teleostei as espermatogônias destinadas à espermatogênese são 

envoltas individualmente por processos citoplasmáticos das células de Sertoli. A 

produção das células gaméticas masculinas ocorre, portanto, no interior dos cistos, no 

epitélio germinativo que reveste o compartimento seminífero dos testículos. Dentro de 

um mesmo cisto o desenvolvimento é sincrônico (veja revisão em Grier e Uribe-

Aranzábal, 2009; Nóbrega et al., 2009; Schultz et al., 2010).  

Nos cistos as espermatogônias proliferam, e ao entrarem em meiose dão origem 

aos espermatócitos I os quais por sua vez, com a progressão da meiose, dão origem aos 

espermatócitos II. O término da meiose resulta na formação das espermátides que em 

geral completam a sua diferenciação no interior dos cistos. Ao final da espermiogênese 

os cistos abrem-se e os espermatozóides são liberados no compartimento luminal dos 

testículos (veja revisão em Grier e Uribe-Aranzábal, 2009; Nóbrega et al., 2009; Schultz 

et al., 2010). 

A espermatogênese pode, no entanto, ser semi-cística, com as células 

germinativas sendo liberadas dos cistos ainda em meiose ou o final da sua segunda 

divisão. Nesse caso a espermiogênese se completa no compartimento luminal dos 

testículos (Lahnsteiner e Patzner, 1990; Mattei et al., 1993; Munõz et al., 2002; Burns et 

al., 2009). 

Embora os espermatozóides intratesticulares sejam células terminais quanto à 

forma, em algumas espécies eles ainda não são capazes de fertilizar os ovos. A 

aquisição de motilidade e da capacidade fecundante, em geral, ocorre na passagem pelo 

ducto espermático e envolve alterações de natureza fisiológicas e não morfológicas, 

transformando os gametas não funcionais em espermatozóides maduros com capacidade 

fecundante (Miura e Miura, 2003). 

 

7. Os modelos biológicos 

Como representante dos Ostariophysi e para efeitos comparativos tomou-se no 

presente estudo uma espécie de Characiformes pertencentes à família Anostomidae, 

Schizodon nasutus (o ximborê) e como modelo dos Perciformes uma espécie 

pertencente à família Sciaenidae, Plagioscion squamosissimus (a curvina branca). 



 
 

17 

Schizodon nasutus, é relatado como tendo desova parcelada concentrada no 

período chuvoso, não realiza migrações (Nakatani et al., 2001), alimenta-se 

principalmente de material vegetal (Teixeira e Bennemann, 2007) e vive em ambientes 

bento pelágicos (Riede, 2004). 

Plagioscion squamosissimus é uma espécie de ambientes lênticos, endêmicas de 

água doce da América do Sul (Reis et al., 2003), tem desova parcelada e período 

reprodutivo concentrado no período chuvoso, apesar de seus ovos e larvas serem 

encontrados ao logo de todo o ano, não é migradora e não apresenta cuidado parental, 

são piscívoras, comercialmente importantes e exploradas na pesca esportiva (Reis et al., 

2003; Lowe-McConnel, 1999). 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 
 

18 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

OObjetivos 



 
 

19 

 
Decorrente do aqui exposto e numa diferente abordagem do ciclo reprodutivo 

dos Ostariophysi, principalmente comparados aos Perciformes, alguns questionamentos 

afloram. Que tipo de informações adicionais a microscopia de luz de alta resolução pode 

nos oferecer além daquelas decorrentes dos estudos sobre a dinâmica da reprodução das 

espécies? Qual o período do ciclo em a reposição efetiva das células germinativas 

ocorre? Considerando o epitélio germinativo, como evolui a produção de gametas nos 

machos e nas fêmeas dos Ostariophysi pertencentes à diferentes ordens e com diferentes 

táticas reprodutivas quando comparados aos Perciformes? Como entender o ciclo 

reprodutivo dos machos nem sempre consonantes aos das fêmeas? 

 

Com base nas proposições expostas e, na tentativa de responder algumas dessas 

intrigantes questões, pretende-se aqui: 

 

(1) analisar as características histológicas das gônadas durante o ciclo 

reprodutivo de fêmeas e machos de Schizodon nasutus e Plagioscion squamosissimus, 

sua correlação com o Indíce Gonadossomático, na tentativa de compatibilizar as 

dissonâncias sempre existentes entre as classificações macroscópicas e a verificação 

microscópica do estado de desenvolvimento seja dos ovários ou dos testículos;  

(2) tecer um paralelo entre a classificação de Vazzoler (1996) para as fases 

reprodutivas das fêmeas e machos e as classificações propostas por Grier e 

colaboradores (Taylor et al., 1998; Brown Peterson et al., 2002; Grier, 2002) e também 

para a proposta de Brown-Peterson e seus colaboradores (2007, 2009); 

(3) descrever à microscopia de luz os eventos iniciais da foliculogênese; 

(4) determinar ao longo do ciclo reprodutivo, a fase em que a proliferação das 

células somáticas e germinativas e consequentemente a foliculogênese, é mais intensa; 

(5) analisar o desenvolvimento oocitário de Schizodon nasutus e Plagioscion 

squamosissimus com intuito de se obter um esquema representativo da oogênese nos 

Teleostei mais basais que permita a sua distinção em relação aos esquemas hoje 

existentes para os grupos mais derivados, como os Perciformes, notadamente os 

Neotropicais. 

 

 



 
 

20 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

MMaterial e Métodos 



 
 

21 

1. Os espécimes analisados  

Foram analisadas gônadas de espécimes adultos de Schizodon nasutus e 

Plagioscion squamosissimus num total de 50 fêmeas e 30 machos de cada espécie, 

coletadas mensalmente durante 12 meses consecutivos no período compreendido entre 

aos anos de 1996 e 1997 para os animais da espécie Plagioscion squamosissimus e 

indivíduos coletados entre os anos 1997 e 1998 para a espécie Schizodon nasutus. Este 

material já foi objeto de análise segundo os moldes tradicionais e constam do acervo de 

réplicas existente no Laboratório de Biologia da Reprodução em Peixes Neotropicais do 

Departamento de Morfologia do Instituto de Biociências de Botucatu/UNESP. Portanto, 

dispõe-se da classificação macroscópica das gônadas, bem como do registro dos dados 

biométricos. Os procedimentos realizados estão de acordo com o Comitê de Ética 

Animal do Instituto de Biociências de Botucatu (anexo 1). 

 

2. Obtenção de dados biométricos 

 Para cada animal foram registrados o comprimento-total (Lt), que é a distância, 

em centímetros, entre o focinho e o pedúnculo caudal, o peso total (Wt), e o peso da 

gônada (Wg) em gramas. O comprimento-total, em centímetros, foi obtido com auxílio 

de ictiometro. O peso foi determinado em balança de precisão com sensibilidade de 

0,01g. Os dados biométricos obtidos foram utilizados para calcular o índice 

gonadossomático (IGS). O índice gonadossomático (percentagem que as gônadas 

representam do peso total do indivíduo), assim como o índice gonadal (que expressa a 

relação entre o peso das gônadas e o comprimento total do indivíduo elevado à potência 

b), é utilizado como um indicador do estado funcional das gônadas (Vazzoler, 1996). 

O índice gonadossomático é calculado pela fórmula IGS = Wg/ Wt x 100, onde: 

IGS= índice gonadossomático; Wg = peso da gônada; Wt = peso total 

Os dados obtidos ao longo de todo o período reprodutivo foram analisados pelo 

método de ANOVA one-way (análise de variância), e as comparações multipareadas 

pelo teste t de Student. 

 

3. Contagem de células e Área ovariana 

 A contagem de células, bem como a área ovariana ocupada pelos diferentes tipos 

de células germinativas femininas foi realizada por área histológica de tecido gonadal. 

Para todos os animais analisados, padronizou-se uma área ovariana de 0,25cm2. A área 



 
 

22 

ocupada pelas células germinativas foi calculada a partir do software Image J. (NIH 

Image - Machintoch) e convertida em frequência.  

 Os dados obtidos para as frequências foram analisados através do método 

estatístico de Kruskal-Wallis, e as comparações multipareadas pelo teste de Dunn’s. A 

análise estatística foi feita através do programa estatístico R, sendo considerada 

significativa a diferença, para valores de p menor ou igual a 5% (p≤0,05). 

 

4. Preparação do material para a microscopia de luz 

Para microscopia de luz, as gônadas dos animais fixadas em solução de 

glutaraldeído 2% e paraformaldeído 4% em tampão Sorensen (0,1M a pH 7,2) por pelo 

menos 24 horas, foram desidratadas em uma série crescente de álcool (70% por 2 horas; 

95% por no máximo 4 horas), infiltradas e incluídas em resina Leica. Cortes 

longitudinais com 3μm de espessura, obtidos com navalhas de vidro foram corados com 

Hematoxilina Férrica/Eosina, Azul de Toluidina-Bórax e PAS+Hematoxilina+Metanil 

Yellow (Quintero-Hunter et al., 1991). 

 

5. Correspondências das denominações utilizadas para as fases reprodutivas 

As tabelas abaixo foram utilizadas comparativamente, constituindo um recurso 

para o entendimento da construção de cada etapa do ciclo reprodutivo propostos pelos 

diferentes autores, permitindo assim sua aplicação nos animais aqui analisados. Assim, 

a partir da classificação proposta por Brown-Peterson e colaboradores (2009), 

determinou-se as fases reprodutivas para os ovários e testículos de Plagioscion 

squamosissimus e Schizodon nasutus. As tabelas foram aqui transcritas para facilitar a 

compreensão das propostas feitas pelos diferentes autores, em caráter comparativo: 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 
 

23 

Propostas das etapas do ciclo reprodutivo para as fêmeas de Teleostei: 

Vazzoler (1996) Taylor et al. (1998) Brown-Peterson et al. (2009) 

ESTÁDIOS caracterização 
histológica CLASSES caracterização 

histológica FASES  caracterização 
histológica 

Imaturo 

Ninhos e 
oócitos pré-

vitelogênicos 
(estoque de 

reserva) 

Regredida oócitos pré-
vitelogênicos 

Imaturo 
 

Oogônias, 
oócitos 

profásicos e 
oócitos em 
crescimento 

primário 

Repouso 

Células 
germinativas 

jovens e 
oócitos do 
estoque de 

reserva 

Maturação 
inicial 

Oócitos com 
deposição de 

lipídio, 
alvéolos 

corticais e 
início de 

vitelogênese 

Em 
desenvolvimento 

Oócitos em 
crescimento 

primário, 
alvéolos 

corticais e 
início de 

vitelogênese 

Em 
maturação 

Oócitos do 
estoque de 
reserva e 

oócitos em 
vitelogênese 

Maturação 
intermediária 

Oócitos em 
vitelogênese, 
com grande 

quantidade de 
vitelo 

Apto a Desovar 
 

Oócitos em 
vitelogênese 
intermediária 

e final, 
folículos 

atrésicos e 
POCs 

Maduro 
Oócitos com 
vitelogênese 

completa 

Maturação 
final 

Oócitos com 
vitelogênese 
completa e 

núcleo 
migrando, e 

POCs 

Desova Ativa 
 

Oócitos 
hidratados, 
folículos 

atrésicos e 
POCs recentes 

Esgotado 

Folículos 
atrésicos, 

POCs, ninhos 
e oócitos do 
estoque de 

reserva 

Regressão 
Folículos 
atrésicos e 

POCs 

Regressão 
 

Folículos 
atrésicos, 

oócitos menos 
desenvolvidos, 

POCs 

- - - - Em Regeneração 
 

Oogônias, 
oócitos 

profásicos e 
em 

crescimento 
primário, 
folículos 
atrésicos 

 
 
 
 
 
 
 
 



 
 

24 

Propostas das etapas do ciclo reprodutivo para os machos de Teleostei: 

Classificações tradicionais Grier & Taylor (1998) Brown-Peterson et al. (2009) 

ESTÁDIOS caracterização 
histológica CLASSES caracterização 

histológica FASES  caracterização 
histológica 

Repouso 
Espermatogônias 

e células de 
Sertoli 

Regredida 
Epitélio germinativo 
contínuo, formado 

por espermatogônias 
e células de Sertoli 

Imaturo 
 

espermatogônias 
primárias; sem 

lúmen 

Em 
maturação 

Cistos de 
espermatogônias, 
espermatócitos e 

espermátides; 
pequena 

quantidade de 
espermatozóides 

Maturação 
inicial 

Epitélio germinativo 
contínuo com cistos 
de espermatócitos e 

de espermátides; 
início da 

espermiação 

Em 
desenvolvimento 

Epitélio 
germinativo 

contínuo; cistos 
de 

espermatogônias, 
espermatócitos, 
espermátides; 
Ausência de 

espermatozóides 
no lúmen 

Maduro 

Grande 
quantidade de 

espermatozóides; 
ausência de 

cistos de 
espermatócitos e 

espermátides; 
espermatogônias 

isoladas 

Maturação 
intermediária 

Epitélio germinativo 
varia de contínuo 
(na periferia) a 

descontínuo 
(próximo ao ducto) 

Apto a Desovar 
 

Epitélio 
germinativo 
contínuo ou 
descontínuo; 

espermatozóides 
no lúmen; cistos 

de todos os 
estágios da 

espermatogênese 
ao longo do 

testículo 

Esgotado 

Espermatozóides 
residuais; lúmen 

vazio e 
espermatogônias 

primárias 

Maturação 
final 

Predominância do 
epitélio 

descontínuo; 
estocagem de 

espermatozóides  

Desova Ativa 
 

Epitélio 
germinativo 
contínuo ou 
descontínuo; 

espermatozóides 
no lúmen; cistos 

de todos os 
estágios da 

espermatogênese 
ao longo do 

testículo 

- - Regressão 

Epitélio germinativo 
descontínuo, cistos 

dispersos e em 
degeneração, 

espermatozóides 
residuais na luz, 
proliferação de 

espermatogônias e 
presença de centros 
melanomacrofágicos 

Regressão 
 

Espermatozóides 
residuais no 

lúmen; cistos de 
espermátides 
amplamente 
espalhados; 

proliferação e 
regeneração 

espermatogonial 

- - - - Em Regeneração 
 

Ausência de 
cistos; lúmen 
pequeno ou 
inexistente; 

proliferação de 
espermatogônias 

 



 
 

25 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

RResultados 



 
 

26 

1. Fêmeas 

1.1. Estrutura ovariana em Plagioscion squamosissimus e Schizodon nasutus 

Os ovários das espécies estudadas são órgãos pares, de formato alongado, 

localizados dorsalmente na cavidade abdominal. Estão presos à parede dorsal desta 

cavidade por uma fina membrana de tecido conjuntivo – o mesovário.  

São revestidos pela túnica albugínea, constituída de tecido conjuntivo. A túnica 

albugínea emite septos para o lúmen ovariano, delimitando as lamelas ovígeras. 

Cada um dos ovários apresenta um lúmen ovariano. As extremidades caudais 

dos ovários afilam-se gradativamente constituindo o gonoducto ovariano, contínuo ao 

lúmen, que se comunica com o exterior através da papila urogenital, caracterizando um 

ovário do tipo cisto-ovário. 

Durante o ciclo reprodutivo, os ovários sofrem notáveis alterações na coloração, 

tamanho, volume e irrigação sanguínea. Mostrando-se reduzidos e translúcidos, quando 

imaturos, e esbranquiçados ou amarelados de acordo com a fase reprodutiva na qual se 

encontram.  

 

1.2. Foliculogênese em Plagioscion squamosissimus e Schizodon nasutus 

Tanto em Schizodon nasutus como em Plagioscion squamosissimus o epitélio 

germinativo feminino ao longo das lamelas ovígeras é formado por células somáticas e 

germinativas dispostas de forma descontínua, sobre uma membrana basal (Fig. 2a). As 

células germinativas, oogônias, sofrem mitose, auto renovam-se e permanecem como 

células da linhagem tronco, sendo as precursoras de todas as células germinativas do 

ovário.  

Existem dois tipos de oogônias, as indiferenciadas, com núcleo ovalado, 

cromatina moderadamente condensada, nucléolo discreto e pouca nuage. Essas células 

sofrem mitose e formam ninhos (Fig. 2b), delimitados pelas células pré-foliculares. As 

oogônias presentes nos ninhos diferenciam-se ficando maiores, com núcleo esférico e 

volumoso, nucléolo distinto e aumento na presença de nuage. Processos citoplasmáticos 

das células pré-foliculares envolvem as oogônias, individualizando-as (Fig. 1a; 2c). 

Essas oogônias, individualizadas, passam a ser chamadas de oogônias 

diferenciadas. Sofrem mitose (Fig. 2d) e originam aglomerados de oogônias 

diferenciadas, chamados de cistos. No interior dos cistos as oogônias entram em meiose 

e passam a ser chamadas de oócitos.  



 
 

27 

 Os oócitos iniciais, profásicos, têm núcleos com padrões distintos de 

organização da cromatina, dependendo em que etapa da prófase meiótica se encontram, 

sendo que no cisto, o desenvolvimento ocorre de forma sincrônica, ou seja, todas as 

células de um mesmo cisto estão na mesma fase.  

Os oócitos podem ser distinguidos por seus padrões de organização da 

cromatina. Oócitos leptotênicos têm núcleo fortemente basofílico, com nucléolo 

evidente (Fig. 1b; 2e). Com o avanço da prófase, a basofilia nuclear é progressivamente 

perdida. Com a formação inicial dos complexos sinaptonêmicos e o pareamento dos 

cromossomos homólogos, a cromatina nuclear torna-se granular, caracterizando o 

oócito zigotênico (Fig. 1c-d; 2f). Os complexos sinaptonêmicos estão completamente 

formados no paquíteno, quando os cromossomos bivalentes podem ser distinguidos 

(Fig. 2g). No paquíteno tardio a desmontagem do complexo sinaptonêmico é iniciada e 

os cromossomos retraem-se dentro do envelope nuclear (Fig. 1e). A entrada em 

diplóteno inicial, e a parada meiótica subsequente, é detectada pela desmontagem dos 

complexos sinaptonêmicos (Fig. 1f), a aparência de um nucléolo distinto (Fig. 2h) e o 

aparecimento posterior de uma condensação perinuclear de rRNA, que forma um anel 

basofílico associado com o envelope nuclear (Fig. 2i). As células epiteliais pré-

foliculares invadem os cistos contendo oócitos em paquíteno tardio, individualizando-os 

e assim, iniciando a formação de folículos (Fig. 1g). O folículo formado é constituído 

pelo oócito diplotênico inicial envolto pela zona pelúcida (em formação), células 

foliculares e membrana basal. Uma vez organizada a teca, ao redor da membrana basal 

do folículo, tem-se o final da formação do complexo folicular. 

 

1.3. Desenvolvimento folicular 

1.3.1. Desenvolvimento folicular em Schizodon nasutus 

A entrada do oócito em crescimento primário é sinalizada pelo aumento da 

basofilia citoplasmática, e pode ser iniciada ainda dentro dos ninhos. Os oócitos 

interrompem a meiose, permanecendo em diplóteno da prófase I e deixam os ninhos. Os 

folículos ovarianos estão formados, compostos pelo oócito diplotênico rodeado por 

células foliculares que repousam sobre a membrana basal. Esta os mantêm ligados ao 

epitélio germinativo. 

Durante o crescimento primário ocorre a produção de múltiplos nucléolos (Fig. 

3a) que gradativamente orientam-se em posição perinuclear (Fig. 3b), o citoplasma 

torna-se gradativamente mais basofílico e o núcleo, que possuía contorno regular, torna-



 
 

28 

se irregular e cheio de reentrâncias (Fig. 3c). Células mesenquimais envolvem os 

folículos constituindo a teca.  

Ao fim do crescimento primário, a zona pelúcida, camada acelular, é sintetizada 

entre o oócito e as células foliculares. De natureza química polissacarídica, a zona 

pelúcida, nesta etapa do desenvolvimento folicular, responde positivamente ao PAS e 

apresenta-se em uma única camada (Fig. 3c). O complexo folicular está formado. O 

oócito encontra-se agora envolto pela zona pelúcida, células foliculares pavimentosas, 

membrana basal e células da teca, oriundas do estroma ovariano. 

 Como último evento do crescimento primário, tem-se a formação dos alvéolos 

corticais (Fig. 3d), inicialmente dispersos pelo citoplasma do oócito como pequenas 

vesículas que ao longo do desenvolvimento oocitário tornam-se maiores e passam a se 

localizar perifericamente. Os alvéolos corticais não respondem ao PAS e coram-se 

fracamente com Azul de Toluidina, indicando a presença de polissacarídeos ácidos.  

 Inicia-se o crescimento secundário, caracterizado pelo início da vitelogênese 

(Fig. 3e). Nesta etapa o oócito incorpora vitelogenina, que será utilizada na formação 

dos grânulos de vitelo. Assim o oócito aumenta bruscamente de tamanho e os alvéolos 

corticais são deslocados para a sua periferia (Fig. 3f). Concomitantemente a membrana 

basal vai se espessando e torna-se visível a microscopia de luz, apresentando resposta 

positiva ao PAS, dado sua natureza glicoprotéica.  

A deposição de grânulos de vitelo é gradual. Inicialmente o oócito apresenta 

pouca quantidade de grânulos de vitelo, encontrando-se numa etapa de vitelogênese 

inicial (Fig. 3e). Com o aumento de grânulos de vitelo, o oócito em vitelogênese 

intermediária (Fig. 3f) apresenta metade da área citoplasmática preenchida por grânulos 

de vitelo. Ao final da vitelogênese, os grânulos de vitelo passam a ocupar 

completamente todo o citoplasma, caracterizando o oócito em vitelogênese final (Fig. 

3g). Os grânulos de vitelo coram-se pela eosina, comprovando sua natureza protéica.  

Durante o crescimento secundário, as células foliculares tornam-se cúbicas e a 

zona pelúcida, mais espessa, diferencia-se em duas camadas. A camada mais interna, 

junto ao oócito, apresenta coloração alaranjada quando corada com Metanil Yellow, 

sendo, portanto, constituída por glicoproteínas. A camada mais externa, rica em 

polissacarídeos neutros, é PAS positiva e é formada por estruturas globulares (Fig. 3h).      

Com o término da vitelogênese, na qual o vitelo é totalmente incorporado, tem-

se a maturação do oócito. O núcleo, até então central, retoma a meiose e migra para a 

periferia do oócito (Fig. 3i), localizando-se próximo à micrópila (Fig. 3j). Após a 



 
 

29 

maturação, o oócito envolto pela zona pelúcida é liberado do ovário, porém as células 

foliculares e tecais, bem como a membrana basal, permanecem conectadas ao epitélio 

germinativo, numa estrutura conhecida como complexo pós-ovulatório (Fig. 3k). Não 

há evidências de que ocorra fusão dos grânulos do vitelo em nenhuma das etapas do 

desenvolvimento folicular. 

 

1.3.2. Desenvolvimento folicular em Plagioscion squamosissimus 

O desenvolvimento folicular em Plagioscion squamosissimus é bastante 

semelhante à Schizodon nasutus.  

As células germinativas sofrem os mesmos processos de proliferação e 

diferenciação celular até a entrada do oócito em crescimento primário. Inicialmente o 

oócito em crescimento primário apresenta um único nucléolo (Fig. 3a’), então passa a 

ter múltiplos nucléolos (Fig. 3b’), que gradativamente orientam-se em posição 

perinuclear (Fig. 3c’). A incorporação e acúmulo de substâncias no citoplasma, durante 

o crescimento primário e secundário dá-se da mesma forma. Porém, tem-se o acúmulo 

gradual de gotículas de gordura no citoplasma do oócito, próximo ao núcleo, que pode 

ser iniciado anteriormente (Fig. 3d’), posteriormente (Fig. 3e’) ou concomitantemente 

(Fig. 3f’) à formação dos alvéolos corticais. 

Durante a vitelogênese (Fig. 3g’-i’), as gotículas de gordura permanecem 

individualizadas e distribuem-se por todo o citoplasma, colocando-se entre os grânulos 

de vitelo. Os alvéolos corticais permanecem na periferia do oócito como vesículas 

citoplasmáticas que não se coram com PAS. 

Ao longo de todo o desenvolvimento folicular, a zona pelúcida mostra-se em 

uma única camada bastante delgada, PAS positiva (Fig. 3j’). As células foliculares 

mantêm-se pavimentosas até o final do crescimento secundário (Fig. 3j’). 

Ocorre a maturação do oócito, o núcleo migra para a periferia (Fig. 3k´; m’), 

próximo a micrópila (Fig. 3l’). Em Plagioscion squamosissimus, não foram observados 

complexos pós-ovulatórios.  

Em alguns animais, foram obervados folículos atrésicos, que se apresentavam 

em estágio de degeneração, com formato irregular, deformação da zona pelúcida e 

desorganização dos grânulos de vitelo. As células foliculares, muitas vezes, 

apresentavam-se hipertrofiadas. Ao redor desses folículos, há uma grande quantidade de 

macrófagos, constituindo os centros melanomacrofágicos.  

 



 
 

30 

Uma proposta comparativa entre o desenvolvimento oocitário de Schizodon 

nasutus e Plagioscion squamossisimus pode ser observado na figura 4. 

 

1.4. Análise macroscópica das gônadas e sua equivalência nas fases reprodutivas 

As gônadas femininas de Plagioscion squamosissimus e Schizodon nasutus 

foram classificadas macroscopicamente, no momento da dissecção, em quatro estádios, 

correspondentes aos propostos por Vazzoler (1996).  

Estádio I – Imaturo-Repouso: as gônadas são pequenas, filamentosas, 

translúcidas e não se observam oócitos a olho nu. Não há sinais de vascularização ou 

estas são reduzidas. 

Estádio II – em Maturação: os ovários são maiores e vascularizados. A olho nu 

notam-se pequenos e médios oócitos. 

Estádio III – Maduro: os ovários apresentam-se túrgidos e ocupam grande parte 

da cavidade abdominal. São opacos ou amarelados, sendo possível observar a olho nu 

um grande número de oócitos.  

Estádio IV – Esgotado: os ovários são flácidos, de tamanho relativamente 

grande, mas pouco volumosos. Os poucos oócitos observados são esbranquiçados 

estando em estado de absorção. É caracterizado principalmente pela presença de zonas 

hemorrágicas. 

Os ovários assim classificados macroscopicamente foram analisados à 

microscopia de luz para detecção das fases reprodutivas a partir de dados histológicos 

(Tabela I e II).  

Para determinar as fases reprodutivas, os ovários das fêmeas de Plagioscion 

squamosissimus e Schizodon nasutus foram classificados histologicamente segundo a 

proposta de Brown-Peterson e colaboradores (2009) de acordo com as frequências dos 

tipos de oócitos presentes nas lamelas ovígeras.  

 

1.5. Análise macroscópica versus análise microscópica para Schizodon nasutus  

Para Schizodon nasutus, a associação dos dados obtidos a partir das análises 

macroscópicas e microscópicas (Tabela I, Fig. I) mostrou que todas as gônadas 

classificadas macroscopicamente como Imaturas e Repouso, apresentavam 

características histológicas correspondentes às gônadas imaturas (100%). Das gônadas 

consideradas macroscopicamente Em maturação, 65,21% correspondiam à gônadas 

imaturas, 21,76% à gônadas em fase de Desenvolvimento e 13,03% à fase Apto a 



 
 

31 

Desovar. Já os ovários considerados Maduros, foram classificados histologicamente 

como Apto a Desovar (66,66%) e Desova Ativa (33,34%). Ovários em estádio Esgotado 

mostraram-se em fase de Desenvolvimento (80,07%) e Apto a Desovar (19,93%) 

 

Tabela I: Frequência das fases reprodutivas por estádio de desenvolvimento gonadal. 

Análise comparativa dos dados macroscópicos e microscópicos das gônadas femininas 

de Schizodon nasutus.   

 

Análise Macroscópica Fase Reprodutiva Análise Histológica 

Imaturo - Repouso Imaturo (100%) 
Oogônias, oócitos 

profásicos e oócitos em 
crescimento primário 

Em maturação 

Imaturo (65,21%) 
Oogônias, oócitos 

profásicos e oócitos em 
crescimento primário 

Desenvolvimento (21,76%) 
Oócitos em crescimento 

primário, alvéolos 
corticais e início de 

vitelogênese 

Apto a Desovar (13,03%) 
Oócitos em vitelogênese 

intermediária e final, 
folículos atrésicos e 

POCs 

Maduro 
Apto a Desovar (66,66%) 

Oócitos em vitelogênese 
intermediária e final, 
folículos atrésicos e 

POCs 

Desova Ativa (33,34%) 
Oócitos hidratados, 
folículos atrésicos e 

POCs recentes 

Esgotado 

Desenvolvimento (80,07%) 
Oócitos em crescimento 

primário, alvéolos 
corticais e início de 

vitelogênese 

Apto a Desovar (19,93%) 
Oócitos em vitelogênese 

intermediária e final, 
folículos atrésicos e 

POCs 
 

 

 

 

 

 

 



 
 

32 

 

 

 

 

Figura I: Frequência das fases reprodutivas por estádio de desenvolvimento gonadal 

ao longo do ciclo reprodutivo de Schizodon nasutus.   

 

 

1.6. Análise macroscópica versus análise microscópica para Plagioscion 

squamosissimus 

Em Plagioscion squamosissimus, os ovários foram classificados 

macroscopicamente como Imaturo–Repouso, Em Maturação e Maduro. Porém, as 

análises histológicas mostraram que esses três tipos de estádios gonadais correspondiam 

à gônadas imaturas ou à gônadas em fase Em Regeneração (Tabela II, Fig. II).   

 

 

 

 

 

 

 

 

 

0%

20%

40%

60%

80%

100%

Imaturo /
Repouso

Em maturação Maduro  Esgotado

Análise macroscópica

Fa
se

 re
pr

od
ut

iv
a

Desova ativa
Apto a desovar
Em desenvolvimento
Imaturo



 
 

33 

Tabela II: Frequência das fases reprodutivas por estádio de desenvolvimento gonadal. 

Análise comparativa dos dados macroscópicos e microscópicos das gônadas femininas 

de Plagioscion squamosissimus.   

 

Análise Macroscópica Fase Reprodutiva Análise Histológica 

Imaturo - Repouso 

Imaturo (70%) 
Oogônias, oócitos profásicos 

e oócitos em crescimento 
primário 

Em Regeneração (30%) 
Oogônias, oócitos profásicos, 

oócitos em crescimento 
primário, folículos atrésicos, 
cápsula espessa e macrófagos  

Em maturação 

Imaturo (40%) 
Oogônias, oócitos profásicos 

e oócitos em crescimento 
primário 

Em Regeneração (60%) 
Oogônias, oócitos profásicos, 

oócitos em crescimento 
primário, folículos atrésicos, 
cápsula espessa e macrófagos  

Maduro 

Imaturo (10%) 
Oogônias, oócitos profásicos 

e oócitos em crescimento 
primário 

Em Regeneração (90%) 
Oogônias, oócitos profásicos, 

oócitos em crescimento 
primário, folículos atrésicos, 
cápsula espessa e macrófagos  

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

Figura II: Frequência das fases reprodutivas por estádio de desenvolvimento 

gonadal ao longo do ciclo reprodutivo de Plagioscion squamosissimus. 

 

 

0%
20%
40%
60%
80%

100%

 Imaturo /
Repouso

 Em
maturação

 Maduro

Análise macroscópica

Fa
se

 re
pr

od
ut

iv
a Em degeneração

Imaturo
Em regeneração 

Imaturo 

 



 
 

34 

1.7. Caracterização morfológica das fases reprodutivas 

1.7.1. Plagioscion squamosissimus 

Para a espécie Plagioscion squamosissimus, foram analisados 51 indivíduos, no 

período de agosto de 1996 a junho de 1997. Durante esse período, foram encontrados 

apenas ovários Imaturos e ovários correspondentes à fase reprodutiva Em Regeneração. 

Por este motivo, o ciclo reprodutivo de Plagioscion squamosissimus não pode ser 

descrito no período estudado. 

 Os ovários imaturos (Fig. 5a) de Plagioscion squamosissimus apresentam 

grande quantidade de ninhos de oogônias (Fig. 5c) e ninhos de oócitos profásicos, 

principalmente oócitos leptotênicos. Os ninhos de oogônias ocupam uma área ovariana 

equivalente à 2,12% da área total analisada (0,25cm2), enquanto que os ninhos de 

oócitos profásicos, 1,79% (Fig. III). Além desses, todas as outras células germinativas 

encontradas são oócitos em crescimento primário (Fig. 5b), que ocupam 96,09%. Não 

há oócitos em crescimento secundário, folículos atrésicos ou complexos pós-

ovulatórios.  

Os ovários Em Regeneração (Fig. 5d) são histologicamente bastante semelhantes 

aos ovários Imaturos, porém apresentam aglomerados de macrófagos (Fig. 5e), alguns 

folículos atrésicos (Fig. 5g) e a cápsula ovariana, formada pela túnica albugínea, é 

bastante espessa, quando comparada às cápsulas dos ovários Imaturos (Fig. 5f). Além 

disso, esses ovários apresentam grande quantidade de ninhos de oogônias (1,98% da 

área ovariana) e ninhos de oócitos profásicos (2,31%) (Fig. III), sendo que os oócitos 

leptotênicos, zigotênicos e paquitênicos estão em maior quantidade do que nos ovários 

Imaturos (Fig. V). 

Dos ninhos analisados em ambos os ovários, os ninhos de oogônias nos ovários 

Imaturos correspondem a 54,55% dos ninhos totais, enquanto os ninhos de oócitos 

profásicos correspondem a 45,45%. Em contrapartida, nos ovários Em Regeneração, a 

frequência dos ninhos de oogônias e de oócitos profásicos correspondem a 42,31% e 

57,69%, respectivamente (Fig. IV).  

 

 

 

 

 

 



 
 

35 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

Figura III: Porcentagem de área ocupada por ninhos de oogônias, ninhos de oócitos 

profásicos, oócitos em crescimento primário e folículos atrésicos nos ovários Imaturos e 

Em Regeneração de Plagioscion squamosissimus, em uma área ovariana de 0,25cm2. 

 

 

 

 

 

 

IMATURO

cresc. primário 
96,09%

ninhos de 
oócitos 1,79% ninhos de 

oogônias 
2,12%

EM REGENERAÇÃO

ninhos de 
oogônias 1,98%

folículos 
atrésicos 1,28%

ninhos de 
oócitos 2,31%

cresc. primário 
94,43%



 
 

36 

 

 

 

 

 

 

 

 

Figura IV: Análise comparativa entre as frequências de ninhos de 

oogônias e ninhos de oócitos nos ovários Imaturos e Em 

Regeneração de Plagioscion squamosissimus. Os ninho de oócitos 

(*) apresentam diferença significativa para p<0,05. 

 

Figura V: Frequência de ninhos de células germinativas (oogônias e oócitos profásicos) 

nos ovários Imaturos e Em Regeneração de Plagioscion squamosissimus.  * Diferença 

significativa para p<0,05. 

 

 

1.7.2. Schizodon nasutus 

Em Schizodon nasutus, nos 40 indivíduos analisados durante o período de maio 

de 1997 a abril de 1998, determinou-se três fases reprodutivas – Desenvolvimento; Apto 

a Desovar e Desova Ativa – além de animais que apresentavam gônadas imaturas. 

Animais nas fases Regressão e Em Regeneração não foram encontrados durante o 

período de coleta. 

 

 

0%

20%

40%

60%

80%

100%

Imaturo Em regeneração

fase reprodutiva

ni
nh

os

ninhos de oócitos 

ninhos de oogônias

  

* * 

0

20

40

60

80

oogônias oócitos
leptotênicos

oócitos
zigotênicos

oócitos
paquitênicos

oócitos
diplotênicos

iniciais
células germinativas

fr
eq

uê
nc

ia
de

 n
in

ho
s 

(%
) 

Ovário Imaturo

Ovário em Regeneração

* 



 
 

37 

Fase – Imaturo  

Foram coletados indivíduos nessa fase durante todo o ano. Nesta fase, o ovário está 

repleto de ninhos de oogônias, resultantes da intensa proliferação de células 

germinativas e somáticas, oócitos profásicos e oócitos em crescimento primário, não 

sendo possível observar oócitos com alvéolos corticais, oócitos em vitelogênese, 

folículos atrésicos ou complexos pós-ovulatórios (Fig. 6a-b). Nos ovários, os ninhos de 

oogônias e de oócitos profásicos ocupam uma área correspondente a 1,24%, enquanto 

que oócitos em crescimento primário, 98,76% (Fig. VI). Cada ninho apresenta uma 

grande quantidade de oogônias e/ou oócitos profásicos.   

 

Fase – Desenvolvimento (outono e inverno) 

Nesta fase, o ovário apresenta a maior variedade de desenvolvimento folicular (Fig. 6c-

d), apresentando oócitos em crescimento primário (59,10%), com ou sem alvéolos 

corticais e oócitos em crescimento secundário, em vitelogênese inicial e intermediária 

(40,52%). O epitélio germinativo apresenta, em menor número, ninhos de oogônias e de 

oócitos profásicos, ocupando apenas 0,38% da área ovariana analisada (Fig. VI).  

 

Fase – Apto a Desovar (inverno e primavera) 

Nesta fase, a maioria dos oócitos em crescimento secundário está em vitelogênese final 

(97,93%). É a primeira fase na qual estes oócitos podem ser observados (Fig. 6e). Aqui, 

já incorporaram em sua totalidade o vitelo, porém ainda apresentam núcleo central (Fig. 

6f). No entanto ainda é possível observar alguns oócitos em vitelogênese inicial e 

intermediária (0,91%) e oócitos em crescimento primário (1,16%). Os ninhos tornam-se 

escassos (0,01%), compostos principalmente por oogônias isoladas (Fig. VI).  

 

Fase - Desova Ativa (primavera e verão) 

Nesta fase, podem ser observados, principalmente, oócitos em vitelogênese final 

(51,04%) e oócitos em maturação (45,49%), sendo que as outras etapas de 

desenvolvimento folicular ainda são encontradas, em menor número (1,85%). Nos 

oócitos em maturação, os núcleos estão migrando para a periferia do oócito, em direção 

à micrópila (Fig. 6g-h). São encontrados, pela primeira vez no ciclo reprodutivo, os 

complexos pós-ovulatórios (POCs), estruturas resultantes da liberação dos oócitos 

maduros de seus folículos (1,60%). Os ninhos mantêm-se escassos (0,01%), sendo 

compostos ainda por oogônias isoladas (Fig. VI). 



 
 

38 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

Figura VI: porcentagem de área ocupada pelos diferentes tipos de células germinativas, 

ao longo das fases reprodutivas encontradas para Schizodon nasutus, em uma área 

ovariana de 0,25cm2. 

 

 

DESENVOLVIMENTO

vit. inicial e 
intermed. 
40,52%

ninhos 
0,38%

cresc. 
primário 
59,10%

IMATURO

ninhos 
1,24%

cresc. 
primário 
98,76%

DESOVA ATIVA

POCs 1,60%

vit. inicial e 
intermed. 

0,75%

ninhos 
0,01%

vit. final 
51,04%

cresc. 
primário 
1,10%

em 
maturação 

45,49%

APTO A DESOVAR

vit. inicial e 
intermed. 

0,91%
cresc. 

primário 
1,16%

ninhos 
0,01%

vit. final 
97,93%



 
 

39 

1.8. Distribuição de ninhos de células germinativas ao longo do ciclo reprodutivo 

de Schizodon nasutus 

Em Schizodon nasutus há uma maior quantidade de ninhos de células 

germinativas em animais sexualmente Imaturos e durante a fase de Desenvolvimento 

(Fig. VII). Nos animais Imaturos, os ninhos formados por oogônias indiferenciadas e 

diferenciadas são mais numerosos que ninhos formados por oócitos profásicos. Durante 

a fase reprodutiva de Desenvolvimento, os ninhos de oogônias e oócitos profásicos 

aparecem em quantidades semelhantes. Já nas fases Apto a Desovar e Desova Ativa, 

existem poucos ninhos de células, sendo possível observar somente ninhos formados 

por oogônias.  

Os ninhos nas fases iniciais do ciclo reprodutivo apresentam um maior número 

de células por ninho, sejam eles compostos por oogônias ou oócitos. Já os ninhos 

presentes nas fases Apto a Desovar e Desova Ativa são menores, sendo formados, na 

maioria das vezes, por uma ou duas oogônias.  

     

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

Figura VII: Número ninhos de oogônias e ninhos de oócitos 

profásicos por área ovariana (0,25cm2) ao longo das fases reprodutivas 

em Schizodon nasutus. Para p<0,05 os grupos a, b e c são diferentes 

estatisticamente, enquanto os grupos a’ não apresentam diferenças 

entre si.   

 

 

0

20

40

60

80

100

im
atu

ro

de
se

nv
olv

im
ento

ap
to 

a d
es

ov
ar

de
so

va
 at

iva

fases reprodutivas

nú
m

er
o 

de
 n

in
ho

s

ninhos de oogônias

ninhos de oócitosa 

a’ 

b a’ 

c c 



 
 

40 

 

1.9. Índice gonadossomático de Schizodon nasutus 

O índice gonadossomático (IGS) expressa a porcentagem que as gônadas 

representam do peso total do indivíduo e, de acordo com os dados obtidos, está 

diretamente relacionado com o desenvolvimento ovariano no ciclo reprodutivo, ou seja, 

quanto mais avançada é a fase reprodutiva, maior o índice gonadossomático (Fig. VIII). 

Assim, o menor valor de IGS registrado para Schizodon nasutus corresponde a fase de 

ovário Imaturo (0,74%), seguida das fases Desenvolvimento (0,93%) e Apto a Desovar 

(6,57%), na fase seguinte, Desova Ativa, como o ovário inicia a desova esse valor decai 

(5,55%), mas continua bastante elevado se comparado com as fases iniciais.  

Para calcular o IGS durante as estações do ano os animais classificados como 

Imaturos foram descartados, já que estão presentes o ano todo e representam os 

indivíduos jovens da população, ou seja, ainda não estão sexualmente maduros. 

Comparando-se os valores do IGS em relação às estações do ano (Fig. IX), tem-se a 

época do ano na qual o animal está reproduzindo. Os maiores valores de IGS ocorreram 

na Primavera (6,33%) e no Verão (6,17%), nas quais há predominância das fases Apto a 

Desovar e Desova Ativa. Os menores valores foram encontrados no Outono (0,78%) e 

no Inverno (3,49%), estações nas quais ocorre apenas a fase Desenvolvimento.  

 

 
Figura VIII – Relação entre o índice gonadossomático com a fase do ciclo 

reprodutivo em que o animal se encontra. Letras diferentes significam 

diferenças estatísticas p˂0,05. 

 

a 

b 

b 



 
 

41 

 
Figura IX – Relação entre o índice gonadossomático e a estação do ano 

em que o animal foi coletado. *Não houve diferença significativa entre 

nenhuma das estações. 

 

 

1.10. Análises Estatísticas para fêmeas de Schizodon nasutus 

1.10.1. Análise de Variância – ANOVA ao longo do ciclo reprodutivo 

 
Fase reprodutiva S. nasutus 
Desenvolvimento 0,078494 
Apto a Desovar 15,35518 
Desova Ativa 3,293824 
 

Espécie valor-P 
S. nasutus  0,000905 * 
* valor-P < 0,05 = diferença significativa dentro do grupo 
 
1.10.2. Test t: 
 

Teste t S. nasutus 
Apto a Desovar / Desenvolvimento -4,423 * 
Apto a Desovar / Desova Ativa    0,350 
Desenvolvimento / Desova Ativa -2,442 * 

t crítico    2,423 
* módulo de t calculado > t crítico = diferença significativa entre os grupos 
 
 
 
 
 



 
 

42 

1.10.3. Análise de Variância – ANOVA ao longo das estações do ano 
 
Estação do ano S. nasutus 
Primavera 18,20741 
Verão 8,71661 
Outono 0,014566 
Inverno 12,59144 
 

Espécie valor-P 
S. nasutus 0,1368 * 
* valor-P > 0,05 = diferença não significativa dentro do grupo 
 

2. Machos 

2.1. Estrutura testicular em Schizodon Nasutus e Plagioscion squamosissimus 

Os testículos de ambas as espécies são órgãos pares, alongados, localizados 

longitudinalmente na região dorsal da cavidade celomática. Estão presos à parede dorsal 

desta cavidade por uma fina membrana de tecido conjuntivo – o mesórquio. Cada 

testículo apresenta um ducto espermático que, na região caudal, confluem em um 

gonoducto único, o qual desemboca na papila urogenital. São envoltos por uma túnica 

albugínea de natureza conjuntiva, que emite septos para o interior do tecido gonadal. 

Conforme a fase reprodutiva em que se encontram ao longo do ciclo reprodutivo, 

os testículos podem apresentar volume e coloração variados, sendo mais translúcidos 

durante o início do ciclo, tornando-se mais volumosos e esbranquiçados, durante o 

período reprodutivo. 

 

2.2. Organização testicular e o epitélio germinativo em Schizodon Nasutus 

Em Schizodon Nasutus, os testículos são formados por dois compartimentos: o 

intersticial e o germinativo separados entre si por uma membrana basal.  

 O compartimento germinativo é organizado em alças e túbulos interconectados 

entre si, formando anastomoses em diferentes regiões do testículo, desde a região 

periférica até, e principalmente, próximo ao ducto espermático, caracterizando um 

testículo do tipo tubular anastomosado (Fig. 7a).  

Os túbulos seminíferos delimitam um lúmen no interior dos testículos, o qual é 

revestido pelo epitélio germinativo. O epitélio germinativo é composto pelas células 

germinativas (oogônias, espermatócitos e espermátides) e pelas células somáticas 

(células de Sertoli), que se organizam formando cistos, a partir de prolongamentos 

citoplasmáticos das células de Sertoli, que envolvem as células germinativas. No 



 
 

43 

interior desses cistos ocorre a espermatogênese para a produção de gametas masculinos 

(espermatozóides), de forma sincrônica, ou seja, células de um mesmo cisto sempre 

estão na mesma fase da espermatogênese.  

O epitélio dos túbulos seminíferos pode variar de contínuo a descontínuo, 

dependendo da fase do ciclo reprodutivo em que o animal se encontra, sendo que o 

epitélio contínuo caracteriza-se pela presença contínua de cistos e o descontínuo pela 

ausência destes. 

Os cistos de espermatogônias, espermatócitos e espermátides encontram-se 

distribuídos aleatoriamente pelos túbulos seminíferos. Com o término da 

espermiogênese, os cistos se rompem e liberam os espermatozóides para o lúmen dos 

túbulos seminíferos. 

 

2.3. Organização testicular e o epitélio germinativo em Plagioscion squamosissimus 

Assim como em Schizodon Nasutus, os testículos de Plagioscion squamosissimus 

são formados por dois compartimentos: o intersticial e o germinativo separados entre si 

por uma membrana basal.  

 O compartimento germinativo em Plagioscion squamosissimus é formado por 

estruturas digitiformes, os lóbulos testiculares, que terminam em fundo cego na região 

periférica do testículo, caracterizando uma organização testicular do tipo lobular (Fig. 

7b).  

Os cistos de espermatogônias, bem como os cistos de outras células germinativas, 

distribuem-se de forma aleatória e irrestrita ao longo do lóbulo testicular, caracterizando 

um testículo do tipo lobular irrestrito. Os lóbulos também podem sofrer anastomoses 

principalmente na região do ducto espermático. 

 A espermatogênese em Plagioscion squamosissimus ocorre no interior dos 

cistos, de forma sincrônica, como em Schizodon Nasutus. Ao término da 

espermatogênese os espermatozóides são liberados na luz dos lóbulos, principalmente 

na região do ducto espermático, o que torna o epitélio germinativo na região 

descontínuo. 

 
Em ambas as espécies, o compartimento intersticial, composto de células do 

tecido conjuntivo, fibroblastos, fibras colágenas, células mióides, vasos sanguíneos e 

células de Leydig, também sofre alterações ao longo do ciclo reprodutivo, apresentando 



 
 

44 

variações na espessura de fibras colágenas, na quantidade de vasos sanguíneos e no 

número de células intersticiais.   

 
2.4. Espermatogênese em Schizodon Nasutus e Plagioscion squamosissimus 

Tanto em Plagioscion squamosissimus como em Schizodon nasutus, após a 

organização das células germinativas em cistos no epitélio germinativo, inicia-se a 

espermatogênese. O processo no interior de cada cisto ocorre de forma sincrônica, ou 

seja, em cada cisto, as células germinativas encontram-se em uma mesma fase de 

desenvolvimento.  

As espermatogônias primárias são as maiores células da linhagem germinativa 

masculina, com núcleo volumoso, nucléolo evidente, cromatina finamente granulada, 

citoplasma acidófilo e rico em nuage (Fig. 8a-b). Estas células dividem-se por mitose, 

no interior dos cistos, dando origem às espermatogônias secundárias, com 

características semelhantes às espermatogônias primárias, porém com menor tamanho 

(Fig. 8c).  

As espermatogônias podem proliferar por mitose, mantendo um estoque de células 

no testículo ou podem entrar em meiose, dando origem aos espermatócitos. 

Os espermatócitos são ainda menores que as espermatogônias, têm núcleo 

basofílico com cromatina em diferentes graus de compactação e não possuem nucléolo 

(Fig. 8d). Durante as etapas da espermatogênese, são facilmente identificados pelas 

figuras de divisão celular (Fig. 8e). 

Seguindo a meiose, os espermatócitos dão origem às espermátides, as quais se 

apresentam como pequenas células esféricas com citoplasma bastante reduzido e flagelo 

em formação (Fig. 8f). Seu núcleo, com cromatina em compactação, decresce 

gradualmente em diâmetro ao longo da espermiogênese.  

Em ambas as espécies, observam-se espermátides iniciais, que ocupam todo o 

espaço delimitado pelo cisto notando-se somente seus núcleos (Fig. 8f), e espermátides 

finais com flagelos visíveis e núcleos organizados junto à parede dos cistos (Fig. 8g).    

Ao término da espermiogênese, os cistos de rompem e os espermatozóides são 

liberados para o lúmen testicular (Fig. 8h) dos túbulos de Schizodon nasutus ou dos 

lóbulos de Plagioscion squamosissimus.  

Os espermatozóides são as menores células da linhagem germinativa, 

caracterizam-se por apresentar um longo flagelo e núcleo arredondado, com cromatina 

bastante compacta, a qual se cora intensamente pela Hematoxilina (Fig. 8h) e Azul de 



 
 

45 

Toluidina. Conforme os cistos de rompem, o epitélio germinativo deixa de ser contínuo, 

tornando-se descontínuo. 

 

2.5. Análise macroscópica das gônadas e sua equivalência nas fases reprodutivas 

As gônadas masculinas de Plagioscion squamosissimus e Schizodon nasutus 

foram classificadas macroscopicamente, no momento da dissecção, em quatro estádios, 

correspondentes às classificações tradicionais e em analogia à proposta de Vazzoler 

(1996) para fêmeas.  

Estádio I – Imaturo-Repouso: as gônadas são pequenas, filamentosas, translúcidas 

e sem vascularização. 

Estádio II – em Maturação: os testículos são maiores, opacos e a vascularização 

torna-se visível.  

Estádio III – Maduro: os testículos apresentam-se esbranquiçados, vascularizados 

e ocupam grande parte da cavidade abdominal.  

Estádio IV – Esgotado: os testículos são flácidos, de tamanho relativamente 

grande, mas pouco volumosos. É caracterizado principalmente pela presença de zonas 

hemorrágicas. 

Os testículos assim classificados macroscopicamente foram analisados à 

microscopia de luz para detecção das fases reprodutivas a partir de dados histológicos 

(Tabela III e IV).  

Para determinar as fases reprodutivas, os testículos dos machos de Plagioscion 

squamosissimus e Schizodon nasutus foram classificados histologicamente segundo a 

proposta de Brown-Peterson e colaboradores (2009) de acordo com as frequências dos 

tipos de espermatocistos no epitélio germinativo.  

 

2.6. Análise macroscópica versus análise microscópica para Schizodon nasutus  

Em Schizodon nasutus, a associação dos dados obtidos a partir das análises 

macroscópicas e microscópicas (Tabela III, Fig. X) mostrou que 1/3 das gônadas 

classificadas macroscopicamente como Imaturas e Repouso, apresentavam 

características histológicas correspondentes à gônadas imaturas; 1/3 às gônadas em fase 

de Desenvolvimento e 1/3 às gônadas em fase de Apto a Desovar. Das gônadas 

consideradas macroscopicamente Em maturação, 55,57% correspondiam à gônadas em 

Desenvolvimento, 33,32% à gônadas em fase de Apto a Desovar e 11,11% à fase Em 

Regeneração. Já os testículos considerados Maduros, foram classificados 



 
 

46 

histologicamente como em Desenvolvimento (19,99%), Apto a Desovar (19,99%) e 

Desova Ativa (60,02%).  

 

Tabela III: Frequência das fases reprodutivas por estádio de desenvolvimento gonadal. 

Análise comparativa dos dados macroscópicos e microscópicos das gônadas masculinas 

de Schizodon nasutus.   

Análise Macroscópica Fase Reprodutiva Análise Histológica 

Imaturo / Repouso 

Imaturo (33,33%) espermatogônias primárias; 
sem lúmen 

Desenvolvimento (33,33%) 

epitélio germinativo contínuo; 
cistos de espermatogônias, 

espermatócitos e 
espermátides; ausência de 
espermatozóides no lúmen 

Apto a Desovar (33,33%) 

epitélio germinativo  variando 
de contínuo a descontínuo; 
espermatozóides no lúmen; 

cistos de todos os estágios da 
espermatogênese ao longo do 

testículo 

Em maturação 

Desenvolvimento (55,57%) 

epitélio germinativo contínuo; 
cistos de espermatogônias, 

espermatócitos e 
espermátides; ausência de 
espermatozóides no lúmen 

Apto a Desovar (33,32%) 

epitélio germinativo  variando 
de contínuo a descontínuo; 
espermatozóides no lúmen; 

cistos de todos os estágios da 
espermatogênese ao longo do 

testículo 

Em Regeneração (11,11%) 
ausência de cistos; lúmen 
pequeno ou inexistente; 

proliferação de 
espermatogônias 

Maduro 

Desenvolvimento (19,99%) 

epitélio germinativo contínuo; 
cistos de espermatogônias, 

espermatócitos e 
espermátides; ausência de 
espermatozóides no lúmen 

Apto a Desovar (19,99%) 

epitélio germinativo  variando 
de contínuo a descontínuo; 
espermatozóides no lúmen; 

cistos de todos os estágios da 
espermatogênese ao longo do 

testículo 

Desova Ativa (60,02%) 

epitélio germinativo variando 
de contínuo a descontínuo; 
espermatozóides no lúmen; 

cistos de todos os estágios da 
espermatogênese ao longo do 

testículo 



 
 

47 

 

Figura X: Frequência das fases reprodutivas por estádio de desenvolvimento 

gonadal ao longo do ciclo reprodutivo de Schizodon nasutus. 

 

2.7. Análise macroscópica versus análise microscópica para Plagioscion 

squamosissimus 

Em Plagioscion squamosissimus, a associação dos dados obtidos a partir das 

análises macroscópicas e microscópicas (Tabela IV, Fig. XI) mostrou que 25% das 

gônadas classificadas macroscopicamente como Imaturas e Repouso apresentavam 

características histológicas correspondentes à gônadas em fase de Desova Ativa; 25% às 

gônadas em fase de Regressão e 50% às gônadas em fase Em Regeneração. As gônadas 

consideradas macroscopicamente Em maturação foram classificadas histologicamente 

como em Desenvolvimento (13,33%), Apto a Desovar (33,33%), Desova Ativa (20%), 

Regressão (20%) e Em Regeneração (13,33%). Já os testículos considerados Maduros, 

foram classificados histologicamente como em Desenvolvimento (20%), Apto a 

Desovar (40%), Desova Ativa (20%) e Regressão (20%).  

 

 

 

 

 

 

0%
20%
40%
60%
80%

100%

 Imaturo /
Repouso

Em maturação Maduro

Análise macroscópica

Fa
se

 re
pr

od
ut

iv
a Em regeneração

Desova ativa
Apto a desovar
Em desenvolvimento
Imaturo



 
 

48 

Tabela IV: Frequência das fases reprodutivas por estádio de desenvolvimento gonadal. Análise 

comparativa dos dados macroscópicos e microscópicos das gônadas masculinas de Plagioscion 

squamosissimus.   

Análise Macroscópica Fase Reprodutiva Análise Histológica 

Imaturo / Repouso 

Desova Ativa (25%) 

epitélio germinativo variando de 
contínuo a descontínuo; 

espermatozóides no lúmen; cistos de 
todos os estágios da espermatogênese 

ao longo do testículo 

Regressão (25%) 
Espermatozóides residuais no lúmen; 
cistos de espermátides amplamente 

espalhados; proliferação e 
regeneração espermatogonial 

Em Regeneração (50%) 
ausência de cistos; lúmen pequeno ou 

inexistente; proliferação de 
espermatogônias 

Em maturação 

Desenvolvimento (13,33%) 
epitélio germinativo contínuo; cistos 
de espermatogônias, espermatócitos e 

espermátides; ausência de 
espermatozóides no lúmen 

Apto a Desovar (33,33%) 

epitélio germinativo  variando de 
contínuo a descontínuo; 

espermatozóides no lúmen; cistos de 
todos os estágios da espermatogênese 

ao longo do testículo 

Desova Ativa (20%) 

epitélio germinativo variando de 
contínuo a descontínuo; 

espermatozóides no lúmen; cistos de 
todos os estágios da espermatogênese 

ao longo do testículo 

Regressão (20%) 
Espermatozóides residuais no lúmen; 
cistos de espermátides amplamente 

espalhados; proliferação e 
regeneração espermatogonial 

Em Regeneração (13,33%) 
ausência de cistos; lúmen pequeno ou 

inexistente; proliferação de 
espermatogônias 

Maduro 

Desenvolvimento (20%) 
epitélio germinativo contínuo; cistos 
de espermatogônias, espermatócitos e 

espermátides; ausência de 
espermatozóides no lúmen 

Apto a Desovar (40%) 

epitélio germinativo  variando de 
contínuo a descontínuo; 

espermatozóides no lúmen; cistos de 
todos os estágios da espermatogênese 

ao longo do testículo 

Desova Ativa (20%) 

epitélio germinativo variando de 
contínuo a descontínuo; 

espermatozóides no lúmen; cistos de 
todos os estágios da espermatogênese 

ao longo do testículo 

Regressão (20%) 
Espermatozóides residuais no lúmen; 
cistos de espermátides amplamente 

espalhados; proliferação e 
regeneração espermatogonial 



 
 

49 

 

Figura XI: Frequência das fases reprodutivas por estádio de desenvolvimento 

gonadal ao longo do ciclo reprodutivo de Plagioscion squamosissimus. 

 

2.8. Caracterização morfológica das fases reprodutivas 

2.8.1. Schizodon nasutus 

Em Schizodon nasutus, nos 17 indivíduos analisados de maio de 1997 a abril de 

1998, determinou-se quatro fases reprodutivas – Desenvolvimento; Apto a Desovar; 

Desova Ativa e Em Regeneração – além de animais que apresentavam gônadas 

imaturas. 

 

Fase – Imaturo (outono) 

Os indivíduos dessa fase possuem o testículo repleto de cistos de espermatogônias e 

ainda não se pode observar o lúmen dos túbulos testiculares (Fig. 9a). No interstício 

pode-se observar apenas fibras colágenas, fibroblastos e vasos sanguíneos.  

 

Fase – Desenvolvimento (inverno e demais estações) 

Os animais dessa fase foram coletados principalmente no inverno, podendo também ser 

encontrados em todas as demais estações do ano. É nessa fase que a espermatogênese 

tem início. Podem ser encontrados cistos com células em todas as fases da 

espermatogênese (espermatogônias, espermatócitos, espermátides), com exceção de 

espermatozóides (Fig. 9b). O lúmen dos túbulos testiculares, se presente, é pequeno e 

vazio. O epitélio germinativo em todo o testículo é contínuo. 

 

 

0%

20%

40%

60%

80%

100%

Imaturo /
Repouso

Em maturação Maduro

Análise macroscópica

Fa
se

 re
pr

od
ut

iv
a

Em regeneração
Regressão
Desova ativa
Apto a desovar
Em desenvolvimento
Imaturo



 
 

50 

Fase – Apto a Desovar (primavera) 

Nessa fase observou-se cistos de espermatogônias, espermatócitos e espermátides, 

sendo que os dois últimos ocorrem em número crescente. Inicia-se a produção de 

espermatozóides, que podem ser encontrados no lúmen dos túbulos testiculares (Fig. 9c-

d). Conforme os espermatozóides são liberados para o lúmen, o epitélio germinativo 

torna-se progressivamente descontínuo, principalmente nas regiões próximas ao ducto 

espermático. 

 

Fase – Desova Ativa (primavera) 

Os túbulos testiculares, totalmente preenchidos por espermatozóides, sofrem 

anastomoses (Fig. 9e) culminan