UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA - UNESP CÂMPUS DE JABOTICABAL DENSIDADES POPULACIONAIS DE PEPINO SOBRE ÍNDICES AGROECONÔMICOS DO CONSÓRCIO COM ALFACE Rodolfo Gustavo Teixeira Ribas Engenheiro Agrônomo 2017 UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA - UNESP CÂMPUS DE JABOTICABAL DENSIDADES POPULACIONAIS DE PEPINO SOBRE ÍNDICES AGROECONÔMICOS DO CONSÓRCIO COM ALFACE Rodolfo Gustavo Teixeira Ribas Orientador: Prof. Dr. Arthur Bernardes Cecílio Filho Coorientadora: Profª. Drª. Priscila Lupino Gratão Tese apresentada à Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias – Unesp, Campus de Jaboticabal, como parte das exigências para obtenção do título de Doutor em Agronomia (Produção Vegetal). 2017 Ribas, Rodolfo Gustavo Teixeira R482d Densidades populacionais de pepino sobre índices agroeconômicos do consórcio com alface / Rodolfo Gustavo Teixeira Ribas. – – Jaboticabal, 2017 xix, 165 p. : il. ; 29 cm Tese (doutorado) - Universidade Estadual Paulista, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, 2017 Orientador: Arthur Bernardes Cecílio Filho Coorientadora: Priscila Lupino Gratão Banca examinadora: Juan Waldir Mendonza Cortez, Matheus Saraiva Bianco, Roberto Botelho Ferraz Branco, Pedro Luís da Costa Aguiar Alves Bibliografia 1. Lactuca sativa L. 2. Cucumis sativus L. 3. Estresse oxidativo. I. Título. II. Jaboticabal-Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias. CDU 632.11:635.52 Ficha catalográfica elaborada pela Seção Técnica de Aquisição e Tratamento da Informação – Diretoria Técnica de Biblioteca e Documentação - UNESP, Câmpus de Jaboticabal. DADOS CURRICULARES DO AUTOR RODOLFO GUSTAVO TEIXEIRA RIBAS, filho de Hiroito Ribas e Marialva Aparecida Teixeira Ribas, nascido aos 18 de abril de 1980, em Ji-Paraná, Estado de Rondônia. Realizou o curso primário na Escola Estadual Julieta Vilela Velozo. Em 1997 concluiu o curso Colegial na Escola Estadual Paulo de Assis Ribeiro, em Colorado do Oeste – RO. Em 1998 iniciou o curso em Agronomia pela Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro (UFRRJ), em Seropédica, Estado do Rio de Janeiro, colocando grau em 2003. Durante a gradução foi bolsista de Iniciação Científica (CNPq-PIBIC) nos anos de 2000 a 2003 na Embrapa Agrobiologia, sob a orientação do Pesquisador José Guilherme Marinho Guerra, ganhando três prêmios por desempenho durante a época de bolsista. Em Agosto de 2003 iniciou o curso de Mestrado em Fitotecnia, na Universidade Federal de Viçosa (UFV), sob orientação do Professor Ricardo Henrique Silva Santos, submetendo-se à defesa da dissertação em 2005, intitulada “Doses de adubo verde em cobertura na produção orgânica de brócolis”. Em 2005 começou a trabalhar como Extensionista Rural na EMATER-RO, Escritório Local de Colorado do Oeste, sendo transferido em 2007 para o Escritório Local de Cerejeiras. Durante os anos de 2007 a 2010 foi responsável da EMATER pela Rede Temática de Agroecologia do Estado de Rondônia. Permanecendo na EMATER até 2013, quando ingressou, através de concurso, como Professor de Agroecologia no Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia de Rondônia, Campus Cacoal, sendo Coordenador do Curso Técnico de Agroecologia de 2013 a 2014. Ingressou no Curso de Doutorado em Agronomia – Produção Vegetal, sob orientação do Professor Arthur Bernardes Cecílio Filho, submetendo à defesa em 2017, com a Tese intitulada “Densidades populacionais de pepino sobre índices agroeconômicos do consórcio com alface”. “... Correndo sobre o mesmo velho chão O que nós encontramos? Os mesmos velhos medos ...” Trecho da música “Wish You Were Here” (David Gilmour/Roger Waters) – Pink Floyd Ofereço A todos que acreditam numa agricultura sustentável. Dedico À minha esposa, Greiscyléia Togo Côrte Ribas. AGRADECIMENTOS Ao Grande Arquiteto do Universo pelo dom da vida; A Greiscy, minha esposa, pelo amor e companheirismo; A toda minha família, meus pais, Marialva e Hiroito (in memorian), minhas irmãs Eliza e Tatiana, minha sogra Léia, meus cunhados Ledelaynne, Ronan, Wilton, Higor e Rafael por todo carinho e apoio, por entenderem minha ausência em diversos momentos, e aos sobrinhos Julia, Arthur, Carlos e Rafaela, crianças amadas que só trazem alegrias a minha vida; Ao IFRO pela liberação para cursar o doutorado; Aos professores do IFRO, Joel, Juliana, Edslei e Marco Antônio, pois nem começaria essa jornada se não me estendessem a mão ao pegar minhas aulas; A CAPES, pela concessão da bolsa Prodoutoral; Ao professor Arthur, que mais que orientador pelos ensinamentos e conselhos, foi um grande amigo nesta jornada; A minha coorientadora, professora Priscila, pela amizade, conselhos e valiosos ensinamentos; Aos amigos, Matheus (Chefe), Alexson (B1), Leonardo, Victor, Juan, Rodrigo, Natália, Eliza, Gilmar, Letícia, Gislaine (in memorian), Arthur (Neto), Mariana, Rogério (Teacher) e todas as pessoas que, em algum momento e de alguma forma, me ajudaram nesta realização; Ao pessoal da “Horta”, Inauro, Claudio e Reinaldo, pelo suporte na condução do experimento; As técnicas de laboratório, Sônia e Sidnéia, pela ajuda nas análises; A Rosanne e Wagner, pela amizade e alegrias em momentos de convivência; Minhas desculpas mais sinceras a todos que colaboraram nesta etapa da minha vida que não mencionei e que de alguma forma fazem parte desse trecho da minha história. A todos, muitíssimo obrigado. viii SUMÁRIO página RESUMO............................................................................................................ xi ABSTRACT........................................................................................................ xii LISTA DE TABELAS………………………………………………………………... xiii LISTA DE FIGURAS………………………………………………………………… xvii CAPÍTULO 1 – Considerações Gerais............................................................ 1 1 – INTRODUÇÃO............................................................................................. 1 2 – REVISÃO DE LITERATURA....................................................................... 3 2.1 – Cultivo consorciado de hortaliças......................................................... 3 2.2 – Índices de avaliação de cultivos consorciados..................................... 5 2.3 – Fator luz em cultivos consorciados....................................................... 11 2.4 – Estresses de plantas em cultivos consorciados................................... 14 2.5 – Alface e pepino em cultivo consorciado................................................ 19 3 – REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS............................................................ 21 CAPÍTULO 2 – Eficiência do uso de área dos consórcios de duas cultivares de alface com pepino em função da densidade populacional do pepino.............................................................. 37 RESUMO............................................................................................................ 37 ABSTRACT........................................................................................................ 38 1 – INTRODUÇÃO............................................................................................. 39 2 – MATERIAL E MÉTODOS............................................................................ 41 2.1 – Localização e caracterização da área experimental............................... 41 2.2 – Instalação e condução do experimento................................................ 42 2.3 – Delineamento experimental e tratamentos........................................... 45 2.4 – Características avaliadas...................................................................... 46 2.4.1 – % PAR B/A.................................................................................... 46 2.4.2 – Teor foliar de nutrientes................................................................. 46 2.4.3 – Massa da alface fresca total.......................................................... 46 2.4.4 – Massa da alface fresca comercial................................................. 47 2.4.5 – Produtividade total da alface......................................................... 47 2.4.6 – Produtividade comercial da alface................................................. 47 2.4.7 – Produtividade comercial de pepino................................................ 47 2.4.8 – Número de frutos comerciais de pepino........................................ 47 2.4.9 – Eficiência de Uso da Área (EUA)................................................... 47 2.4.10 – Produtividade Relativa (PR)........................................................ 48 2.5 – Análises estatísticas............................................................................. 48 3 – RESULTADOS............................................................................................. 50 3.1 – PAR (Radiação Fotossintética Ativa).................................................... 50 3.2 – Alfaces.................................................................................................. 51 3.3 – Pepino................................................................................................... 57 3.4 – Eficiência de Uso de Área (EUA) e Produtividade Relativa (PR)......... 59 4 – DISCUSSÃO................................................................................................ 62 5 – CONCLUSÕES............................................................................................ 67 6 – REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS............................................................ 68 ix CAPÍTULO 3 – Índices de competição para avaliação de consórcios de alface e pepino, em casa de vegetação.................................... 74 RESUMO............................................................................................................ 74 ABSTRACT........................................................................................................ 75 1 – INTRODUÇÃO............................................................................................. 76 2 – MATERIAL E MÉTODOS............................................................................ 77 2.1 – Localização e caracterização da área experimental............................... 77 2.2 – Instalação e condução do experimento................................................ 78 2.3 – Características avaliadas...................................................................... 81 2.3.1 – Coeficiente relativo de adensamento (K)....................................... 81 2.3.2 – Índice de Competitividade Relativa (CR)....................................... 81 2.3.3 – Agressividade (AGR)..................................................................... 82 2.3.4 – Coeficiente Relativo de Aglomeração (CRA)................................. 82 2.3.5 – Intensidade Absoluta de Competição (IAC)................................... 82 2.3.6 – Intensidade Relativa de Competição (IRC)................................... 83 2.3.7 – Perda de Produtividade Real (PPR).............................................. 83 2.3.8 – Produtividade Relativa (PR).......................................................... 83 2.3.9 – Eficiência de Uso da Área no Tempo (EUAT)............................... 83 2.3.10 – Eficiência de Uso da Área (EUA)................................................. 83 2.3.11 – Índice de Produtividade do Sistema (IPS)................................... 84 2.3.12 – Coeficiente da Eficiência de Uso da Área (CEUA)...................... 84 2.4 – Análises estatísticas............................................................................. 84 3 – RESULTADOS............................................................................................. 86 4 – DISCUSSÃO................................................................................................ 100 5 – CONCLUSÕES............................................................................................ 104 6 – REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS............................................................ 105 CAPÍTULO 4 – Alterações fisiológicas e bioquímicas em duas cultivares de alface consorciadas com pepino em diferentes densidades.................................................................................. 110 RESUMO............................................................................................................ 110 ABSTRACT........................................................................................................ 111 1 – INTRODUÇÃO............................................................................................. 112 2 – MATERIAL E MÉTODOS............................................................................ 115 2.1 – Localização e caracterização da área experimental............................... 115 2.2 – Instalação e condução do experimento................................................ 116 2.3 – Delineamento experimental e tratamentos........................................... 119 2.4 – Características avaliadas...................................................................... 120 2.4.1 – Massa seca da parte aérea da alface (MS)................................... 120 2.4.2 – Pigmentos (clorofilas e carotenoides)............................................ 120 2.4.3 – Fluorescência da clorofila.............................................................. 121 2.4.4 – Peroxidação Lipídica – conteúdo de malondialdeído (MDA) e peróxido de hidrogênio (H2O2)........................................................ 121 2.4.5 – Atividade de enzimas antioxidantes............................................... 122 2.4.5.1 – Superóxido Dismutase (SOD, EC 1.15.1.1)............................ 122 2.4.5.2 – Catalase (CAT, EC 1.11.1.6).................................................. 123 2.4.5.3 – Ascorbato Peroxidase (APX, EC 1.11.1.11)........................... 123 2.4.5.4 – Glutationa Redutase (GR, EC 1.6.4.2)................................... 123 x 2.5 – Análises estatísticas.............................................................................. 124 3 – RESULTADOS............................................................................................. 125 3.1 – Pepino................................................................................................... 125 3.2 – Alfaces.................................................................................................. 128 3.2.1 – Massa seca.................................................................................... 128 3.2.2 – Pigmentos...................................................................................... 132 3.2.3 – Peroxidação Lipídica..................................................................... 139 3.2.4 – Atividade enzimática...................................................................... 143 4 – DISCUSSÃO................................................................................................ 150 5 – CONCLUSÕES............................................................................................ 156 6 – REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS............................................................ 157 xi Densidades populacionais de pepino sobre índices agroeconômicos do consórcio com alface RESUMO – O consórcio é uma alternativa sustentável de cultivo, mas precisa ser bem planejado e avaliado. A interferência que o consórcio pode causar gera estresse nas plantas e um possível desequilíbrio nas espécies reativas de oxigênio. O objetivo foi quantificar as produtividades das culturas e do consórcio, através de diferentes índices, e avaliar possíveis alterações no metabolismo fotossintético, bem como a atividade de enzimas relacionadas com a defesa oxidativa, de duas cultivares de alface consorciadas com diferentes densidades populacionais de pepino. O experimento foi instalado em casa de vegetação em Jaboticabal, SP, em delineamento de blocos ao acaso, esquema fatorial 4 x 2 + 6, com quatro repetições. Os fatores foram populações de pepino consorciado (100, 85, 70 e 55% de 2,35 plantas m-2) e cultivares de alface (‘Lucy Brown’ e ‘Vanda’), e os tratamentos adicionais corresponderam às monoculturas de pepino nas quatro densidades populacionais e das duas cultivares de alface. À medida que maior foi a densidade populacional do pepino, menor foi a massa fresca total e produtividade das duas alfaces. Com o aumento da densidade populacional do pepino, o número de frutos por planta e por área diminuiu e aumentou, respectivamente, porém não sofreu alterações fisiológicas e bioquímicas. A alface ‘Lucy Brown’ produz comercialmente (cabeça) apenas na menor densidade (55%). A produção por planta e a produtividade do pepino ‘Soldier’ não são influenciadas pela presença da alface, não diferindo entre os sistemas de cultivo, consórcio e solteiro. O consórcio possibilita uso mais eficiente da área que os cultivos solteiros de alface e pepino, com intensidade maior para 'Vanda' que para 'Lucy Brown'. Os índices de desempenho das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ nos consórcios retratam prejuízo no crescimento e produtividade quando em consórcio com o pepino, independentemente da densidade populacional deste. Índices de desempenho das alfaces caracterizam a ‘Vanda’ como a cultivar de alface mais adequada para consorciar com o pepino. Os índices de desempenho do pepino ‘Soldier’ nos consórcios não caracterizam efeito de interferência das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’. O consórcio ‘Vanda’ e ‘Soldier’ mostrou-se mais vantajoso que ‘Lucy Brown’ e ‘Soldier’. Considerando os índices, o melhor consórcio é o de ‘Vanda’ e ‘Soldier’ com 100% da população de pepino. Para ‘Lucy Brown’ e ‘Soldier’ o melhor consórcio é usando-se a densidade de 55% da população de pepino. A concentração de peróxido de hidrogênio, atividade de superóxido dismutase, catalase e glutationa redutase foram maiores em ‘Vanda’ que em ‘Lucy Brown’. O teor de pigmentos foi maior em ‘Lucy Brown’ que em ‘Vanda’. O consórcio causou estresse sobre a produção de biomassa seca das alfaces, e a perda de biomassa seca foi mais acentuada em ‘Lucy Brown’ quando consorciada, que em ‘Vanda’. PALAVRAS-CHAVE: Lactuca sativa L., Cucumis sativus L., estresse oxidativo xii Population densities of cucumber on agroeconomic indices of the intercropping with lettuce ABSTRACT – The intercropping is a sustainable alternative for cultivation, but needs to be well planned and evaluated. The interference that the intercropping can cause generates stress on plants and a possible imbalance in reactive oxygen species. The objective was to quantify the crop and intercrop yields through different indices and to evaluate possible changes in the photosynthetic metabolism, as well as the activity of enzymes related to oxidative defense, of two intercropping lettuce cultivars with different population densities of cucumber. The experiment was installed in a greenhouse in Jaboticabal, SP, in a randomized block design, factorial scheme 4 x 2 + 6, with four replications. The factors were intercropped cucumber populations (100, 85, 70 and 55% of 2.35 plants m-2) and lettuce cultivars ('Lucy Brown' and 'Vanda'), and additional treatments corresponded to monoculture cucumber in the four population densities and the two monocultures cultivated lettuce cultivars. The higher was the population density of the cucumber, lower was the total fresh mass and the productivity of the two lettuces. With the increase in population density of the cucumber, the number of fruits per plant and per area decreased and increased, respectively, but did not undergo physiological and biochemical changes. Lettuce 'Lucy Brown' commercially produces (head) only at the lowest density (55%). The yield per plant and the productivity of the 'Soldier' cucumber are not influenced by the presence of lettuce, not differing between the cultivation, intercropping and monoculture systems. The intercropping allows more efficient use of the area than monoculture crops of lettuce and cucumber, with greater intensity for 'Vanda' than for 'Lucy Brown'. The performance indices of the 'Vanda' and 'Lucy Brown' lettuce in the intercropping portray damage in growth and productivity when in intercropping with the cucumber, regardless of the population density. Lettuce performance indexes characterize 'Vanda' as the most suitable lettuce cultivar to intercropped with the cucumber. The performance indexes of the 'Soldier' cucumber in the intercrop do not characterize the interference effect of lettuces 'Vanda' and 'Lucy Brown'. The intercropping 'Vanda' and 'Soldier' proved to be more advantageous than 'Lucy Brown' and 'Soldier'. Considering the indices, the best intercropping is 'Vanda' and 'Soldier' with 100% of the cucumber population. For 'Lucy Brown' and 'Soldier' the best intercropping is using the density of 55% of the cucumber population. The concentration of hydrogen peroxide, superoxide dismutase activity, catalase and glutathione reductase were higher in 'Vanda' than in 'Lucy Brown'. The pigment content was higher in 'Lucy Brown' than in 'Vanda'. The consortium caused stress on dry biomass production of lettuces, and the loss of dry biomass was more pronounced in 'Lucy Brown' when intercropped, than in 'Vanda'. KEYWORDS: Lactuca sativa L., Cucumis sativus L., oxidative stress xiii LISTA DE TABELAS página CAPÍTULO 1 – Considerações Gerais............................................................ 1 Tabela 1. Consórcios viáveis entre espécies hortícolas.................................... 4 Tabela 1. Continuação....................................................................................... 5 CAPÍTULO 2 – Eficiência do uso de área dos consórcios de duas cultivares de alface com pepino em função da densidade populacional do pepino.................................................................. 37 Tabela 1. Resultado da análise química e física do solo da casa de vegetação.......................................................................................... 43 Tabela 2. Caracterização dos tratamentos de monoculturas e dos consórcios de duas cultivares de alface e quatro populações de pepino........... 45 Tabela 3. Teste t para paralelismo e teste F para coincidência entre as retas, a partir da linearização dos dados de PAR....................................... 51 Tabela 4. Resumo da análise de variância para teores de nutrientes nas alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função de cultivares de alface (A) e densidade populacional (DP) do pepino.................................. 52 Tabela 5. Médias de teores foliares de nutrientes de alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ nos dois sistemas de cultivo................................................. 52 Tabela 6. Grupos de contrastes dos teores foliares de Mg e Mn das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ entre tratamentos adicionais (cultivos solteiros de ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’) e o fatorial (2 alfaces x 4 densidades de pepino no consórcio)................................................ 53 Tabela 7. Resumo da análise de variância para massa fresca total e produtividade total nas alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função de cultivares de alface (A) e densidade populacional (DP) do pepino................................................................................................ 53 Tabela 8. Médias de massa fresca total (MFT) e produtividade total (PT) de alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em consórcios com pepino e em cultivo solteiro.................................................................................... 54 Tabela 9. Grupos de contrastes para massa fresca total (g planta-1) e produtividade total (kg m-2) das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’....... 55 Tabela 10. Resumo da análise de variância para teores de nutrientes do pepino ‘Soldier’ em função de sistema de cultivo (SC) e densidade populacional (DP).............................................................................. 57 Tabela 11. Resumo da análise de variância para número de frutos comerciais por planta (NFP) e por área (NFA), produção de frutos comerciais por planta (PFP) e por área (PFA) do pepino ‘Soldier’ em função de sistema de cultivo (SC) e densidade populacional (DP)................................................................................................... 58 Tabela 12. Resumo da análise de variância para eficiência do uso de área (EUA) do consórcio e produtividade relativa das culturas (PRalf e PRpep) no consórcio em função de cultivar de alface no consórcio (CA) e densidade populacional (DP)................................................. 59 xiv CAPÍTULO 3 – Índices de competição para avaliação de consórcios de alface e pepino, em casa de vegetação........................................ 74 Tabela 1. Resultado da análise química e física do solo da casa de vegetação.......................................................................................... 79 Tabela 2. Produtividades (kg m-2) das espécies em cultivo solteiro e em consórcio........................................................................................... 84 Tabela 3. Resumo da análise de variância para os índices de competição das espécies em consórcio em função de cultivares de alface (A) e densidade populacional (DP) do pepino........................................ 86 CAPÍTULO 4 – Alterações fisiológicas e bioquímicas em duas cultivares de alface consorciadas com pepino em diferentes densidades 110 Tabela 1. Resultado da análise química e física do solo da casa de vegetação.......................................................................................... 117 Tabela 2. Caracterização dos tratamentos de monoculturas e dos consórcios de duas cultivares de alface e quatro populações de pepino........... 119 Tabela 3. Resumo da análise de variância para fluorescência máxima (Fm) e relação da fluorescência variável e máxima (Fv/Fm) da clorofila a, teor de clorofila a (Chl a), b (Chl b), a+b (Chl a+b) e carotenoides (Car), conteúdo de peróxido de hidrogênio (H2O2) e malondialdeído (MDA), no pepino ‘Soldier’ aos 30 DAT, em função do sistema de cultivo (SC) e densidade populacional (DP) do pepino................................................................................................ 126 Tabela 4. Resumo da análise de variância para fluorescência máxima (Fm) e relação da fluorescência variável e máxima (Fv/Fm) da clorofila a, teor de clorofila a (Chl a), b (Chl b), a+b (Chl a+b) e carotenoides (Car), conteúdo de peróxido de hidrogênio (H2O2) e malondialdeído (MDA), no pepino ‘Soldier’ aos 40 DAT, em função do sistema de cultivo (SC) e densidade populacional (DP) do pepino................................................................................................ 126 Tabela 5. Resumo da análise de variância para fluorescência máxima (Fm) e relação da fluorescência variável e máxima (Fv/Fm) da clorofila a, teor de clorofila a (Chl a), b (Chl b), a+b (Chl a+b) e carotenoides (Car), conteúdo de peróxido de hidrogênio (H2O2) e malondialdeído (MDA), no pepino ‘Soldier’ aos 55 DAT, em função do sistema de cultivo (SC) e densidade populacional (DP) do pepino................................................................................................ 127 Tabela 6. Resumo da análise de variância para teor de clorofila a (Chl a), b (Chl b), a+b (Chl a+b) e carotenoides (Car), fluorescência máxima (Fm) e relação da fluorescência variável e máxima (Fv/Fm) da clorofila a, conteúdo de peróxido de hidrogênio (H2O2) e malondialdeído (MDA) nas alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’, aos 30 DAT, em função de cultivares de alface (A) e densidade populacional (DP) do pepino............................................................. 129 xv Tabela 7. Resumo da análise de variância para teor de clorofila a (Chl a), b (Chl b), a+b (Chl a+b) e carotenoides (Car), fluorescência máxima (Fm) e relação da fluorescência variável e máxima (Fv/Fm) da clorofila a, conteúdo de peróxido de hidrogênio (H2O2) e malondialdeído (MDA) nas alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’, ao final do ciclo, em função de cultivares de alface (A) e densidade populacional (DP) do pepino............................................................. 129 Tabela 8. Resumo da análise de variância para atividade específica de superóxido dismutase (SOD), catalase (CAT), glutationa redutase (GR), ascorbato peroxidase (APX), aos 30 DAT, SOD, CAT e GR e massa seca da alface (MS), ao final do ciclo, nas alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’, em função de cultivares de alface (A) e densidade populacional (DP) do pepino............................................................. 130 Tabela 9. Massa seca de alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em consórcios com pepino e em cultivo solteiro............................................................... 131 Tabela 10. Grupos de contrastes para massa seca (g planta -1 ) das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’...................................................................... 131 Tabela 11. Teor de clorofila a, clorofila b, clorofila a+b e carotenoides de alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em consórcios com pepino e em cultivo solteiro, aos 30 DAT.............................................................. 134 Tabela 12. Teor de clorofila a, clorofila b, clorofila a+b e carotenoides de alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em consórcios com pepino e em cultivo solteiro, ao final do ciclo......................................................... 137 Tabela 13. Fluorescência máxima (Fm) e relação da fluorescência variável e máxima (Fv/Fm) da clorofila a de alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em consórcios com pepino e em cultivo solteiro, aos 30 DAT e ao final do ciclo....................................................................................... 138 Tabela 14. Grupos de contrastes para fluorescência máxima (Fm) e relação da fluorescência variável e máxima (Fv/Fm) das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’, aos 30 DAT e ao final do ciclo.................................... 138 Tabela 15. Conteúdo de peróxido de hidrogênio (H2O2) e malondialdeído (MDA) das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em consórcios com pepino e em cultivo solteiro, aos 30 DAT e ao final do ciclo............. 139 Tabela 16. Grupos de contrastes para o conteúdo peróxido de hidrogênio (H2O2) e malondialdeído (MDA) das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’, aos 30 DAT e ao final do ciclo............................................. 143 Tabela 17. Atividade específica de superóxido dismutase (SOD) de alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em consórcios com pepino e em cultivo solteiro, aos 30 DAT e ao final do ciclo............................................. 144 Tabela 18. Grupos de contrastes para atividade específica de superóxido dismutase (SOD) das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’, aos 30 DAT e ao final do ciclo.............................................................................. 146 Tabela 19. Atividade específica de catalase (CAT) de alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em consórcios com pepino e em cultivo solteiro, aos 30 DAT e ao final do ciclo...................................................................... 146 xvi Tabela 20. Atividade específica de ascorbato peroxidase (APX) de alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em consórcios com pepino e em cultivo solteiro, aos 30 DAT, e ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em cultivo solteiro ao final do ciclo................................................................................. 147 Tabela 21. Aividade específica de glutationa redutase (GR) de alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em consórcios com pepino e em cultivo solteiro, aos 30 DAT e ao final do ciclo............................................. 148 Tabela 22. Grupos de contrastes para atividade específica de glutationa redutase (GR) das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’, aos 30 DAT e ao final do ciclo................................................................................. 149 xvii LISTA DE FIGURAS página CAPÍTULO 2 – Eficiência do uso de área dos consórcios de duas cultivares de alface com pepino em função da densidade populacional do pepino.................................................................. 37 Figura 1. Temperatura máxima e mínima diária registrada na casa de vegetação.......................................................................................... 41 Figura 2. Umidade relativa máxima e mínima diária registrada na casa de vegetação.......................................................................................... 42 Figura 3. Radiação fotossintética ativa diária registrada na casa de vegetação.......................................................................................... 42 Figura 4. Porcentagem da Radiação Fotossintética Ativa (PAR) que chegou ao dossel das alfaces nas densidades de população do pepino...... 50 Figura 5. Massa fresca total (=comercial) da alface ‘Vanda’ e massa fresca total e comercial da ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino..................................................................... 54 Figura 6. Produtividade total (= comercial) da alface ‘Vanda’ e produtividades total e comercial de ‘Lucy Brown’ em função de densidades populacionais do pepino................................................................... 56 Figura 7. Dendrograma de análise de agrupamento hierárquico abordando as densidades populacionais do pepino entre as variáveis %PAR, produtividade e estado nutricional das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ consorciadas, obtido a partir da distância euclidiana pelo método de Ward................................................................................ 57 Figura 8. Número de frutos por planta e por área (m²) do pepino em função de densidades populacionais............................................................ 58 Figura 9. Produtividade do pepino em função de densidades populacionais... 59 Figura 10. Índice de eficiência de uso da área (EUA) dos consórcios de ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ com pepino.................................................. 60 Figura 11. Produtividade Relativa (PR) dos componentes dos consórcios de ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ com pepino.................................................. 61 CAPÍTULO 3 – Índices de competição para avaliação de consórcios de alface e pepino, em casa de vegetação........................................ 74 Figura 1. Temperatura máxima e mínima diária registrada na casa de vegetação.......................................................................................... 77 Figura 2. Umidade relativa máxima e mínima diária registrada na casa de vegetação.......................................................................................... 78 Figura 3. Radiação fotossintética ativa diária registrada na casa de vegetação.......................................................................................... 78 Figura 4. Coeficientes relativos de adensamento (K) parciais das alfaces ‘Vanda’, e ‘Lucy Brown’ (a), do pepino ‘Soldier’ (b) e dos consórcios (c) em função da densidade populacional do pepino..... 88 Figura 5. Índice de competitividade relativa (CR) parciais das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ (a), do pepino ‘Soldier’ (b) e CR dos consórcios (c) em função da densidade populacional do pepino............................. 89 xviii Figura 6. Índices de agressividade das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ (a) e do pepino ‘Soldier’ (b) em consórcios, em função da densidade populacional do pepino..................................................................... 90 Figura 7. Coeficiente relativo de aglomeração (CRA) das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ (a) e do pepino ‘Soldier’ (b) em função da densidade populacional do pepino..................................................................... 91 Figura 8. Intensidade absoluta de competição (IAC) da alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ (a) e pepino ‘Soldier’ (b) em função da densidade populacional do pepino..................................................................... 92 Figura 9. Intensidade relativa de competição (IRC) das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ (a) e do pepino ‘Soldier’ (b) em função da densidade populacional do pepino..................................................................... 93 Figura 10. Perda de produtividade real (PPR) parciais das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ (a), do pepino ‘Soldier’ (a) e dos consórcios (b) em função da densidade populacional do pepino................................... 95 Figura 11. Produtividade relativa (PR) das alfaces ‘Vera’ e ‘Lucy Brown’ e do pepino ‘Soldier’ em função da densidade populacional do pepino no consórcio com as alfaces............................................................. 96 Figura 12. Eficiência do uso de área no tempo (EUAT) parciais das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ (a), do pepino ‘Soldier’ (a) e dos consórcios (b) em função da densidade populacional do pepino..... 97 Figura 13. Eficiência do uso de área (EUA) dos consórcios do pepino ‘Soldier’ com as alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino.................................................... 98 Figura 14. Índice de produtividade do sistema (IPS) dos consórcios das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ com pepino ‘Soldier’, em função da densidade populacional do pepino.................................................... 98 Figura 15. Coeficiente de eficiência do uso de área (CEUA) dos consórcios das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ com pepino ‘Soldier’, em função da densidade populacional do pepino................................... 99 CAPÍTULO 4 – Alterações fisiológicas e bioquímicas em duas cultivares de alface consorciadas com pepino em diferentes densidades 110 Figura 1. Temperatura máxima e mínima diária registrada na casa de vegetação.......................................................................................... 115 Figura 2. Umidade relativa máxima e mínima diária registrada na casa de vegetação.......................................................................................... 116 Figura 3. Radiação fotossintética ativa diária registrada na casa de vegetação.......................................................................................... 116 Figura 4. Massa seca da alface ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino.................................................... 131 Figura 5. Teor de clorofila a (Chl a), aos 30 DAT, da alface ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino................. 132 Figura 6. Teor de clorofila b (Chl b), aos 30 DAT, da alface ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino................. 133 Figura 7. Teor de clorofilas a+b (Chl a+b), aos 30 DAT, da alface ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino....... 133 xix Figura 8. Teor de carotenoides (Car), aos 30 DAT, da alface ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino................. 134 Figura 9. Teor de clorofila a (Chl a), ao final do ciclo, da alface ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino....... 135 Figura 10. Teor de clorofila b (Chl b), ao final do ciclo, da alface ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino....... 135 Figura 11. Teor de clorofila a+b (Chl a+b), ao final do ciclo, da alface ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino.... 136 Figura 12. Teor de carotenoides (Car), ao final do ciclo, da alface ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino....... 136 Figura 13. Conteúdo de peróxido de hidrogênio (H2O2), aos 30 DAT, das alfaces ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino..................................................................... 140 Figura 14. Teor de malondialdeído (MDA), aos 30 DAT, da alface ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino....... 141 Figura 15. Teor de peróxido de hidrogênio (H2O2), ao final do ciclo, da alface ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino................................................................................................ 142 Figura 16. Teor de malondialdeído (MDA), ao final do ciclo, da alface ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino.... 142 Figura 17. Atividade específica de superóxido dismutase (SOD), aos 30 DAT, da alface ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino..................................................................... 144 Figura 18. Atividade específica de superóxido dismutase (SOD), ao final do ciclo, da alface ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino..................................................................... 145 Figura 19. Atividade específica da ascorbato peroxidase (APX), ao final do ciclo, na alface ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino..................................................................... 147 Figura 20. Atividade específica da glutationa redutase (GR), ao final do ciclo, da alface ‘Vanda’ e ‘Lucy Brown’ em função da densidade populacional do pepino..................................................................... 149 1 CAPÍTULO 1 – Considerações Gerais 1 – INTRODUÇÃO O nível de conscientização quanto às relações da agricultura com o ambiente, os recursos naturais e a qualidade dos alimentos cresceu substancialmente (OLIVEIRA et al., 2005). Existe interesse entre os agricultores por sistemas alternativos de produção que aumentem a rentabilidade e melhorem a qualidade de vida no meio rural, além de preservar a capacidade produtiva do solo a longo prazo (EHLERS, 1999). Dentre as práticas alternativas de produção enquadram-se os consórcios de culturas, que antes da modernização e da industrialização da agricultura eram comuns, sendo o monocultivo a exceção. Em regiões tropicais, os consórcios permanecem amplamente utilizados (VANDERMEER, 1989; GLIESSMAN, 2005), principalmente porque temperatura e radiação solar não se constituem em fatores limitantes durante quase todo o ano, bastando que haja disponibilidade de água (FAGERIA, 1989). As vantagens dos cultivos consorciados em relação aos monocultivos são o aumento da produção por unidade de área em determinado período de tempo, melhor distribuição temporal de renda, aproveitamento mais adequado dos recursos disponíveis, diversificação da produção, o que significa maior variedade de alimentos para os produtores, e menor risco de insucesso, além de conferir maior proteção ao solo (FAGERIA, 1989; VANDERMEER, 1989; PUIATTI et al., 2000; CECÍLIO FILHO; MAY, 2002). Para estudos dos consórcios existem vários índices (WILLIAMS; MCCARTHY, 2001), que avaliam diferentes aspectos do consórcio através da interferência (WILLEY; RAO, 1980; CAMPBELL; GRIME, 1992; GRACE, 1995), agressividade (MCGILCHRIST; TRENBATH, 1971), perda de produtividade (BANIK et al., 2000), produção por área (WILLEY; OSIRU, 1972), tempo de duração do consórcio (HIEBSCH; McCOLLUM, 1987), adensamento das culturas (DE WIT, 1960), dentre outras características que podem ser avaliadas (WEIGELT; JOLLIFFE, 2003), tanto para consórcios aditivos ou substitutivos (CONNOLLY, 1988; SNAYDON, 1991), e ainda considerar as competições intra e interespecíficas (WILLIAMS; MCCARTHY, 2001). 2 Esses índices nos permitem ter uma boa interpretação sobre a influência do consórcio sobre as culturas envolvidas, mas, os fenômenos fisiológicos e bioquímicos que ocorrem nas plantas num consórcio ainda são pouco estudados (COSTA et al., 2012). E, nesse aspecto, não estão claros os efeitos da luz num consórcio sobre a atividade fotossintética da planta (FU; LI; WU, 2012) e sobre a atividade de enzimas antioxidantes (FU et al., 2012). A partir da hipótese que as plantas envolvidas em um sistema de cultivo consorciado têm sua produção, fotossíntese e atividade bioquímica alteradas, o objetivo foi quantificar as produtividades das culturas e do consórcio, através de diferentes índices, e avaliar possíveis alterações no metabolismo fotossintético, bem como a atividade de enzimas relacionadas com a defesa oxidativa, de duas cultivares de alface consorciadas com diferentes densidades populacionais de pepino. 3 2 – REVISÃO DE LITERATURA 2.1 – Cultivo consorciado de hortaliças Os consórcios são sistemas de cultivo caracterizados pela utilização de duas ou mais culturas concomitantemente (VANDERMEER, 1989), sem necessariamente conviverem por todos seus ciclos (WILLEY, 1979a). A maior vantagem dos consórcios é o aumento da produtividade em dado espaço da propriedade pelo fato de se utilizar de modo mais eficiente os recursos de cultivo disponíveis (LITHOURGIDIS et al., 2011). Os sistemas consorciados têm recebido especial atenção principalmente por causa da riqueza de suas interações ecológicas e do arranjo e manejo das culturas no campo, que contrastam com os sistemas agrícolas modernizados, assentados sobre a exploração de monoculturas e uso intensivo de capital e produtos originários do setor industrial (SANTOS, 1998). O desafio é conseguir melhor compreensão dos fenômenos ecológicos subjacentes às mudanças no desempenho das culturas em consórcio (WILLIAMS; MCCARTHY, 2001; SANTOS; GLIESSMAN; CECON, 2002; WEIGELT; JOLLIFFE, 2003). Vandermeer (1989) sugeriu dois arranjos básicos para sistemas em consórcios, sendo: adição e substituição. Em termos gerais, nos arranjos aditivos, a população de uma cultura “principal” é mantida constante, enquanto indivíduos da outra cultura são adicionados a essa população. Nos consórcios com arranjos substitutivos, parte da população “secundária” substitui parte da população “principal”, sendo a população total mantida constante (SNAYDON, 1991) e a “identidade específica de cada espécie é perdida em uma equivalência puramente numérica” (CONNOLLY, 1988). Ambos os arranjos tentam equilibrar as interferências intraespecífica (entre indivíduos da mesma espécie) e interespecífica (entre indivíduos de espécies diferentes) (WILLIAMS; MCCARTHY, 2001; GLIESSMAN, 2005). Essa competição pode ser por luz, nutrientes ou água, podendo ser minimizada quando a demanda pelos recursos não ocorrerem no mesmo momento, caracterizando a complementaridade temporal. Caso a diferença ocorra na arquitetura das plantas, 4 diferenciando a utilização de água, nutrientes e luz, densidades e arranjos populacionais caracteriza a complementaridade espacial (WILLEY, 1979a, b; VANDERMEER, 1989; TREZZI; SILVA, 1993; FLESCH, 2002) A viabilidade do consórcio de hortaliças pode estar no aumento de produção por área, aumento de renda, diminuição de plantas infestantes, pragas e doenças, e, nestes aspectos, a literatura comprova viabilidade de consórcio para várias hortaliças (Tabela 1). Tabela 1. Consórcios viáveis entre espécies hortícolas. Espécies envolvidas no consórcio Fonte tomate e pepino SCHULTZ et al. (1982) tomate e trigo SCHUERGER; LAIBLE (1994) alface e cenoura CAETANO; FERREIRA; ARAÚJO (1999); NEGREIROS et al. (2002); BEZERRA NETO et al. (2003, 2007, 2008, 2010); BARROS JÚNIOR et al. (2005); SALGADO et al. (2006); BEZERRA NETO; GOMES; OLIVEIRA (2007); PIMENTEL; LANA; DE- POLLI (2009); PORTO et al. (2011) taro e milho doce PUIATTI et al. (2000) alho-poró e aipo BAUMANN; BASTIAANS; KROPFF (2001) alho e cenoura MUELLER et al. (2001, 2004) alface e rabanete CECÍLIO FILHO; MAY (2002); REZENDE et al. (2005); SALGADO et al. (2006); CECÍLIO FILHO; REZENDE; CANATO (2007); GRACIANO et al. (2007); TAVELLA et al. (2011); SUGASTI; JUNQUEIRA; SABOYA (2013), brócolis e ervilha; SANTOS; GLIESSMAN; CECON (2002) brócolis e feijão; SANTOS; GLIESSMAN; CECON (2002) brócolis e repolho SANTOS; GLIESSMAN; CECON (2002) cebolinha e salsa HEREDIA Z. et al. (2003) cebolinha e espinafre HEREDIA ZÁRATE; VIEIRA (2004) quiabo e amaranto JOHN; MINI (2005) quiabo e caupi JOHN; MINI (2005) quiabo e pepino JOHN; MINI (2005) alface e coentro OLIVEIRA et al. (2005a) repolho e rabanete OLIVEIRA et al. (2005b) alface e tomate REZENDE; CANATO; CECÍLIO FILHO (2005); CECÍLIO FILHO et al. (2008, 2011, 2013); CECÍLIO FILHO; REZENDE; COSTA (2010) pepino e amaranto BERRY et al. (2006a, 2006b) taro e chicória HEREDIA ZÁRATE et al. (2006a) taro e alface HEREDIA ZÁRATE et al. (2006a) taro e cenoura HEREDIA ZÁRATE et al. (2006a) almeirão e cenoura HEREDIA ZÁRATE et al. (2006b) pimentão e repolho; REZENDE et al. (2006, 2009) pimentão e rúcula; REZENDE et al. (2006, 2009) pimentão e alface; REZENDE et al. (2006, 2009) pimentão e rabanete; REZENDE et al. (2006, 2009) pimentão, repolho e alface; REZENDE et al. (2006, 2009) pimentão, repolho e rúcula; REZENDE et al. (2006, 2009) pimentão, repolho e rabanete; REZENDE et al. (2006, 2009) pimentão, rúcula e alface; REZENDE et al. (2006, 2009) pimentão, rúcula e rabanete; REZENDE et al. (2006, 2009) pimentão, alface e rabanete REZENDE et al. (2006, 2009) alface e rúcula COSTA et al. (2007, 2008); BARROS JÚNIOR et al. (2008, 2011); OLIVEIRA et al. (2010); ALMEIDA et al. (2015) 5 Tabela 1. Continuação... beterraba e rúcula GRANGEIRO et al. (2007) morango e pepino SANTOS et al. (2008) morango e abóbora SANTOS et al. (2008) morango e melão SANTOS et al. (2008) alface e pepino SILVA et al. (2008); BARROS et al. (2009); REZENDE et al. (2010, 2011); CECÍLIO FILHO et al. (2015) tomate e arruda, CARVALHO et al. (2009) tomate e funcho, CARVALHO et al. (2009) tomate e hortelã-pimenta, CARVALHO et al. (2009) tomate e manjericão CARVALHO et al. (2009) manjericão e hortelã MAIA et al. (2009) tomate e coentro TOGNI et al. (2009) alface e jateikaá MOTA; VIEIRA; CARDOSO (2010) cebolinha e rabanete MASSAD; OLIVEIRA; DUTRA (2010) couve e coentro RESENDE et al. (2010) beterraba e coentro GRANGEIRO et al. (2011) rúcula e cenoura PORTO et al. (2011); LIMA et al. (2014); BATISTA et al. (2016a, 2016b) alface e marcela MOTA; VIEIRA; DE ARAÚJO (2011) rabanete e cenoura TAVELLA et al. (2011) pepino e cebola ZHOU; YU; WU (2011) alho e pepino ZHOU; YU; WU (2011); XIAO et al. (2013) alface, rúcula e cenoura BEZERRA NETO et al. (2012) alface e cebola MOTA et al. (2012) alface e brócolis OHSE et al.(2012); YILDIRIM; TURAN (2013) alface e manjericão VIEIRA et al. (2012) alface e alisso BRENNAN (2013) alface e quiabo; SUGASTI; JUNQUEIRA; SABOYA (2013) rabanete e quiabo; SUGASTI; JUNQUEIRA; SABOYA (2013) alface, rabanete e quiabo SUGASTI; JUNQUEIRA; SABOYA (2013) alho e tomate LIU et al. (2014) brócolis e alisso BRENNAN (2016) quiabo e celósia OROKA (2016) caupi e rabanete PEREIRA et al. (2016) couve e espinafre CECÍLIO FILHO et al. (2017) A viabilidade do consórcio é mensurada através de índices, que avaliam, sobretudo, a competição entre as espécies envolvidas (WILLEY; OSIRU, 1972; WILLEY; RAO, 1980; CONNOLLY; GOMA; RAHIM, 2001). 2.2 – Índices de avaliação de cultivos consorciados Os índices ecológicos podem ajudar os pesquisadores de várias maneiras e, ao condensar índices de dados experimentais, facilita a apresentação de resultados (CONNOLLY; GOMA; RAHIM, 2001). Ao agregar várias medidas, os índices podem expressar e quantificar ideias compostas que podem caracterizar melhor a interferência do que é possível através de simples medida primária (WEIGELT; 6 JOLLIFFE, 2003). Ao condensar e organizar índices de resultados experimentais, estes ajudam a interpretar dados complexos, e o uso do mesmo índice por diferentes pesquisadores pode ajudar a comparar os resultados de diferentes estudos. No entanto, os índices ecológicos tem possíveis deficiências e não serem adequados e, consequentemente, mal aplicados (CONNOLLY; GOMA; RAHIM, 2001). Precisam ser usados de forma adequada e com cuidado. Ao longo do tempo, diferentes pesquisadores formularam índices que são relevantes para as circunstâncias particulares que eles estavam tentando avaliar (WILLIAMS; MCCARTHY, 2001; WEIGELT; JOLLIFFE, 2003). Existem literaturas bastante independentes para quantificar interações entre plantas em ecologia, agricultura e silvicultura, o que contribuiu para a grande variedade de índices ecológicos atualmente disponíveis. Para facilitar a explicação de alguns desses índices, serão considerados o consórcio de duas espécies apenas, aqui estas serão denominadas de cultura “1” e “2”, e para todos os cálculos serão usadas as variáveis: Y12 é a produtividade da cultura "1" em consórcio com a cultura "2"; Y21 é a produtividade da cultura "2" em consórcio com a cultura "1". Y11 é a produtividade da cultura "1" em monocultura; Y22 é a produtividade da cultura "2" em monocultura. Alguns índices podem ter outras variáveis para os cálculos, que serão explicados junto com o índice. A Produtividade Relativa (PR) é um índice desenvolvido por de Wit (1960) e de Wit e Van Den Bergh (1965) (RY, Relative Yield, no original). Conforme definido por estes autores, mede a produtividade da cultura consorciada (Y12) dividindo pela produtividade da mesma na monocultura (Y11) (PR = Y12 / Y11), levando em consideração as proporções nas quais as espécies são cultivadas. Se a planta em consórcio cresce tão bem como quando em monocultura, o valor da produtividade relativa é 1,0 para a espécie. Um valor de PR de 1,0 significa que, para as espécies “1”, a competição intra e interespecífica é igual, isto é, as espécies “1” apenas competem contra as plantas de sua própria espécie. Um valor de PR > 1,0 significa que as espécies “1” competem melhor contra as outras espécies do que com suas próprias espécies; isto é, competição intraespecífica é maior que a competição interespecífica. Um valor PR < 1,0 significa que, para as espécies “1”, a competição 7 interespecífica é maior do que a competição intraespecífica, ou seja, a biomassa da espécie “1” é reduzida na presença das espécies “2”. Foi desenvolvido inicialmente para consórcios substitutivos (DE WIT; VAN DEN BERGH, 1965), mas o uso em consórcios aditivos também ocorre (SNAYDON, 1991). É um dos índices mais utilizados (WILLIAMS; MCCARTHY, 2001; WEIGELT; JOLLIFFE, 2003). A Eficiência de Uso da Área (EUA) (LER, Land Equivalent Ratio, no original) foi proposta por Willey e Osiru (1972), sendo a soma das PR das culturas envolvidas no consórcio (EUA = (Y12 / Y11) + (Y21 / Y22). Valores de EUA = 1,0 indicam que a produtividade na área do consórcio foi similar à produtividade das monoculturas. Quando > 1,0 indica ganho de produtividade por área, ou seja, seria necessária mais área da monocultura para ter produtividade similar ao consórcio. Se < 1,0 indica que não há viabilidade no consórcio. A EUA também pode ser chamada de Produtividade Relativa Total (no original, Relative Yield Total, RYT), sendo apresentada inicialmente por de Wit (1960) e de Wit e Van Den Bergh (1965), mas não havia um consenso para o uso adequado, visto que foi desenvolvida para consórcios substitutivos. A primeira proposta de alteração na fórmula ocorreu por McGilchrist e Trenbath (1971), que sugeriram dividir o resultado por 2 assim, teria a mesma interpretação que PR. Outra tentativa foi de Fowler (1982), que sugeriu multiplicar a PR pela proporção do estande da cultura no consórcio (RYT = (Y12 / Y11) x p12 + (Y21 / Y22) x p21). Ambas as tentativas eram específicas para consórcios substitutivos, alegando que a RYT ‘original’ não refletia a competição intra e interespecífica (WILLIAMS; MCCARTHY, 2001). A EUA, proposta por Willey e Osiru (1972), é matematicamente igual a RYT (HIEBSCH; McCOLLUM, 1987), e indicada para consórcios aditivos e substitutivos, e quando EUA > 1,0 indica, de forma parcimoniosa, a quantidade de área a mais necessária para que a monocultura produza semelhante ao consórcio, mesmo quando as PR’s das culturas são menores que 1,0. A Eficiência de Uso da Área no Tempo (EUAT) (ATER, Area x Time Equivalency Ratio, no original) proposta por Hiebsch (1978) e Hiebsch e McCollum (1987), é calculada pela soma das PR’s, mas levando em consideração o tempo que estas permanecem no consórcio (EUAT = {[(Y12/Y11) x T1] + [(Y21/Y22) x T2]} / T12). Na equação, T1 representa o número de dias do plantio até a colheita da espécie ‘1’ e T2 8 representa o número de dias do plantio até a colheita da espécie ‘2’. O T12 representa a duração do sistema de consorciação. Se EUAT > 1 então ocorre vantagem produtiva, se EUAT = 1 não ocorre vantagem produtiva, se EUAT < 1 então ocorre desvantagem produtiva. EUAT é mais indicada para consórcios com culturas componentes de ciclos contrastantes. Quando os componentes são de durações de crescimento semelhantes, os valores de EUAT são semelhantes ao EUA (HIEBSCH; McCOLLUM, 1987). Quando a diferença dos ciclos das culturas componentes é substancial, o tempo se torna um elemento importante e EUAT é considerado um índice mais apropriado da eficiência do sistema (OFORI; STERN, 1987; HAMBURDĂ; MUNTEANU; TELIBAN, 2015), e nesse caso os valores de EUAT tendem a ser menores que EUA (HIEBSCH e McCOLLUM, 1987; THIAW; HALL; PARKER, 1993; JOHN; MINI, 2005; DOUBI et al., 2016). O Coeficiente da Eficiência de Uso da Área (CEUA) (LEC, Land Equivalent Coefficient, no original) é obtido através da equação proposta por Adetiloye, Ezedinma e Okigbo (1983), sendo CEUA = (Y12 / Y11) x (Y21 / Y22). Há ganho no cultivo consorciado quando CEUA > 0,25. Esses autores afirmaram que a EUA avalia de forma pouco clara a competição interespecífica, principalmente em consórcios substitutivos, visto que se uma cultura tiver sua proporção muito baixa, a PR deste tenderá a zero. O CEUA é mais indicado para consórcios substitutivos com proporção 0,5:0,5 ou consórcios aditivos (OLOWE; AJAYI; OGUNBAYO, 2006). O Coeficiente Relativo de Adensamento (K) foi desenvolvido por de Wit (1960) (K, Relative Crowding Coefficient, no original), sendo K = K1 x K2, onde: K1 = Y12 Z21 / (Y11-Y12) x Z12 e K2 = Y21 Z12 / (Y22-Y21) x Z21 (‘Z’, refere-se a proporção da cultura no consórcio, sendo Z12 e Z21 referente a proporção da cultura “1” e da cultura “2” no consórcio, respectivamente). Se K for igual, menor ou maior que 1 significa que o consórcio foi indiferente, não teve vantagem ou foi vantajoso, respectivamente, em relação aos monocultivos (BHATTI et al., 2006; CHAICHI et al., 2007). Este índice funciona para calcular o valor de K da espécie com um ou mais concorrentes. No entanto, existem alguns problemas com este índice que não devem ser ignorados. Segundo Williams e McCarthy (2001), se a produtividade em consórcio for exatamente igual à produtividade em monocultura, este índice não pode ser calculado (essa situação dará zero no denominador). Além disso, se a 9 produtividade em consórcio exceder a produtividade em monocultura, o número torna-se negativo. O índice depende da comparação de dois índices. Um número negativo no denominador inverte a curva de função desse índice (a proporção de plantio deve, por definição, ser sempre um número positivo). Assim, a função de K em valores PR é descontínua. Jolliffe, Minjas e Runecles (1984) afirmam que este índice só será válido para consórcios substitutivos, com duas espécies em proporções iguais (0,5:0,5). Roush et al. (1989), no entanto, afirmam que esse índice não depende dos efeitos de densidades iguais, porque é um cálculo direto e não interativo. O índice de Competitividade Relativa (CR) (CR, Competitive Ratio, no original) foi obtido por Willey e Rao (1980), sendo CR = CR1 + CR2, onde: CR1 = [(Y12 / Y11) / (Y21 / Y22) x Z21 / Z12)] e CR2 = [(Y21 / Y22) / (Y12 / Y11) x Z12 / Z21)]. CR1 e CR2 são os índices CR das culturas “1” e “2”, respectivamente, no cultivo consorciado. No consórcio, a cultura com maior CR caracteriza-se com maior capacidade de utilização dos recursos do meio. A CR foi proposta no contexto de consórcios agrícolas como um índice de agressividade relativa das espécies (WILLEY; RAO, 1980; CONNOLLY, 1986; COUSENS; O’NEILL, 1993; CONNOLLY; GOMA; RAHIM, 2001). No entanto, exibe um viés de tamanho a favor de plantas maiores em consórcios de substituição (CONNOLLY, 1986; WEIGELT; JOLLIFFE, 2003). A Agressividade (AGR) (A ou AG, Aggressivity, no original) é um índice que indica o grau de competitividade entre as culturas. O índice pode ser calculado pela equação proposta por McGilchrist e Trenbath (1971), adaptado por Snaydon (1991), com o cálculo para as duas culturas envolvidas, AGR1 = (Y12 / Y11) – (Y21 / Y22) e AGR2 = (Y21 / Y22) – (Y12 / Y11). Para ambas as equações, se AGR for igual a zero, as culturas são igualmente competitivas. Se AGR for positivo, então essa cultura será a dominante e a outra cultura a dominada, que apresentará índice negativo. Inicialmente, foi proposto para consórcios substitutivos, entretanto, o uso em consórcios aditivos e análises individuais também são possíveis (GIBSON et al., 1999; CONNOLLY; GOMA; RAHIM, 2001). O Coeficiente Relativo de Aglomeração (CRA) (RCC, Relative Crowding Coefficient, no original) foi usado pela primeira vez por de Wit (1960). No entanto, 10 devido à definição do índice não ser muito clara, existem duas formas de utilização (SNAYDON, 1991), sendo a interpretação mais aceita e utilizada feita por Harper (1977), que é uma medida para comparar a agressividade relativa de uma espécie à outra. Foi calculado separadamente para cada espécie: CRA1 = (Y12 / Y11) / (Y21 / Y22) e CRA2 = (Y21 / Y22) / (Y12 / Y11). Valores de CRA = 1 indicam habilidade competitiva aproximadamente igual, enquanto valores > 1 ou < 1 indicam que uma espécie é mais ou menos competitiva, respectivamente, do que a outra espécie. É uma medida que pode ser usada tanto em consórcios substitutivos quanto em aditivos (SNAYDON, 1991; HOLT; YOUNG, 2014). A Intensidade Absoluta de Competição (IAC) (ACI, Absolute Competition Intensity, no original) foi desenvolvida por Campbell e Grime (1992) e calcula diretamente a diferença entre as produtividades em monocultura e consórcio pela equação (IAC1 = Y11 – Y12 e IAC2 = Y22 – Y21). Valores positivos, nulos ou negativos indicam que há desvantagem, indiferença e vantagem na interferência no consórcio, respectivamente. A IAC foi criticada como um índice da intensidade da concorrência porque não reflete os impactos proporcionais nas populações de plantas (WILSON; TILMAN, 1993; GOLDBERG e SCHEINER, 2001), mas pode ser útil para indicar os mecanismos que controlam a interferência (GOLDBERG; SCHEINER, 2001). A Intensidade Relativa de Competição (IRC) (RCI, Relative Competition Intensity, no original) foi utilizada pela primeira vez por Wilson e Keddy (1986), que inicialmente era chamada de competição difusa (DC, Diffuse Competition, no original) e foi ajustada por Grace (1995) para pesquisas de consórcio a fim de calcular a proporção da diferença entre as produtividades em monocultura e em consórcio. Grace (1995) sugeriu as seguintes equações: IRC1 = (Y11 – Y12) / Y11 e IRC2 = (Y22 – Y21) / Y22, sendo que valores positivos, nulos ou negativos indicam que há desvantagem, indiferença e vantagem na competição no consórcio, respectivamente. A IRC tem sido usada de várias maneiras (WEIGELT; JOLLIFFE, 2003). Com base em monoculturas, a IRC foi calculada como uma relação direta de monocultura e desempenho de consórcio (GRACE, 1995; SAMMUL et al., 2000; GREINER LA PEYRE et al., 2001) e como porcentagem do desempenho de monoculturas versus consórcio (CAMPBELL; GRIME, 1992; TURKINGTON; KLEIN, 1993), onde foi chamado de efeito competitivo proximal (GIBSON; FOIN; HILL, 11 1999). Mais comumente, no entanto, a IRC foi calculada em relação ao desempenho de plantas com diferentes densidades e de seu controle (que crescem sozinhas) (WILSON; KEDDY, 1986; WILSON; TILMAN, 1991). Também é utilizado em pesquisas que estudam competição de populações florestais (GOLDBERG; SCHEINER, 2001). A Perda de Produtividade Real (PPR) (AYL, Actual Yield Loss, no original) é a perda de produtividade em cultivo consorciado em relação ao seu cultivo solteiro (BANIK, 1996; BANIK et al., 2000). Positivo ou negativo, o valor de PPR indica que há vantagem ou desvantagem do consórcio, respectivamente. É calculado por: PPR = PPR1 + PPR2, sendo: PPR1 = {[(Y12 / Y11) x (100 / Z12)] – 1} e PPR2 = {[(Y21 / Y22) x (100 / Z21)] – 1}. Segundo Banik et al. (2000), a PPR fornece informações mais precisas sobre a concorrência inter e intraespecífica das culturas componentes e o comportamento de cada espécie no sistema de consórcio, pois é baseado na produção por planta. A PPR é a produtividade proporcional ou o ganho de culturas consorciadas em comparação com a respectiva monocultura, isto é, leva em consideração a proporção real semeada das culturas componentes com seu estande solteiro. Além disso, a PPR parcial (de cada cultura) representa a produção ou o ganho proporcional de cada espécie quando cultivados consorciados, em relação à sua produção na monocultura (DHIMA et al., 2007). O Índice de Produtividade do Sistema (IPS) (SPI, System Productivity Index, no original) foi obtido conforme metodologia proposta por Odo (1991), sendo: IPS = (( Y11 / Y22) x Y21) + Y12. A principal vantagem do IPS é que esse índice uniformiza a produtividade da cultura secundária em termos da cultura principal (ODO, 1991). Esse índice também identifica a combinação que utiliza os recursos de crescimento de forma mais efetiva e caracteriza a performance de estabilidade produtiva (PINTO; PINTO; PITOMBEIRA, 2012). 2.3 – Fator luz em cultivos consorciados A "interferência entre plantas" pode ser definida como a captura de recursos essenciais de um local comum por indivíduos vizinhos (GRIME, 2001). Esta definição inclui o uso direto de recursos comuns pelos vizinhos e também o efeito 12 indireto de uma planta sobre a disponibilidade de um recurso para o indivíduo vizinho (GOLDBERG; NOVOPLANSKY, 1997; GOLDBERG et al., 1999). Willey (1979a) coloca a luz, no consórcio, como o fator mais importante e notou que esta era diferente de outros recursos para o crescimento vegetal, na medida em que é instantaneamente disponível e, portanto, deve ser interceptada instantaneamente para ser benéfica, enquanto outros recursos são disponibilizados e ficam aguardando a utilização pela planta. A passagem de luz através da copa é afetada pela orientação da linha de semeadura, além da densidade populacional da cultura, arquitetura e espaçamento destas. A competição por luz é muitas vezes considerada como o processo decisivo em comunidades de plantas densas, incluindo florestas fechadas. As medidas diretas da concorrência leve são imediatamente relevantes para a compreensão dos mecanismos de interação dos vizinhos nessas comunidades (TRINDER; BROOKER; ROBINSON, 2013). E, nesse aspecto, os consórcios precisam de um bom planejamento para o máximo de exploração possível dos recursos disponíveis, inclusive luz, visto que as plantas vizinhas competem por radiação solar por interceptação direta (KEATING; CARBERRY, 1993). O espaçamento das fileiras é uma prática determinante para a distribuição espacial das plantas, que afeta a estrutura do dossel, a interceptação de luz e a eficiência do uso da radiação e, consequentemente, a produção de biomassa (HEUVELINK, 1995; MATTERA et al., 2013). A eficiência do uso da luz pode ser significativamente aumentada pelo aumento da densidade da planta (WORKU; DEMISIE, 2012; MAO et al., 2014), embora também tenham sido relatados resultados opostos (HEUVELINK, 1995). O aprimoramento da intercepção de luz através de uma melhor disposição espacial das copas dos componentes está claramente associado à distribuição temporal da área foliar (KEATING; CARBERRY, 1993; PAPADOPOULOS; PARARAJASINGHAM, 1997). No entanto, culturas com ciclos de crescimento semelhantes e taxa de desenvolvimento da área foliar diferentes ainda podem diferir na interceptação de luz devido às diferenças na disposição vertical da folhagem, por causa da arquitetura do dossel ou na disposição horizontal do padrão de plantio 13 (BARILLOT et al., 2011). Ao discutir este aspecto, é útil separar os sistemas de consórcio em sistemas "aditivos" e "substitutivos". Em um consórcio aditivo, um componente de cultura é plantado em arranjo semelhante ao seu monocultivo e um segundo componente é adicionado, de modo que aumenta a densidade total de plantas na área. Nos sistemas em que a estrutura do dossel pode ser considerada horizontalmente homogênea, a intercepção de luz é essencialmente unidimensional (HARRIS; NATARAJAN; WILLEY, 1987). Em um consórcio de substituição, várias linhas de um componente são substituídas por um segundo componente com densidade total da planta que não está necessariamente em mudança. A consequência da intercepção de luz é que a estrutura do dossel horizontal se torna mais heterogênea, e as diferenças de acordo com a posição horizontal, na atenuação da luz na dimensão vertical, precisam ser consideradas (HARRIS; NATARAJAN; WILLEY, 1987; BARILLOT et al., 2011). Se uma espécie em um consórcio é mais alta, desenvolve mais área foliar na parte superior do dossel ou mantém folhas numa orientação mais horizontal, então irá obter alguma vantagem em situações em que esses traços não são exibidos (GAO et al., 2013). Cenpukdee e Fukai (1992), por exemplo, observaram que, no cultivo de mandioca consorciada com soja, a quantidade de luz transmitida para a soja estava correlacionada negativamente com a altura e a largura do dossel das 18 cultivares de mandioca estudadas. A captura de radiação aumentada por consórcios pode ser esperada espacialmente quando a produção de um componente é maximizado a uma densidade de plantação inferior à necessária para interceptação completa de luz (KEATING; CARBERRY, 1993). Este critério é cumprido em muitas situações de restrição de água ou nutrientes, mas nessas circunstâncias, a luz adicional capturada pelo consórcio só será vantajosa se os componentes não competem fortemente pelo recurso considerado restrito (BEDOUSSAC; JUSTES, 2010; GAO et al., 2013). Willey (1979a) concluiu que um melhor uso espacial da radiação solar por consórcios não resultaria de maior intercepção de luz, mas sim de um uso mais eficiente da luz interceptada. Alterar o arranjo espacial de uma ou das culturas envolvidas no consórcio, verticalmente ou horizontalmente, modifica o equilíbrio de intercepção entre os 14 dosséis das copas dos componentes (DORAIS; GOSSELIN; TRUDEL, 1991). A sugestão mais comum para vários autores é para copas verticais de folhas estreitas, com as folhas superiores cada vez mais anguladas para permitir que a radiação penetre no dossel e evite a saturação de luz das folhas do dossel superiores (WILLEY, 1979a; KEATING; CARBERRY, 1993; BEDOUSSAC; JUSTES, 2010). Tais saturações geralmente não ocorrem em comunidades naturais (GAO et al., 2013) e, portanto, o cultivo consorciado fornece um meio para alcançar essa estrutura do dossel através do planejamento adequado. Cultivos consorciados alteram o ambiente das culturas componentes, especialmente no grau de sombreamento por plantas que crescem rente ao solo. Os efeitos do sombreamento na fisiologia e morfologia da planta são comprovados (WILSON; THOMPSON; HODGSON, 1999; GONDIM et al., 2007; OLIVEIRA; ARAÚJO; GUERRA, 2011). Wilson, Thompson e Hodgson (1999) resumiram os efeitos da sombra sobre a fisiologia e as estruturas das folhas. Geralmente, as folhas que se desenvolvem na sombra são mais finas, aumentadas na área e exibem mais orientação horizontal. A taxa fotossintética por unidade de área em tais folhas é menor sob luz alta, mas equivalente ou maior sob luz baixa. Enquanto o sombreamento reduz a intercepção de luz, causando reduções na produção de biomassa e partição para as folhas, os pesos secos em folhas menores são geralmente compensados por um aumento na área foliar específica (LOPES; LIMA, 2015). 2.4 – Estresses de plantas em cultivos consorciados O estresse das plantas foi definido por Lichtenthaler (1996) como "qualquer condição ou substância desfavorável que afeta ou bloqueie o metabolismo, o crescimento ou o desenvolvimento de uma planta"; por Strasser como "uma condição causada por fatores que tendem a alterar um equilíbrio" e por Larcher como "mudanças na fisiologia que ocorrem quando as espécies estão expostas a condições desfavoráveis extraordinárias que não precisam representar uma ameaça para a vida, mas irão induzir uma resposta de alarme". 15 Equivalente ao "estresse" e à "tensão" na mecânica, os cientistas de plantas costumam usar "fator de estresse" e "estresse". Independentemente da terminologia, os fatores de estresse (ou tensões) que vêm de fora precisam ser distinguidos dos estresses (ou tensões) dentro de um organismo (KRANNER et al., 2010). Os fatores que induzem o estresse podem ser "bióticos", resultantes de organismos vivos, como fungos e insetos, ou "abióticos", resultantes de fatores não vivos, como a seca, temperaturas extremas, salinidade e poluentes como metais pesados (DAS; BHATTACHARYA, 2017). O equilíbrio entre tolerância e sensibilidade pode determinar se um fator de estresse tem um efeito positivo (eustress) ou negativo (distress) (KRANNER et al., 2010). Por exemplo, a deficiência hídrica provoca danos nos tecidos vegetativos das plantas vasculares e é letal abaixo do ponto de murcha permanente, enquanto a deficiência de água acima do ponto de murcha permanente ou por curtos períodos de tempo pode induzir endurecimento (LICHTENTHALER, 1996; KRANNER et al., 2010). Além disso, os estresses a curto e longo prazo (persistentes) precisam ser distinguidos, bem como "eventos de baixa tensão" que podem ser parcialmente compensados pela aclimatação, adaptação e reparo e eventos de estresse fortes ou crônicos que causam danos consideráveis e podem levar à morte de células e plantas (LICHTENTHALER, 1996). Assim, a resposta da planta ao estresse variará com o aumento da duração e a gravidade do estresse. O cultivo consorciado, abordado anteriormente, pode causar uma competição entre as plantas por recursos, como luz, nutrientes e/ou água (WILLEY, 1979b; VANDERMEER, 1989). Quanto à luz, as plantas podem adaptar sua morfologia foliar, bem como a estrutura e função de seu aparelho fotossintético à intensidade da luz incidente (LOPES; LIMA, 2015). Esta resposta de adaptação é melhor visualizada em folhas de árvores que permanecem ao sol e também à sombra, possuindo não só uma morfologia e composição química diferentes, mas também taxas diferentes de fotossíntese (LICHTENTHALER, 1996). As plantas com folhas mais altas e expostas diretamente à radiação solar exibem área foliar menor (para reduzir a taxa de transpiração) e são mais espessas (por exemplo, células de parênquima paliçádico mais longas) do que folhas de sombra ou folhas de plantas que recebem pouca radiação, e possuem cloroplastos com taxas mais elevadas de 16 conversão quântica fotossintética e assimilação líquida de CO2 e também um maior ponto de compensação de luz e um maior ponto de saturação de luz do processo fotossintético geral (LICHTENTHALER, 1996; LOPES; LIMA, 2015). Folhas de plantas que recebem mais luz possuem cloroplastos com quantidades muito inferiores das clorofilas a e b, um menor grau de empilhamento de tilacóides, menos tilacóides por cloroplasto, mas a cadeia de transporte de elétrons fotossintéticos e centros de reações fotossintéticos mais eficientes por clorofila total, em comparação com os cloroplastos de baixa luminosidade ou de sombra (KRANNER et al., 2010; FU; LI; WU, 2012). O último, por sua vez, exibe pilhas de grana muito maiores e mais largas e investiu em uma grande capacidade de capitação de luz para superar a escassez de luz em sua sombra ou local de pouca luz (LICHTENTHALER, 1996; KRANNER et al., 2010). A modificação da folha ao sol e/ou à sombra só pode ser expressa durante o crescimento da folha, mas a adaptação da ultraestrutura do cloroplasto e função fotossintética a condições de crescimento com alta intensidade luminosa ou de baixa intensidade (sombra), é possível durante todo o período de vegetação e leva cerca de uma semana, a fim de converter completamente o cloroplasto de sombra em cloroplasto de sol ou vice-versa (LICHTENTHALER, 1996; KRANNER et al., 2010; LOPES; LIMA, 2015). Isso indica que uma adaptação de folhas e cloroplastos a altas e baixas luminosidades também está associada à maior tolerância ao estresse. Em plantas com baixa tolerância ao estresse, a capacidade dos diferentes mecanismos de redução do estresse é muito baixa, e alguns dos mecanismos podem não existir. Assim, tais plantas atingem um estágio de dano agudo muito rápido, já que seu mínimo de resistência ao estresse já ficou baixo em um baixo nível de estresse. O estado nutricional da planta e a capacidade de adaptação da clorofila estão correlacionados, da mesma forma que a quantidade de radiação que chega às plantas e seu efeito direto no estado nutricional (HENRIQUES; MARCELIS, 2000; FU et al., 2012; FU; LI; WU, 2012). Um número cada vez maior de evidências sugere que muitos estresses bióticos e abióticos causam danos direta e indiretamente nas plantas por meio do estresse oxidativo, que é provocado pelo incremento na produção de espécies reativas de oxigênio (ERO), geradas a partir do sistema de transporte de elétrons 17 (HUAMAN; CONTIN, 2016). A produção de ERO em condições normais de crescimento em células vegetais é baixa (240 μM s-1 O2 - em um estado de nível normal de 0,5 μM de H2O2 em cloroplastos) (POLLE, 2001; SHARMA; JHA; DUBEY, 2011). No entanto, as várias condições estressantes do ambiente que perturbam a homeostase celular aumentam a produção de ERO (até 720 μM s-1 O2 - e um estado estacionário de 5-15 μM H2O2) (POLLE, 2001). Quando o nível de ERO excede os mecanismos de defesa, diz-se que uma célula está em estado de "estresse oxidativo". O estresse oxidativo é definido como uma mudança do equilíbrio entre reações prooxidativas e antioxidantes a favor do primeiro (HUAMAN; CONTIN, 2016; LIMA; GRATÃO, 2016). O nível aumentado destas ERO causam danos oxidativos a biomoléculas tais como lipídios de membrana, proteínas, enzimas, ácidos nucleicos, pigmentos de cloroplasto, etc. (POLLE, 2001; MITTLER, 2002; SHARMA; JHA; DUBEY, 2011; HUAMAN; CONTIN, 2016; LIMA; GRATÃO, 2016). Pelo fato das plantas viverem em ambientes altamente oxidativos, as ERO são formadas com facilidade dentro de suas células e podem provocar uma diversidade ampla de danos (HUAMAN; CONTIN, 2016). Nesse sentido, as plantas desenvolveram mecanismos enzimáticos e não enzimáticos antioxidantes que são muito rápidos e eficientes para proteger suas células dos efeitos tóxicos das ERO, evitando dano oxidativo (DAS; BHATTACHARYA, 2017). Os antioxidantes não enzimáticos normalmente são moléculas pequenas, tais como glutaniona, cisteína, hidroquinonas, manitol, vitamina C, vitamina E, flavonóides e alguns alcalóides e carotenoides (GRATÃO et al., 2005; ALVES; REIS; GRATÃO, 2016; HUAMAN; CONTIN, 2016). As defesas enzimáticas incluem a catalase (CAT, EC 1.11.1.6), ascorbato peroxidase (APX, EC 1.11.1.11), superóxido dismutase (SOD, EC 1.15.1.1), glutationa redutase (GR, EC 1.6.4.2), que é responsável pela regeneração da glutationa (GSH), dentre outras. As enzimas SOD compreendem uma família de metaloenzimas que catalisam com grande eficiência a transformação do radical superóxido (O2 -) em peróxido de hidrogênio (H2O2) e oxigênio (O2), e são consideradas a primeira linha de defesa contra O2 - (HUAMAN; CONTIN, 2016). Existem três grupos de SOD, sendo um de ferro (Fe SOD), outro manganês (Mn SOD) e o terceiro cobre-zinco (Cu-Zn SOD) (ALSCHER; ERTURK; HEATH, 2002; ALVES; REIS; GRATÃO, 2016). A atividade 18 da SOD tem sido reportada em várias situações de estresse, tais como deficiência hídrica, encharcamento, temperaturas altas ou de resfriamento, excesso de luz, toxicidade de metais pesados, etc (SHARMA; JHA; DUBEY, 2011). A CAT foi a primeira enzima antioxidante a ser descoberta (LIMA; GRATÃO, 2016), sendo uma das mais eficientes enzimas catalíticas conhecidas (HUAMAN e CONTIN, 2016). Ela reage diretamente com H2O2 para formar água (H2O) e oxigênio (O2) (SHARMA; JHA; DUBEY, 2011). É dividida em três classes, uma presente em tecidos fotossintéticos e regulada por luz, outra em tecidos vasculares e a terceira em sementes (WILLEKENS et al., 1994). A APX é uma enzima que degrada H2O2, sendo encontrada em plantas superiores, algas e algumas cianobactérias em diferentes compartimentos celulares, como o citosol, cloroplasto e mitocôndria (APEL; HIRT, 2004). A atividade da APX é aumentada junto com as atividades de outras enzimas, como a SOD, GR e CAT, em resposta a vários fatores de estresse ambiental, sugerindo que os componentes de sistemas dissipadores de ERO são corregulados (HUAMAN; CONTIN, 2016). A GR é uma flavoproteína e seu mecanismo catalítico envolve duas etapas: primeiro, a fração de flavina é reduzida por NADPH, a flavina é oxidada e uma ponte dissulfureto redox-ativa é reduzida para produzir um anion tiolato e uma cisteína, e o segundo passo envolve a redução da glutationa oxidada (GSSG) através de reações de troca de tiol-dissulfeto (SHARMA; JHA; DUBEY, 2011). A proteína enzimática, embora sintetizada no citoplasma, pode ser direcionada ao cloroplasto e às mitocôndrias (GRATÃO et al., 2005). Em plantas superiores, o GR está envolvido na defesa contra o estresse oxidativo, enquanto a glutationa reduzida (GSH) desempenha um papel importante dentro do sistema celular, que inclui a participação no ciclo ascorbato-glutationa, manutenção dos grupos sulfidrilo de cisteína em forma reduzida, armazenamento de enxofre reduzido e um substrato para glutation-S-transferases (GRATÃO et al., 2005; SHARMA; JHA; DUBEY, 2011). Numa situação normal há um balanço equilibrado entre as quantidades de radicais livres e enzimas antioxidantes (XIA et al., 2015; DEL RÍO; LÓPEZ- HUERTAS, 2016), e não necessariamente estes radicais são ruins às plantas (MITTLER, 2017), e nesse sentido, é preciso entender quais as quantidades e situações que realmente causam estresse oxidativo às plantas (FU et al., 2012). 19 2.5 – Alface e pepino em cultivo consorciado No setor agrícola, a atividade de olericultura demonstra cada vez mais que os agricultores estão se especializando nesta atividade (FONTES, 2005), e dentre as hortaliças folhosas produzidas no Brasil, a alface (Lactuca sativa L.), pertencente à família Asteraceae, é a de maior importância econômica. A alface é a hortaliça folhosa mais consumida na dieta brasileira por ter sabor agradável, baixo preço e ainda ser uma fonte de vitaminas e minerais (RESENDE et al., 2005; ROSA et al., 2014), sendo a área produzida de alface no Brasil correspondente a pouco mais de 91.000 ha (CNA, 2017). O consumo da alface é feito praticamente todo in natura, apresentando a seguinte composição média, segundo Ohse et al. (2001), por 100 g de porção: 94% de água; 18 Kcal de calorias; 1,3 g de proteína; 3,5 g carboidratos totais; 0,7 g de fibra; 68 mg de Ca; 27 mg de P; 1,4 mg de Fe; 264 mg de K; 0,05 mg de tiamina; 0,08 mg de riboflavina; 0,4 mg de niacina; 18,0 mg vitamina C, para alface produzida no solo. Segundo Filgueira (2008) as cultivares de alface são classificados como tipo repolhuda-manteiga, repolhuda-crespa (americana), solta- lisa, solta-crespa, mimosa e romana. O pepino (Cucumis sativus L.), pertencente à família Cucurbitaceae, é muito apreciado e consumido em todo Brasil, na forma de fruto imaturo em saladas, curtido em salmoura ou vinagre e cozido (CARDOSO; SILVA, 2003; FONSECA et al., 2003). No período de 2011 a 2014, o volume total médio comercializado de pepino, no Entreposto Terminal São Paulo da CEAGESP, foi 54,85 mil toneladas (AGRIANUAL, 2017). Segundo Carvalho et al. (2013), os valores nutricionais de 100g de pepino com casca são: 96 % de água, 17,86 Kcal de calorias; 3,57 µg de vitamina A; 3,57 g carboidratos totais; 17,86 mg de P; 0,36 mg de Fe; 150 mg de K; 3,57 mg de Na; 14,29 mg de Ca; 0,04 mg de tiamina; 0,04 mg de riboflavina; 0,36 mg de niacina; 3,58 mg de vitamina C. Possui várias cultivares e híbridos no mercado, com diferentes tamanhos, formas, coloração dos frutos, sabor e características vegetativas (porte, hábito, ciclo, biologia reprodutiva) sendo classificados em cinco grupos distintos: aodai ou salada, caipira, japonês, holandês e industrial, também chamado de conserva (SEDIYAMA et al., 2014). Nesse sentido, permite que o cultivo do pepino possa ser manejado de forma rasteira ou tutorado, em ambiente 20 aberto ou em cultivo protegido, abrangendo tanto o modelo de produção convencional como orgânico. Esta grande versatilidade oferecida pela cultura permite sua exploração em diferentes condições edafoclimáticas, estruturas fundiárias e níveis tecnológicos, assim garantindo sua importância econômica e social dentro do agronegócio de hortaliças no Brasil (MICHEREFF FILHO et al., 2012; SEDIYAMA et al., 2014). Existem alguns estudos sobre cultivo consorciado de alface e pepino (SILVA et al., 2008; BARROS et al., 2009; REZENDE et al., 2010, 2011; CECÍLIO FILHO et al., 2015). A viabilidade econômica deste consórcio já é comprovada (SILVA et al., 2008; BARROS et al., 2009; REZENDE et al., 2011), assim como a viabilidade produtiva do consórcio na área (REZENDE et al., 2010; CECÍLIO FILHO et al., 2015), e a melhor época de instalação do consórcio (REZENDE et al., 2010). Todavia, os fenômenos fisiológicos e bioquímicos ainda não estão claros, da mesma forma a quantificação da luz, que é colocada como principal fator determinante do consórcio alface e pepino (REZENDE et al., 2010; CECÍLIO FILHO et al., 2015). Entender o máximo possível de fenômenos que estão envolvidos no consórcio é fundamental para elevar o nível de qualidade e produtividade, que retornará em maior rentabilidade aos agricultores que trabalham nesse segmento. 21 3 – REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ADETILOYE, P. O.; EZEDINMA, F. O. C.; OKIGBO, B. N. A land equivalent coefficient (LEC) concept for the evaluation of competitive and productive interactions in simple to complex crop mixtures. Ecological Modelling, Amsterdam, v. 19, n. 1, p. 27–39, 1983. AGRIANUAL 2017: Anuário da agricultura brasileira. 22 ed. São Paulo, FNP Consultoria & Comércio, 2016. 432 p. ALMEIDA, A. E. S.; BEZERRA NETO, F.; COSTA, L. R.; SILVA, M. L.; LIMA, J. S. S.; BARROS JÚNIOR, A. P. Eficiência agronômica do consórcio alface-rúcula fertilizado com flor-de-seda. Revista Caatinga, Mossoró, v. 28, n. 3, p. 79–85, 2015. ALSCHER, R. G.; ERTURK, N.; HEATH, L. S. Role of superoxide dismutases (SODs) in controlling oxidative stress in plants. Journal of Experimental Botany, Oxford, v. 53, n. 372, p. 1331–1341, 2002. ALVES, L. R.; REIS, A. R.; GRATÃO, P. L. Heavy metals in agricultural soils: From plants to our daily life. Científica, Jaboticabal, v. 44, n. 3, p. 346–361, 2016. APEL, K.; HIRT, H. Reactive oxygen species: metabolism, oxidative stress, and signal transduction. Annual Review of Plant Biology, Palo Alto, v. 55, p. 373–379, 2004. BANIK, P. Evaluation of wheat (Triticum aestivum) and legume intercropping under 1:1 and 2:1 row-replacement series system. Journal of Agronomy and Crop Science, Berlim, v. 176, n. 5, p. 289–294, 1996. BANIK, P.; SASMAL, T.; GHOSAL, P. K.; BAGCHI, D. K. Evaluation of mustard (Brassica compestris Var. Toria) and legume Intercropping under 1:1 and 2:1 row- replacement series systems. Journal of Agronomy and Crop Science, Berlim, v. 185, n. 1, p. 9–14, 2000. BARILLOT, R.; LOUARN, G.; ESCOBAR-GUTIÉRREZ, A. J.; HUYNH, P.; COMBES, D. How good is the turbid medium-based approach for accounting for light partitioning in contrasted grasslegume intercropping systems? Annals of Botany, Oxford, v. 108, n. 6, p. 1013–1024, 2011. BARROS, A. P.; REZENDE, B. L. A.; CECÍLIO FILHO, A. B.; PÔRTO, D. R. Q.; SILVA, G. S.; MARTINS, M. I. E. G. Análise econômica da alface americana em monocultura e consorciada com pepino japonês em ambiente protegido. Bioscience Journal, Uberlândia, v. 25, n. 4, p. 82–89, 2009. BARROS JÚNIOR, A. P.; BEZERRA NETO, F.; NEGREIROS, M. Z.; OLIVEIRA, E. Q.; SILVEIRA, L. M.; CÂMARA, M. J. T. Desempenho agronômico do bicultivo da alface em sistemas consorciados com cenoura em faixa sob diferentes densidades populacionais. Horticultura Brasileira, Brasília, v. 23, n. 3, p. 712–717, 2005. 22 BARROS JÚNIOR, A. P.; REZENDE, B. L. A.; CECÍLIO FILHO, A. B.; MARTINS, M. I. E. G.; PÔRTO, D. R. Q. Custo de produção e rentabilidade de alface crespa e americana em monocultura e quando consorciada com rúcula. Revista Caatinga, Mossoró, v. 21, n. 2, p. 181–192, 2008. BARROS JÚNIOR, A. P.; CECÍLIO FILHO A. B.; REZENDE B. L. A.; PÔRTO D. R. Q.; PRADO R. M. Nitrogen fertilization on intercropping of lettuce and rocket. Horticultura Brasileira, Brasília, v. 29, n. 3, p. 398–403, 2011. BATISTA, T. M. V.; BEZERRA NETO, F.; SILVA, I. N.; SILVA, M. L.; OLIVEIRA, E. Q.; BARROS JÚNIOR, A. P. Agronomic efficiency of the intercropping of arugula with carrot under different population combinations. Revista Caatinga, Mossoró, v. 29, n. 1, p. 76–84, 2016a. BATISTA, T. M. V.; BEZERRA NETO, F.; PORTO, V. C. N.; BARROS JÚNIOR, A. P.; SILVA, I. N.; SILVA, M. L.; SILVA, J. S.; OLIVEIRA, E. Q. Bio-agro-economic returns from carrot and salad rocket as intercrops using hairy woodrose as green manure in a semi-arid region of Brazil. Ecological Indicators, New York, v. 67, p. 458–465, 2016b. BAUMANN, D. T.; BASTIAANS, L.; KROPFF, M. J. Competition and crop performance in a leek-celery intercropping system. Crop Science, Madison, v. 41, n. 3, p. 764–774, 2001. BEDOUSSAC, L.; JUSTES, E. Dynamic analysis of competition and complementarity for light and N use to understand the yield and the protein content of a durum wheat – winter pea intercrop. Plant and Soil, Haia, v. 330, n. 1–2, p. 37–54, 2010. BERRY, A. D.; STALL, W. M.; RATHINASABAPATHI, B.; GREGORY, E.; CHARUDATTAN, R. Aggressivity: cucumber vs. amaranth. Weed Technology, Champaign, v. 20, n. 4, p. 986–991, 2006a. BERRY, A. D.; STALL, W. M.; RATHINASABAPATHI, B.; GREGORY, E.; CHARUDATTAN, R. Smooth pigweed (Amaranthus hybridus L.) and livid amaranth (Amaranthus lividus) interference with cucumber (Cucumis sativus). Weed Technology, Champaign, v. 20, n. 1, p. 227–231, 2006b. BEZERRA NETO, F.; ANDRADE, F. V.; NEGREIROS, M. Z.; SANTOS JÚNIOR, J. S. Desempenho agroeconomico do consórcio cenoura x alface lisa em dois sistemas de cultivo em faixa. Horticultura Brasileira, Brasília, v. 21, n. 4, p. 635–641, 2003. BEZERRA NETO, F.; GOMES, E. G.; NUNES, G. H. S.; OLIVEIRA, E.Q. Desempenho de sistemas consorciados de cenoura e alface avaliados através de métodos uni e multivariados. Horticultura Brasileira, Brasília, v. 25, p. 514–520, 2007. 23 BEZERRA NETO, F.; BARROS JÚNIOR, A. P.; AROUCHA, E. M. M.; OLIVEIRA, E. Q.; SILVA, E. O. Conteúdo de nutrientes na folha de alface em sistema consorciado com cenoura sob diferentes densidades populacionais. Revista Caatinga, Mossoró, v. 21, n. 3, p. 116–123, 2008. BEZERRA NETO, F.; GOMES, E. G.; ARAÚJO, R. R.; OLIVEIRA, E. Q.; NUNES, G. H. S.; GRANGEIRO, L. C.; AZEVEDO, C. M. S. B. Evaluation of yeld advantage indexes in carrot-lettuce intercropping systems. Interciencia, Caracas, v. 35, n. 1, p. 59–64, 2010. BEZERRA NETO, F.; GOMES, E. G.; OLIVEIRA, A. M. DE. Produtividade biológica em sistemas consorciados de cenoura e alface avaliada através de indicadores agroeconômicos e métodos multicritério. Horticultura Brasileira, Brasília, v. 25, n. 2, p. 193–198, 2007. BEZERRA NETO, F.; PORTO, V. C. N.; GOMES, E. G.; CECÍLIO FILHO, A. B.; MOREIRA, J. N. Assessment of agroeconomic indices in polycultures of lettuce, rocket and carrot through uni- and multivariate approaches in semi-arid Brazil. Ecological Indicators, New York, v. 14, n. 1, p. 11–17, 2012. BHATTI, I. H.; AHMAD, R.; JABBAR, A.; NAZIR, M. S.; MAHMOOD, T. Competitive behaviour of component crops in different sesame-legume intercropping systems. International Journal of Agriculture and Biology, Faisalabad, v. 8, p. 165-167. 2006. BRENNAN, E. B. Agronomic aspects of strip intercropping lettuce with alyssum for biological control of aphids. Biological Control, San Diego, v. 65, n. 3, p. 302–311, 2013. BRENNAN, E. B. Agronomy of strip intercropping broccoli with alyssum for biological control of aphids. Biological Control, San Diego, v. 97, p. 109–119, 2016. CAETANO, L. C. S.; FERREIRA, J .M.; ARAÚJO, M. L. Produtividade de cenoura e alface em sistema de consorciação. Horticultura Brasileira, Brasília, v. 17, n. 2, p. 143–146, 1999. CAMPBELL, B. D.; GRIME, J. P. An experimental test of plant strategy theory. Ecology, Washington, v. 73, n. 1, p. 15–29, 1992. CARDOSO, A. I. I.; SILVA, N. Avaliação de híbridos de pepino do tipo japonês sob ambiente protegido em duas épocas de cultivo. Horticultura Brasileira, Brasília, v. 21, n. 2, p. 170-175, 2003. CARVALHO, A. D. F.; AMARO, G. A.; LOPES, J. F.; VILELA, N. J.; MICHEREFF FILHO, M.; ANDRADE, R. A cultura do pepino. Brasília: EMBRAPA-CNPH, 2013. 18 p. (Circular Técnica nº 113). CARVALHO, L. M.; NUNES, M. U. C.; OLIVEIRA, I. R.; LEAL, M. L. S. Produtividade do tomateiro em cultivo solteiro e consorciado com espécies aromáticas e medicinais. Horticultura Brasileira, Brasília, v. 27, n. 4, p. 458–464, 2009. http://lattes.cnpq.br/7656312291821472 24 CECÍLIO FILHO, A. B.; REZENDE, B. L. A.; BARBOSA, J. C.; FELTRIM, A. L.; SILVA, G. S.; GRANGEIRO, L. C. Interação entre alface e tomateiro consorciados em ambiente protegido, em diferentes épocas. Horticultura Brasileira, Brasília, v. 26, n. 2, p. 158–164, 2008. CECÍLIO FILHO, A. B.; REZENDE, B. L. A.; BARBOSA, J. C.; GRANGEIRO, L. C. Agronomic efficiency of intercropping tomato and lettuce. Anais da Academia Brasileira de Ciências, Rio de Janeiro, v. 83, n. 3, p. 1109–1119, 2011. CECÍLIO FILHO, A. B.; BEZERRA NETO, F.; REZENDE, B. L. A.; BARROS JÚNIOR, A. P.; LIMA, J. S. S. Indices of bio-agroeconomic efficiency in intercropping systems of cucumber and lettuce in greenhouse. Australian Journal of Crop Science, Lismore, v. 9, n. 12, p. 1154–1164, 2015. CECÍLIO FILHO, A. B.; BEZERRA NETO, F.; REZENDE, B. L. A.; GRENGEIRO, L. C.; LIMA, J. S. S. Indices of competition and bio-agroeconomic efficiency of lettuce and tomato intercrops in greenhouses. Australian Journal of Crop Science, Lismore, v. 7, n. 6, p. 809–819, 2013. CECÍLIO FILHO, A. B.; BIANCO, M. S.; TARDIVO, C. F.; PUGINA, G. C. M. Agronomic viability of New Zealand spinach and kale intercropping. Anais da Academia Brasileira de Ciências, Rio de Janeiro, v. 89, n. 4, p. 2975–2986, 2017. CECÍLIO FILHO, A. B.; MAY, A. Produtividade das culturas de alface e rabanete em função da época de estabeecimento do consórcio. Horticultura Brasileira, Brasília,v. 20, n. 3, p. 501–504, 2002. CECÍLIO FILHO, A. B.; REZENDE, B. L. A.; CANATO, G. H. D. Produtividade de alface e rabanete em cultivo consorciado estabelecido em diferentes épocas e espaçamentos entre linhas. Horticultura Brasileira, Brasília, v. 25, p. 15–19, 2007. CECÍLIO FILHO, A. B.; REZENDE, B. L. A.; COSTA, C. C. Economic analysis of the intercropping of lettuce and tomato in different seasons under protected cultivation. Horticultura Brasileira, Brasília, v. 28, n. 3, p. 326–336, 2010. CENPUKDEE, U.; FUKAI, S. Cassava/legume intercropping with contrasting cassava cultivars. 2. Selection criteria for cassava genotypes in intercropping with two contrasting legume crops. Field Crops Research, Amsterdam, v. 29, n. 2, p. 135– 149, 1992. CHAICHI, M. R.; DARYAEI, F.; AQAALIKHANI, M. Forage production of sorghum and alfalfa in soil and intercropping system. Asian Journal Plant Science, Bholapkur, v. 6, p. 833-838, 2007. CONNOLLY, J. On Difficulties with replacement-series methodology in mixture experiments. Journal of Applied Ecology, Oxford, v. 23, n. 1, p. 125–137, 1986. CONNOLLY, J. What is wrong with replacement series? Trends in Ecology and Evolution, Barking, v. 3, n. 1, p. 24–26, 1988. 25 CONNOLLY, J.; GOMA, H. C.; RAHIM, K. The information content of indicators in intercropping research. Agriculture, Ecosystems and Environment, Amsterdam, v. 87, n. 2, p. 191–207, 2001. COSTA, C. C.; REZENDE, B. L. A.; BARBOSA, J. C.; GRANGEIRO, L. C. Viabilidade agronômica do consórcio de alface e rúcula, em duas épocas de cultivo. Horticultura Brasileira, Brasília, v. 25, n. 1, p. 34–40, 2007. COSTA, C. C.; REZENDE, B. L. A.; CECÍLIO FILHO, A. B.; MARTINS, M. I. E. G. Viabilidade econômica dos consórcios de grupos