RESSALVA 

Atendendo solicitação da autora, 
o texto completo desta tese será
disponibilizado somente a partir

de 28/08/2026 



 

 

 
 

Biogeografia dos cágados 

do gênero Hydromedusa 

(Testudines, Chelidae)

Márcia Marrie Pinheiro Muller 



 

 

 

 
 
 
 
 
 
 
 

 
Márcia Marrie Pinheiro Muller 

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

 

     Biogeografia dos cágados do gênero Hydromedusa (Testudines, 

Chelidae) 

 

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

 
 

São José do Rio Preto 
2024

 

Câmpus de São José do Rio Preto 



 Márcia Marrie Pinheiro Muller 

Biogeografia dos cágados do gênero Hydromedusa (Testudines, 

Chelidae) 

Tese apresentada como parte dos requisitos para 
obtenção do título de Doutor em Biodiversidade, 
junto ao Programa de Pós-Graduação em 
Biodiversidade, do Instituto de Biociências, Letras 
e Ciências Exatas da Universidade Estadual 
Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Câmpus de São 
José do Rio Preto. 

Financiadora: CAPES 
 CNPq – número de processo:  
402012/2022-4 

Orientador: Prof. Dr. Diego José Santana Silva 

São José do Rio Preto 
2024





Márcia Marrie Pinheiro Muller 

Biogeografia dos cágados do gênero Hydromedusa (Testudines, 

Chelidae) 

Tese apresentada como parte dos requisitos para 
obtenção do título de Doutor em Biodiversidade, 
junto ao Programa de Pós-Graduação em 
Biodiversidade, do Instituto de Biociências, Letras 
e Ciências Exatas da Universidade Estadual 
Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Câmpus de São 
José do Rio Preto. 

Financiadora: CAPES 
CNPq – número de processo:  
402012/2022-4 

Comissão Examinadora 

Profª. Drª. Elizângela Silva de Brito    Prof. Dr. Franco Leandro de Souza 
UFMT – Porto, Portugal    UFMS – Campo Grande, MS 

Profª. Drª. Eliana Faria de Oliveira      Profª. Drª. Shirley Famelli da Costa 
UFSCar – Campina do Monte Alegre, SP       UB – Bristol, UK 

 Prof. Dr. Diego José Santana 
  UFMS – Campo Grande, MS 

 Orientador 

São José do Rio Preto 
28 de agosto de 2024 



Àqueles que sempre torceram e 
acreditaram em mim. 



AGRADECIMENTOS 

Primeiramente, eu gostaria de agradecer ao meu orientador Diego Santana, que me 

abriu as portas do Mapinguari e me deu a oportunidade de fazer um doutorado. Além 

disso, gostaria de agradecer ao orientador incrível que ele é. Por sempre estar 

disposto a conversar, a orientar e por ser divertido, principalmente quando o assunto 

é sobre o mundo nerd. Obrigada! 

Eu gostaria de agradecer aos membros do Laboratório Mapinguari por toda 

ajuda, suporte e paciência. Eu gostaria de agradecer à Priscila Carvalho, Hugo Cabral, 

Elvis Almeida e Diego Santana por me ensinarem a parte de biologia molecular, na 

qual foi fundamental para a realização do presente trabalho e particularmente à Pri 

Carvalho, por toda a paciência em ajudar sobre as coisas do laboratório. Quero 

agradecer a Amanda Varago, Ibrahim Nehemy e Cris Antúnez por me ajudarem com 

a parte de estatística e sobre fazer o mapa para o meu trabalho. Foi super importante! 

Eu agradeço à Karol Ceron, ao Henrique Caldeira Costa e ao Diego Santana 

pela parceria para escrever o artigo que foi utilizado na minha qualificação. 

Eu gostaria de agradecer aos pesquisadores e pesquisadoras que 

disponibilizaram as amostras de tecido para que fosse possível realizar as análises 

genéticas. 

Agradeço à professora Aline Lorenz e à Técnica responsável Josiane V. C. 

Theodoro do Laboratório de Ecologia e Biologia Evolutiva (LEBio) por todo o suporte 

de estrutura para realizar os procedimentos moleculares quando não foi possível 

realizar no laboratório em que costumávamos a trabalhar.  

Agradeço ao professor Fernando Paiva e a Carol por me ajudarem na tentativa 

de fazer as análises com as amostras de sangue. Infelizmente, não deram certo, mas 

foi muito bacana o suporte. 



 

  

 

Agradeço ao Don Shepard e a Mackenzie por me receberem tão bem nos 

Estados Unidos e me ajudarem com tudo o que foi possível. Ao Don gostaria de 

agradecer o fornecimento de toda estrutura de laboratório para que eu pudesse 

realizar a parte de biologia molecular e por também ensinar sobre os procedimentos 

para fazer a análise molecular. 

Agradeço à minha amiga Rebecca Ulbricht por todas as conversas e conselhos 

durante esses anos de doutorado. 

Gostaria de agradecer ao meu companheiro, Leonardo França do Nascimento, 

por todo apoio desde o início dessa jornada. Ele me acompanhou durante o processo 

da prova até a entrega da tese, do início ao fim. Sem seu apoio, incentivo e confiança 

no meu potencial nada disso seria possível.  

Eu gostaria de agradecer à minha mãe, Marlene Pinto Pinheiro, e à minha 

família pelo apoio logístico, psicológico e financeiro durante o doutorado. Gostaria de 

agradecer também aos meus sogros, Márcia França e Humberto França, pelo apoio 

fornecido durante o doutorado.  

Gostaria de agradecer ao Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e à 

Seção Técnica de Pós-Graduação por sempre estarem à disposição para ouvir, 

responder os e-mails e resolver os problemas. 

Agradeço à Universidade Federal de Mato Grosso do Sul pela infra-estrutura 

cedida.   

O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de 

Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de 

Financiamento 001. 



Agradeço ao CNPq pela concessão da bolsa de doutorado sanduíche realizado 

em Ruston, Louisiana, Estados Unidos, sob o número de processo CNPq 

402012/2022-4. 



A ciência é uma tentativa, em grande parte bem-sucedida, 
de compreender o mundo, de controlar as coisas, de ter 
domínio sobre nós mesmos, de seguir um rumo seguro. 

(SAGAN, 2006, p. 44) 



RESUMO 

A biogeografia é o estudo da distribuição das espécies no espaço ao longo do tempo. 

Ela é importante devido a compreensão da influência de fatores, como o clima, no 

estabelecimento de áreas adequadas para as espécies em questão. Devido ao alto 

nível de desmatamento sofrido, a Floresta Atlântica torna-se um local apropriado para 

o estudo da biogeografia. Entender como sua flora e fauna estiveram adaptadas ao

longo do tempo e do espaço torna-se importante, principalmente para indivíduos com 

baixo deslocamento, como são alguns exemplos dos cágados da família Chelidae. O 

cágado Hydromedusa maximiliani, endêmico da Floresta Atlântica, possui preferência 

por ambientes preservados. A sua espécie irmã, Hydromedusa tectifera, ocorre na 

Floresta Atlântica, mas possui maior abrangência na sua distribuição, estando 

presente em diferentes países da América do Sul. Esta tese está dividida em dois 

capítulos. No primeiro capítulo, o objetivo foi analisar e entender como essas duas 

espécies coexistem e quais variáveis estão determinando suas ocorrências. 

Encontramos que para H. maximiliani, os processos climáticos de sazonalidade de 

temperatura e isotermalidade foram os mais importantes na determinação da sua 

distribuição. Para H. tectifera, os processos de sazonalidade de temperatura, 

precipitação do quarto mais quente e intervalo médio diurno, foram os mais influentes. 

As diferenças de nicho demonstraram não ser conduzidas somente pela 

disponibilidade geográfica de condições ambientais, mas também por interações 

bióticas que talvez imponham restrições ao mesmo. No segundo capítulo, o objetivo 

foi investigar a estrutura espaço-temporal de populações de H. maximiliani na Floresta 

Atlântica. Encontramos três populações estruturadas que ocorrem no sul, centro e 

norte da distribuição, e que se diversificaram há 0,85 Mya e há 0,66 Mya. Além disso, 

a população mais basal teve origem ao sul da Serra do Espinhaço, na porção central 

da distribuição. As mudanças climáticas do Pleistoceno demonstraram ser um 

importante fator na diversificação das populações. Apesar da origem na Serra do 

Espinhaço, o mapa de estabilidade climática apresentou áreas adequadas na Serra 

do Espinhaço, Serra da Mantiqueira e principalmente, na Serra do Mar.  

Palavras–chave: Modelagem de distribuição de espécies. Temperatura. Floresta 

Atlântica. Serra do Mar. Distribuição. 



 

  

 

ABSTRACT 

Biogeography is the study of the distribution of species in space over time. It is 

important because it helps us understand the influence of factors, such as climate, on 

the establishment of suitable areas for the species in question. Due to the high level of 

deforestation it has suffered, the Atlantic Forest becomes an appropriate location for 

the study of biogeography. Understanding how its flora and fauna have adapted over 

time and space is important, especially for individuals with low mobility, such as some 

examples of freshwater turtles of the family Chelidae. The freshwater turtle 

Hydromedusa maximiliani, endemic to the Atlantic Forest, has a preference for 

preserved environments. Its sister species, Hydromedusa tectifera, also occurs in the 

Atlantic Forest but has a wider distribution, being present in different countries in South 

America. This thesis is divided into two chapters. In the first chapter, the objective was 

to analyze and understand how these two species coexist and which variables are 

determining their occurrences. We found that for H. maximiliani, the climatic processes 

of temperature seasonality and isothermality were the most important in determining 

its distribution. For H. tectifera, the processes of temperature seasonality, precipitation 

of the warmest quarter, and mean diurnal range were the most influential. The niche 

differences were shown to be driven not only by the geographic availability of 

environmental conditions but also by biotic interactions that may impose restrictions 

on them. In the second chapter, the objective was to investigate the spatiotemporal 

structure of H. maximiliani populations in the Atlantic Forest. We found three structured 

populations that occur in the southern, central, and northern parts of the distribution, 

and diversified around 0.85 Mya and 0.66 Mya. Additionally, the most basal population 

originated south of the Espinhaço Range, in the central portion of the distribution. 

Pleistocene climatic changes were shown to be an important factor in the diversification 

of the populations. Despite originating in the Serra do Espinhaço, the climatic stability 

map showed suitable areas in the Serra do Espinhaço, Serra da Mantiqueira, and 

especially in the Serra do Mar.  

 

Keywords: Species distribution modeling. Temperature. Atlantic Forest. Serra do Mar. 

Distribution. 

 

 

 



LISTA DE FIGURAS 

CAPÍTULO 1 

Figure 1 – Adult individuals of (A) Hydromedusa maximiliani from Parque  

Estadual Carlos Botelho, São Paulo, Brazil, and (B) H. tectifera from Bom Jardim 

de Minas, Minas Gerais, Brazil. Photo credit: Karoline Ceron (A) and Diego José 

Santana (B).........................................................................................................24 

Figure 2 – Topographic map showing the known records of the two  

species of the snake-necked turtle genus Hydromedusa in South America, where 

yellow circles represent H. tectifera and blue squares are H. maximiliani. DJ 

Santana prepared the map using QGIS 3.8.........................................................31 

Figure 3 – Species distribution modeling from ensemble projections for the snake-

necked turtle genus Hydromedusa. (A) H. maximiliani, (B) H. tectifera, and (C) 

overlap distribution of climatic niche of both species. K Ceron ran the species 

distribution modeling in R software, and DJ Santana prepared the map using 

QGIS 3.8.............................................................................................................32 

Figure 4 – Niche filling of H. tectifera (green) and H. maximiliani (blue)    

depicted using 50% and 100% kernel density estimation (indicated by dashed 

lines and straight lines, respectively). The niche filling for each species is 

presented in relation to the available background environment...........................33 



CAPÍTULO 2 

Figure 1 – The known geographic distributions of H. maximiliani in 

southeastern and eastern Brazil are shown with open symbols, individuals 

sampled for molecular data are shown with inserts (Image credit: Márcia 

Muller)………………………………………………................................................69 

Figure 2 – Populations of H. maximiliani obtained in the fastBAPS program. Blue: 

South Population; green: Central Population; and red: North Population (Image 

credit: Márcia Muller)…………………………………….........................................75 

Figure 3 – Distribution of occurence points from molecular sampling of H. 

maximiliani in their respective populations. Blue: South Population; green: Central 

Population; red: North Population (Image credit: Márcia 

Muller)…………………………….........................................................................76 

Figure 4 – Phylogeny and posterior probability of H. maximiliani         

populations estimated in BEAST, with results from fastBAPS analysis (Image 

credit: Márcia Muller)……………………………………………………...................77 

Figure 5 – Haplotype networks from median-joining analysis for the  

mtDNA control region of H. maximiliani. Crossed traits indicate additional 

mutational steps for branches with more than one mutation. Different colours 

indicate population-level units. The black dots are median vectors (hypothesized 

sequences) (Image credit: Márcia Muller)………………………………………….78 



Figure 6 – ENMs for H. maximiliani. From left to right, the ENM under current 

climate conditions, Holocene climate conditions (~6 kya), Last Glacial Maximum 

(LGM) climate conditions (~21 kya), Last Interglacial (LIG, ~130 kya), and regions 

of climate suitability through time based on all four projections (Image credit: 

Diego Santana)…………………………………………………...............................79 

Figure 7 – Bayesian skyline plots illustrating effective population sizes (Ne) 

through time for two populations of H. maximiliani: (A) South Population and (B) 

Central Population. The darker inner line represents median population size, and 

the shaded area represents 95% Highest Posterior Density (HPD) (Image credit: 

Márcia Muller)......................................................................................................80 

Figura 8 – Bayesian spatiotemporal diffusion analysis of H. maximiliani across four 

time slices (Image credit: Diego Santana)…..........................................................82 



LISTA DE TABELAS 

Table S1 – Coordinates, altitude and localities from points used in the study. 

H. maximiliani (Costa, H.C.), H. tectifera (Sánchez et al., 2019) and one

individual of H. tectifera collected by us in a fieldwork....................................52 

Table S2 – Range of climatic variables to Hydromedusa species.................62 

Table 1 – Number of haplotypes, haplotype diversity, nucleotide diversity and 

Tajima’s D from the South, Central and North Populations of H. maximiliani.... 

......................................................................................................................77 

Table S3 – Occurrences points of Hydromedusa maximiliani, used in the 

Ecological Niche Modeling (ENM). We present here only the 86 records used 

in the ENM, obtained after data filtering.......................................................103 

Table S4 – Number of occurrence points after thin, same as in ENM. Training 

and test AUC values, percentage of contribution for the environmental 

predictors (bioclimatic variables) in the ecological niche models produced in 

Maxent for Hydromedusa maximiliani species. Feature class (L = linear, Q = 

quadratic)....................................................................................................106 



LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS 

ABNT Associação Brasileira de Normas Técnicas 

ENM Ecological Niche Modeling 

SDM Species Distribution Modeling 



LISTA DE SÍMBOLOS 

m Metro 



SUMÁRIO 

1. INTRODUÇÃO GERAL..........................................................................13 

2. GEOGRAPHIC PATTERNS OF DISTRIBUTION AND ECOLOGICAL
NICHE OF THE SNAKE-NECKED TURTLE GENUS
HYDROMEDUSA....................................................................................19 

3. PHYLOGEOGRAPHY OF HYDROMEDUSA MAXIMILIANI..................63 

4. CONSIDERAÇÕES FINAIS...................................................................107 

REFERÊNCIAS......................................................................................108

  ANEXO A...............................................................................................115 



1. INTRODUÇÃO GERAL

A Biogeografia é uma ciência que estuda padrões e processos relacionados à 

distribuição de organismos no espaço através do tempo (GILLUNG, 2011). Ao longo 

da distribuição dos organismos, processos geológicos podem influenciar na sua 

diversificação. Os processos pelos quais tais diversificações ocorrem podem ser 

classificados em eventos chamados de vicariância e dispersão (PONTES-NOGUEIRA 

et al., 2021).  

A exemplo, a vicariância ocorre quando uma população ancestral sofre o efeito 

do surgimento de uma barreira, na qual separa essa população em populações 

menores de forma que o fluxo gênico não ocorra entre elas e a diversificação aconteça 

depois (GILLUNG, 2011). O rio Amazonas e o soerguimento do Planalto Central 

Brasileiro são exemplos de barreiras para algumas espécies (WALLACE, 1854; 

OLIVEIRA et al., 2018). Foi observado que alguns rios, por exemplo rio Amazonas e 

rio Negro, são barreiras para espécies de primatas dos gêneros Jacchus, Lagothrix, 

Brachyurus, Pithecia e Ateles (WALLACE, 1854). Um segundo exemplo, há o Planalto 

Central Brasileiro, em que se verificou que o seu soerguimento teve influência na 

distribuição da rã fossorial Dermatonotus muelleri (OLIVEIRA et al., 2018). O resultado 

demonstrado corrobora com uma população ancestral mais difundida sob um 

processo alopátrico de diversificação (OLIVEIRA et al., 2018).  

A Biogeografia é dividida em duas áreas, a biogeografia ecológica e a 

biogeografia histórica. A primeira se refere ao estudo de processos ecológicos de curto 

prazo e em pequena escala do ambiente a ser estudado, já a segunda foca em 

processos evolutivos de escalas maiores e mais antigas (CRISCI, 2001). Dentro da 

Biogeografia, há a disciplina chamada Filogeografia que tem como característica 



14 

própria a sua maior atenção em populações coespecíficas e na informação 

genealógica explícita (AVISE, 2009).  

Segundo Werneck (2011), o conhecimento da biogeografia histórica e 

ecológica dos biomas abertos da América do Sul seria benéfica a partir da integração 

de diversos fatores, entre eles, integração com a modelagem de nicho. Como exemplo 

de modelagem utilizada no estudo biogeográfico, temos a modelagem de distribuição 

de espécies (MDE) que pode ser utilizada para abordar diferentes frentes dentro da 

Biogeografia. Ela pode ser aplicada para estudar a dinâmica da distribuição, identificar 

os impulsionadores dos padrões de diversidade e dos limites de distribuição, definir e 

mapear ecorregiões, prever a distribuição dos elementos da biodiversidade para o 

planejamento e ações de conservação e prever os impactos dos impulsionadores das 

mudanças globais, principalmente as alterações climáticas, nas espécies (FRANKLIN, 

2023).  

Para as serpentes do complexo Lygophis lineatus, o MDE mostrou relação com 

variáveis climáticas, potenciais áreas de distribuição adequadas e auxiliou na 

sugestão de uma possível nova espécie (CERON et al., 2021). Em anfíbios, o uso do 

MDE possibilitou o conhecimento de potenciais áreas adequadas em épocas do 

passado, de forma a ajudar a compreender a distribuição atual da espécie Scinax 

curicica (SANTANA et al., 2023). Já para quelônios, há estudos com MDE em que 

aborda os impactos das mudanças climáticas sobre a riqueza e distribuição de 78% 

das espécies existentes (IHLOW et al., 2012).  

Atualmente são conhecidas 366 espécies de quelônios (UETZ et al., 2024), das 

quais 61 espécies pertencem à família Chelidae (TURTLE TAXONOMIC WORKING 

GROUP, 2021). No Brasil, há 39 espécies de quelônios, em que já foram registrados, 

pelo menos, 24 espécies pertencentes à família Chelidae (GUEDES et al., 2023). A 



15 

família Chelidae está distribuída em países de diferentes continentes como a Oceania 

e a América do Sul (SOUZA; ABE, 1997; HODGES; DONNELLAN; GEORGES, 2014). 

No Brasil, sua distribuição varia entre as espécies, algumas são amplamente 

distribuídas, como a espécie Phrynops geoffroanus que ocorre em quase toda a 

América do Sul, e há espécies com uma distribuição mais restrita, como Ranacephala 

hogei (TURTLE TAXONOMIC WORKING GROUP, 2021), restrita a poucas bacias 

costeiras no sudeste do Brasil (ASSIS et al., 2024).  

Para algumas espécies de quelônios da família Chelidae, ao longo da sua 

distribuição, formações geográficas são decisivas para o histórico evolutivo da 

espécie. Para os cágados Chelus fimbriata e Chelus orinosensis foi fundamental o 

desenvolvimento da bacia do rio Orinoco, em que as duas linhagens se dividiram 

durante o Mioceno, há cerca de 13 milhões de anos atrás (VARGAS-RAMÍREZ et al., 

2020). Regiões montanhosas são locais propícios para que ocorra a diversificação de 

linhagens, pois a estrutura das montanhas, somado ao gradiente ambiental que ocorre 

ao longo da sua altitude e os regimes climáticos do Pleistoceno que aconteceram 

nessas áreas, podem se tornar fatores que favoreçam sua diversificação (SHEPARD; 

BURBRINK, 2008; EVERSON et al., 2020; OLIVEIRA et al., 2021). Nas regiões 

montanhosas da Floresta Atlântica, se encontra o cágado Hydromedusa maximiliani 

que está distribuído ao longo da região leste e sudeste do Brasil, (SOUZA; MARTINS, 

2009). Possui baixo deslocamento e apresenta estruturação populacional entre os rios 

que habita (SOUZA et al., 2002; SOUZA; MARTINS, 2009). Já a sua espécie irmã, o 

cágado H. tectifera, ocorre de forma mais abrangente, estando presente em países 

como Argentina, Brasil, Paraguai e Uruguai, ocupando uma maior variedade de 

habitats, inclusive locais antropizados (RIBAS; MONTEIRO-FILHO, 2002; SÁNCHEZ 

et al., 2019; ALCALDE; SÁNCHEZ; PRITCHARD, 2021).  



16 

Essas espécies irmãs podem ocorrer na mesma montanha, mas estarão em 

altitudes diferentes, pois uma não ocorre na presença da outra (SOUZA, 2005). A 

espécie Hydromedusa maximiliani é normalmente encontrada em altitudes acima de 

600 metros, enquanto H. tectifera é encontrada em áreas mais baixas. Na ausência 

da sua espécie irmã H. tectifera, H. maximiliani pode chegar a menos de 100 metros 

de altitude (SOUZA, 2005).  

Hydromedusa maximiliani 

Sobre as preferências de micro-habitat para H. maximiliani, há uma diferença 

entre os maiores e menores indivíduos. Os maiores indivíduos são encontrados em 

águas mais fundas com fluxo mais rápido, enquanto os menores indivíduos ocupam 

águas mais rasas e com fluxo menor (SOUZA; ABE, 1998). O ambiente onde essa 

espécie é encontrada caracteriza-se por ser rios de baixa profundidade, com água 

limpa, com o substrato arenoso ou de pedras e com quedas d’água próximo à área de 

ocorrência (SOUZA; MARTINS, 2009). No seu habitat, H. maximiliani apresenta alta 

fidelidade aos cursos de rio onde ocorre, e ao longo deste, utiliza muito os refúgios 

(FAMELLI et al., 2016).   

Indivíduos mais jovens e menores apresentam uma dieta com presas de 

tamanhos menores e mais variada, de forma que os tornam generalistas, enquanto 

cágados maiores se alimentam de presas maiores e em uma menor variedade 

(SOUZA; ABE, 1998). Os adultos de H. maximiliani apresentam o comprimento 

retilíneo da carapaça entre 100-200 mm, sua massa corpórea pode chegar entre 120-

520 g e além disso, os machos apresentam maior tamanho corpóreo em relação às 

fêmeas (SOUZA; MARTINS, 2009). Em algumas áreas, a sua densidade populacional 

e biomassa podem ser altas, atingindo 193,5 cágados/ha e 41,6 kg/ha de rio (SOUZA; 



17 

ABE, 1997). O crescimento corpóreo ocorre em uma taxa diferente dependendo do 

tamanho do indivíduo. Cágados mais jovens apresentam uma taxa de crescimento 

quase três vezes maior do que adultos (machos e fêmeas) e da sua massa corpórea 

é quase duas vezes maior (MARTINS; SOUZA, 2008).  

Essa espécie apresenta o comportamento termoconformador (SOUZA; 

MARTINS, 2006). Para a espécie, há um aumento da atividade em meses mais 

quentes e mais chuvosos (SOUZA; ABE, 1997). Machos demonstraram maior número 

de capturas em relação às fêmeas, o que sugere que eles possuem uma maior 

amplitude de atividade, com uma área de vida maior ou mesmo, maiores distâncias 

deslocadas (FAMELLI et al., 2011). O que pode ajudar a explicar isso é que machos 

apresentam maior atividade no período de acasalamento, enquanto fêmeas 

apresentam maior atividade no período de nidificação (SOUZA, 2004; FAMELLI et al., 

2016). Segundo os dados encontrados referentes à postura de ovos, eles indicam que 

essa atividade ocorre durante o final da primavera e início do verão, entre os meses 

de novembro e dezembro (FAMELLI et al., 2014).   

Hydromedusa tectifera 

Esta espécie pode ser encontrada em locais antropizados, com rios poluídos 

(RIBAS; MONTEIRO-FILHO, 2002), mas também habita ambientes não urbanizados 

(LESCANO et al., 2008; SEMEÑIUK et al., 2019). A espécie apresenta atividade quase 

que exclusivamente à água, exceto na época de nidificação (LESCANO et al., 2008), 

o que pode ser explicado pelo seu comportamento termoconformador (MOLINA;

LEYNAUD, 2017). 

Em alguns locais, H. tectifera demonstra ter uma maior abundância e densidade 

em locais poluídos, em comparação com locais preservados (ALCALDE; SÁNCHEZ; 



18 

PRITCHARD, 2021). Isso provavelmente se deve ao fato de que há ausência de 

predadores de filhotes, pescadores e pela diferença de oferta de alimento em 

consequência do esgoto e do lixo no local (ALCALDE; SÁNCHEZ; PRITCHARD, 

2021). A densidade populacional já estimada é de 219 turtles ha−1, enquanto a média 

de biomassa estimada é de 96.1 kg ha−1 (LESCANO et al., 2008). O tamanho corpóreo 

para esta espécie pode se encontrar entre 53 e 258,5 mm e a massa corpórea pode 

ser entre 21 e 1956 g (SEMEÑIUK et al., 2019). A respeito do seu dimorfismo sexual, 

as fêmeas são levemente maiores que os machos (ALCALDE; SÁNCHEZ; 

PRITCHARD, 2021). A nidificação ocorre no final da primavera e início do verão, entre 

os meses de novembro e janeiro (ALCALDE; SÁNCHEZ; PRITCHARD, 2021). O 

aumento de atividade em machos no inverno e primavera pode estar relacionado ao 

período de acasalamento (LESCANO et al., 2008). Há um maior número de capturas 

de indivíduos de H. tectifera em épocas mais quentes, primavera e verão, 

demonstrando alta atividade nesse período (LESCANO et al., 2008). Apesar de haver 

alguns estudos, ainda é necessária uma maior investigação dos padrões e processos 

evolutivos que envolvem o desenvolvimento e sobrevivência dessas duas espécies. 

Nesta tese, eu apresento dois estudos abordando aspectos da biogeografia dos 

cágados do gênero Hydromedusa. No primeiro capítulo, eu estudei os padrões 

geográficos de distribuição, e avalio com modelagem de distribuição de espécies as 

ocorrências e co-ocorrências de H. maximiliani e H. tectifera. No segundo capítulo, eu 

avalio os padrões evolutivos e filogeográficos de H. maximiliani no leste brasileiro. 



107 

4. CONSIDERAÇÕES FINAIS  

Nesta pesquisa, nós buscamos compreender fatores da biogeografia dos cágados 

do gênero Hydromedusa. Na primeira seção, abordamos os padrões geográficos e 

nicho ecológico do gênero Hydromedusa. Os resultados que obtivemos mostraram 

que o nicho expressado por H. maximiliani reteve características ecológicas que 

podem prever com precisão a distribuição de H. tectifera, mas o inverso não é 

verdadeiro. Nesse sentido, as diferenças não são exclusivamente devidas à 

disponibilidade geográfica das condições ambientais, mas podem refletir restrições 

de nicho, como a competição. Na segunda seção, nós estudamos a filogeografia de 

H. maximiliani. Encontramos três populações e seus tempos de divergência 

ocorreram há 0,85 e 0,66 milhões de anos atrás. Houve uma expansão de áreas 

adequadas no Último Máximo Glacial e o mapa de estabilidade mostrou áreas 

adequadas na Serra do Mar, Serra da Mantiqueira e Serra do Espinhaço. As 

mudanças climáticas do Pleistoceno demonstraram ser um fator importante na 

diversificação das populações de H. maximiliani. Uma das principais contribuições 

do nosso estudo foi a identificação de fatores climáticos que influenciam na 

distribuição do gênero Hydromedusa. Além disso, a expansão de áreas adequadas 

no Último Máximo Glacial para H. maximiliani sugere que esta espécie é favorável 

ao clima frio. Por fim, os resultados aqui apresentados trazem implicações 

importantes sobre a preservação de H. maximiliani e possivelmente, podem ajudar a 

gerar políticas públicas que visem sua maior proteção. 



108 

REFERÊNCIAS 

ALCALDE, L.; SÁNCHEZ, R. M.; PRITCHARD, P. C. H. Hydromedusa tectifera 

Cope, 1870_South American snake-necked turtle, Argentine snake-necked turtle, 

Tortuga cuello de vibora, Cágado pescoço de cobra. Chelonian Research 

Monographs, v. 5, n. 15, p. 113.1-113.17, 2021. DOI: 

https://doi.org/10.3854/crm.5.113.tectifera.v1.2021 

ASSIS, C. L.; VALADÃO, R. M.; MENDONÇA, S. H. S. T.; PEÇANHA, E. L. S.; 

COSTA, H. C.; NOVAES, C. M.; BARROS, T. F.; RODRIGUES, L. S., GASPARINI, 

J. L.; FEIO, R. N. Extensive sampling and citizen science expand the distribution of

the threatened freshwater turtle Ranacephala hogei (Mertens, 1967). Anais da 

Academia Brasileira de Ciências, v. 96, 2024. DOI: https://doi.org/10.1590/0001-

3765202420240484 

AVISE, J. C. Phylogeography: retrospect and prospect. Journal of Biogeography, 

v. 36, n. 1, p. 3-15, 2009. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1365-2699.2008.02032.x

CERON, K.; MÂNGIA, S.; GUEDES, T. B.; ALVARES, D. J.; NEVES, M. O.; 

MOROTI, M. T.; TORELLO, N., BORGES-MARTINS, M.; FERREIRA, V. L.; 

SANTANA, D. J. Ecological niche explains the sympatric occurrence of lined ground 

snakes of the genus Lygophis (Serpentes, Dipsadidae) in the South American Dry 

Diagonal. Herpetologica, v. 77, n. 3, p. 239-248, 2021. DOI: 

https://doi.org/10.1655/Herpetologica-D-20-00056.1. 

CRISCI, J. V. The voice of historical biogeography. Journal of Biogeography, v. 28, 

n. 2, p. 157-168, 2001. DOI: https://doi.org/10.1046/j.1365-2699.2001.00523.x

EVERSON, K. M.; JANSA, S. A.; GOODMAN, S. M.; OLSON, L. E. Montane regions 

shape patterns of diversification in small mammals and reptiles from Madagascar’s 

https://doi.org/10.3854/crm.5.113.tectifera.v1.2021
https://doi.org/10.1111/j.1365-2699.2008.02032.x
https://doi.org/10.1046/j.1365-2699.2001.00523.x


109 

moist evergreen forest. Journal of Biogeography, v. 47, n. 10, p. 2059-2072, 2020. 

DOI: https://doi.org/10.1111/jbi.13945 

FAMELLI, S.; BERTOLUCI, J.; MOLINA, F. B.; MATARAZZO-NEUBERGER, W. M. 

Structure of a population of Hydromedusa maximiliani (Testudines, Chelidae) from 

Parque Estadual da Serra do Mar, an Atlantic Rainforest Preserve in Southeastern 

Brazil. Chelonian Conservation and Biology, v. 10, n. 1, p. 132-137, 2011. DOI: 

https://doi.org/10.2744/CCB-0841.1 

FAMELLI, S.; ADRIANO, L. R.; PINHEIRO, S. C. P.; SOUZA, F. L.; BERTOLUCI, J. 

Reproductive biology of the freshwater turtle Hydromedusa maximiliani (Chelidae) 

from Southeastern Brazil. Chelonian Conservation and Biology, v. 13, p. 81-88, 

2014. DOI: https://doi.org/10.2744/CCB-1005.1 

FAMELLI, S.; SOUZA, F. L.; GEORGES, A.; BERTOLUCI, J. Movement patterns and 

activity of the Brazilian snake-necked turtle Hydromedusa maximiliani (Testudines: 

Chelidae) in southeastern Brazil. Amphibia-Reptilia, v. 37, n. 2, p. 215-228, 2016. 

DOI: https://doi.org/10.1163/15685381-00003047 

FRANKLIN, J. Species distribution modelling supports the study of past, present and 

future biogeographies. Journal of Biogeography, v. 50, n. 9, p. 1533-1545, 2023. 

DOI: https://doi.org/10.1111/jbi.14617 

GILLUNG, J. P. Biogeografia: a história da vida na Terra. Revista da Biologia, v. 

Esp. Biogeografia, p. 1-5, 2011. DOI: https://doi.org/10.7594/revbio.07.01 

GUEDES, T. B.; ENTIAUSPE-NETO, O. M.; COSTA, H. C. Lista de répteis do Brasil: 

atualização de 2022. Herpetologia Brasileira, v. 12, n. 1, 2023. DOI: 

https://doi.org/10.5281/zenodo.7829013   

HODGES, K.; DONNELLAN, S.; GEORGES, A. Phylogeography of the Australian 

freshwater turtle Chelodina expansa reveals complex relationships among inland and 

https://doi.org/10.1111/jbi.13945
https://doi.org/10.1163/15685381-00003047
https://doi.org/10.1111/jbi.14617
https://doi.org/10.7594/revbio.07.01


110 

coastal bioregions. Biological Journal of the Linnean Society, v. 111, n. 4, p. 789-

805, 2014. DOI: https://doi.org/10.1111/bij.12221 

IHLOW, F.; DAMBACH, J.; ENGLER, J. O.; FLECKS, M.; HARTMANN, T.; NEKUM, 

S.; RAJAEI, H.; RÖDDER, D. On the brink of extinction? How climate change may 

affect global chelonian species richness and distribution. Global Change Biology, v. 

18, n. 5, p. 1520-1530, 2012. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1365-2486.2011.02623.x 

LESCANO, J. N.; BONINO, M. F.; LEYNAUD, G. C. Density, population structure and 

activity pattern of Hydromedusa tectifera (Testudines-Chelidae) in a mountain stream 

of Córdoba province, Argentina. Amphibia-Reptilia, v. 29, p. 505-512, 2008. DOI: 

https://doi.org/ 10.1163/156853808786230497 

MARTINS, F. I.; SOUZA, F. L. Estimates of growth of the Atlantic rain forest 

freshwater turtle Hydromedusa maximiliani (Chelidae). Journal of Herpetology, v. 

42, n. 1, p. 54-60, 2008. DOI: https://doi.org/10.1670/07-053.1 

MOLINA, F. J.; LEYNAUD, G. C. Thermoconformity strategy in the freshwater turtle 

Hydromedusa tectifera (Testudines, Chelidae) in its southern distribution area. 

Journal of Thermal Biology, v. 69, p. 178-183, 2017. DOI: 

https://doi.org/10.1016/j.jtherbio.2017.07.008 

OLIVEIRA, E. F.; GEHARA, M.; SÃO-PEDRO, V. A.; COSTA, G. C.; BURBRINK, F. 

T., COLLI, G. R., RODRIGUES, M. T.; GARDA, A. A. Phylogeography of Muller’s 

termite frog suggests the vicariant role of the Central Brazilian Plateau. Journal of 

Biogeography, v. 45, n. 11, p. 2508-2519, 2018. DOI: 

https://doi.org/10.1111/jbi.13427 

OLIVEIRA, F. F. R.; GEHARA, M.; SOLÉ, M.; LYRA, M.; HADDAD, C. F. B.; SILVA, 

D. P.; MAGALHÃES, R. F.; LEITE, F. S. F.; BURBRINK, F. T. Quaternary climatic

fluctuations influence the demographic history of two species of sky-island endemic 

https://doi.org/10.1111/bij.12221
https://doi.org/10.1111/j.1365-2486.2011.02623.x
https://doi.org/10.1016/j.jtherbio.2017.07.008


111 

amphibians in the Neotropics. Molecular Phylogenetics and Evolution, v. 160, 

107113, 2021. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ympev.2021.107113 

PONTES-NOGUEIRA, M.; MARTINS, M.; ALENCAR, L. R. V.; SAWAYA, R. J. The 

role of vicariance and dispersal on the temporal range dynamics of forest vipers in 

the Neotropical region. Plos One, v. 16, n. 9, e0257519, 2021. DOI: 

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0257519 

RIBAS, E. R.; MONTEIRO-FILHO, E. L. A. Distribuição e habitat das tartarugas de 

água-doce (Testudines, Chelidae) do estado do Paraná, Brasil. Biociências, v. 10, 

p. 15-32, 2002.

SAGAN, C. O mundo assombrado pelos demônios. 1. ed. São Paulo: Companhia 

das Letras, 2006. 

SÁNCHEZ, R. M.; SEMEÑIUK, M. B.; CASSANO, M. J.; ALCALDE, L.; LEYNAUD, 

G. C.; MORENO, L. Review of chelid and emydid turtle distributions in southern

South America with emphasis on extralimital populations and new records for 

Argentina. Herpetological Journal, v. 34, n. 2, p. 219-229, 2019. DOI: 

https://doi.org/10.33256/hj29.4.219229. 

SANTANA, D. J.; RAGALZI, E.; KOROIVA, R.; MÂNGIA, S.; CERON, K.; LEITE, F. 

S. F.; SHEPARD, D. B. Lineage diversification of the Sky Island treefrog Scinax

curicica (Anura, Hylidae) in the Espinhaço Mountain Range. Biological Journal of 

the Linnean Society, v. 142, n. 1, p. 58-67, 2023. DOI: 

https://doi.org/10.1093/biolinnean/blad125 

SEMEÑIUK, M. B.; SÁNCHEZ, R. M.; CASSANO, M. J.; PALUMBO, E.; ALCALDE, 

L. Abundance and population structure of Hydromedusa tectifera Cope 1869 in a

highly anthropogenic environment in Argentina. Chelonian Conservation and 

Biology, v. 18, p. 24-31, 2019. DOI: https://doi.org/10.2744/CCB-1318.1 

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0257519
https://doi.org/10.1093/biolinnean/blad125


112 

SHEPARD, D. B.; BURBRINK, F. T. Lineage diversification and historical 

demography of a sky island salamander, Plethodon ouachitae, from the interior 

highlands. Molecular Ecology, v. 17, n. 24, p. 5315-5335, 2008. DOI: 

https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2008.03998.x 

SOUZA, F. L. Uma revisão sobre padrões de atividade, reprodução e alimentação de 

cágados brasileiros (Testudines, Chelidae). Phyllomedusa, v. 3, n. 1, p. 15-27, 

2004. DOI: https://doi.org/10.11606/issn.2316-9079.v3i1p15-27 

SOUZA, F. L. Geographical distribution patterns of South American side-necked 

turtles (Chelidae), with emphasis on Brazilian species. Revista Española de 

Herpetología, v. 19, p. 33-46, 2005. 

SOUZA, F. L.; ABE, A. S. Population structure, activity, and conservation of the 

neotropical freshwater turtle, Hydromedusa maximiliani, in Brazil. Chelonian 

Conservation and Biology, v. 2, p. 521-525, 1997. 

SOUZA, F. L.; ABE, A. S. Resource partitioning by the neotropical freshwater turtle, 

Hydromedusa maximiliani. Journal of Herpetology, v. 32, n. 1, p. 106-112, 1998. 

DOI: https://doi.org/10.2307/1565488 

SOUZA, F. L.; CUNHA, A. F.; OLIVEIRA, M. A.; PEREIRA, G. A. G.; REIS, S. F. 

Estimating dispersal and gene flow in the neotropical freshwater turtle Hydromedusa 

maximiliani (Chelidae) by combining ecological and genetic methods. Genetics and 

Molecular Biology, v. 25, p. 151-155, 2002. DOI: https://doi.org/10.1590/S1415-

47572002000200007

SOUZA, F. L.; MARTINS, F. I. Body temperature of free-living freshwater turtles, 

Hydromedusa maximiliani (Testudines, Chelidae). Amphibia-Reptilia, v. 27, p. 464-

468, 2006. DOI: https://doi.org/10.1163/156853806778189990 

https://doi.org/10.1111/j.1365-294x.2008.03998.x
https://doi.org/10.1590/S1415-47572002000200007
https://doi.org/10.1590/S1415-47572002000200007


113 

SOUZA, F. L.; MARTINS, F. I. Hydromedusa maximiliani (Mikan 1825) – Maximilian’s 

snake-necked turtle, Brazilian snake-necked turtle. Chelonian Research 

Monographs, n. 5, p. 026.1-026.6, 2009. DOI: 

https://doi.org/10.3854/crm.5.026.maximiliani.v1.2009 

TURTLE TAXONOMIC WORKING GROUP [RHODIN, A. G. J; IVERSON, J. B.; 

BOUR, R.; FRITZ, U.; GEORGES, A.; SHAFFER, H. B.; VAN DIJK, P. P.]. Turtles of 

the world: Annotated checklist and atlas of taxonomy, synonymy, distribution and 

conservation status (9th Ed.). In: Rhodin, A. G. J, Iverson, J. B., van Dijk, P. P., 

Stanford C. B., Goode, E. V., Buhlmann, K. A., and Mittermeier, R. A. (Eds.). 

Conservation Biology of Freshwater Turtles and Tortoises: A compilation project of 

the IUCN/SSC Tortoise and Freshwater turtle specialist group. Chelonian Research 

Monographs, v. 8, p. 1-472, 2021. DOI: 

https://doi.org/10.3854/crm.8.checklist.atlas.v9.2021. 

UETZ, P.; FREED, P.; AGUILAR, R.; REYES, F.; KUDERA, J.; HOSEK, J. (eds.) The 

Reptile Database. 2024. Disponível em: http://www.reptile-database.org. Acesso 

em: 10 set. 2024.  

VARGAS-RAMÍREZ, M.; CABALLERO, S.; MORALES-BETANCOURT, M. A.; 

LASSO, C. A.; AMAYA, L.; MARTÍNEZ, J. G.; VIANA, M. N. S.; VOGT, R. C.; 

FARIAS, I. P.; HRBEK, T.; CAMPBELL, P. D.; FRITZ, U. Genomic analyses reveal 

two species of the matamata (Testudines: Chelidae: Chelus spp.) and clarify their 

phylogeography. Molecular Phylogenetics and Evolution, v. 148, 106823, 2020. 

DOI: https://doi.org/10.1016/j.ympev.2020.106823 

WALLACE, A. R. On the Monkeys of the Amazon. Journal of Natural History 

Series 2, p. 451-454, 1854. DOI: http://dx.doi.org/10.1080/037454809494374 

https://doi.org/10.3854/crm.8.checklist.atlas.v9.2021
https://doi.org/10.1016/j.ympev.2020.106823


114 

WERNECK, F. P. The diversification of eastern South American open vegetation 

biomes: Historical biogeography and perspectives. Quaternary Science Reviews, v. 

30, p. 1630-1648, 2011. DOI: https://doi.org/10.1016/j.quascirev.2011.03.009 

https://doi.org/10.1016/j.quascirev.2011.03.009