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Yasmim Caroline Mossioli de Souza 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

Influência do predador sobre o uso do espaço e a atividade por girinos 

bentônicos e nectônicos 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

São José do Rio Preto 

2020

Câmpus de São José do Rio Preto 



 
  

 

Yasmim Caroline Mossioli de Souza 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

Influência do predador sobre o uso do espaço e a atividade por girinos 

bentônicos e nectônicos 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

Dissertação apresentada como parte dos requisitos para 

obtenção do título de Mestre em Biologia Animal, junto 

ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal do 

Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas da 

Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita 

Filho”, Câmpus de São José do Rio Preto. 

 

Financiadores: CAPES – 88882.330432/2019-01 e 

CNPq – 302328/2017-3. 

 

Orientadora: Profª Drª Denise de Cerqueira Rossa-

Feres 

Coorientador: Prof. Dr. Tiago da Silveira Vasconcelos 

                                                         

 

 

 

 

 

 

 

 

 

São José do Rio Preto 

2020



 
  

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Sistema de geração automática de fichas catalográficas da Unesp. Biblioteca do Instituto de Biociências,   

Letras e Ciências Exatas, São José do Rio Preto.  

 
 

 

   
 

1. Ecologia animal. 2. Animais Comportamento. 3. Anuro. 4. Predação 

(Biologia). I. Título. 

Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual Paulista (Unesp), Instituto 

de Biociências, Letras e Ciências Exatas, São José do Rio Preto 

Orientadora: Denise de Cerqueira Rossa-Feres 

Coorientador: Tiago da Silveira Vasconcelos 

Souza, Yasmim Caroline Mossioli de 

Influência do predador sobre o uso do espaço e a atividade por girinos 

bentônicos e nectônicos / Yasmim Caroline Mossioli de Souza. -- São José do 

Rio Preto, 2020 

63 f. : il., tabs., fotos, mapas 

S729i 



 

2 

 

Yasmim Caroline Mossioli de Souza 

 
 
 
    
 

Influência do predador sobre o uso do espaço e a atividade por girinos 

bentônicos e nectônicos 

 

 

 

 

Dissertação apresentada como parte dos requisitos para 

obtenção do título de Mestre em Biologia Animal, junto 

ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal do 

Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas da 

Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita 

Filho”, Câmpus de São José do Rio Preto. 

 
Financiadores: CAPES – 88882.330432/2019-01 e 

CNPq – 302328/2017-3. 
 

 

Comissão Examinadora 

 
Profª Drª Denise de Cerqueira Rossa-Feres 

UNESP - São José do Rio Preto, SP 

Orientadora 

 
Prof. Dr. Fausto Nomura 

UFG - Goiânia, GO 

 
Profª Drª Paula Cabral Eterovick 

PUC - Belo Horizonte, MG 

 
Prof. Dr. Mirco Solé Kienle 

UESC - Ilhéus, BA 

 

Profª Drª Flora Acuna Juncá 

UEFS - Feira de Santana, BA 

 
 
 

São José do Rio Preto 

30 de abril de 2020 



 

3 

 

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

 
                                 

Para quem me fez: Gleicy Mossioli 

e Adalberto Souza. Eu existo por 

causa de vocês, espero que olhem 

para nós e sintam que valeu a pena. 

Para minhas irmãs: Angélica 

Mossioli e Isabela Souza estamos 

juntas, sempre. 



 

4 

 

AGRADECIMENTOS 

Ouvi durante toda a minha graduação que a pesquisa acadêmica é feita por inúmeras 

pessoas e que não acontece do dia para a noite, mas, de fato, só entendi isso durante essa bela 

jornada denominada mestrado. Eu, certamente, só tenho a agradecer a todas as pessoas que 

contribuíram com o meu crescimento pessoal e profissional durante esses últimos dois anos. 

Finalizo uma linda etapa da minha vida e realizo um sonho, mas consciente de que a jornada 

não termina por aqui.  

 

ORIENTADORES 

Vocês me ensinaram que ciência se faz com perseverança, curiosidade, seriedade, entusiasmo 

e, o mais importante, amor. Espero levar para a vida toda o muito que vocês me ensinaram 

nesses anos. Muito obrigada por tanto, por tudo!  

 

Profª Drª Denise,  

Muito obrigada por me receber tão bem no seu Laboratório de Ecologia Teórica (LET). Eu já 

lhe admirava e queria ser sua aluna desde o segundo ano da graduação, mas eu não imaginava 

que iria aprender tanto, não só sobre ciência, ecologia, girinos, mas sobre a vida. Obrigada por 

ser a peça fundamental do meu crescimento profissional e pessoal. Eu não poderia ter escolhido 

pessoa melhor para me orientar nessa empreitada que é o mestrado. A senhora e cada pessoa 

que já passou pelo laboratório (muitas gerações de herpetólogas e herpetólogos) me acolheram 

e fizeram-me sentir em casa, em família, nessa grande família que é o LET. Eu só tenho a 

agradecer pela oportunidade e o privilégio de ser sua aluna. Agradeço também pela paciência 

em sanar as minhas dúvidas, não foi fácil migrar de área, mas foi apaixonante e gratificante. 

Obrigada por ir pessoalmente ao campo me ensinar a coletar girinos e náiades de Odonata, pela 

preocupação todas as vezes que fiquei até tarde no laboratório, por me acalmar todas as vezes 

(e foram muitas) que pensei que não daria certo/tempo de finalizar o trabalho e por acreditar 

em mim, especialmente naqueles momentos que nem eu acreditei. O seu amor e dedicação pela 

ciência, especialmente pela ecologia, é contagiante e nos inspira a fazer o nosso melhor. O meu 

muito obrigada pela sua coragem, determinação e rigor cientifico que inspiram jovens 

pesquisadoras como eu.  

 

 

 



 

5 

 

Prof. Dr. Tiago, 

Agradeço a você por tudo que me ensinou desde 2014 (o tempo voa, não é?!). Mais de 5 anos 

se passaram desde quando comecei a fazer parte do seu laboratório na UNESP (Bauru). É difícil 

expressar toda a gratidão por todos esses anos de aprendizado e amizade. Você não só me viu 

“crescer” como foi também peça fundamental desse crescimento. Olhando para trás vejo como 

cheguei no seu laboratório, uma caloura cheia de sonhos e curiosidades, que devorava todos os 

artigos que você recomendava. Hoje estou concluindo o mestrado, em parte graças a você, 

afinal foi quem me apresentou o mundo acadêmico, me ensinou, por exemplo, a interpretar 

artigos, realizar revisão bibliográfica, abordagens metodológicas, analisar dados e interpretar 

resultados. Além disso, foi você que me colocou em contato com a professora Denise e, mais 

uma vez, contribuiu com a continuação da minha formação acadêmica. E, claro, me coorientou 

nesse turbilhão que é o mestrado. Muito obrigada por cada sugestão, conselho e, 

principalmente, por responder todos os meus e-mails (que foram muitos, como sempre). Eu 

tenho muita sorte (e digo isso para todo mundo) por ter sido orientada na IC por um pesquisador 

e professor competente, paciente, excelente e amigo. Agradeço por você nunca me julgar como 

incapaz de exercer determinada tarefa por ser mulher. Muito obrigada por sempre acreditar em 

mim, nos meus sonhos e por contribuir na realização deles (por exemplo, artigo publicado).  

 

COLABORADORAS 

Profª Drª Luisa, 

Muito obrigada por aceitar colaborar com a minha dissertação apesar de não ser sua área de 

pesquisa. Além disso, agradeço por me receber tão bem em seu laboratório, por me mostrar um 

pouquinho da UFG e de Goiânia (a comida dessa cidade é maravilhosa). Obrigada por cada 

minuto de aprendizado, pela paciência e disponibilidade em me auxiliar com as análises 

pessoalmente e virtualmente (não foi fácil, mas conseguimos). Voce é uma pesquisadora 

brilhante e me sinto privilegiada de trabalhar com você. Espero que essa parceria se perpetue 

também no futuro. 

 

Drª Fabiane, 

Agradeço por tudo que você fez por mim durante essa jornada maluca que é o mestrado. 

Obrigada pela ajuda em campo, foram momentos de muitas risadas porque você e o Carlos são 

uma dupla dinâmica que fazem todos ao redor morrerem de rir com suas peripécias. Agradeço 

também pela ajuda com os experimentos (montagem, execução e discussões sobre os métodos), 



 

6 

 

pela disponibilidade e paciência em sanar as minhas dúvidas (e foram muitas) ao longo dessa 

jornada. Você é uma pessoa incrível (alegre, amiga e confiável), uma pesquisadora excelente 

(competente, determinada e criativa) e uma professora maravilhosa, apesar de não ser 

licenciada, você me ensinou muito, não só sobre assuntos acadêmicos, mas sobre a vida. Muito 

obrigada por ser esse anjo ruivo na minha vida, sou grata e feliz por nossos caminhos terem se 

cruzado.  

 

AOS MEMBROS DA BANCA DE QUALIFICAÇÃO 

Muito obrigada Dr. Eduardo Santos e Drª Lilian Casatti, por contribuírem com a melhoria desta 

dissertação, por meio de correções e sugestões. O trabalho ficou ainda melhor com a 

contribuição de vocês.   

 

AOS MEMBROS DA BANCA DE DEFESA 

Agradeço por aceitarem contribuir com a melhoria desta dissertação. Vocês, Dr. Fausto Nomura 

e Drª Paula Eterovick são grandes inspirações. Estou muito feliz e honrada em poder contar 

com uma banca avaliadora de destaque na ciência. As considerações de vocês farão com que a 

qualidade final do trabalho aqui apresentado seja muito superior do que a presente versão. 

 

FAMÍLIA 

Muito obrigada mãe e pai por todo o suporte durante a minha vida inteira. Pelo privilégio de 

estudar sem precisar me preocupar com a questão financeira. Por apoiarem minhas escolhas, 

mesmo sem entende-las muito bem. Afinal, quem em sã consciência estuda os filhotes dos 

sapos, não é mãe!? Agradeço por tudo que vocês fizeram e fazem por mim, vocês são incríveis! 

E mais do que isso, agradeço por me criarem para ser uma mulher forte, determinada, 

trabalhadora, honesta e sonhadora.  

Agradeço as minhas irmãs pelo companheirismo de sempre. Nada nesse mundo separa esse 

trio! Agradeço, principalmente, a minha irmã caçula por ser essa pessoa incrível. Isa, muito 

obrigada por ser o meu porto seguro, por me acompanhar nessa jornada louca que é a vida, por 

ser essa pessoa sensata e equilibrada que vive me dando conselhos e broncas. Eu nem precisei 

pedir para os nossos pais uma irmãnzinha, afinal só temos um ano e sete meses de diferença, 

mas com toda certeza você é o melhor presente que eles poderiam me dar: uma irmã e amiga, 

sabemos o quão raro isso é e, por isso, somos tão gratas. Você é a minha pessoa preferida no 

mundo e quando você precisar de mim, lembra que estou bem aqui, independente da minha 



 

7 

 

localização geográfica, eu sempre estarei presente (pessoal ou virtualmente) quando você 

precisar.  

Muito obrigada Fefs por estar ao meu lado em todos os bons e maus momentos. Por todas as 

vezes que você leu esta dissertação para me ajudar a encontrar possíveis erros (digitação ou 

gramática). E, claro, por ser essa pessoa que faz rir, mas que chora tão facilmente todas as vezes 

que vai embora. Eu sei que a distância é uma droga, eu em Rio Preto e você em Bauru, mas o 

amor é liberdade, é permitir que o outro seja quem quiser em qualquer lugar do mundo.  

 

AMIGOS E COLEGAS 

LET 

Agradeço as integrantes do Laboratório de Ecologia Teórica: Danusy, Paula e Ynaiá que me 

ajudaram indo para campo e com os experimentos, assistiram minhas apresentações e sempre 

me deram força. Girl power! 

Muito obrigada aos agregados do Laboratório de Ecologia Teórica: Denise, Katiuce e Vitor que 

são pessoas incríveis que sempre me ajudaram de alguma forma. A Denise prontificou-se para 

ir nas coletas e me acompanhar nos experimentos noturnos. A Katiuce, apesar de muito 

atarefada, produziu as belíssimas fotos das náiades de Odonata e disponibilizou as fotos dos 

girinos. O Vitor compartilhou artigos, sanou algumas dúvidas, ajudou nas coletas e 

experimentos.  

Agradeço aos técnicos do Laboratório de Ecologia Teórica: Carlos e Cristiano que sempre 

estiveram disponíveis para ajudar. O Cristiano, apesar de ser da área da saúde, foi para o campo 

ajudar a coletar girinos e náiades. O Carlos é uma das melhores pessoas do mundo. Ele resolve 

os problemas com a maior facilidade. Não tem água para fazer os experimentos? Ele resolve. 

Não tem náiades de Odonata nas poças? Ele resolve. Não tem dinheiro para comprar tripé para 

todas as câmeras que serão utilizadas no experimento? Ele resolve. A única indagação que eu 

levo desse período do mestrado é: “O que o Carlos não resolve?”. Brincadeiras à parte, sem a 

ajuda do Carlos eu não conseguiria coletar os girinos e as náiades e nem fazer os experimentos 

porque ele foi peça fundamental nessas tarefas. Eu não tinha prática nenhuma em coletar esses 

animais, ficar de baixo do sol por horas, confeccionar caixas de tela, tripé com canos de pvc, 

sistemas de iluminação, etc. Deixo aqui o meu MUITO OBRIGADA por tudo isso. Além disso, 

agradeço por todo o aprendizado, não só acadêmico, mas sobre como lidar com a vida e as 

pessoas.  



 

8 

 

Muito obrigada Prof. Dr. Florindo (laboratório de fisiologia) por emprestar a balança para eu 

pesar a ração dos girinos. Além disso, agradeço pelos momentos de descontração na hora do 

café da tarde, quantas histórias e risadas.  

Agradeço a Rosângela, funcionária responsável pela limpeza do Laboratório de Ecologia 

Teórica, por entender que em dia de coleta tudo fica sujo de terra e que a gente dá um jeitinho 

de limpar tudo sem atrapalhar o seu serviço.  

 

AMIGOS DE LONGA DATA  

Ao meu amigo Nicholas por todos esses anos (são muitos) de amizade. Não importa o tempo 

ou a distância a nossa sintonia é sempre incrível. Por isso, parafraseando Carl Sagan, diante da 

vastidão do tempo e da imensidão do universo eu sou muito grata por dividir um planeta e uma 

mesma época com você. São tantos momentos, sonhos e decisões compartilhadas. Eu me encho 

de orgulho ao acompanhar a sua trajetória, vibro com cada conquista sua e sei, com toda a 

certeza, que você merece só o melhor desse mundo.  

À minha amiga Natalia, quem diria que o técnico em meio ambiente da ETESP resultaria nessa 

belíssima amizade?! E lá se foram 7 anos de companheirismo, risadas, conversas, conselhos e 

claro, incentivando uma à outra para sermos a nossa melhor versão. É raro que as amizades 

durem tanto, a vida muda, os cenários são alterados, mas a nossa permanece intacta e por isso, 

sou extremamente grata. 

À minha amiga Brenda, que independente da distância, se mantém presente em todos os 

momentos importantes. O seu incentivo e sua alegria com as minhas pequenas vitórias me 

fazem sentir orgulho e me dão força para ir além. Você é um presente que eu ganhei do técnico 

jurídico na ETEC MAS. Sou e sempre serei grata a esse encontro, a essa amizade, a você. 

 

AGÊNCIAS DE FOMENTO 

Quero destacar a importância das agências de fomento na construção de uma ciência de 

qualidade no país. A formação de bons cientistas precisa de investimento. O presente trabalho 

foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - 

Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001, Processo - 88882.330432/2019-01 e do 

Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) - 302328/2017-3.  

 

Muito obrigada a todos vocês, que de uma forma ou de outra, contribuíram para que esta 

dissertação acontecesse. 



 

9 

 

 
 
 
 
 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

“me levanto 

sobre o sacrifício 

de um milhão de mulheres que vieram antes 

e penso 

o que é que eu faço 

para tornar essa montanha mais alta 

para que as mulheres que vierem depois de mim 

possam ver além” 

Rupi Kaur (2018, p. 213) 



 

10 

 

RESUMO 

As interações entre espécies influenciam a estrutura de comunidades, a dinâmica das 

populações, a morfologia, a fisiologia e o comportamento das espécies. A mortalidade é um 

efeito direto promovido pelo predador, mas também há outros efeitos indiretos decorrentes da 

presença do predador, como alterações no comportamento da presa. Nos ambientes aquáticos a 

presa pode detectar o risco de predação por meio de sinais visuais, mecânicos e químicos. Ao 

detectar o predador, a presa pode usar estratégias, como formação de cardume, mudança no 

padrão de uso de habitat e diminuição da atividade natatória para reduzir a predação. Apesar de 

diminuir a taxa de predação, as estratégias antipredatórias tem custos para as presas e 

configuram um trade-off. Os comportamentos que aumentam a chance de escapar do predador 

prejudicam a atividade e o forrageamento dos girinos, diminuindo seu crescimento e suas 

chances de sobrevivência. Os aspectos morfológicos e fisiológicos são importantes na ocupação 

da coluna d’água por girinos, mas, será que a predação também é uma pressão que determina o 

modo como os girinos ocupam a coluna d’água? Entender como a predação influencia o 

comportamento dos girinos pode elucidar aspectos da dinâmica populacional e estruturação de 

comunidades, bem como dos mecanismos que regulam o padrão evolutivo dos anuros. Nesse 

contexto, esta dissertação, apresentada na forma de manuscrito, apresenta um estudo no qual 

foi testado experimentalmente como um predador aquático (náiade de Odonata; Micrathyria 

sp.) influencia o uso do espaço, a atividade e o comportamento de forrageamento de girinos 

bentônicos (Physalaemus nattereri) e nectônicos (Scinax fuscovarius).  

Palavras-chave: Interação predador-presa; Micrathyria sp.; Physalaemus nattereri; Scinax 

fuscovarius.   

 

 

 

 

 

 

 

  



 

11 

 

ABSTRACT 

Interactions between species influence community structure, population dynamics, 

morphology, physiology and species’ behavior. Mortality is a direct effect caused by the 

interaction with a predator, but even the simple presence of predators can lead to other indirect 

effects such as alterations on prey’s behavior. In aquatic environments, prey may detect 

predation risk by visual, mechanical, and chemical cues. When detecting a predator, the prey 

can use strategies to escape predation such as shoal formation, changes on habitat use pattern, 

and reduction on swimming activity. Despite decreasing predation rates, the antipredatory 

strategies have costs for the prey and set up a trade-off. For example, the same behavior that 

raises the prey’s chance to escape from a predator, decreases its foraging activity, leading thus 

to a reduction in the prey’s growth and survivorship. Among tadpoles, morphological and 

physiological aspects are important to determine water column occupation. But could predation 

also be an important pressure that determines the way tadpoles occupy the water column? 

Understanding how predation influences tadpoles’ behavior may elucidate populational 

dynamics and community structuring aspects, as well as the mechanisms that regulate anuran 

evolutionary patterns. In this sense, this dissertation presents a study, in a manuscript form, that 

tested experimentally the influence of an aquatic predator (Odonata water nymph; Micrathyria 

sp.) on the use of space, activity and foraging behavior of benthic (Physalaemus nattereri) and 

nektonic (Scinax fuscovarius) tadpoles. 

Keywords: Predator-prey interaction; Micrathyria sp.; Physalaemus nattereri; Scinax 

fuscovarius.  

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 

12 

 

ÍNDICE 

1. INTRODUÇÃO GERAL ............................................................................................... 14 

2. REFERÊNCIAS ............................................................................................................. 16 

3. CAPÍTULO 1. Influência do predador sobre o uso do espaço e a atividade por girinos 

bentônicos e nectônicos........................................................................................................ 18 

4. RESUMO ........................................................................................................................ 19 

5. ABSTRACT.................................................................................................................... 21 

6. INTRODUÇÃO .............................................................................................................. 23 

7. MATERIAL E MÉTODOS ........................................................................................... 25 

7.1 Espécies e aclimatação .......................................................................................... 25 

7.2 Delineamento experimental ................................................................................... 27 

7.3 Obtenção de dados ................................................................................................ 29 

7.4 Análises estatísticas ............................................................................................... 29 

8. RESULTADOS .............................................................................................................. 31 

8.1 Uso do espaço e atividade de girinos bentônicos e nectônicos ............................... 31 

8.1.1 Girinos bentônicos ........................................................................................... 31 

8.1.2 Girinos nectônicos ........................................................................................... 32 

8.2 Profundidade de forrageamento em girinos bentônicos e nectônicos ...................... 32 

8.2.1 Girinos bentônicos ........................................................................................... 32 

8.2.2 Girinos nectônicos ........................................................................................... 32 

9. DISCUSSÃO .................................................................................................................. 33 

9.1 Uso do espaço e atividade de girinos bentônicos e nectônicos ............................... 34 

9.1.1 Girinos bentônicos ........................................................................................... 34 

9.1.2 Girinos nectônicos ........................................................................................... 35 

9.2 Profundidade de forrageamento em girinos bentônicos e nectônicos ...................... 36 

10. CONSIDERAÇÕES FINAIS ....................................................................................... 38 

11. AGRADECIMENTOS ................................................................................................. 38 

12. FINANCIAMENTO ..................................................................................................... 38 



 

13 

 

REFERÊNCIAS ................................................................................................................. 39 

FIGURAS ........................................................................................................................... 45 

TABELAS .......................................................................................................................... 54 

APÊNDICE A - Girinos nectônicos de S. fuscovarius utilizando a gaiola como apoio, 

independente da presença do predador ................................................................................. 63 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 

14 

 

1. INTRODUÇÃO GERAL 

As interações entre espécies influenciam a dinâmica das populações, a estrutura de 

comunidades, a morfologia, a fisiologia e o comportamento das espécies (Lima & Dill, 1990; 

Lima, 1998; Van Buskirk & Schmidt, 2000; Breviglieri et al., 2017). A influência das interações 

na dinâmica populacional e, consequentemente na estrutura de comunidades, pode ser 

mensurada a partir do desenvolvimento de equações logísticas que possibilitam quantificar o 

efeito da competição e da predação na dinâmica das populações. Nesse sentido, os modelos de 

competição e predação propostos de forma independente por Lotka (1925) e Volterra (1926) 

foram fundamentais para nos ajudar a entender e prever os resultados das interações de 

competitição e predação entre espécies.  

O modelo de competição (Modelo Lotka-Volterra) define que a competição ocorre 

quando um organismo exerce um efeito negativo sobre outro, consumindo ou controlando o 

acesso a um recurso cuja disponibilidade é limitada. O modelo predador-presa (Modelo Lotka-

Volterra) descreve a interação entre duas espécies, sendo que a presa dispõe de recursos em 

abundância, mas é regulada pelo predador, que utiliza a presa como fonte de alimento (Begon 

et al., 2007). 

Os predadores podem promover tanto um efeito letal nas presas, no caso a mortalidade, 

como também outros inúmeros efeitos não letais resultantes da percepção da presença do 

predador no ambiente (e.g., Barnett & Richardson, 2002; Vonesh & Warkentin, 2006). Um 

efeito não letal é a alteração no padrão de uso de habitat. Por exemplo, pequenos lagostins 

alteram sua distribuição para águas rasas devido à presença de peixes predadores (Lepomis 

cyanellus e Semotilus atromaculatus) em áreas profundas (Englund & Krupa, 2000). Os 

predadores também podem promover modificações no uso de recursos. Um exemplo é a 

mudança na profundidade de forrageamento de golfinhos (Tursiops aduncus) de águas rasas 

para águas mais profundas, ainda que com menor disponibilidade de alimento, quando tubarões-

tigre (Galeocerdo cuvier) são abundantes (Heithaus & Dill, 2006). 

Nos ambientes aquáticos a presa pode detectar o risco de predação por meio de sinais 

visuais (Chivers et al., 2001), mecânicos (Stauffer & Semlitsch, 1993) e químicos (Ferrari et 

al., 2010). A detecção de sinais mecânicos do predador, oriundos de seu deslocamento ou 

movimentação, pelos girinos ocorre pela linha lateral (Duellman & Trueb, 1994). Já a percepção 

de sinais químicos pelas presas pode ocorrer: (i) pelo odor característico do predador, 

denominado kairomone, (ii) por substâncias químicas liberadas por presas assustadas (e.g., 

amônia urinária), conhecido como sinal de perturbação e (iii) por compostos químicos liberados 



 

15 

 

devido ao dano tecidual da presa durante o ataque do predador, designado sinal de alarme 

(Ferrari et al., 2010).  

Ao detectar o predador, a presa pode usar estratégias antipredatórias, como a formação 

ou intensificação de cardumes (e.g., girinos de Bufo bufo na presença do peixe predador 

Gasterosteus aculeatus; Watt et al., 1997) e a mudança no padrão de uso de habitat (e.g., peixes 

Ancistrus spinosus na presença de diversas espécies de aves e mamíferos; Power, 1984). Ou 

ainda, as presas podem simplesmente reduzir suas atividades, se deslocando e forrageando 

menos quando detectam o predador (e.g., Stauffer & Semlitsch, 1993; Hettyey et al., 2012).  

No entanto, apesar de diminuir a taxa de predação, as estratégias antipredatórias tem 

custos para as presas e configuram um trade-off (Eklöv & Halvarsson, 2000). Por exemplo, 

girinos de Anaxyrus americanus reduzem a atividade natatória e consequentemente o 

forrageamento evitando a predação por náiades de Odonata (Anax junius). Porém, essa resposta 

resulta em um menor crescimento do corpo e dos membros, o que pode prejudicar a 

sobrevivência dos girinos (Skelly & Werner, 1990).  

Compreender como a predação influencia o comportamento dos girinos pode elucidar 

aspectos da dinâmica populacional e estruturação de comunidades, bem como dos mecanismos 

que regulam o padrão evolutivo dos anuros. Por exemplo, Relyea (2001) observou que 

diferentes predadores (Umbra limi, Anax spp., Notophthalmus viridescens, Dytiscus sp., 

Ambystoma tigrinum e Belostoma sp.) induzem alterações morfológicas em girinos de diversas 

espécies (Lithobates sylvaticus, L. pipiens, L. catesbeianus, L. clamitans, Anaxyrus americanus 

e Dryophytes versicolor), a magnitude dessa indução depende da combinação predador-presa, 

o que pode influenciar na evolução dessas espécies de presas.  

Sabemos que os aspectos morfológicos e fisiológicos são importantes na ocupação da 

coluna d’água por girinos (Alexander, 1966; Altig & Johnston, 1989; Hoff et al., 1999; 

McDiarmid & Altig, 1999), mas será que a predação também é uma pressão que determina o 

modo como os girinos ocupam a coluna d’água?  

Nesse contexto, testamos experimentalmente como um predador aquático (náiade de 

Odonata) comumente encontrado nas poças temporárias e permanentes do noroeste do Estado 

de São Paulo (e.g., Sousa et al., 2011; Nomura et al., 2013) altera o comportamento, 

especificamente o uso da coluna d’água, de girinos bentônicos e nectônicos. Adicionalmente, 

testamos a influência da presença do predador na eficiência de forrageamento e na atividade 

dos girinos. 



 

16 

 

2. REFERÊNCIAS 

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18 

 

Influência do predador sobre o uso do espaço e a atividade por 

girinos bentônicos e nectônicos 

Yasmim Caroline Mossioli De Souza1*, Fabiane Santana Annibale1,2, Luisa Gigante 

Carvalheiro2, Tiago Silveira Vasconcelos3 & Denise de Cerqueira Rossa-Feres1 

 

 

 

1. Departamento de Zoologia e Botânica, Programa de Pós-graduação em Biologia 

Animal, Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, São José do Rio 

Preto, SP, 15054-000, Brasil. 

2. Departamento de Ecologia, Universidade Federal de Goiás, Goiânia, GO, 74690-900, 

Brasil. 

3. Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Estadual Paulista “Júlio de 

Mesquita Filho”, Bauru, SP, 17033-360, Brasil.  

*Autora correspondente: yasmimmossioli@gmail.com 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

Esse artigo será submetido à revista: Canadian Journal of Zoology 

https://besjournals.onlinelibrary.wiley.com/action/doSearch?ContribAuthorStored=Carvalheiro%2C+Lu%C3%ADsa+Gigante


 

19 

 

RESUMO 

Conhecer como a predação regula a forma como girinos utilizam o espaço pode nos ajudar a 

entender melhor os mecanismos que regulam o uso de habitat e a diferenciação de nicho 

ecológico entre as espécies. A presença de predadores no ambiente influencia a história de vida, 

a morfologia, a fisiologia, o comportamento e a taxa de sobrevivência dos girinos. No entanto, 

ainda não sabemos se a presença de predadores influencia o uso da coluna d’água por girinos. 

Testamos experimentalmente se a presença e a localização de náiades de Odonata (Micrathyria 

sp.) alteram o uso do espaço e a atividade de girinos bentônicos (Physalaemus nattereri) e 

nectônicos (Scinax fuscovarius) na presença e ausência de alimento. Os tratamentos incluíram 

náiades em gaiolas de tela de arame galvanizado, possibilitando comunicação química e visual, 

mas sem risco de predação para os girinos, e os controles continham gaiolas sem predador. Nós 

avaliamos o uso do espaço quantificando (i) a profundidade ocupada pelos girinos, (ii) a 

distância entre os girinos e o predador, e a (iii) profundidade e (iv) posição (perto ou longe da 

gaiola) dos substratos onde os girinos consumiram maior quantidade de alimento. Além disso, 

avaliamos a atividade dos girinos quantificando seu (v) deslocamento na presença e ausência 

do predador. A profundidade ocupada pelos girinos bentônicos e nectônicos não foi 

influenciada pela presença do predador, no entanto, a disponibilidade de alimento influenciou 

como os girinos nectônicos ocuparam a coluna d’água. Na presença de alimento os girinos 

nectônicos ocuparam o fundo do ambiente e na ausência de alimento ocuparam o meio da 

coluna d’água. Os girinos bentônicos permaneceram mais próximos dos predadores quando a 

gaiola foi colocada sobre o fundo do ambiente. É possível que esses girinos só tenham detectado 

os sinais químicos ou visuais do predador enjaulado quando já estivessem próximos da gaiola. 

Como em girinos bentônicos a imobilidade é um importante comportamento de defesa contra 

predadores do tipo “senta e espera”, como as náiades de Odonata, no momento da detecção dos 

predadores, esses girinos podem ter cessado imediatamente o deslocamento, permanecendo 

imóveis e próximos ao predador. A distância mantida pelos girinos nectônicos até a gaiola não 

foi influenciada por nenhuma das variáveis testadas. Girinos bentônicos e nectônicos 

consumiram mais alimento junto ao fundo; os primeiros provavelmente pela influência da 

morfologia restritiva ao uso da coluna d’água e os girinos nectônicos, possivelmente por 

economia de energia, necessária para permanecer à meia-água. Adicionalmente, os girinos 

nectônicos consumiram mais alimento distante do predador. A atividade dos girinos bentônicos 

não foi influenciada por nenhuma das variáveis testadas, enquanto os girinos nectônicos foram 

mais ativos na ausência de alimento, provavelmente pelo deslocamento à procura de alguma 



 

20 

 

fonte de alimento. Concluímos que o uso do espaço e a atividade dos girinos não depende 

apenas da presença do predador, mas de uma rede complexa de fatores, que incluem a 

morfologia e o comportamento antipredatório da própria espécie, e a disponibilidade e 

localização de alimento no ambiente. Além disso, apenas a presença de predadores, parece não 

ser uma pressão tão forte quanto a morfologia e a fisiologia das espécies na determinação da 

profundidade ocupada pelos girinos. 

Palavras-chave: Região neotropical; Interação predador-presa; Preferência de forrageamento; 

Physalaemus nattereri; Scinax fuscovarius.  

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 

21 

 

ABSTRACT 

Knowing how predation regulates the use of space by tadpoles may help us to better understand 

the mechanisms that regulate habitat use and ecological niche differentiation among species. 

The presence of predators in the environment influences life history, physiology, morphology, 

behavior, and surviving rates of tadpoles. However, we still do not know if predator’s presence 

influences the use of water column by tadpoles. We experimentally tested if the presence and 

location of Odonata water nymphs (Micrathyria sp.) change the spatial use and the activity of 

benthic (Physalaemus nattereri) and nektonic (Scinax fuscovarius) tadpoles on the presence 

and absence of food resources. Treatments consisted of water nymphs in steel net cages, which 

allowed the exchange of chemical and visual signals through the water but excluded predation 

risk. The control treatments contained cages without predator. We evaluated use of space by 

tadpoles by quantifying (i) the depth occupied by tadpoles, (ii) the distance between tadpoles 

and predators, and the location of the substrates where tadpoles consumed more food, with 

location divided in (iii) depth and (iv) position (near or far from the net cage). We also evaluated 

tadpoles’ activity quantifying their (v) displacement on predator’s presence and absence. The 

depths occupied by benthic and nektonic tadpoles were not influenced by predator’s presence, 

but food availability influenced how nektonic tadpoles occupied the water column. When food 

resources were present, nektonic tadpoles used more the environment’s bottom; when absent, 

these tadpoles occupied the midwater. Benthic tadpoles stayed closer to the predator when the 

cage was placed on the environment’s bottom. It is possible that these tadpoles perceived the 

predator only when they got close to the net cage. Because immobility is an important defense 

behavior for benthic tadpoles against “sit and wait” predators, such as Odonata water nymphs, 

when tadpoles detected the predator in the environment they may have ceased displacement 

and stayed still. The distance kept by nektonic tadpoles from the cage was not influenced by 

any of the tested variables. Benthic and nektonic tadpoles consumed more food near the bottom; 

the first probably due to their restrictive morphology respective to the water column use and 

the nektonic tadpoles, possibly for saving energy, which may be necessary to remain at 

midwater. Nektonic tadpoles consumed more food far from the predator. Benthic tadpoles’ 

activity was not influenced by any of the tested variables, whereas nektonic tadpoles were more 

active when food resources were absent, probably due to displacement to look for food sources. 

We concluded that tadpoles’ space use and activity do not just depend on predator’s presence, 

but on a complex net of factors, that include morphology and antipredatorial behavior of species 

itself, as well as food resources availability and location. Futhermore, just the predators’ 



 

22 

 

presence seems to not be as strong pressure as species’ morphology and physiology on the depth 

occupied by the tadpoles. 

Keywords: Neotropical region; Predator-prey interaction; Foraging preference; Physalaemus 

nattereri; Scinax fuscovarius. 

  



 

23 

 

INTRODUÇÃO 

Um dos principais processos que regulam a composição das comunidades e os padrões 

de evolução é a predação (Sih et al., 1998). Além de efeitos diretos, como a mortalidade, os 

predadores podem alterar as pressões seletivas afetando a morfologia (Eklöv & Svanbäck, 

2006), a história de vida (Sih & Moore, 1993) e a fisiologia (Chabot et al., 1996) das presas. 

Além disso, podem modificar o comportamento, alterar a seleção de habitat (Creel et al., 2005), 

promover a redução em atividades como o tempo de forrageamento (Abramsky et al., 2002) e 

de deslocamento (Macchiusi & Baker, 1992), além de aumentar o tempo de vigilância 

(Abramsky et al., 2002) e de permanência em refúgios (Wahle, 1992). Por exemplo, grandes 

herbívoros africanos respondem ao risco de predação utilizando habitats com vegetação aberta 

quando leões estão em áreas próximas, o que facilita a vigilância (Valeix et al., 2009). 

A capacidade de reconhecer antecipadamente um predador é crucial para a 

sobrevivência da presa (Lima & Dill, 1990). Nos sistemas aquáticos as presas avaliam o risco 

de predação através de sinais mecânicos, visuais e químicos emitidos pelo predador (Jara & 

Perotti, 2010; Hettyey et al., 2011; Sousa et al., 2011). Esses sinais podem produzir diversos 

tipos de resposta das presas. Por exemplo, girinos de Pseudopaludicola aff. falcipes saltam para 

fora das pequenas poças onde se desenvolvem e se deslocam no solo úmido em resposta à 

movimentação ou deslocamento de náiades de Odonata (Sousa et al., 2011). A presença de 

predadores enjaulados (Anax longipes, Odonata) induz mudanças na morfologia dos girinos de 

Rana sylvatica, os quais desenvolvem corpos pequenos e caudas espessas (Relyea, 2002) em 

resposta aos sinais químicos do predador. Os predadores também podem promover alterações 

fisiológicas, como no caso dos girinos de Pelobates cultripes, que reduzem os níveis de 

corticosterona na presença do coleóptero predador Dytiscus circumflexus (Burraco et al., 2013).  

A presença de predadores também influencia o uso do habitat em larvas de anuros. 

Girinos de Dendropsophus minutus e de Scinax curicica utilizam mais a vegetação aquática do 

que áreas abertas na presença de baratas d’água (Belostoma oxyurum), reduzindo a taxa de 

predação (Kopp et al., 2006). Em laboratório, girinos de Pelophylax lessonae e Rana 

temporaria passam mais tempo entre a vegetação, utilizada como refúgio, na presença do peixe 

predador Cyprinus carpio (Semlitsch & Reyer, 1992). Uma maior complexidade do habitat 

fornece refúgio às presas e reduz a capacidade de detecção visual dos predadores, aumentando 

assim a taxa de sobrevivência dos girinos (e.g., Babbitt & Jordan, 1996; Babbitt & Tanner, 

1998). Além disso, girinos tendem a alterar sua distribuição espacial se deslocando para áreas 

mais distantes do predador (e.g., Skelly & Werner, 1990). Contudo, tanto a imobilidade como 



 

24 

 

o comportamento de se abrigar em refúgios levam a uma diminuição no tempo de 

forrageamento, consequentemente prejudicando as taxas de crescimento e desenvolvimento dos 

girinos (Petranka et al., 1987; Skelly, 1997). Dessa forma, as respostas das presas aos 

predadores constituem um trade-off entre comportamentos que reduzem a chance de predação 

e comportamentos que potencializam o crescimento e desenvolvimento dos girinos (Eklöv & 

Halvarsson, 2000). Reduções no crescimento induzidas por predadores são comuns em girinos, 

como constatado no estudo de Gonzalez et al. (2011), em que a presença de náiades de Anax 

amazili levaram à redução no tempo de crescimento dos girinos de Agalychnis callidryas e de 

Dendropsophus ebraccatus.  

Os estudos dos efeitos de predadores sobre girinos têm avaliado diversos aspectos, como 

a influência do predador na morfologia, taxa de atividade e no uso do espaço, especificamente 

a distância dos girinos ao predador. No entanto, ainda não é conhecido se o predador influencia 

o uso da coluna d’água por girinos, e dessa forma, ainda não entendemos se a predação é um 

dos mecanismos que explicam a relação, estabelecida na literatura, entre a morfologia dos 

girinos e a profundidade que ocupam na coluna d’água (Altig & Johnston, 1989). Como a 

influência dos predadores induz mudanças comportamentais e pode induzir mudanças na 

morfologia dos girinos, é possível que o ajustamento dos girinos a determinadas profundidades 

da coluna d’água resulte não apenas de fatores abióticos ou da distribuição dos recursos 

alimentares no local, mas também da influência do predador sobre o comportamento e a 

morfologia dos girinos. Por exemplo, a presença de náiades de Pantala flavescens induz um 

menor crescimento do corpo dos girinos de Dendropsophus ebraccatus, os quais passam 

também a apresentar caudas espessas e avermelhadas, enquanto a presença de peixes Astyanax 

ruberrimus induz o desenvolvimento de caudas delgadas e acromáticas (Touchon & Warkentin, 

2008). A espessura da musculatura caudal é relacionada com a habilidade e a mecânica da 

natação e com a ocorrência dos girinos em ambientes lênticos ou lóticos (McDiarmid & Altig, 

1999), bem como com a profundidade ocupada por eles na coluna d’água (Jordani et al., 2019).  

Compreender como a predação influencia a atividade, o comportamento e a morfologia 

dos girinos pode elucidar aspectos da dinâmica populacional e da estruturação de comunidades, 

bem como dos mecanismos que regulam o padrão evolutivo dos anuros. Nos ambientes em que 

a pressão de predação é alta devido a incidência de predadores, as presas podem apresentar 

diferenças morfológicas, fisiológicas e comportamentais (Richardson, 2001; Van Buskirk, 

2002; Burraco et al., 2013) que podem resultar em diferentes tempos de desenvolvimento e 



 

25 

 

tamanho na metamorfose (e.g., Skelly & Werner, 1990; Gonzalez et al., 2011), em comparação 

aos ambientes em que essa pressão é baixa.  

Nesse estudo nós testamos se a presença do predador (náiades de Odonata) afeta a 

profundidade ocupada, a distribuição espacial, o grau de atividade e a eficiência de 

forrageamento em girinos bentônicos e nectônicos (Altig & Johnston, 1989; McDiarmid & 

Altig, 1999). Para girinos bentônicos, hipotetizamos que a presença do predador (i) não 

influenciaria a profundidade ocupada na coluna d’água e que os girinos permaneceriam junto 

ao fundo onde também iriam forragear em função de sua morfologia e fisiologia restritiva 

(Alexander, 1966; Altig & Johnston, 1989; Hoff et al., 1999; McDiarmid & Altig, 1999); e (ii) 

alteraria o uso do espaço, de forma que os girinos se posicionariam o mais distante possível do 

predador (Skelly & Werner, 1990). Para girinos nectônicos, hipotetizamos que a presença do 

predador (iii) influenciaria a profundidade ocupada de acordo com a profundidade do predador 

(Queiroz et al., 2015), de modo que, com o predador no fundo do ambiente, esperávamos que 

os girinos se deslocassem para o meio ou para a superfície da coluna d’água, permanecendo e 

se alimentando o mais distante possível do predador, e com o predador no meio da coluna 

d’água, esperávamos que os girinos se deslocassem para o fundo e o mais distante possível do 

predador. Além disso, (iv) esperávamos que girinos de ambas as guildas fossem menos ativos 

na presença do predador (Takahara et al., 2012).  

MATERIAL E MÉTODOS 

Espécies e aclimatação  

Os experimentos foram desenvolvidos com girinos de Physalaemus nattereri 

Steindachner, 1863 e de Scinax fuscovarius Lutz, 1925. Os girinos de P. nattereri (Figura 1A) 

são bentônicos, caracterizados por apresentar o corpo globular, nadadeiras baixas, olhos 

pequenos e dorsais (Rossa-Feres & Nomura, 2006). Os girinos de S. fuscovarius (Figura 1B) 

são nectônicos e apresentam corpo comprimido, nadadeiras altas, cauda com flagelo, olhos 

grandes e laterais (Rossa-Feres & Nomura, 2006). Girinos dessas duas espécies comumente são 

sincronotópicos no noroeste do Estado de São Paulo (Santos et al., 2007; Vasconcelos et al., 

2011) e sua dieta é semelhante, com preponderância de Bacillariophyceae, Trachellomonas e 

Oedogonium (Rossa-Feres et al., 2004; Prado et al., 2009).  

Também selecionamos náiades de Odonata (Figura 1C) como predadores para o 

experimento, porque são comuns e abundantes nas poças temporárias onde girinos dessas duas 

espécies ocorrem no noroeste do Estado de São Paulo (e.g., Sousa et al., 2011; Nomura et al., 



 

26 

 

2013). As náiades são predadoras do tipo “senta e espera” e possuem lábio extensível que 

funciona como uma dobradiça, localizado na parte ventral da cabeça, que se estende 

rapidamente para capturar as presas (Pritchard, 1965; Souza et al., 2007). São consideradas 

importantes e eficientes predadores de girinos (Brockelman, 1969; Gascon, 1989; Arribas et 

al., 2018).  

Os girinos e as náiades (Micrathyria sp.) foram coletados em dois corpos d’água 

temporários localizados em área de pastagem, distantes 76 m em linha reta (poça 1: 

20°50'48.7"S, 49°28'27.4"W; poça 2: 20°50'50.3"S, 49°28'29.5"W), no município de Mirassol, 

noroeste do Estado de São Paulo, Brasil (Figura 2). As duas poças possuíam cerca de 40 m2 de 

área, aproximadamente 60 cm de profundidade, formato elíptico e solo argiloso (Figura 3). 

As coletas foram realizadas entre janeiro e fevereiro de 2018. Os girinos e as náiades 

foram coletados com puçá de tela de arame de 32 cm de diâmetro e malha de 3 mm2. Após a 

coleta, os girinos e as náiades foram transportados, separadamente, em sacos plásticos com água 

das poças onde foram coletados, e posteriormente acomodados em caixas isotérmicas de 

poliestireno expandido, de modo a evitar superaquecimento. As coletas foram realizadas com 

permissão do Instituto do Meio Ambiente e Recursos Naturais Renováveis (IBAMA) e Instituto 

Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio) (número de autorização SISBio: 

18163-1 a D.C.R.-F). A manutenção dos girinos no laboratório e o delineamento experimental 

foram aprovados pela Comissão de Ética no Uso de Animais (CEUA n°. 187/2018 sob 

responsabilidade de D.C.R.-F), de acordo com o Conselho Nacional de Controle de 

Experimentação Animal (CONCEA). 

Os girinos e as náiades foram aclimatados em laboratório por dois dias antes do início 

dos experimentos. Durante esse período os animais foram mantidos em aquários de polietileno, 

preenchidos com água declorada constantemente aerada. O ambiente foi mantido sob regime 

controlado de fotoperíodo (12 horas de luz e 12 horas de escuro) e com temperatura do ar entre 

28°C e 30°C, o que manteve a temperatura da água em torno de 26°C, simulando as condições 

naturais da região de coleta. Os girinos foram alimentados ad libitum com ração comercial em 

pó à base de algas e krill (Sera Micron®) e as náiades foram alimentadas com girinos que não 

seriam utilizados nos experimentos.  

Para os experimentos foram selecionados girinos e náiades de tamanho semelhante (P. 

nattereri: 28,68±2,13 mm; S. fuscovarius: 28,93±3,76 mm; Micrathyria sp.: 17,98±2,23 mm). 

Alimentando as náiades com girinos que não seriam usados nos experimentos, foi possível 

constatar que nesse tamanho selecionado para o estudo as náiades já são eficientes predadoras 



 

27 

 

dos girinos (observação pessoal). Os girinos testados estavam entre os estágios de 

desenvolvimento 29 e 35 (Gosner, 1960), período no qual as principais mudanças no 

desenvolvimento dos girinos estão relacionadas ao crescimento do corpo (McDiarmid & Altig, 

1999). 

Delineamento experimental  

Os experimentos foram desenvolvidos em aquários de vidro (30x20x30 cm) 

preenchidos com 16 litros de água declorada. Nós recobrimos três faces dos aquários com 

plástico adesivo azul, para impedir o contato visual entre os girinos e reduzir o estresse que 

outras cores pudessem causar (baseado em peixes; Maia & Volpato, 2013). Na face não 

recoberta (30x30 cm) nós demarcamos cinco colunas (A–E) e nove linhas (1–9), formando 45 

setores de 6x3 cm cada um. A demarcação em setores facilitou a determinação da posição dos 

girinos nos aquários.  

Em cada experimento, tanto com girinos bentônicos como nectônicos, colocamos 

apenas um girino por aquário, o qual permaneceu nas condições experimentais por 4 horas. Em 

cada aquário nós também colocamos uma gaiola de tela de arame galvanizado (6x3x3 cm) com 

malha de 1x1 mm. Essas gaiolas foram posicionadas ou sobre o fundo do aquário ou no meio 

da coluna d’água, correspondendo a uma das profundidades onde o predador poderia estar 

presente. Metade das gaiolas foram mantidas vazias (grupos-controle) e a outra metade recebeu 

uma náiade de Micrathyria sp. (Figura 4). Esse tipo de gaiola impediu que o predador ferisse o 

girino, mas permitiu a livre passagem de água e, consequentemente, de sinais químicos do 

predador, bem como sua visualização pelos girinos. Não foram repetidos girinos e náiades entre 

os experimentos. 

Para testar a seleção de profundidade de forrageamento pelos girinos, nós preparamos 

uma mistura de água e a mesma ração comercial utilizada durante a aclimatação dos girinos 

(Sera Micron®), em concentração de 100 mg.ml-1, seguindo o protocolo descrito em Venesky 

et al. (2013). Nós pincelamos 0,3 ml desta solução na parte superior de lâminas de microscopia 

(26x76 mm), formando uma camada uniforme de alimento por toda a sua extensão. Após esse 

procedimento, as lâminas de microscopia foram mantidas em laboratório para que a mistura 

secasse naturalmente durante 24 horas. Depois desse período, as lâminas foram inseridas nos 

aquários, pois o alimento já estava firmemente aderido à superfície. O alimento foi oferecido 

simultaneamente em duas profundidades da coluna d’água, e em duas posições, formando 

quatro combinações (Figura 4): (i) no fundo da coluna d’água e perto da gaiola, (ii) no fundo 

da coluna d’água e longe da gaiola, (iii) no meio da coluna d’água e perto da gaiola e (iv) no 



 

28 

 

meio da coluna d’água e longe da gaiola. Para que as lâminas com alimento fossem 

posicionadas no meio da coluna d’água, a 15 cm de profundidade, nós as encaixamos em palitos 

de plástico rígidos (comprimento: 280 mm; diâmetro: 4,3 mm; espessura: 0,5 mm), montando 

assim um suporte para as lâminas.  

Os experimentos foram constituídos pelas combinações de três variáveis: predador 

(ausente ou presente), profundidade do predador (junto ao fundo ou à meia-água) e alimento 

(ausente ou presente). No total, nós testamos oito combinações de condições nas quais os 

girinos bentônicos e nectônicos foram submetidos (Figura 4). Cada condição teve 20 réplicas, 

totalizando 160 réplicas por espécie (Tabela 1). Por questão de espaço físico, apenas 10 réplicas 

de quatro combinações eram realizadas por dia de experimento. Assim, os experimentos foram 

realizados entre os dias 21 de janeiro e 18 de fevereiro de 2018. As náiades foram introduzidas 

nos aquários 20 horas antes do início do experimento para aclimatação ao novo ambiente e 

permaneceram em jejum durante esse período. Os girinos também permaneceram em jejum por 

cerca de 20 horas. O início da observação ocorreu após a inclusão dos girinos nos aquários 

experimentais.  

As observações foram feitas entre o final da manhã e o início da tarde (11 – 15h), período 

do dia em que os girinos estavam mais ativos (observação pessoal). Independente da condição 

experimental, com ou sem alimento, com ou sem predador, nós esperamos 30 minutos para 

iniciar as observações, a fim de evitar que a manipulação das lâminas com alimento dentro dos 

aquários e o estresse do deslocamento dos girinos entre os aquários de aclimatação e de 

experimentação alterassem o comportamento dos girinos durante o período de observação. 

Cada aquário foi observado por 300 segundos, sempre por uma mesma pessoa (Y.C.M.S), 

posicionada a 80 cm de distância dos aquários, com o objetivo de não influenciar o 

comportamento dos animais. Ao final das observações, as lâminas com alimento foram 

removidas dos aquários e deixadas para secar naturalmente por 24 horas em laboratório. Depois 

disso, cada lâmina foi digitalizada (HP LaserJet M1132). 

Após os experimentos, os girinos foram imersos em uma solução anestésica de lidocaína 

a 10%. Tanto os girinos como as náiades foram preservados em uma solução conservante (1:1 

álcool 70% e formol 15%). Este procedimento foi importante para confirmar a identificação 

das náiades e disponibilizar os espécimes para futuros estudos. Os espécimes preservados foram 

depositados na Coleção Científica de Anfíbios do Departamento de Zoologia e Botânica da 

UNESP, câmpus de São José do Rio Preto (DZSJRP Amphibia-Tadpoles). 



 

29 

 

Obtenção de dados 

Para quantificar o uso do espaço pelos girinos, nós registramos quais e quantos setores 

foram ocupados pelos girinos durante as observações. Com esses dados, pudemos determinar: 

(1) a profundidade ocupada pelos girinos, e (2) a distância do girino à gaiola com e sem o 

predador. A profundidade foi medida pelo número total de visitas a cada uma das faixas de 

profundidade (linhas 1 a 9 demarcadas no aquário) para cada condição experimental: com e 

sem o predador, com e sem alimento (Tabelas 2 e 3). Posteriormente, foi calculada a 

profundidade média para cada indivíduo. A distância do girino ao predador foi medida com 

régua para quantificar, em linha reta ao longo da inclinação, a distância do ponto central da 

gaiola até o ponto central do setor em que o girino estava posicionado. Quando o girino estava 

posicionado entre dois setores, consideramos o setor que continha a maior parte do corpo do 

girino. A partir de todas as medidas obtidas ao longo do período de observação, nós calculamos, 

para cada girino, a média das distâncias entre o indivíduo e a gaiola com e sem o predador. 

Nós também avaliamos o uso do espaço através da quantificação do consumo de 

alimento pelos girinos na presença e na ausência do predador. Analisamos separadamente, a 

quantidade de alimento consumido em cada profundidade e em cada posição em que as lâminas 

foram oferecidas aos girinos: próximo ou distante da gaiola (Tabelas 4 e 5). Para isso, nós 

analisamos as imagens digitalizadas das lâminas de alimento com a ferramenta Análise de 

Partículas do software ImageJ® (Schneider et al., 2012). 

Para avaliar a atividade dos girinos durante o experimento, nós quantificamos o número 

total de setores ocupados pelos indivíduos durante a observação. Para isso, consideramos a 

presença do girino em determinado setor quando este permeneceu mais de cinco segundos no 

mesmo setor. Dessa forma, girinos mais ativos ocuparam maior número de setores, enquanto 

girinos menos ativos ocuparam menor número de setores. 

Análises estatísticas 

Para testar se a presença do predador influenciou o uso do espaço (profundidade e 

distância à gaiola, tanto do girino individualmente como das lâminas com alimento) e o grau de 

atividade dos girinos, empregamos modelos lineares mistos e modelos lineares mistos 

generalizados (Zuur et al., 2009). Em todas as análises, para controlar a variação potencialmente 

causada por diferenças no dia da realização do experimento, incluímos o dia em que os girinos 

foram submetidos ao experimento como variável aleatória.  



 

30 

 

Na primeira análise, testamos a influência do predador na profundidade ocupada pelos 

girinos. Para isso, consideramos a profundidade média ocupada pelos girinos como variável 

resposta e (i) predador (ausência ou presença), (ii) profundidade da gaiola (junto ao fundo ou à 

meia-água) e (iii) alimento (ausência ou presença) como variáveis explicativas fixas. Todas as 

interações entre estas três variáveis foram consideradas no modelo. Como os resíduos do 

modelo não cumpriam o pressuposto de normalidade, utilizamos um modelo linear misto 

generalizado e empregamos a família gamma, com função de ligação log (Zuur et al., 2009). 

Na segunda análise, nós testamos a influência do predador na distância do girino à 

gaiola. Para isso, usamos um modelo linear misto (distribuição Gaussiana) e consideramos a 

distância dos girinos em relação à gaiola como variável resposta, e (i) predador (ausência ou 

presença), (ii) profundidade da gaiola (junto ao fundo ou à meia-água) e (iii) alimento (ausência 

ou presença) como variáveis explicativas fixas. Todas as interações entre estas três variáveis 

foram consideradas no modelo. 

Na terceira análise, testamos se o predador influencia a profundidade de forrageamento 

dos girinos. Para isso, consideramos o consumo de alimento (proporção consumida) dos girinos 

em cada lâmina como variável resposta quantitativa por essa ser uma medida que reflete a 

profundidade onde os girinos forrageiam mais. Incluímos também a distância da lâmina em 

relação à gaiola por ser uma variável que indica a localização do girino. Para essa análise, nós 

empregamos um modelo linear misto. O (i) predador (ausência ou presença), (ii) a profundidade 

da gaiola (junto ao fundo ou à meia-água), (iii) a profundidade de oferta do alimento (junto ao 

fundo ou à meia água) e a (iv) posição de oferta do alimento (perto ou longe da gaiola) foram 

consideradas variáveis explicativas fixas. Todas as interações de duas e três vias entre as 

variáveis foram consideradas no modelo. Como os dados da variável resposta (consumo) eram 

valores de porcentagem, utilizamos a função logit para normalização dos dados (Zuur et al., 

2009). 

Por fim, testamos a influência do predador na atividade dos girinos. Para isso, utilizamos 

um modelo linear misto generalizado, assumindo uma distribuição binomial negativa.  

Consideramos o número de setores ocupados pelos girinos de cada espécie como variável 

resposta e (i) predador (ausência ou presença), (ii) profundidade da gaiola (junto ao fundo ou à 

meia-água) e (iii) disponibilidade de alimento (ausência ou presença) como variáveis 

explicativas fixas. Todas as interações entre estas três variáveis foram consideradas no modelo.  

Em todas as análises, foi aplicada uma seleção de modelos de modo a identificar o 

modelo mais parcimonioso (i.e., que explica a maior porcentagem de variabilidade com o menor 



 

31 

 

número de termos) com base no critério de informação de Akaike corrigido para pequenas 

amostras (AICc; Burnham & Anderson, 2002). As análises foram realizadas no software 

RStudio (versão 1.1.442, RStudio, 2018) usando os pacotes lme4 (Bates et al., 2015), lmtest 

(Hothorn et al., 2019), car (Fox et al., 2019), MuMIn (Bartoń, 2019) e visreg (Breheny & 

Burchett, 2019). 

RESULTADOS 

Em todas as análises, sempre que não foi possível identificar um único modelo mais 

parcimonioso (aquele com menor valor de AICc e único delta < 2,00) e desde que um modelo 

nulo não tenha sido selecionado, descrevemos os resultados com base nos modelos com menor 

AICc e delta < 2,00. 

Uso do espaço e atividade de girinos bentônicos e nectônicos  

Girinos bentônicos 

A profundidade da gaiola (junto ao fundo ou à meia-água) não influenciou a 

profundidade ocupada pelos girinos bentônicos de P. nattereri (Tabela 6, Figura 5). 

Independente dos fatores testados, os girinos dessa espécie permaneceram majoritariamente 

junto ao fundo do ambiente.  

Já a distância dos girinos até a gaiola foi afetada por todas as variáveis testadas. 

Contrariando nossa hipótese, os girinos bentônicos permaneceram em média 3 cm mais 

próximos da gaiola quando o predador estava presente (Figura 6). Eles também permaneceram 

em média 5 cm mais próximos da gaiola quando esta estava posicionada junto ao fundo do que 

no meio da coluna d’água (Figura 6). Na presença de alimento os girinos permaneceram em 

média 3 cm mais distantes da gaiola do que na ausência de alimento (Figura 6). Além disso, o 

efeito da presença do predador sobre a distância do girino à gaiola parece depender da 

profundidade da gaiola e da presença de alimento, pois interações entre esses fatores estão 

presentes nos modelos selecionados (Tabela 6). 

Apesar de nenhuma variável ter tido efeito significativo sobre a atividade dos girinos, o 

número de setores ocupados pelos girinos bentônicos tendeu a ser maior (22% a mais) quando 

a gaiola estava posicionada no meio da coluna d’água do que quando estava junto ao fundo 

(Tabela 6, Figura 7).  



 

32 

 

Girinos nectônicos 

A profundidade ocupada pelos girinos nectônicos de S. fuscovarius diferiu conforme a 

oferta de alimento (Tabela 7, Figura 8). Na ausência de alimento os girinos ocuparam o meio 

da coluna d’água (faixa de profundidade média: 5,36±2,95), enquanto na presença de alimento 

os girinos permaneceram próximos ao fundo do ambiente (faixa de profundidade média: 

7,29±2,25). A presença do predador também pode ter influenciado a profundidade ocupada 

pelos girinos. Na ausência do predador, os girinos parecem ter se deslocado um pouco mais 

para o fundo do ambiente (faixa de profundidade média: 6,54±2,70) do que na presença do 

predador (faixa de profundidade média: 6,11±2,87).  

A distância dos girinos até a gaiola não foi influenciada por nenhuma das variáveis 

testadas (Tabela 7, Figura 9). Já a atividade dos girinos de S. fuscovarius foi influenciada pela 

disponibilidade de alimento, como indicado pelo modelo mais parcimonioso (Tabela 7; AICc 

= 548,3 e delta = 0). Os girinos visitaram 53% mais setores na ausência do que na presença de 

alimento (Figura 10). 

Profundidade de forrageamento em girinos bentônicos e nectônicos 

Girinos bentônicos 

O consumo de alimento foi influenciado pela posição (distância da lâmina com alimento 

até a gaiola) e pela profundidade em que o alimento foi oferecido, sendo que o efeito da 

profundidade dependeu do efeito da posição (i.e., o modelo com a interação entre as duas 

variáveis foi selecionado, Tabela 8). Os girinos consumiram mais alimento quando este foi 

oferecido junto ao fundo (aproximadamente 15,5% da área da lâmina) do que à meia-água 

(aproximadamente 1,1% da área da lâmina). Entretanto, o consumo foi ainda maior quando o 

alimento foi ofertado junto ao fundo e distante da gaiola (em média 19,00±17,00% distante e 

12,00±11,00% perto da gaiola; Tabela 8, Figura 11). Ainda, pela análise dos resultados dos 

modelos, é possível que a interação entre as variáveis posição da lâmina com alimento e 

profundidade da gaiola (onde poderia ou não ter o predador) possam ter influenciado o consumo 

de alimento pelos girinos (Tabela 8). 

Girinos nectônicos 

O consumo de alimento pelos girinos de S. fuscovarius foi influenciado pela posição e 

profundidade em que o alimento foi oferecido, pela presença do predador e pela profundidade 



 

33 

 

da gaiola (i.e., modelos com as interações entre essas variáveis foram selecionados; Tabela 9).   

Nós observamos que:  

(i) o efeito da presença do predador dependeu do efeito da posição do alimento. Os 

girinos consumiram menos alimento quando este foi oferecido perto da gaiola e o 

predador estava presente (8,00±11,00%). Nas demais situações (predador presente 

e alimento distante; predador ausente, independente da posição em que o alimento 

estava) o consumo de alimento foi semelhante (aproximadamente 13%); 

(ii) o efeito da profundidade de oferta do alimento dependeu do efeito da profundidade 

da gaiola. Os girinos consumiram mais alimento quando este estava na mesma 

profundidade que a gaiola. Por exemplo, quando o alimento e a gaiola estavam 

posicionados junto ao fundo, os girinos consumiram o triplo de alimento 

(18,00±21,00%) do que quando o alimento estava no meio da coluna d’água e a 

gaiola no fundo (consumo de 6,00±10,00%; Tabela 9, Figura 12); 

(iii) o efeito da presença do predador dependeu do efeito da profundidade de oferta do 

alimento. Os girinos consumiram mais alimento quando este estava posicionado 

junto ao fundo (aproximadamente 16,5%), mas o consumo foi ainda maior na 

ausência (20,00±21,00%) do que na presença do predador (13,00±15,00%). Os 

resultados dos modelos mostram ainda que é possível que interações entre: (a) 

posição da lâmina com alimento e profundidade da gaiola; (b) posição e 

profundidade da lâmina com alimento, e (c) profundidade da gaiola e presença do 

predador podem ter influenciado o consumo de alimento pelos girinos (Tabela 9). 

DISCUSSÃO  

Compreender como a pressão de predação influencia os girinos pode esclarecer aspectos 

da dinâmica populacional e da estruturação de comunidades, bem como dos mecanismos que 

regulam o padrão evolutivo dos anuros. Entretanto, a maior parte da literatura está voltada para 

girinos de regiões temperadas, evidenciando a necessidade de entender as estratégias dos 

girinos neotropicais (Rossa-Feres et al., 2015). Adicionalmente, existem lacunas no 

conhecimento sobre a relação ecológica e evolutiva dos girinos para uso de habitat. Nosso 

estudo traz uma abordagem que integra fatores ambientais na tentativa de entender a relação 

entre a morfologia do girino, a pressão de predação e a profundidade ocupada na coluna d’água. 

Nós observamos que o risco de predação sozinho não explicou o uso da coluna d’água pelos 

girinos. No caso de girinos bentônicos, a morfologia e a fisiologia parecem ser mais 

determinantes no uso do ambiente que quaisquer outras condições ambientais, resultando numa 



 

34 

 

ocupação maior das áreas de fundo. Por outro lado, para os girinos nectônicos o uso da coluna 

d’água está ligado a uma série de fatores (e.g., morfologia, disponibilidade de alimento) que 

interagem, inclusive com o risco de predação, levando a uma amplitude maior do nicho que 

esses girinos podem ocupar em termos de profundidade da coluna d’água. Dessa forma, nosso 

estudo contribui com novas observações e hipóteses sobre o comportamento antipredatório de 

girinos de guildas diferentes e ainda traz a pressão de predação como um fator relacionado à 

diferenciação de nichos (i.e., profundidade) entre as espécies.  

Uso do espaço e atividade de girinos bentônicos e nectônicos 

Girinos bentônicos  

A presença do predador influenciou a distância dos girinos bentônicos de P. nattereri à 

gaiola, mas não a profundidade ocupada e nem a atividade dos girinos. A preferência dos girinos 

bentônicos pelo fundo do ambiente era esperada pela sua morfologia tipicamente bentônica 

(e.g., corpo globoso e nadadeiras baixas; Altig & Johnston, 1989; McDiarmid & Altig, 1999; 

Rossa-Feres & Nomura, 2006), fisiologia (e.g., flutuabilidade negativa; Alexander, 1966; Hoff 

et al., 1999), por observações em laboratório (e.g., Nomura et al., 2003; Marques et al., in prep.) 

e na natureza (observação pessoal). Essa preferência se refletiu não apenas pela profundidade 

ocupada pelos girinos como também pela profundidade onde os girinos mais consumiram 

alimento. Isso indica que a morfologia e a fisiologia desses girinos são determinantes para a 

ocupação do fundo do ambiente, sendo esses fatores mais importantes do que a pressão de 

predação. No caso da predação, esses girinos dependem de outras estratégias que não envolvem 

utilizar outras profundidades da coluna d’água para escapar ou se esconder de predadores.  

De fato, girinos bentônicos normalmente respondem à presença de predadores 

diminuindo suas atividades, seja de natação ou forrageamento. A imobilidade é um importante 

comportamento de defesa contra predadores do tipo “senta e espera”, como as náiades de 

Odonata (Hershey et al., 2010), os quais detectam os sinais visuais e mecânicos gerados pelas 

presas em movimento (Pritchard, 1965). Esse comportamento, inclusive, pode nos ajudar a 

entender o fato dos girinos terem permanecido mais próximos aos predadores quando a gaiola 

foi colocada sobre o fundo do ambiente. Nossa hipótese é que os girinos de P. nattereri só 

detectam os sinais químicos ou visuais do predador quando estão próximos a ele. No momento 

da detecção do predador, os girinos cessam imediatamente o deslocamento e permanecem 

imóveis, como uma estratégia antipredória (e.g., Heyer et al., 1975; Watkins, 1996; Nomura et 

al., 2003). Dessa forma, os girinos exibem o comportamento antipredatório, porém apenas 



 

35 

 

quando estão muito próximos ao predador. Adicionalmente, os girinos de P. nattereri 

apresentam coloração críptica, o que torna ainda mais eficiente a estratégia de imobilidade 

contra a predação (D’Heursel & Haddad, 1999). De fato, Nomura et al. (2011) demostraram 

experimentalmente que náiades de Odonata são mais eficientes em predar girinos impalatáveis 

e mais ativos de Rhinella diptycha e menos eficientes em predar os girinos menos ativos e com 

coloração críptica de P. nattereri. 

Girinos nectônicos  

Os girinos nectônicos de S. fuscovarius tiveram distribuição mais ampla ao longo da 

coluna d’água, ocupando a superfície, a meia-água e o fundo do ambiente. As características 

morfológicas dos girinos nectônicos (e.g., corpo comprimido, nadadeiras altas e olhos laterais; 

Altig & Johnston, 1989; McDiarmid & Altig, 1999; Rossa-Feres & Nomura, 2006) contribuem 

para um melhor desempenho de natação (Wassersug, 1989). Adicionalmente, esses girinos 

possuem a capacidade de regular a flutuabilidade (Gee & Rondeau, 2012), o que possibilita que 

eles ocupem toda a coluna d’água. Queiroz et al. (2015) demonstraram que, na região noroeste 

do Estado de São Paulo, girinos com morfologia nectônica (e.g., espécies dos gêneros 

Dendropsophus, Scinax e Trachycephalus) ocorreram em poças com profundidaes 

intermediárias (entre 0,5 e 1,0 m de profundidade), que possibilitam o uso do meio da coluna 

d’água. Contudo, nossas observações estão de acordo com as de Marques et al. (in prep.) que, 

em experimentos de mesocosmos, observaram que os girinos de S. fuscovarius foram mais 

generalistas no uso do ambiente, ocupando toda a coluna d’água (i.e., áreas profundas, meia-

água e até áreas rasas, com menos de 5 cm de profundidade). Entretanto, no nosso estudo a 

profundidade ocupada pelos girinos nectônicos variou de acordo com a disponibilidade de 

alimento. Na presença de alimento os girinos ocuparam o fundo do ambiente, mas na ausência 

de alimento os girinos ocuparam o meio da coluna d’água. É provável que a preferência em 

forragear junto ao fundo do ambiente esteja relacionada a um menor gasto energético, como 

observado em peixes de riacho, que forragearam preponderantemente junto ao fundo, onde a 

velocidade da água é quase zero (Casatti & Castro, 1998), exigindo menor esforço de natação. 

Nesse caso, os girinos dependeriam menos da natação para manter sua posição na coluna d’água 

enquanto raspam o substrato para remover alimento.  

Os girinos nectônicos foram mais ativos quando não havia alimento disponível, 

independente da presença do predador, provavelmente porque estavam forrageando em busca 

de alimento. Curiosamente, quando em repouso, independentemente da presença do predador, 

os girinos nectônicos permaneceram junto à gaiola, se apoiando em cima ou ao lado dela 



 

36 

 

(observação pessoal; Apêndice A). É possível que esses girinos tenham utilizado a gaiola como 

um apoio, da mesma maneira que utilizam a vegetação aquática no ambiente natural (Schulze 

et al., 2015). 

Os girinos podem exibir taxas de atividade altas ou baixas como defesa comportamental 

induzida por predadores (Werner & Anholt, 1993). Os girinos que na presença do predador 

continuam bastante ativos normalmente apresentam coloração aposemática (e.g., Rhinella 

diptycha; Nomura et al., 2013), e os girinos que se movem com menor frequência na presença 

do predador, apresentam coloração críptica (e.g., Rana temporaria; Van Buskirk & Arioli, 

2005). Essas são duas estratégias eficientes contra diferentes predadores, do tipo “senta e 

espera”, como as náiades de Odonata e com estratégia de busca ativa, como várias espécies de 

peixes predadores. Os girinos nectônicos de S. fuscovarius foram mais ativos, o que pode estar 

associado com sua estratégia de fuga de predadores e de procura por refúgio, da mesma maneira 

que utilizam a vegetação aquática no ambiente natural (Kopp et al., 2006). É evidente que ainda 

não compreendemos totalmente a estratégia de defesa comportamental dos girinos nectônicos 

contra a predação e destacamos aqui a necessidade de futuros estudos para compreender melhor 

essa questão. 

Profundidade de forrageamento em girinos bentônicos e nectônicos 

O predador não influenciou a profundidade de forrageamento dos girinos bentônicos, 

mas afetou a dos girinos nectônicos. Como esperado, o consumo de alimento dos girinos 

bentônicos foi maior no fundo do ambiente em virtude de seus atributos morfológicos e 

fisiológicos que restringem o uso da coluna d’água (Alexander, 1966; Altig & Johnston, 1989; 

Hoff et al., 1999; McDiarmid & Altig, 1999). 

Os girinos nectônicos de S. fuscovarius forragearam por toda a coluna d’água, mas 

preponderantemente no fundo do ambiente e na ausência do predador. A preferência por 

forragear junto ao fundo, apesar de inesperada, também foi observada para girinos dessa mesma 

espécie por Marques et al. (in prep.) e, possivelmente, está relacionada a um menor gasto 

energético em nadar junto ao fundo do ambiente, como descrito para 14 espécies de peixes de 

correnteza, as quais utilizaram áreas junto ao fundo do ambiente para obter alimento e abrigo, 

local em que a velocidade d’água é próxima de zero e há maior retenção de alimento (Casatti 

& Castro, 1998).  

Adicionalmente, os girinos nectônicos consumiram mais alimento na ausência do 

predador, o que indica um efeito negativo da presença do predador no atividade de 

forrageamento. Esse conflito entre comportamentos que aumentam a chance de coexistir com 



 

37 

 

predadores, mas que reduzem o crescimento e o desenvolvimento dos girinos, em consequência 

da diminuição no consumo de alimento, já foi observado em outros estudos. Por exemplo, 

girinos de Lithobates catesbeianus na presença do predador (Tramea lacerata) e em baixa 

disponibilidade de alimento, são mais ativos devido a busca por alimento e por isso, a taxa de 

predação é maior (Anholt & Werner, 1995). Petranka et al. (1987) observaram que os girinos 

de Dryophytes chrysoscelis passam mais tempo em refúgios quando expostos a sinais químicos 

de peixes predadores (Lepomis cyanellus). Entretanto, permanecer no refúgio por um longo 

período promove consequências, como a diminuição no consumo de alimento, porque o girino 

fica restrito aos recursos disponíveis no refúgio, sofrendo redução nas taxas de crescimento e 

desenvolvimento. A diminuição nessas taxas promove uma menor taxa de sobrevivência e um 

menor sucesso com competidores devido ao menor tamanho do girino (e.g., Wilbur, 1980; 

Werner, 1991; Kiesecker et al., 1996; Gonzalez et al., 2011). 

O efeito do predador sobre a presa depende tanto da espécie do predador como da presa 

(e.g., Relyea, 2001; Van Buskirk, 2001). Por exemplo, girinos de Lithobates catesbeianus 

reduzem drasticamente a atividade na presença de náiades de Odonata Anax junius, porém na 

presença do peixe predador Lepomis macrochirus essa mudança de comportamento é mais 

moderada. Já girinos de Lithobates clamitans diminuem a atividade de forma semelhante na 

presença desses dois predadores (Eklöv & Werner, 2000). Da mesma forma, girinos de Rhinella 

diptycha não mudam de comportamento quando náiades de Odonata (Aeshna sp.) estão 

presentes no ambiente. Já girinos de P. nattereri reduzem suas atividades na presença de náiades 

em virtude de sua coloração críptica (Nomura et al., 2011).  

Em nosso estudo também notamos diferentes estratégias das presas em relação à 

presença do predador, que inclusive foram contrárias entre as espécies. No caso de P. nattereri 

os girinos parecem perceber a presença do predador somente quando estão próximos a ele, 

quando cessam o deslocamento e permanecem imóveis ou com pouca movimentação, não 

deixando de se alimentar mesmo com o predador próximo. Já girinos de S. fuscovarius buscam 

fontes de alimento distantes do predador, inclusive em profundidades em que a presença desses 

girinos não é esperada, como o fundo do ambiente, e ainda se alimentam menos quando o 

predador está presente. É possível que as diferentes respostas dos girinos bentônicos de P. 

nattereri e nectônicos de S. fuscovarius à presença do predador (náiade de Odonata; 

Micrathyria sp.) estejam relacionadas a aspectos fenotípicos. Girinos bentônicos, que possuem 

corpo globoso, nadadeiras baixas, flutuabilidade negativa e coloração críptica, apresentaram 

uma estratégia de imobilidade, como demonstrado por Nomura et al. (2011, 2013). Os girinos 



 

38 

 

nectônicos, que possuem corpo comprimido, nadadeiras altas, presença de flagelo na cauda e 

capacidade de regular a flutuabilidade permaneceram ativos e, nesse caso, a fuga por natação e 

o uso de refúgio (Kopp et al., 2006; presente estudo) parecem ser os mecanismos antipredadores 

desses girinos. 

CONSIDERAÇÕES FINAIS 

Os resultados desse estudo indicam que a morfologia e a fisiologia dos girinos 

bentônicos mediaram sua resposta a presença do predador (náiade de Odonata), exibindo 

estratégia de imobilidade. Para os girinos nectônicos, por outro lado, o uso da coluna d’água 

está ligado a uma série de fatores que interagem, inclusive com o risco de predação, levando a 

uma amplitude maior do nicho que esses girinos podem ocupar em termos de profundidade da 

coluna d’água. Estudos futuros são necessários para testar experimentalmente um maior número 

de espécies de presas bentônicas e nectônicas, e também predadores nectônicos para melhor 

entender as interações entre os girinos, predadores e o ambiente. 

 

AGRADECIMENTOS 

Nós agradecemos ao Prof. Dr. Luiz H. Florindo por apoiar este estudo com equipamentos e 

infraestrutura. Agradecemos ao Prof. Dr. Paulo De Marco Jr pela identificação das náiades de 

Odonata e a Katiuce O. R. Picheli por produzir as fotografias dos girinos e náiades. Além disso, 

agradecemos ao matemático Luís Felipe Salvador Boato, ao biólogo Carlos Eduardo de Sousa 

e aos colegas do Laboratório de Ecologia Teórica / UNESP de São José do Rio Preto pela ajuda 

durante os experimentos.  

 

FINANCIAMENTO 

Este trabalho foi apoiado pela Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior 

(88882.330432/2019-01 à Y.C.M.S) e pela Bolsa de Pesquisa concedida pelo Conselho 

Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (302328/2017-3 à D.C.R-F). 

 



 

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FIGURAS 

 

   
 

    
Figura 1. Vista lateral e dorsal das espécies estudadas. A) Physalaemus nattereri (Leptodactylidae, Anura), 
B) Scinax fuscovarius (Hylidae, Anura) e C) náiades de Micrathyria sp. (Odonata). As imagens foram 

fornecidas por K. O. R. Picheli. 

 

Figura 2. Localização da área de amostragem. Destaque para o estado de São Paulo (cinza escuro) no mapa 

do Brasil e os municípios de São José do Rio Preto e Mirassol (em azul claro e escuro, respectivamente). Os 

mapas foram fornecidos por T. S. Vasconcelos.  



 

46 

 

 
 

 
Figura 3. Poças onde os girinos e náiades foram coletados. A) vista geral da poça 1; B) detalhe da região 

marginal, possibilitando a observação do solo argiloso; C) vista geral da poça 2; D) detalhe da região marginal, 
permitindo a observação do solo argiloso e da vegetação do interior da poça. As imagens foram fornecidas 

pela própria autora.  

 
 



 

47 

 

 
Figura 4. Delineamento experimental, exemplificado com girinos bentônicos. A figura é exemplificada 

com o teste em girinos bentônicos. A) gaiola sem predador posicionada no fundo da coluna d’água na ausência 
de alimento; B) predador confinado em gaiola posicionada no fundo da coluna d’água na ausência de alimento; 

C) gaiola sem predador posicionada no meio da coluna d’água na ausência de alimento; D) predador confinado 

em gaiola posicionada no meio da coluna d’água na ausência de alimento; E) gaiola sem predador posicionada 
no fundo da coluna d’água na presença de alimento; F) predador confinado em gaiola posicionada no fundo 

da coluna d’água na presença de alimento; G) gaiola sem predador posicionada no meio da coluna d’água na 

presença de alimento e H) predador confinado em gaiola posicionada no meio da coluna d’água na presença 

de alimento. O mesmo deline