UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA FACULDADE DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS E VETERINÁRIAS CÂMPUS DE JABOTICABAL REVISÃO: CONTROLE BIOLÓGICO DE Euschistus heros (HEMIPTERA: PENTATOMIDAE) NA CULTURA DA SOJA NO BRASIL ALESSANDRO RIBEIRO SOBRAL JUNIOR ENGENHARIA AGRONÔMICA Jaboticabal - SP 2o Semestre/2024 UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA FACULDADE DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS E VETERINÁRIAS CÂMPUS DE JABOTICABAL REVISÃO: CONTROLE BIOLÓGICO DE Euschistus heros (HEMIPTERA: PENTATOMIDAE) NA CULTURA DA SOJA NO BRASIL ALESSANDRO RIBEIRO SOBRAL JUNIOR Orientador: Prof. Dr. Guilherme Duarte Rossi Trabalho apresentado à Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias - UNESP, Câmpus de Jaboticabal, para graduação em ENGENHARIA AGRONÔMICA. Jaboticabal - SP 2o Semestre/2024 (Ad referendum) 29 10 24 Agradecimentos Agradeço a Deus pela vida e pela oportunidade de cursar o ensino superior em uma instituição de grande reconhecimento, à minha mãe e avó por terem me dado todo suporte e investimento desde meu ensino básico até aqui. Aos professores e amigos que fiz durante meu Ensino Médio Integrado ao Técnico em Meio Ambiente, principalmente Walkiria, Luciana, Simoni, Júlia e Heloíse, que me deram suporte e me ajudaram a chegar ao Ensino Superior. Aos amigos e todas as relações que a faculdade e a experiência de viver em Jaboticabal me trouxeram, em especial João, Sabí-da, Detox, Castigada, Roceira, Canudo, Buratcha, Roseira, Beatriz, Letícia e tantos outros que me auxiliaram e foram minha segunda família. Ao meu orientador Prof. Guilherme que, com muita dedicação, cuidado e paixão pelo que faz, me apresentou o fascinante mundo da Entomologia, desde enquanto aluno da disciplina, depois monitor e agora orientado. Não posso deixar de agradecer à AMVAC, empresa que me acolheu no meu estágio curricular e onde pude aprender muito sobre uma área incrível da profissão que escolhi, sobretudo à Thállia, Paulo, Vitor, Mariane, Daniela, Samuel e todo time pelo acolhimento e aprendizado. Ao ensino público, gratuito e de qualidade. v ÍNDICE RESUMO ........................................................................................................ viii SUMMARY ....................................................................................................... ix 1. INTRODUÇÃO ............................................................................................ 10 2. REVISÃO DE LITERATURA ...................................................................... 13 2.1. Soja ......................................................................................................... 13 2.2. Insetos presentes em cultivos de soja com potencial para atingir a condição de praga ........................................................................................ 23 2.3. Percevejos com potencial para serem pragas da cultura da soja ...... 27 2.3.1. Euschistus heros ................................................................................ 29 2.4. Controle Biológico de Euschistus heros na soja ................................ 33 2.4.1. Controle biológico de Euschistus heros na soja com insetos predadores .................................................................................................... 36 2.4.2. Controle biológico de Euschistus heros na soja com insetos parasitoides ................................................................................................... 38 2.4.3. Controle biológico de Euschistus heros na soja com entomopatógenos ......................................................................................... 40 2.5. Dificuldades e soluções para o controle biológico de Euschistus heros na soja ................................................................................................. 43 3. CONCLUSÕES ........................................................................................... 47 4. LITERATURA CITADA ............................................................................... 48 vi LISTA DE FIGURAS Figura 1. Área plantada de soja no Brasil (milhões de hectares) entre os anos 1980 e 2023. ................................................................................................... 14 Figura 2. Produção de Soja no Brasil ao decorrer das décadas, em milhões de toneladas. ....................................................................................................... 14 Figura 3. Produtividade da Soja no Brasil (kg/ha) ao decorrer das décadas. .. 15 Figura 4. Produção de soja (milhões de ton.) dos maiores produtores de soja do mundo na safra 2023/2024. ............................................................................ 16 Figura 5. Produção de Soja nas regiões do Brasil na safra 2022/2023, em milhões de toneladas. ..................................................................................... 17 vii LISTA DE TABELAS Tabela 1. Descrição dos estádios vegetativos e reprodutivos da soja. ............ 18 Tabela 2. Eventos de soja transgênica aprovados para plantio ou consumo no Brasil até 2023. ............................................................................................... 20 Tabela 3. Insetos presentes em cultivos de soja com potencial para atingir a condição de praga e as partes da planta que atacam. .................................... 26 Tabela 4. Percevejos com potencial para atingirem a condição de praga da cultura da soja e as partes da planta que atacam. .......................................... 29 viii RESUMO A soja é uma planta da família Fabaceae, subfamília Papilionoideae, gênero Glycine e espécie Glycine max L. (Merr.). O Brasil é o maior produtor mundial de soja e a cadeia produtiva da soja representa significativamente o agronegócio do País. Durante o processo produtivo, as plantas de soja podem ser acometidas por pragas que implicam na redução da produtividade. O percevejo-marrom, Euschistus heros (Fabricius, 1798) (Hemiptera: Pentatomidae), é o principal percevejo praga da soja, principalmente por seus ataques às vagens e grãos e consequente redução na produtividade e qualidade dos grãos produzidos. Nativo da região Neotropical, este percevejo teve alta adaptação às condições climáticas e de cultivo da soja no Brasil. O manejo do percevejo-marrom baseado apenas na utilização de agentes químicos de controle pode ser pouco efetivo em função da seleção de populações resistentes desse inseto. Além disso, a pressão da sociedade e da cadeia consumidora dos produtos agrícolas tem aumentado cada vez mais para que o uso de agentes de controle químico seja reduzido. Dessa forma, a presente revisão foi feita para analisar os agentes de controle biológico de E. heros disponíveis para uso ou em desenvolvimento. Entre os agentes de controle biológico, foram encontrados insetos predadores, parasitoides e microrganismos entomopatogênicos. Os conceitos, aplicabilidade e dificuldades para a adoção destes métodos são apresentados e discutidos. De maneira geral, indica-se que, mesmo com a grande extensão e representatividade econômica da cultura da soja no Brasil, grandes oportunidades para o desenvolvimento e aplicação de técnicas de controle biológico do percevejo-marrom permanecem disponíveis para serem exploradas. Palavras-chave: Controle biológico. Pragas agrícolas. Soja. ix SUMMARY Soybean is a plant of the Fabaceae family, subfamily Papilionoideae, genus Glycine and species Glycine max L. (Merr.). Brazil is the world's largest soybean producer and the soybean production chain significantly represents the country's agribusiness. During the production process, soybean plants can be affected by pests that result in reduced productivity. The brown stink bug, Euschistus heros (Fabricius, 1798) (Hemiptera: Pentatomidae), is nowadays the main stink bug pest of soybeans, mainly due to its attacks on pods and grains and consequent reduction in productivity and soybean quality. Native to the Neotropical region, this stink bug is highly adapted to the climatic and soybean production conditions in Brazil. Management of the brown stink bug based solely on the use of chemical control agents may be ineffective due to the selection of resistant populations of this insect. Furthermore, there is an increasing pressure from society and the consumer chain for agricultural products produced using less chemical control agents. Therefore, the present review was carried out to analyze the E. heros biological control agents available for use or in development. Among biological control agents, predatory insects, parasitoids and entomopathogenic microorganisms were found. The concepts, applicability and difficulties in adopting these methods are presented and discussed. In general, it is indicated that, even with the great extension and economic representation of soybean cultivation in Brazil, great opportunities for the development and application of biological control techniques for the brown stink bug remain available to be exploited. Keywords: Biological control. Agricultural pests. Soybean. 10 1. INTRODUÇÃO A cadeia produtiva da soja compõe uma parcela significativa do agronegócio brasileiro no cenário agrícola internacional. O Brasil é o maior produtor mundial do grão com 154,6 milhões de toneladas de soja produzidas na safra 2022/2023 (Conab, 2024) e a exportação de soja produzida no Brasil representou aproximadamente 40,39% das exportações agrícolas brasileiras realizadas em 2023 (Brasil, 2024). A soja é uma planta nativa da China e utilizada desde a antiguidade oriental em função do seu consumo ser tido como benéfico para prevenção de doenças cardiovasculares e aumento de massa magra, além de ser uma alternativa para pessoas acometidas com intolerância à lactose (Mattos et al., 2015). Atualmente, a produção do grão é destinada, por exemplo, para a produção de óleo comestível, farelo e farinha de soja, leite de soja, tofu (queijo de soja), concentrado e isolados proteicos de soja, proteína texturizada de soja, missô (pasta de soja) e shoyu, além da clássica destinação à alimentação animal. Durante o processo produtivo da soja, as plantas podem ser acometidas por pragas que reduzem sua produtividade final. Dentre as principais pragas da soja, indicam-se os percevejos, insetos sugadores que atacam diretamente as vagens e afetam os grãos. Por seus ataques às vagens e grãos e consequente interferência na produtividade, o percevejo-marrom Euschistus heros se destaca atualmente como o principal percevejo praga durante o cultivo da soja (Corrêa- Ferreira; Sosa-Gómez, 2017). O percevejo-marrom, Euschistus heros (Fabricius, 1798) (Hemiptera: Pentatomidae), é uma espécie que, além do aparelho bucal sugador 11 característico da Ordem, possui dois prolongamentos laterais (pronoto) em forma de espinhos e uma mancha clara em formato de meia lua na base do escutelo (Barrufaldi, 2015). É um inseto nativo da região Neotropical e teve alta adaptação às condições climáticas do Brasil (Corrêa-Ferreira; Sosa-Gómez, 2017). Sua representatividade dentre as pragas da soja se deve principalmente aos danos que causa aos grãos, à sua alta fertilidade, longevidade e rápida maturação sexual, características que tornam ainda mais difícil seu controle (Silva, 2020). O controle químico é a principal técnica para manejo de percevejos em soja, baseado principalmente no emprego de inseticidas dos grupos dos organofosforados, neonicotinoides e piretroides. No entanto fatores como o uso repetitivo dos mesmos ingredientes ativos, aplicações preliminares (muitas vezes sem necessidade), uso de produtos químicos não seletivos aos inimigos naturais e falhas em atingir o alvo durante a aplicação podem contribuir para o aumento da população do percevejo-marrom. As principais consequências negativas dos fatores acima citados envolvem o surgimento de populações resistentes e redução das populações de inimigos naturais já presentes na cultura, o que abre espaço para a difusão de métodos alternativos com menores desvantagens no manejo desta praga, como o Controle Biológico (Ribeiro et al., 2016; Silva, 2020). O controle biológico é definido como um “serviço ecossistêmico resultante da ação dos inimigos naturais” (Fontes et al., 2020) e representa uma tática de controle de pragas com grande projeção no Brasil em função de seu teor sustentável. Pode ser divido em clássico, quando há o controle de pragas a partir da importação de seu inimigo natural no seu lugar de origem (Filho; Macedo, 2011), conservativo quando são adotadas práticas para conservação e difusão 12 de agentes de controle biológico já presentes de maneira natural no ecossistema e, por fim o controle biológico aplicado, quando há a introdução de grandes quantidades de inimigos naturais produzidos em laboratório (Simonato et al., 2014). Existem algumas ferramentas aplicadas e em desenvolvimento para o controle biológico de E. heros, como o uso insetos predadores, parasitoides e os microrganismos entomopatogênicos. Os predadores são aqueles insetos que, para completar seu desenvolvimento, alimentam-se de mais de um indivíduo ao longo de sua vida, os parasitoides são insetos que utilizam um hospedeiro para o desenvolvimento de sua fase imatura e os microrganismos entomopatogênicos são fungos, bactérias, vírus ou protozoários que vivem e se alimentam sobre ou dentro de um inseto hospedeiro (Filho; Ciociola, 2002). Com o atual cenário ambiental, climático e econômico mundial e as dinâmicas observadas nas lavouras de soja do Brasil, faz-se necessária a adoção de formas efetivas e ambientalmente sustentáveis para o controle de pragas, o que abre espaço para a discussão dos parâmetros de adoção do Controle Biológico para o E. heros. 13 2. REVISÃO DE LITERATURA 2.1. Soja A cultura da soja, Glycine max (L.) Merrill, tem sua origem no continente asiático (China) e é tida como uma cultura de interesse socioeconômico desde meados do século 11 a.C. (Gazzoni; Dall'Agnol, 2018). O início da introdução da soja no Brasil se deu no Estado da Bahia com materiais genéticos trazidos dos Estados Unidos da América em 1882. Por fatores de falta de adaptação desses materiais às condições brasileiras, essa tentativa inicial não foi bem-sucedida. Em 1891, uma nova tentativa foi realizada no Estado de São Paulo, local em que se obteve maior êxito em relação à introdução realizada na Bahia na década anterior. O ambiente brasileiro com condições próximas às dos Estados Unidos, país de origem das amostras, foi encontrado apenas em 1900 no Rio Grande do Sul (Dall'Agnol, 2011). Desde sua introdução no Brasil até meados da década de 1950, a produção de soja foi pequena e restrita aos estados do Sul e Sudeste do País. Neste período, a produção de aproximadamente 100 mil toneladas era destinada, em sua maioria, para alimentação animal. O aumento expressivo da produção de soja no Brasil começou na década de 60, época em que a produção passou de 206 mil toneladas para 1,06 milhões de toneladas no ano de 1969 (Dall'Agnol, 2011). Na década de 1970, houve um aumento na produção de soja no Brasil devido à grande demanda do mercado internacional (Dall'Agnol, 2011). Segundo dados da Companhia Nacional de Abastecimento (Conab), a produção brasileira de soja registrada na safra 1979/1980 foi de 14,8 milhões de toneladas. A partir de 1980, a soja foi estabelecida na região Centro-Oeste do Brasil, fazendo com 14 que a área cultivada da cultura nessa região passasse de 1,1 milhões hectares na safra 1979/1980 para 3,7 milhões de hectares na safra 1989/1990, o aumento mais expressivo dentre todas as regiões. Além do estabelecimento da soja nas regiões Centro-Oeste e Sul, a área plantada da cultura aumentou continuamente por todo País desde os anos 80 até 2023 (Conab, 2024) (Figura 1). Figura 1. Área plantada de soja no Brasil (milhões de hectares) entre os anos 1980 e 2023. Fonte: Adaptado de Conab (2024). Em termos produtivos, de maneira geral, observou-se de 1990 para 2022 o incremento de 910,4% na produção de soja no Brasil, passando de 15,3 milhões de toneladas na safra 1990/1991 para 154,6 milhões de toneladas na safra 2022/2023 (Conab, 2024). Figura 2. Produção de Soja no Brasil ao decorrer das décadas, em milhões de toneladas. Fonte: Adaptado de Conab (2024). 8,6 9,7 13,9 24,1 39,5 44,0 0,0 5,0 10,0 15,0 20,0 25,0 30,0 35,0 40,0 45,0 50,0 1980/81 1990/91 2000/01 2010/11 2020/21 2022/23 Á re a p la n ta d a ( m il h õ e s h a ) 15,4 15,3 38,4 75,3 139,3 154,6 - 20,0 40,0 60,0 80,0 100,0 120,0 140,0 160,0 180,0 1980/81 1990/91 2000/01 2010/11 2020/21 2022/23 P ro d u ç ã o ( m il h õ e s t o n .) 15 O aumento substancial na produção de soja no Brasil se deu não apenas pelo aumento de área plantada, mas também pelo aumento de produtividade (aumento da capacidade de produção de uma mesma área) trazido com os novos cultivares. A partir da década de 90, a produtividade da soja aumentou continuamente, iniciando-se com 1.580 kg/ha (~26,3 sacas/ha) e chegando a 3.507 kg/ha (~58,5 sacas/ha) em 2023 (Figura 3). Figura 3. Produtividade da Soja no Brasil (kg/ha) ao decorrer das décadas. Fonte: Adaptado de Conab (2024). O aumento contínuo da produtividade observado na Figura 3 foi dado principalmente pelo trabalho de melhoramento genético da soja desenvolvido ao longo dos anos. A Embrapa (Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária) foi a maior responsável por essa evolução no Brasil, com destaque para a Embrapa Soja estabelecida no ano de 1975 em Londrina-PR, região localizada em uma zona de transição climática próxima ao Trópico de Capricórnio e que favoreceu a seleção de materiais genéticos de soja para diferentes climas do Brasil. A Embrapa Soja contou com suporte do Instituto Agronômico do Paraná (IAPAR) que disponibilizou suas instalações para o início das atividades (Dall´Agnol, 2016). 1.781 1.580 2.751 3.115 3.526 3.507 - 500 1.000 1.500 2.000 2.500 3.000 3.500 4.000 1980/81 1990/91 2000/01 2010/11 2020/21 2022/23 P ro d u ti v id a d e ( k g /h a ) 16 Segundo dados do Serviço de Agricultura Estrangeira (FAS), ligado ao Departamento de Agricultura dos Estados Unidos (USDA, 2024), dos 395,12 milhões de toneladas de soja produzidos mundialmente na safra 2023/2024, aproximadamente 153 milhões de toneladas foram produzidas no Brasil, o que tornou o País o maior produtor mundial, ficando à frente de países como Estados Unidos (113,34 milhões de ton.) e Argentina (49 milhões de ton.) (Figura 4). Figura 4. Produção de soja (milhões de ton.) dos maiores produtores de soja do mundo na safra 2023/2024. Fonte: Adaptado de USDA (2024). No Brasil, apesar da possibilidade de se cultivar soja em todo território nacional, existem regiões que se destacam na produção dos grãos. Segundo dados da Companhia Nacional de Abastecimento (Conab, 2024) as regiões que mais produziram soja no País na safra 2022/2023 foram a Centro-Oeste (50,3%), Sul (24,8%) e Nordeste (9,8%) (Figura 5). 153 113,34 49 20,84 11,88 - 20 40 60 80 100 120 140 160 180 Brasil EUA Argentina China Índia P ro d u ç ã o ( m il h õ e s t o n .) 17 Figura 5. Produção de Soja nas regiões do Brasil na safra 2022/2023, em milhões de toneladas. Fonte: Adaptado de Conab (2024). Em termos botânicos, a soja é uma planta herbácea, da classe Rosideae, ordem Fabales, família Fabaceae, subfamília Papilionoideae, gênero Glycine e espécie Glycine max L. (Merr.). Algumas de suas características são suas folhas trifolioladas, flores de fecundação autógama e o desenvolvimento das vagens que são, a princípio, verdes, passando para tons de amarelo e marrom a depender do nível de maturação da vagem (Farias et al., 2007). A fim de se padronizar as denominações de desenvolvimento da planta durante seu ciclo, adota-se o sistema de descrição fenológica proposto por Fehr & Caviness (1977). Esse sistema é definido pela divisão do desenvolvimento da planta entre estádios de emergência (VE), cotilédone (VC), vegetativos (V) e reprodutivos (R), sendo os dois últimos acompanhados de números que especificam em qual estádio (V1 a Vn; R1 a R8) a planta é observada. A divisão dos estágios e estádios de desenvolvimento fenológico da soja propostos por Fehr & Caviness (1977) (Farias et al., 2007) são apresentados na Tabela 1. 77,7 38,2 15,2 13,2 10,1 - 10,0 20,0 30,0 40,0 50,0 60,0 70,0 80,0 90,0 P ro d u ç ã o ( m il h õ e s t o n .) 18 Tabela 1. Descrição dos estádios vegetativos e reprodutivos da soja. ESTÁDIO DENOMINAÇÃO DESCRIÇÃO VE Emergência Cotilédones acima da superfície do solo VC Cotilédone Cotilédones completamente abertos V1 Primeiro nó Folhas unifolioladas completamente desenvolvidas V2 Segundo nó Primeira folha trifoliolada completamente desenvolvida V3 Terceiro nó Segunda folha trifoliolada completamente desenvolvida V4 Quarto nó Terceira folha trifoliolada completamente desenvolvida V5 Quinto nó Quarta folha trifoliolada completamente desenvolvida V6 Sexto nó Quinta folha trifoliolada completamente desenvolvida Vn Enésimo nó Ante-enésima folha trifoliolada completamente desenvolvida R1 Início do florescimento Uma flor aberta em qualquer nó do caule (haste principal) R2 Florescimento pleno Uma flor aberta num dos 2 últimos nós do caule com folha completamente desenvolvida R3 Início da formação da vagem Vagem com 5 mm de comprimento num dos 4 últimos nós do caule com folha completamente desenvolvida R4 Vagem completamente desenvolvida Vagem com 2 cm de comprimento num dos 4 últimos nós do caule com folha completamente desenvolvida R5 Início do enchimento do grão Grão com 3 mm de comprimento em vagem num dos 4 últimos nós do caule, com folha completamente desenvolvida R6 Grão cheio ou completo Vagem contendo grãos verdes preenchendo as cavidades da vagem de um dos 4 últimos nós do caule, com folha completamente desenvolvida R7 Início da maturação Uma vagem normal no caule com coloração de madura R8 Maturação plena 95% das vagens com coloração de madura Fonte: Adaptado de Farias et al. (2007). Em termos de cultivares, os cultivares de soja diferenciam-se em convencionais e transgênicos. A soja convencional é obtida por melhoramento genético tradicional para seleção de materiais com características desejadas (Petereit et al., 2013). Já a soja transgênica, por sua vez, é um Organismo Geneticamente Modificado (OGM) no qual há alteração no genoma da planta utilizando-se ferramentas de Engenharia Genética (Rahman et al., 2023). 19 No Brasil, a soja transgênica começou a ser desenvolvida em meados de 1997, por meio de uma parceria desenvolvida entre Embrapa e a empresa privada Monsanto (Moura, 2009). A partir da parceria entre as empresas, ocorreu a regulamentação do material para comercialização em 1998 e, em 2003, a comercialização do primeiro evento de soja transgênica no Brasil, que apresentava resistência ao herbicida glifosato e ficou conhecida como soja RR, do inglês Roundup Ready® (Lima et al., 2023). Baseando-se nos estudos sobre a soja conduzidos pela Embrapa, foi possível obter a adequação da soja transgênica às diferentes condições edafoclimáticas do Brasil. Posteriormente, o uso da tecnologia de transgenia possibilitou ainda a adaptação de plantas a outros fatores genéticos desejáveis, como o aumento na produtividade e qualidade, tolerância a temperatura e déficit hídrico e resistência a pragas (Missio; Grange, 2013). O Brasil contabilizou 17 eventos transgênicos de soja aprovados entre 1998 e 2022, número inferior aos observados em culturas como milho (59) e algodão (24) (Lima et al., 2023). A partir da listagem dos eventos de soja transgênica aprovados, observa-se que a característica mais presente nos eventos é a expressão de resistência ao uso de herbicidas, observada em 16 dos 17 eventos descritos, sendo que 9 apresentam resistência ao glifosato e apenas 5 com resistência à insetos (Tabela 2). 20 Tabela 2. Eventos de soja transgênica aprovados para plantio ou consumo no Brasil até 2023. (continua) EVENTO NOME COMERCIAL GENES CARACTERÍSTICAS APROVAÇÃO PARA PLANTIO NO BRASIL GTS 40-3-2 (Monsanto) Roundup Ready™ soybean Cp4 epsps (aroA:CP4) Tolerância ao herbicida glifosato 1998 BPS-CV-127-9 (BASF) Cultivance Csr1-2 Tolerância a herbicidas imidazolinone 2009 MON87701 x MON89788 (Monsanto) Intacta™ Roundup Ready™ 2 Pro Cry1Ac; Cp4 epsps (aroA:CP4) Resistência a lepidópteros pragas; Tolerância ao herbicida glifosato 2010 A5547-127 (Bayer CropScience) Liberty Link Pat Tolerância ao herbicida glufosinato 2010 A2704-12 (Bayer CropScience) Liberty Link® soybean Pat Tolerância ao herbicida glufosinato 2010 DAS44406-6 (Dow Agrosciences) Enlist E3 Aad-12; 2mepsps; Pat Tolerância ao herbicida 2,4D; Tolerância ao herbicida glifosato; Tolerância ao herbicida glufosinato 2015 FG72 x A5547-127 (Bayer CropScience) Liberty Link® GT27™ 2mepsps; HppdPF W336; Pat Tolerância ao herbicida glifosato; Tolerância a herbicidas do grupo isoxaflutole; Tolerância ao herbicida glufosinato 2015 DAS-68416-4 (Dow Agroscience) Não disponível Aad-12; Pat Tolerância ao herbicida 2,4D; Tolerância ao herbicida glufosinato 2015 FG72 (Bayer CropScience) Não disponível Hppd; 2mepsps Tolerância a herbicidas do grupo isoxaflutole; Tolerância ao herbicida glifosato 2015 MON87708 (Monsanto) Não disponível Dmo - dicamba monoxigenase; Cp4 epsps (aroA:CP4) Tolerância ao herbicida dicamba; Tolerância ao herbicida glifosato (marcador de seleção) 2016 DAS-81419-2 (Dow Agroscience) Conkesta Cry1Ac; Cry 1F; Pat Resistência a lepidópteros pragas; Tolerância ao herbicida glufosinato 2016 MON87751 (Monsanto) Não disponível Cry1A.105, Cry2Ab2 Resistência a lepidópteros pragas 2017 21 Tabela 2. Eventos de soja transgênica aprovados para plantio ou consumo no Brasil até 2023. (conclusão) EVENTO NOME COMERCIAL GENES CARACTERÍSTICAS APROVAÇÃO PARA PLANTIO NO BRASIL DAS-44406-6 x DAS- 81419-2 (Dow AgroScience) Conkesta Enlist E3 Aad-12, 2mepsps; Pat; Cry1Ac; Cry1F Tolerância ao herbicida 2,4D; Tolerância ao herbicida glifosato; Tolerância ao herbicida glufosinato; Resistência a lepidópteros pragas 2017 MON 87708 × MON 89788 (Monsanto) Xtend Dmo - dicamba monoxigenase; Cp4 epsps (aroA:CP4) Tolerância ao herbicida dicamba; Tolerância ao herbicida glifosato 2017 MON87751 x MON87701 x MON87708 x MON89788 Intacta 2 Xtend Cry1A.105, Cry2Ab2 e Cry1Ac; Dmo - dicamba monoxigenase; Cp4 epsps (aroA:CP4) Resistência a lepidópteros pragas; Tolerância ao herbicida dicamba; Tolerância ao herbicida glifosato 2018 DP-305423-1 (Dupont) Treus™, Plenish™ Gm-hra; Sequência parcial de gm-fad2-1 Tolerância a herbicidas baseados em sulfonylurea; Permite acumulação de ácido oleico no grão 2018 (consumo) GMB151 (BASF) Não disponível Cry14Ab-1.b; HppdPf4Pa Resistência a nematoides; Tolerância a herbicidas inibidores de HPPD 2021 (consumo) Fonte: Adaptado de Lima et al., 2023. 22 De acordo com o Ibama (2024), por meio dos dados do Painel de Informações sobre a Comercialização de Agrotóxicos no Brasil, os herbicidas consolidam-se desde 2009 como a classe de agrotóxicos mais vendida do País, tendo sido comercializadas 733.895 toneladas no ano de 2022, valor superior ao observado para fungicidas (181.803 ton.) e inseticidas (127.718 ton.). Dentre os Ingredientes Ativos comercializados no País em 2021, o glifosato se destacou como o mais vendido, com 266.088 toneladas, seguido pelo 2,4-d com 65.356 ton. (Ibama, 2022). O investimento em eventos transgênicos para conferir resistência a herbicidas é justificado a partir da percepção do padrão de consumo de agrotóxicos adotado no Brasil, em especial na soja que é a cultura com maior área tratada, com 55% em 2023 (Sindiveg, 2024). O desenvolvimento da transgenia de soja no Brasil ainda carece de avanços, principalmente no que se diz respeito à aprovação de eventos que expressem resistência ao ataque de insetos. O primeiro evento transgênico de soja com resistência ao ataque de insetos teve sua aprovação no Brasil apenas em 2010 e trata-se do evento MON87701 x MON89788 da Monsanto, conhecida como soja “Intacta™ Roundup Ready™ 2 Pro”, que confere resistência das plantas ao ataque de lepidópteros praga (Lima et al., 2023). Depois da primeira aprovação em 2010, apenas em 2016 houve um novo evento com resistência ao ataque de lepidópteros aprovado no País e, atualmente, apenas 5 eventos aprovados apresentam essa característica. A partir destes números, nota-se a discrepância na disponibilidade de plataformas 23 tecnológicas de transgenia para o controle de insetos na cultura da soja em relação à disponibilidade, por exemplo, de eventos transgênicos de milho. Em todo território nacional há, em sua maioria, adoção de soja transgênica. Desde 2014, a soja geneticamente modificada representa mais de 90% de toda área produzida no País, chegando a ocupar uma área de 41,1 milhões de hectares na safra 2021/2022 e configura a maior área de soja transgênica do mundo (Agbioinvestor, 2023). Como em todas as culturas, convencionais ou transgênicas, o desenvolvimento das plantas de soja depende de fatores fenotípicos (ambiente) e genotípicos (variedade/cultivar), fazendo com que seu ciclo possa durar de 100 a 145 dias, a depender se o cultivar é precoce ou tardio (Farias et al., 2007). É possível encontrar cultivares ainda mais precoces, a depender do fotoperíodo do local de cultivo, bem como das condições edafoclimáticas encontradas. Como exemplo de cultivar precoce de soja convencional, cita-se o cultivar BRS 511 que apresenta um ciclo de 90 a 98 dias na região Centro-Norte e Oeste do Mato Grosso e um ciclo de 91 a 115 dias na região Central de Goiás e Sul do Mato Grosso (Embrapa, 2022). 2.2. Insetos presentes em cultivos de soja com potencial para atingir a condição de praga Os insetos são animais do Filo Arthropoda, tendo como algumas de suas principais características o exoesqueleto de quitina, a presença de três pares de pernas articuladas, aparelho bucal externalizado, um par de antenas e o corpo dividido em três regiões distintas (cabeça, tórax e abdome) (Gullan; Cranston, 2014). Estes animais possuem extrema diversidade e são de ampla presença 24 em todo o mundo (Filho et al., 2014). O Brasil é um dos países com maior riqueza em diversidade de insetos e estes representam 73% das espécies animais registradas em todo território nacional (Rafael et al., 2024). Esta classe de artrópodes é composta por seres fundamentais para o equilíbrio ambiental e a sobrevivência de todas as outras espécies, incluindo a humana (Rafael et al., 2024). Alguns exemplos de nossa relação com estes seres são a polinização que ajuda nossas lavouras, dispersão de sementes, fornecimento de produtos (mel, seda, pigmentos) e a decomposição e reciclagem de nutrientes minerais que auxilia a manutenção da fertilidade dos solos (Constantino, 2024). No entanto, sabe-se que alguns destes animais são capazes de gerar prejuízos a algumas atividades econômicas, como por exemplo a Agricultura, ficando conhecidos como insetos pragas (Filho; Macedo, 2011). De maneira geral, em termos de relações associadas com prejuízos ao desenvolvimento e produção de plantas, são considerados pragas os insetos fitófagos que se alimentam de alguma parte da planta ou transmitem doenças de plantas de importância agrícola e que atingem tamanhos de populações capazes de provocar prejuízos de importância econômica (Imenes; Ide, 2002). É notório que a cadeia produtiva da soja representa grande importância para o agronegócio brasileiro, visto que corresponde a 40,39% das exportações agrícolas de 2023 e se consolida como o maior produto exportado pelo Brasil (Brasil, 2024). Apesar da grande produção resultante do cultivo de soja, há a ocorrência de insetos pragas que impactam negativamente a produção e 25 requerem investimentos para manter a viabilidade econômica da cultura (Panizzi et al., 1977). O mercado global de inseticidas é de aproximadamente US$20 bilhões anuais, sendo a maior destinação desses produtos para uso na Agricultura (Constantino, 2024). No Brasil, diversos insetos são catalogados como presentes na cultura da soja, entretanto, são considerados pragas somente aqueles atingem nível populacional suficiente para acarretar prejuízos financeiros ao agricultor que custem mais do que a tática de controle a ser adotada para seu manejo (Medeiros et al., 2011). Na cultura da soja, os insetos com potencial de se tornarem pragas estão presentes em todas as fases do processo produtivo da soja, desde os estádios iniciais do plantio até o armazenamento final na pós-colheita (Ávila; Santos, 2018; Lorini et al., 2015). Os insetos pragas da soja são variados, tendo representantes de diversas Ordens da Classe Insecta. Em 2023, pesquisadores da Embrapa indicaram mais de 40 insetos com potencial para atingir a condição de praga na cultura da soja (Tabela 3) (Sosa-Gómez et al., 2023). 26 Tabela 3. Insetos presentes em cultivos de soja com potencial para atingir a condição de praga e as partes da planta que atacam. (continua) INSETO COM POTENCIAL PARA SE TORNAR PRAGA ORDEM PARTE DA PLANTA ATACADA Lagarta-elasmo ou broca-do-colo (Elasmopalpus lignosellus) Lepidoptera Plântulas Cochonilha-da-raiz (Dysmicoccus brevipes) Hemiptera Raízes Corós (Phyllophaga cuyabana, Liogenys spp., Plectris pexa e outros) Coleoptera Raízes Larva-angorá (Astylus variegatus) Coleoptera Raízes Percevejo-castanho-da-raiz (Scaptocoris castanea, S. carvalhoi e S. buckupi) Hemiptera Raízes Búfalo-da-soja (Ceresa brunnicornis e C. fasciatithorax) Hemiptera Pecíolos e Caules Lagarta-maruca (Maruca vitrata) Lepidoptera Pecíolos e Caules Broca-das-axilas (Crocidosema aporema) Lepidoptera Pecíolos e Caules Tamanduá-da-soja ou bicudo-da-soja (Sternechus subsignatus) Coleoptera Pecíolos e Caules Cascudinho (Myochrous armatus) Coleoptera Pecíolos e Caules Mosca-da-haste-da-soja (Melanagromyza sojae) Diptera Pecíolos e Caules Mosca-branca (Bemisia tabaci) Hemiptera Folhas Lagarta-da-soja (Anticarsia gemmatalis) Lepidoptera Folhas Falsa-medideira (Chrysodeixis includens) Lepidoptera Folhas Falsa-medideira (Rachiplusia nu) Lepidoptera Folhas Lagarta-enroladeira (Omiodes indicata) Lepidoptera Folhas Vaquinha-verde ou patriota (Diabrotica speciosa) Coleoptera Folhas Vaquinha (Cerotoma arcuata) Coleoptera Folhas Vaquinha (Colaspis sp.) Coleoptera Folhas Torrãozinho (Aracanthus mourei) Coleoptera Folhas Bicudo-pequeno-da-soja (Promecops claviger) Coleoptera Folhas Metaleiro (Megascelis sp.) Coleoptera Folhas Burrinho-da-batatinha (Epicauta atomaria) Coleoptera Folhas Tripes (Caliothrips brasiliensis e Frankliniella schultzei) Thysanoptera Folhas Gafanhotos (Bacacris sp., Rhammatocerus sp. e Schistocerca sp.) Orthoptera Folhas Lagarta Helicoverpa (Helicoverpa armigera) Lepidoptera Vagens Lagarta-das-vagens (Spodoptera albula) Lepidoptera Vagens Lagarta-das-vagens (Spodoptera cosmioides) Lepidoptera Vagens Lagarta-das-vagens (Spodoptera eridania) Lepidoptera Vagens Lagarta-das-vagens (Spodoptera frugiperda) Lepidoptera Vagens Broca-da-vagem (Etiella zinckenella) Lepidoptera Vagens Lagarta-da-maçã do algodoeiro (Chloridea virescens) Lepidoptera Vagens 27 Tabela 3. Insetos presentes em cultivos de soja com potencial para atingir a condição de praga e as partes da planta que atacam. (conclusão) INSETO COM POTENCIAL PARA SE TORNAR PRAGA ORDEM PARTE DA PLANTA ATACADA Bicudo-negro-pequeno-da-soja (Rhyssomatus sp.) Coleoptera Vagens Percevejo-marrom (Euschistus heros) Hemiptera Vagens Percevejo-verde-pequeno (Piezodorus guildinii) Hemiptera Vagens Percevejo-verde (Nezara viridula) Hemiptera Vagens Percevejo-barriga-verde (Diceraeus melacanthus e D. furcatus) Hemiptera Vagens Percevejo-edessa (Edessa meditabunda) Hemiptera Vagens Percevejo-acrosterno (Chinavia spp.) Hemiptera Vagens Percevejo-faixa-vermelha (Thyanta perditor) Hemiptera Vagens Percevejo-formigão (Neomegalotomus parvus) Hemiptera Vagens Idiamin (Lagria villosa) Coleoptera Material vegetal em decomposição Fonte: Adaptado de Sosa-Gómez et al. (2023). O controle destes insetos pode ser feito de várias formas isoladas, mas, por meio da adoção do manejo integrado de pragas (MIP), é possível alcançar um controle mais eficiente do ponto de vista econômico e ambiental. O MIP combina o uso de táticas de controles biológico, químico, cultural e varietal, levando em consideração os avanços científicos de diversas áreas de conhecimento (Ávila; Santos, 2018). 2.3. Percevejos com potencial para serem pragas da cultura da soja Com cerca de 150 mil espécies de Hemiptera conhecidas em todo mundo, esta Ordem pode ser considerada a mais diversa dentre os insetos hemimetábolos (exopterigotos de metamorfose simples), com estimativa de que 30 mil dessas espécies possam ser encontradas no Brasil (Grazia et al., 2024). Especificamente, os percevejos são da subordem Heteroptera, grupo que apresenta mais de 45 mil espécies descritas e que apresenta hábitos alimentares diversos como predadores, hematófagos e fitófagos (Grazia et al., 2024). Dentre 28 os insetos considerados pragas na subordem Heteroptera, a família Pentatomidae tem representantes considerados altamente prejudiciais à cultura da soja. Os percevejos são os insetos que causam mais prejuízos à soja no Brasil, pois acometem os grãos com injúrias que são difíceis de serem observadas que podem causar redução do rendimento e da qualidade dos grãos, retenção foliar nas plantas (soja louca), retardar a maturação e atuar como agentes transmissores de doenças às plantas (Panizzi et al., 1977). Estes insetos podem se alimentar de várias partes das plantas, mas as vagens e grãos são seu alvo preferido. Os percevejos inserem seus estiletes e sugam os nutrientes das sementes e podem causar o aparecimento de espaços de ar nos grãos que são observados como pequenas manchas escuras e áreas esbranquiçadas (Corrêa-Ferreira et al., 2009). A partir do ataque destes percevejos, os grãos ficam menores, de menor qualidade, viabilidade e vigor, com teores de proteína e óleo alterados, resultando no abortamento de vagens (Côrrea-Ferreira; Panizzi, 1999). Atualmente, os percevejos representam 8,8% das espécies de insetos no Brasil (Rafael et al., 2024). Na soja, estes insetos causam inúmeros prejuízos na formação das vagens, acarretam perdas na qualidade de grãos e sementes e podem reduzir a produtividade em até 30% (Ávila; Fernandes; Silva, 2020). Os percevejos presentes durante o cultivo da soja são apresentados na Tabela 3, destacando-se o percevejo-marrom, E. heros, o percevejo-verde- pequeno, Piezodorus guildinii (Westwood, 1837) (Hemiptera: Pentatomidae), e o percevejo-barriga-verde, Diceraeus melacanthus (Dallas, 1851) (Hemiptera: 29 Pentatomidae) e Diceraeus furcatus (Fabricius, 1775) (Hemiptera: Pentatomidae), em função da frequência e extensão dos prejuízos causados por eles (Melo, 2018). Tabela 4. Percevejos com potencial para atingirem a condição de praga da cultura da soja e as partes da planta que atacam. PERCEVEJO COM POTENCIAL PARA ATINGIR A CONDIÇÃO DE PRAGA PARTE DA PLANTA ATACADA Percevejo-marrom (Euschistus heros) Vagens Percevejo-castanho-da-raiz (Scaptocoris castanea, S. carvalhoi e S. buckupi) Raízes Percevejo-verde-pequeno (Piezodorus guildinii) Vagens Percevejo-verde (Nezara viridula) Vagens Percevejo-barriga-verde (Diceraeus melacanthus e D. furcatus) Vagens Percevejo-edessa (Edessa meditabunda) Vagens Percevejo-acrosterno (Chinavia spp.) Vagens Percevejo-faixa-vermelha (Thyanta perditor) Vagens Percevejo-formigão (Neomegalotomus parvus) Vagens Fonte: Adaptado de Sosa-Gómez et al. (2023). A aplicação do controle químico de forma preventiva para o manejo de percevejos tem resultado em casos de resistência dos percevejos fitófagos aos inseticidas mais comuns utilizados na soja, dificultando ainda mais o seu controle (Ávila; Santos, 2018). Além disso, não existem plantas transgênicas comerciais disponíveis para o manejo dos percevejos (Arias et al., 2018), fazendo-se cada vez mais necessária a aplicação de métodos mais eficientes no controle dessas pragas. 2.3.1. Euschistus heros O percevejo-marrom, E. heros, é uma espécie da família Pentatomidae que, além do aparelho bucal sugador característico da Ordem Hemiptera, possui dois prolongamentos laterais (pronoto) em forma de espinhos e uma mancha clara em formato de meia lua na base do escutelo (Barrufaldi, 2015). Seus representantes possuem dimorfismo sexual na fase adulta, sendo que o macho 30 apresenta uma placa contínua na genitália e a fêmea apresenta placas separadas (Silva, 2020). O ciclo de vida destes insetos se inicia com a oviposição de pequenos conjuntos de 5 a 8 ovos amarelados sobre as folhas ou vagens. O desenvolvimento embrionário dura de 3 a 7 dias. As ninfas ápteras eclodem dos ovos e se desenvolvem em 5 ínstares até chegarem à fase adulta. Na fase adulta, o percevejo E. heros passa por um processo de esclerotização até atingir sua coloração marrom característica. Estes percevejos possuem a média de 116 dias de vida quando adultos, podendo chegar a 300 dias (Silva, 2020). Este inseto é nativo da região Neotropical e teve alta adaptação às condições climáticas e agrícolas presentes no ambiente de produção de soja no Brasil, sendo considerado como a principal praga da cultura da soja (Corrêa- Ferreira; Sosa-Gómez, 2017). Sua representatividade dentre as pragas da soja se deve principalmente às injúrias causadas aos grãos e a características biológicas do inseto como alta fertilidade, longevidade e rápida maturação sexual que tornam seu manejo mais difícil (Silva, 2020). Nos momentos de temperatura mais amena, o percevejo-marrom adulto se desloca para as folhas da parte superior da planta favorecendo seu monitoramento. Já nos horários mais quentes, o percevejo-marrom encontra-se na parte mediana, local em que é observada boa parte das injúrias causadas por esta espécie (Silva, 2020). Alguns percevejos pentatomídeos podem ser observados nas lavouras de soja durante os estádios vegetativos da planta (Vn à R1) e esses podem sugar hastes, cotilédones e nervuras das folhas. No entanto, não são necessárias 31 medidas de controle para as populações encontradas nestes estádios, visto que não causam prejuízos à produtividade e à qualidade da soja (Corrêa-Ferreira et al., 2009). A presença destes insetos sugadores na soja cresce gradativamente com o início do desenvolvimento das vagens no estádio R3 e, à medida que as plantas de soja passam pelo processo de enchimento de grãos nos estádios R5 e R6, a população de E. heros aumenta significativamente, devido à maior oferta de alimento e o surgimento de uma nova geração de percevejos no campo (Corrêa-Ferreira; Sosa-Gómez, 2017). Os prejuízos mais críticos normalmente são causados no período final de desenvolvimento das vagens (R4) e início de enchimento dos grãos (R5), sendo estas lesões mais intensas do que quando praticadas já na fase de maturação fisiológica (R7) (Corrêa-Ferreira et al., 2009). Os adultos de percevejo-marrom encontrados nos estádios vegetativos da planta são fruto do mecanismo de dormência que estes insetos possuem. Ao final do ciclo da cultura de soja, os adultos saem das plantas em busca de abrigos na palhada, em vegetações próximas ou até mesmo em outros cultivos e permanecem em um tipo de dormência nestes lugares. Estes animais acumularam reservas lipídicas durante a safra, ficam sem se alimentarem e se reproduzirem por meses e voltam à atividade com o desenvolvimento das plantas de soja na safra seguinte (Corrêa-Ferreira; Sosa-Gómez, 2017). Para Barrufaldi (2015), é evidente que esta espécie de percevejo está adaptada às regiões com predominância de temperaturas mais altas, sendo a faixa de temperatura de 26ºC a 30ºC ideal para sua fecundidade. A partir das condições climáticas encontradas em campo atualmente, pode-se entender que 32 o aumento de temperatura pode influenciar diretamente na dinâmica populacional destes insetos. Para alcançar um manejo ideal das populações de percevejo-marrom, deve-se seguir uma rotina de monitoramento dos níveis populacionais destes insetos. As amostragens são realizadas semanalmente em 6 pontos para lavouras até 10 hectares e 10 pontos para até 100 hectares, utilizando o pano de batida nas entrelinhas e agitando as plantas em uma das fileiras de soja para que as pragas presentes em suas estruturas caiam e sejam contabilizadas (Panizzi et al., 1977). O monitoramento da presença de percevejos nas lavouras deve ser intensificado nas fases em que as plantas estão mais suscetíveis a este ataque (R3 à R6), sendo o nível de ação de 2 percevejos por metro de fileira em campos de grãos e 1 percevejo por metro de fileira em cultivo de sementes, considerando as ninfas de 3o a 5o ínstar e os adultos (Corrêa-Ferreira et al., 2009). Caso o monitoramento demonstre a presença de uma população média acima do nível de ação, são adotadas táticas de controle químico por meio da aplicação de produtos fitossanitários, que representam a principal técnica de controle de percevejos em soja (Roggia et al., 2019). Dentre os 121 inseticidas químicos disponíveis comercialmente para o manejo do percevejo-marrrom destaca-se o uso dos organofosforados, neonicotinoides e piretroides, como, por exemplo, o Centauro, Connect e Zeus das empresas UPL, Bayer e Ihara, respectivamente (Agrofit, 2024; Ribeiro et al., 2016). Além do controle químico convencional, existem opções biotecnológicas e biológicas para o controle do percevejo-marrom. No entanto, essas 33 ferramentas de biotecnologia e controle biológico de E. heros ainda não são amplamente disponíveis comercialmente para uso em larga, como acontece com outras pragas da soja (Roggia et al., 2019). Dentre as possibilidades disponíveis indicadas para reduzir o nível populacional de E. heros estão, os produtos microbiológicos à base de Beauveria bassiana (Bals.-Criv.) Vuill ou Metarhizium anisopliae (Metchnikoff) Sorokin, o agente parasitoide de controle biológico Telenomus podisi Ashmead, 1893 (Hymenoptera: Platygastridae) e o inseticida à base de extrato vegetal de Argemone mexicana L., o produto “Progranic Insect Out” da empresa Naturacide do Brasil (Agrofit, 2024). 2.4. Controle Biológico de Euschistus heros na soja O controle biológico pode ser definido como um “serviço ecossistêmico resultante da ação dos inimigos naturais” (Fontes et al., 2020), ou seja, é o uso de inimigos naturais a fim de suprimir populações consideradas prejudiciais aos cultivos. O primeiro uso deste termo é atribuído à Smith (1919 Apud Fontes et al., 2020), que o descreve como sendo “a supressão de populações de insetos pela ação de seus inimigos naturais nativos ou introduzidos”. Porém, a definição do termo controle biológico vem passando por diversas variações de percepção ao longo do tempo, a fim de abranger o maior número de avanços tecnológicos e de adaptar suas práticas à realidade atual. As estratégias de aplicação do controle biológico em campo são variadas, mas partem da premissa básica de se utilizar agentes de controle naturais para combater a presença de populações de pragas. O controle biológico pode ser 34 classificado em conservativo/natural, clássico/importação e aplicado/aumentativo. O controle biológico conservativo ou natural é baseado na utilização dos agentes de controle de pragas encontrados naturalmente no ecossistema, ou seja, o controle praticado cotidianamente por inimigos naturais que são preservados para combaterem as populações de pragas (Fontes et al., 2020). Neste contexto, faz-se necessário conhecer as relações ecológicas existentes entre os inimigos naturais e os insetos pragas para adoção de práticas agrícolas adequadas à sobrevivência dos inimigos naturais. O controle biológico clássico, também denominado controle biológico por importação ou introdução, consiste no controle de pragas consideradas exóticas em determinada região a partir da importação de seu inimigo natural de seu local de origem, fazendo com que o controle seja mais assertivo visto que a relação da praga com seu inimigo natural já é bem estabelecida (Filho; Macedo, 2011). A denominação de “clássico” vem a partir do marco de sucesso internacional de controle biológico que ocorreu nos EUA em 1888, a partir da introdução da joaninha Rodolia cardinalis (Mulsant, 1850) (Coleoptera: Coccinellidae) para controle da cochonilha Icerya purchasi Maskell, 1878 (Hemiptera: Coccoidea: Monophlebidae) (Simonato, et al., 2014). Este é um tipo de controle de médio a longo prazo, visto que para a inserção de uma nova espécie é feito um processo quarentenário com participação de órgãos governamentais como Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (Mapa), Ministério do Meio Ambiente (MMA) e Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (Ibama), que validam todo o 35 processo e credenciam o uso destes inimigos naturais a fim de combater a infestação de espécies maléficas ao nosso agroecossistema (Fontes et al., 2020). Já o controle biológico aplicado, também conhecido como aumentativo, consiste no aumento massivo de inimigos naturais em um ecossistema a partir da liberação de grandes quantidades de inimigos naturais produzidos em criações massais conduzidas em laboratório (Simonato et al., 2014). Estas grandes liberações objetivam o rápido controle das pragas presentes na área, sendo a agilidade um dos principais pontos a colaborar para a aceitação deste método por parte dos produtores (Filho; Macedo, 2011). As liberações dos agentes de controle biológico podem ocorrer de forma inoculativa, quando há sistemas abertos com baixa variabilidade temporal e as pragas podem ser controladas a longo prazo (culturas perenes, semiperenes e florestas), inundativa para culturas que apresentam alta variabilidade temporal e necessidade do controle da praga a curto prazo (culturas anuais) ou inoculativas estacionais para culturas de curta duração com efeitos a curto e longo prazo (Parra et al., 2002). Independente da forma como é aplicado, o controle biológico de pragas se mostra eficiente no manejo de pragas na cultura da soja. Na realidade atual da sojicultura brasileira, nota-se certa especificidade na ação dos agentes de controle biológico, sendo que as práticas adotadas para complementar este tipo de controle não devem interferir nas atividades dos biológicos, propiciando um ambiente favorável à sua aplicação e efetividade (Corrêa-Ferreira, 2007). 36 Os produtos químicos são amplamente utilizados na cultura da soja, porém, as respostas no controle de E. heros por este meio são variáveis, abrindo ainda mais espaço para o desenvolvimento do uso dos biológicos. A variabilidade de resultados no controle químico do percevejo-marrom pode estar associada ao baixo fluxo gênico dessa espécie, ou seja, a baixa troca de genes entre as populações faz com que existam grupos de insetos com níveis distintos de suscetibilidade a inseticidas, afetando o controle a depender da região e exigindo formas mais efetivas de manejo (Roggia et al., 2019). No atual cenário, o controle biológico pode se consolidar como uma alternativa eficiente no manejo do percevejo-marrom na cultura da soja, podendo ser adotado na sua forma natural, clássica e aplicada, através de diversos agentes como predadores, parasitoides e entomopatógenos. 2.4.1. Controle biológico de Euschistus heros na soja com insetos predadores São considerados predadores aqueles insetos que, para completar seu desenvolvimento, precisam predar mais de um indivíduo ao longo de sua vida (Filho; Ciociola, 2002). Há presença de insetos predadores em praticamente todos os ecossistemas, porém, faltam informações a respeito da efetividade da ação de predadores para o manejo de E. heros quando o uso de predadores é comparado a outros métodos de controle. De acordo com estudos conduzidos em campo por Medeiros et al. (1997) no Distrito Federal, foi constatada predação média de 15% de ovos de E. heros, tendo sido observada a presença das espécies predadoras Podisus nigrispinus (Dallas, 1851) (Hemiptera: Pentatomidae), Chrysoperla sp. (Neuroptera: 37 Crysopidae), Nabis sp. (Heteroptera: Nabidae), Cycloneda sanguinea (L., 1763) (Coleoptera: Coccinellidae) e Geocoris sp. (Heteroptera: Geocoridae), número considerado pouco expressivo quando comparado aos resultados obtidos com parasitoides, que alcançam a média de 72% de ovos parasitados. Dentre os predadores descritos, os percevejos do gênero Geocoris são os mais comuns associados à cultura da soja no Brasil, principalmente pelo fato de possuir uma dieta ampla, podendo se alimentar de ácaros, tripes, pulgões, cigarrinhas, lagartas e ovos de outros insetos, como o percevejo-marrom (Parra et al., 2002). A baixa taxa de predação pode ser explicada pela especificidade alimentar de alguns predadores que, ao se depararem com várias fontes de alimentação, optam por consumir a que melhor o servir, a exemplo do percevejo P. nigrispinus que demonstra clara preferência em predar lagartas como Anticarsia gemmatalis Hübner, 1818 (Lepidoptera: Noctuidae), Spodoptera frugiperda (J. E. Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae) e Spodoptera cosmioides Walker, 1858 (Lepidoptera: Noctuidae) em comparação a ovos de E. heros (Denez, 2013). Atualmente, não há registros de insetos predadores para serem utilizados no manejo do percevejo-marrom na cultura da soja, mesmo com 6 registros de produtos comerciais à base de Chrysoperla sp., nenhum é registrado para controle de E. heros (Agrofit, 2024). Dessa forma, a exploração dos serviços ecológicos dos insetos predadores pode ser realizada principalmente pela conservação desses inimigos naturais nos campos de produção de soja. 38 2.4.2. Controle biológico de Euschistus heros na soja com insetos parasitoides Os parasitoides são insetos que utilizam um hospedeiro para se desenvolverem em ao menos uma fase de seu ciclo de vida, sendo de vida livre na fase adulta (Parra et al., 2002). São estimadas aproximadamente 200 mil espécies destes insetos no mundo, sendo que os mais encontrados na cultura da soja são parasitoides das ordens Diptera e Hymenoptera (Bon, 2021). Dentre os parasitoides do percevejo-marrom, os parasitoides de ovos são o grupo de maior ocorrência (Corrêa-Ferreira; Panizzi, 1999). A ocorrência destes insetos no cultivo da soja é de extrema importância para a redução populacional de pragas, principalmente no contexto do controle biológico, visto que parasitam principalmente os ovos das pragas e impedem a eclosão das ninfas e consequentes danos à cultura (Bon, 2021). De acordo com Medeiros et al. (1997), os ovos parasitados por parasitoides podem ser considerados mortos quando o conteúdo do ovo é escurecido ou quando há possibilidade de se observar a pupa/adulto do parasitoide, inférteis quando mantém a cor amarela ou na ausência de deposição de vitelo, ou malogrados quando se completa o desenvolvimento embrionário, mas a ninfa não foi capaz de sair do ovo. De acordo com Corrêa-Ferreira (1995 Apud Medeiros et al., 1997), foram encontradas 20 espécies de micro himenópteros parasitando ovos de percevejos em campos de soja no Brasil, com uma média de parasitismo de 60%, tendo sido observados em ovos de E. heros: Trissolcus brochymenae (Ashmead, 1881) (Hymenoptera: Platygastridae), Trissolcus urichi (Crawford, 1913) (Hymenoptera: Platygastridae), Trissolcus sp. (Hymenoptera: Platygastridae), Gryon obesum Masner, 1983 (Hymenoptera: Scelionidae), Ooencyrtus sp. 39 (Hymenoptera: Encyrtidae), Neorileya ashmeadi Crawford, 1913 (Hymenoptera: Eurytomidae), Trissolcus basalis (Wollaston, 1858) (Hymenoptera: Scelionidae) e Telenomus podisi Ashmead, 1893 (Hymenoptera: Platygastridae), sendo os dois últimos os mais representativos para o controle biológico do percevejo- marrom. A vespa T. podisi apresenta aproximadamente 1 mm e cor preta e é o principal parasitoide de ovos de E. heros, sendo responsável por cerca de 30 a 70% do parasitismo em campo. Considerando que cada ovo é parasitado por apenas um parasitoide, este himenóptero tem seu ciclo de desenvolvimento biológico com duração de 10 a 30 dias. O desenvolvimento de T. podisi dentro do ovo do hospedeiro inicia-se após a oviposição feita pela fêmea adulta do parasitoide. O desenvolvimento embrionário e as fases de larva e pupa são concluídas e o adulto sai do ovo do hospedeiro utilizando seu aparelho bucal mastigador. Além de serem encontradas na natureza, as vespas de T. podisi são criadas em laboratório utilizando ovos de E. heros para posteriormente serem liberadas em campo (Bon, 2021; Hermel et al., 2016). O parasitoide T. basalis é uma pequena vespa preta brilhante de 1 mm de comprimento que, após aproximadamente 10 dias de desenvolvimento dentro do ovo do hospedeiro, saem do ovo do hospedeiro prontas para uma nova cópula e, em seguida, uma nova oviposição. Apesar de parasitar ovos de E. heros, o parasitoide T. basalis demonstra preferência para parasitar por ovos de percevejo-verde, Nezara viridula Linnaeus, 1758 (Hemiptera: Pentatomidae) (Bon, 2021). 40 O parasitismo de adultos de E. heros no Brasil é pouco conhecido. A primeira ocorrência de parasitoides associados à fase adulta de E. heros foi registrada pela observação do parasitoide Hexacladia smithii Ashmead, 1891 (Hymenoptera: Encyrtidae) na safra 1997/1998 (Corrêa-Ferreira et al., 1998) e com ocorrências eventuais e pouco exploradas das espécies Gymnoclytia paulista Towsend, 1929 (Diptera: Tachinidae) e Eutrichopodopsis nitens Blanchard, 1966 (Diptera: Tachinidae). As vespas adultas de H. smithii têm aproximadamente 2 mm e fazem sua postura no abdômen do hospedeiro. O desenvolvimento embrionário, as fases de larva e pupa duram aproximadamente 35 dias no interior de percevejos adultos e ninfas de último instar. Quando os adultos emergem e saem do corpo do hospedeiro, causam a morte dos percevejos, deixando o abdômen dos hospedeiros totalmente vazios e com os órgãos internos danificados (Corrêa- Ferreira et al., 1998). A disponibilidade de parasitoides com registro comercial para manejo de percevejo-marrom em soja é limitada quando comparada aos agentes de controle químico e entomopatógenos. O único agente de controle biológico com registro comercial para o controle de E. heros é o parasitoide de ovos Telenomus podisi, que conta com 10 opções comerciais disponíveis, a exemplo do “Podisibug” da empresa Koppert do Brasil, o “Podisi-Vit” da empresa Vittia Macro e o “Telper” da empresa TOPBIO Insumos Biológicos (Agrofit, 2024). 2.4.3. Controle biológico de Euschistus heros na soja com entomopatógenos Segundo Filho e Ciociola (2002), os patógenos ou agentes entomopatogênicos “são microrganismos que vivem e se alimentam sobre ou 41 dentro de um inseto hospedeiro”, podendo ser fungos, bactérias, vírus, nematoides ou protozoários. As bactérias Bacillus thuringiensis Berliner (Bt) representam os microrganismos entomopatogênicos mais utilizados para controle de insetos pragas. Os produtos baseados nesse microrganismo apresentam esporos e cristais proteicos com toxinas que afetam o intestino das pragas de forma a resultar na morte do inseto praga que ingeriu o produto (Porto; Garcia, 2022). O grupo de bactérias Bt são os agentes de controle microbiano mais utilizados no Brasil e no mundo. Os produtos comerciais atuais baseados em Bt são conhecidos e explorados por sua alta capacidade de controle de lagartas em diferentes culturas, incluindo lagartas pragas presentes na soja. Diferentes cepas de B. thuringiensis podem causar a mortalidade de ninfas de E. heros em segundo ínstar a partir do uso combinado das proteínas Cry2 e Cry9. Mesmo com grande representatividade no uso de Bt para o controle de lagartas, não existe registro comercial destes bioinsumos para controle do percevejo-marrom em soja, restringindo os resultados apresentados ao setor de pesquisa (Polanczyk et al., 2022; Agrofit, 2024). Outros produtos também restritos ao setor de pesquisa e que apresentam efeitos letais e subletais sobre E. heros, são derivados das bactérias Pseudomonas aeruginosa (Schroeter, 1872) e Burkholderia sp. que podem causar aproximadamente 53% de mortalidade em ninfas de segundo ínstar (Martins et al., 2016). Por outro lado, os fungos entomopatogênicos, em função de suas capacidades em infectar hospedeiros pela cutícula e os levar a morte, também 42 podem ser utilizados como agentes de controle biológico para diversas espécies de insetos pragas (Silva, 2023). Dentre os fungos entomopatogênicos mais utilizados no Brasil, destacam- se Metarhizium anisopliae (Metchnikoff) Sorokin e Beauveria bassiana (Bals.- Criv.) Vuill. Com ação por contato ou ingestão, estes organismos aderem, germinam e penetram a cutícula, colonizam internamente e produzem enzimas que destroem os tecidos do hospedeiro e os levam à morte independente de seu estágio de desenvolvimento (Porto; Garcia, 2022). Quando associados, ambos os fungos apresentam patogenicidade à E. heros, com mortalidades de cerca de 43% em adultos e 67% em ninfas de terceiro ínstar e demonstram que possuem potencial de aumentar ainda mais a eficiência no controle (Gêa, 2022). O fungo B. bassiana é multiplicado e formulado como micoinseticida, podendo ser facilmente produzido em larga escala (Potrich et al., 2022). Possui ação comprovada no controle do percevejo-marrom, levando de 3 a 6 dias para matar o hospedeiro em condições de laboratório (Zambiazzi et al., 2012). Foram desenvolvidos produtos para controle de E. heros a partir da associação de B. bassiana e M. anisopliae, sendo o último conhecido por causar a “doença-verde” em seus hospedeiros (Potrich et al., 2022). Em estudos de laboratório, o fungo M. anisopliae apresentou maior eficiência no controle do percevejo-marrom desde o primeiro dia de análise, chegando a 80% de mortalidade após quatro dias e 100% depois de seis dias de inoculação (Porto; Garcia, 2022). Existem diversos produtos microbiológicos à base de Beauveria bassiana ou Metarhizium anisopliae disponíveis para comercialização no Brasil. Dentre 43 estes, 26 são indicados para o controle de E. heros em soja, a exemplo do produto “Bometil” comercializado pela empresa Ballagro Agro Tecnologia, o produto “Assertive” da empresa Agrobiológica Sustentabilidade e o produto “Lanceiro Bioagreen” da empresa Solubio Tecnologias Agrícolas (Agrofit, 2024). 2.5. Dificuldades e soluções para o controle biológico de Euschistus heros na soja O controle biológico está em um processo de crescimento constante no Brasil e o manejo biológico de E. heros enfrenta algumas dificuldades durante seu desenvolvimento e implementação. Dentre os principais entraves no avanço do controle biológico no Brasil estão o receio e a falta de conhecimento por parte de muitos produtores, que se atém à costumes nos tratos culturais e chegam a desacreditar do uso de biológicos em detrimento de químicos, acreditando que os agrotóxicos podem agir de forma mais imediatista (Parra, 2019). A desistência por parte do produtor também se torna um problema, pois muitos não esperam o tempo necessário para alcançar a efetividade do controle biológico e nem investem em táticas de manejo que favoreçam este controle (Filho; Macedo, 2011). A falta de informação também leva ao uso exclusivo de produtos químicos, com pulverizações preventivas desde a semeadura da soja, afetando diretamente a ação dos agentes de controle biológico, podendo acabar com essas populações, aumentar os riscos de ocorrência de pragas secundárias, aumentar os riscos de intoxicação do agricultor e contaminação do ecossistema 44 além de desenvolver populações de percevejos resistentes ao uso de inseticidas (Cavallari et al., 2013). Para diminuir o uso dos inseticidas, é necessário monitorar a presença dos percevejos pragas através de amostragens periódicas, bem como utilizar os níveis de controle para a tomada de decisão, adotando medidas como o uso de inseticidas seletivos que favoreçam a sobrevivência dos inimigos naturais nas lavouras (Corrêa-Ferreira, 2007). Os problemas relacionados à difusão de informações sobre controle biológico de E. heros podem ser minimizados a partir do incentivo à extensão rural, levando os resultados desenvolvidos em universidade e centros de pesquisa ao produtor de maneira cada vez mais clara e objetiva. Além disso, a partir de parcerias público-privadas, é possível levar ainda mais informações ao produtor, algo que é de fundamental importância para que todos tenham consciência e acesso às novas tecnologias (Simonato et al., 2014). As vastas extensões de território e dos cultivos de soja realizados em diferentes condições edafoclimáticas no Brasil também podem configurar um entrave logístico e ecológico para o uso do controle biológico (Parra, 2019). Para minimizar os impactos dessas condições, é necessária a implementação de pesquisas em diferentes regiões do Brasil e não apenas nos polos produtores, levando em consideração cada particularidade encontrada. O processo de importação de novos agentes de controle biológico também pode desencorajar e dificultar a adoção de novas tecnologias de controle biológico, muito por conta da necessária rigidez governamental e da quarentena que pode ser considerada demorada em função do País possuir um 45 único laboratório credenciado pelo MAPA para os organismos a serem introduzidos no Brasil, o Laboratório de Quarentena “Costa Lima” (LQCL), da Embrapa Meio Ambiente, em Jaguariúna, SP (Simonato et al., 2014). Ainda no contexto de desenvolvimento de novos agentes de controle biológico, é necessária a elaboração de melhores processos para a adoção do controle biológico, principalmente quando os processos atuais são comparados aos processos de registro e adoção de produtos fitossanitários que são muito mais abrangentes (Parra, 2019). No controle biológico aplicado, é crescente a necessidade do aprimoramento das técnicas de criações massais e liberação dos agentes de controle, principalmente em grandes cultivos como é o caso da soja. A produção dos agentes de controle biológico será melhorada com o desenvolvimento de pesquisas direcionadas ao controle biológico de E. heros, como, por exemplo, o desenvolvimento de ovos artificiais para a criação dos parasitoides de ovos, acabando assim com as dificuldades e custos para a produção de ovos naturais de hospedeiros em grandes quantidades. Além disso, para que haja o sucesso do controle biológico aplicado, são necessários acompanhamentos periódicos aos produtores para verificar se as liberações tiveram os efeitos desejados ou se serão necessárias aplicações de táticas complementares e compatíveis (Parra, 2019; Simonato et al., 2014). Os estudos de controle do percevejo-marrom utilizando de bactérias e fungos ainda podem ser melhorados, considerando que há carência de informações a respeito deste uso para bactérias em campo e dificuldades na 46 aplicabilidade dos fungos no manejo em função de necessitarem de condições ambientais favoráveis para o seu desenvolvimento (Mora, 2023). 47 3. CONCLUSÕES Mesmo o Brasil representando uma potência no agronegócio, na preservação de recursos e na adoção do controle biológico, é necessário o aperfeiçoamento das ferramentas de controle existentes, o desenvolvimento de novos estudos a respeito de métodos de controle de E. heros, bem como novas tecnologias para servirem como complemento ou alternativa, dada extensão territorial do País. 48 4. LITERATURA CITADA AGBIOINVESTOR. Global GM Crop Area Review. Midlothian, 2023. Disponível em: . Acesso em: 28 ago. 2024. AGROFIT. 2024. Sistema de Agrotóxicos Fitossanitários. Brasília: MAPA. Disponível em: . Acesso em: 20 out. 2024. 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