Universidade Estadual Paulista - Campus Rio Claro Instituto de Geociências e Ciências Exatas Programa de Pós-Graduação em Geociências e Meio Ambiente Rio Claro 2015 Caio Fabricio Cezar Geroto Orientador: Prof. Dr. Reinaldo J. Bertini Analise cladística - filogenética e paleobiogeográfica dos Mesoeucrocodylia (Crocodylomorpha; Crocodyliformes) do Grupo Bauru (Cretáceo Superior) do Sudeste do Brasil UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA “Júlio de Mesquita Filho” Instituto de Geociências e Ciências Exatas Câmpus de Rio Claro Caio Fabricio Cezar Geroto Analise cladística - filogenética e paleobiogeográfica dos Mesoeucrocodylia (Crocodylomorpha; Crocodyliformes) do Grupo Bauru (Cretáceo Superior) do Sudeste do Brasil Tese de Doutorado apresentada ao Instituto de Geociências e Ciências Exatas do Câmpus de Rio Claro, da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Geociências e Meio Ambiente Orientador: Prof. Dr. Reinaldo José Bertini Rio Claro - SP 2015 Geroto, Caio Fabricio Cezar Analise cladística : filogenética e paleobiogeográfica dos Mesoeucrocodylia (Crocodylomorpha; Crocodyliformes) do Grupo Bauru (Cretáceo Superior) do sudeste do Brasil / Caio Fabricio Cezar Geroto. - Rio Claro, 2015 371 f. : il., figs., tabs., fots. Tese (doutorado) - Universidade Estadual Paulista, Instituto de Geociências e Ciências Exatas Orientador: Reinaldo José Bertini 1. Filogenia. 2. Notosuchia. 3. Sebecia. 4. Baurusuchia. 5. Peirosauridae. 6. Itasuchidae. I. Título. 591.38 G377a Ficha Catalográfica elaborada pela STATI - Biblioteca da UNESP Campus de Rio Claro/SP Caio Fabricio Cezar Geroto Analise cladística - filogenética e paleobiogeográfica dos Mesoeucrocodylia (Crocodylomorpha; Crocodyliformes) do Grupo Bauru (Cretáceo Superior) do Sudeste do Brasil Tese de Doutorado apresentada ao Instituto de Geociências e Ciências Exatas do Câmpus de Rio Claro, da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Geociências e Meio Ambiente Comissão Examinadora ____________________________________________ Prof. Dr. Reinaldo José Bertini ____________________________________________ Prof. Dr. Marco Brandalise de Andrade ____________________________________________ Prof. Dr. Herculano Marcos Feraz de Alvarenga ____________________________________________ Prof. Dr. Roberto Goiten ____________________________________________ Prof. Dr. Douglas Riff Gonçalves Rio Claro, SP 24 de abril de 2015 APROVADO AGRADECIMENTOS Primeiramente a UNESP que tem sido minha casa desde 2002 e tanto tem investido para minha formação profissional; Ao Prof. Dr. Reinaldo J. Bertini por me aceitar como orientado e me dar a oportunidade de realizar essa pesquisa. A minha família, meu pai Celso, minha mãe Clarete e minha irmã Camila que tanto me apoiaram desde o momento em que decidi optar pela paleontologia. Amo vocês. A Leila Rangel da Silva, minha companheira, ilustradora e um porto seguro para quando as coisas ficaram eclipsadas pela lua. I know is not easy banging your heart against some mad buggers wall. Aos amigos de laboratório e campo, Cibele Voltani, companheira dos cafés da tarde, dos congressos e das discussões a respeito do trabalho ou não. Mirian Menegazzo e Rodrigo Prudente devo a vocês um obrigado especial pela paciência em me explicarem tantos conceitos de geologia e me ajudarem com a biogeografia. Alessandro de Oliveira que sempre dá um jeito de aparecer. Obrigado pessoal e vamos continuar com os cafés! E também aos amigos que fiz em Rio Claro: Alessandro, Erick, Rodrigo e tantos outros que me ofereceram não só a sua amizade e um lugar na sua mesa de RPG, mas também momentos para descontrair um pouco do trabalho e um lugar pra ficar quando eu precisei. Valeu gente! Também aos amigos de Bauru pelas noites em claro, comida, discussões sobre qualquer coisa e paciência para assistir apresentações: Bruno Muller, Leo Alvarez, Caio Napoli, Vinicius Sato. Fica aqui um obrigado ao Leo e ao Napoli por terem cuidado do Thor e da Abigail nos meses finais em que precisei me ausentar. Os peludos agradecem. Aos amigos “paleocrocodilólogos” que tanto contribuíram para que esse trabalho caminhasse com conversas, sugestões, ajuda e informações: Felipe Montefeltro, Paulo Nascimento, Fabiano Iori, Leonardo Cotts, André Pinheiro e Sandra Tavares. As pessoas das instituições nacionais que me receberam e me ajudaram: Rodrigo Machado e Irma Yamamoto do DNPM do Rio de Janeiro, Dr.. Max Langer e Julio Marsola da USP de Ribeirão Preto, Dr. Alberto Carvalho do Muzusp, Prof. Antonio Celso do Museu de Monte Alto, Dr.. Ismar Carvalho e toda a equipe do museu da UFRJ, especialmente ao Rafael Gomes Ribeiro que ajudou a erguer os vidros dos expositores dos Baurusuchus, ao Dr.. Kellner e a Dra. Deiseh do Museu Nacional. E também aos profissionais das instituições internacionais: Dra. Stella Alvarez do Museo Argentino de Ciencias Naturales "B. Rivadavia", Dra. Belen Boilini do Museu de Zapala, Dr. Marcelo Reguero do Museu de La Plata, Dr. Miguel Ramalho do Museu Geológico de Lisboa, Dr. Emiliano Jimenez, Dr. Francisco Javier Ortega e Dr. Santiago Martins de Jesus da Universidade de Salamanca, Dr. Ronan Allain do Museu de História Natural de Paris, Dr. Adam T. Halamski; Dr. Tomasz Sulej do Instituto de Paleobiologia de Varsóvia; Dra Lorna Steel e Dr. Patrick Campbell do Museu de História Natural de Londres, Dra Dr. Annelise Folie do Instituto Real de Ciências Naturais de Bruxelas e ao Dr. Oliver Rauhut. Obrigado por me receberem tão bem, a ajuda de vocês foi fundamental para a conclusão desse trabalho. Aos membros das bancas de qualificação e defesa: Profa. Dra. Maria Rita Chang, Prof. Dr. Roberto Goiten, Prof. Dr. Marco. B. Andrade, Prof. Dr. Douglas Riff e Prof. Dr. Herculano Alvarenga pelas sugestões e críticas que contribuíram para tornar essa tese melhor. Por fim, aos professores que me guiaram na paleontologia e na cladística filogenética: Prof. Dr. Renato P. Ghilardi, meu primeiro orientador em paleontologia e com quem aprendi muito. Prof. Dr. Reginaldo J. Donatelli, que me apresentou a sistemática filogenética na graduação e despertou em mim o amor por esse campo de estudo. E ao Prof. Dr. Sergio A. Vanin por me guiar nos primeiros passos da cladística filogenética e zoologia sistemática. “But what scientific good can derive from a theory that includes no possibility of refutation from within?” (Stephen Jay Gould, The Structure Of Evolutionary Theory) . Resumo Crocodilomorfos são o grupo de vertebrados fósseis mais expressivo do Grupo Bauru, contando com 25 espécies formalmente descritas, distribuídas entre quatro principais agrupamentos: Notosuchia, Baurusuchidae, Peirosauridae e “Trematochampsidae”. À luz dos novos morfótipos descritos se faz necessária uma análise filogenética, a fim de testar possíveis relações com os táxons estabelecidos. Adicionalmente nenhum trabalho traz uma abordagem metodológica a respeito da paleobiogeografia destes grupos. Deste modo, os objetivos desse trabalho foram realizar uma análise filogenética e utilizar seus resultados pela primeira vez em uma análise de Parcimônia de Brooks. O resultado da análise levou a 3 árvores de 2259 passos cada uma, gerando uma árvore de consenso também com 2270 passos. Mesoeucrocodylia foi recuperado, sendo composto por dois clados mais inclusivos: Neosuchia e Gondwanasuchia. Este último formado Sebecia e Notosuchia. Sebecia inclui um grupo monofilético formado por “Trematochampsidae”, Peirosauridae e Itasuchidae, um clado que inclui Caririsuchus, Itasuchus, Barreirosuchus, Pepesuchus e MCT-1723-R. Este último táxon apresenta semelhanças morfológicas profundas com Pepesuchus e foi classificado como Pepesuchus sp. As relações dentro desse clado sempre formam politomias, foram resgatadas todas resolvidas. Notosuchia inclui um grupo de formas mais avançadas composto por dois clados. Um deles é Baurusuchia, que resgatas as subfamílias Pissarrachampsinae e Baurusuchinae, mas não encontra Baurusuchus pachecoi e Baurusuchus salgadoensis como táxons irmãos. O outro clado dentro de Notosuchia é formado por Notosuchidae como grupo irmão de um clado formado por Morrinhosuchus e Sphagesauridae, com Labidiosuchus e Adamantinasuchus no âmbito desta família. Mariliasuchus robustus compartilha diversas similaridades morfológicas com Mariliasuchus amarali, enquanto que as diferenças entre ambos os táxons são resultantes de dimorfismo sexual. Portanto M. robustus é um sinônimo júnior de M. amarali. O resultado da análise de Parcimônia de Brooks foi um Cladograma Geral de Áreas que permitiu identificar duas histórias distintas com Notosuchia surgindo na América do Sul e outro à linhagem que originou Sebecia surgindo na África. As principais trocas faunísticas entre os dois continentes parecem ter ocorrido pela porção nordeste da América do Sul e centro-norte da África. Foram identificados três eventos de migração no intervalo Valangiano/Aptiano, o primeiro envolvendo Itasuchidae, o segundo Peirosauridae, o terceiro Araripesuchidae. Essas famílias se dispersarão da Bacia do Araripe até a Bacia de Neuquén e o Grupo Bauru permitindo identificar uma rota de migração entre essas localidades. Baurusuchidae se dispersa através da Antárctica alcançando a placa Indo-Paquistanesa onde origina Pabwehshi após a separação dela no Albiano/Cenomaniano. As espécies que compõem a paleofauna de crocodilomorfos do Grupo Bauru provavelmente evoluíram devido ao evento de vicariância relacionado ao início da deposição do Grupo Bauru que interrompeu as trocas faunísticas pelo levantamento das suas bordas. No entanto, não foi possível associar nenhum evento especifico com as especiações dentro do Grupo Bauru. Palavras-chave: Notosuchia, Sebecia, Baurusuchidae, Peirosauridae, Itasuchidae, Parcimônia de Brooks. ABSTRACT Crocodylomorphs are the most expressive group of vertebrate fossils from the Bauru Group, counting 25 formally described species, distributed among four main groups: Notosuchia, Baurusuchidae, Peirosauridae, Trematochampsidae. Facing the new morphotypes described it is necessary a phylogenetic analysis to test possible relationships with established taxa. Besides, none work brings a methodology regarding a biogeographic approach to these goups, thus the objectives of this study were to perform a phylogenetic analysis and use the results to a Brooks Parsimony analysis. The result of the analysis took to 3 trees of 2259 steps each, generating a consensus tree of 2270 steps. Mesoeucrocodylia was recovered, consisting of two more inclusive clades: Neosuchia and Gondwanasuchia. The latter is composed by Sebecia and Notosuchia, Sebecia includes a monophyletic group composed by “Trematochampsidae”, Peirosauridae, and Itasuchidae, a clade comprising Caririsuchus, Itasuchus, Barreirosuchus, Pepesuchus, and MCT-1723-R. This last taxon showing large morphologic similarities with Pepesuchus and was classified like Pepesuchus sp. The relationships inside this clade always return polytomies, and they were recovered all solved. Notosuchia included a group of advanced forms comprising two clades, one of this is Baurusuchia, recovering the subfamilies Pissarrachampsinae and Baurusuchinae, but not finding Baurusuchus pachecoi and Baurusuchus salgadoensis like sister-taxa. The other clade inside Notosuchia is formed by Notosuchidae with a sister-group of a clade comprising by Morrinhosuchus and Sphagesauridae, with Labidiosuchus and Adamantinasuchus inside that family. Mariliasuchus robustus sharing several morphological similarities with Marliasuchus amarali,while the differences between both the taxa are resultants of sexual dimorphism. Therefore, M. robustus is a junior synonym of M. amarali. The results of Brooks Parsimony analysis is a General Area Cladogram always to identify two distincts historys with Notosuchia appear in South America and another lineage wichich originated Sebecia emerging in Africa. The main faunistic changes between the two continents seems to have occurred by the northeast portion of South America and north-center portion of Africa. There are three migration events identified in the interval of Valangian/Aptian, the first one involving Itasuchidae, the second one Peirosauridae, the third one Araripesuchidae. This one has dispersed from Araripe Basin until the Neuquén Basin and Bauru Group, allowing to identify a migration route between these localities. Baurusuchidae dispersed through the Antartica reaching the Indo-Pakistan plaque where origin Pabwehshi after the breaking of Albian/Cenoanian. The species that compose the crocodylomorphian paleofauna of Bauru Group probably evolved due a vicariant event related to the beginning of deposition of the Bauru Group that interrupted the faunistc changes by the uplifting of this boards. However, it is not possible to associate any specific event to speciations inside the Bauru Group. Keywords: Notosuchia, Sebecia, Baurusuchidae, Peirosauridae, Itasuchidae; Brooks Parsimony. LISTA DE FIGURAS Figura 1 - Morfótipos associados à Trematochampsidae. .......................................................................................................... 21 Figura 2 - Morfótipos associados à Peirosauridae. ..................................................................................................................... 22 Figura 3 - Morfótipos associados à Notosuchidae ...................................................................................................................... 24 Figura 4 - Morfótipos associados à Sphagesauridae .................................................................................................................. 25 Figura 5 - Morfótipos associados à Baurusuchidae. ................................................................................................................... 28 Figura 6 - Cladograma com as relações filogenéticas. ............................................................................................................... 31 Figura 7 - Cladograma do consenso estrito das seis árvores mais parcimoniosas de Parrish (1993). ........................................ 32 Figura 8 - Consenso estrito das 16 árvores mais parcimoniosas de Wu & Sues (1996). ............................................................ 34 Figura 9 - Hipóteses filogenéticas de Gomani (1997) ................................................................................................................. 35 Figura 10 - Consenso estrito das vinte e quatro árvores parcimoniosas de Wu et al. (1997). ..................................................... 36 Figura 11 - Consensos estritos das 17 árvores mais parcimoniosas (retirado de BUCKLEY & BROCHU, 1999). ....................... 37 Figura 12 - Cladograma do consenso estrito das 450 árvores mais parcimoniosas de Larsson & Gado (2000). ........................ 38 Figura 13 - Consenso estrito das duas soluções mais parcimoniosas de Ortega et al. (2000). ................................................... 40 Figura 14 - Consenso estrito das seis árvores mais parcimoniosas (BUCKLEY et al., 2000). .................................................... 41 Figura 15 - Cladograma de Consenso estrito das 196 árvores mais parcimôniosas de Sereno et al. (2001). ............................. 42 Figura 16 - Consenso estrito dos nove cladogramas mais parcimoniosos de Pol (2003) ............................................................ 43 Figura 17 - Consenso estrito das duas árvores mais parcimoniosas (retirado de Sereno et al., 2003). ...................................... 44 Figura 18 - Consenso estrito das seis árvores mais parcimoniosas de Pol & Norell (2004). ....................................................... 45 Figura 19 - Cladograma apresentando a controversa distribuição de nomes de Carvalho et al. (2004). ..................................... 47 Figura 20 - Cladograma de consenso estrito reduzido de Pol & Apesteguia (2005). .................................................................. 48 Figura 21 - Consenso de Adams para as duas análises de Turner & Calvo (2005). ................................................................... 49 Figura 22 - Cladograma relacionando as linhagens de Crocodylomorpha (GASPARINI et al., 2006). ........................................ 50 Figura 23 - Consenso estrito das 12 árvores mais parcimoniosas de Zaher et al. (2006). .......................................................... 51 Figura 24 - Proposta filogenética de Larsson & Sues (2007). ..................................................................................................... 54 Figura 25 - Consenso estrito das análises de Andrade & Bertini (2008ab). ................................................................................ 56 Figura 26 - Consenso estrito das 120 árvores mais parcimoniosas de Turner & Buckley (2008). ............................................... 57 Figura 27 - Consenso estrito das 10 árvores mais parcimoniosas de Fiorelli & Calvo (2008). .................................................... 59 Figura 28 - Cladograma de consenso estrito de Sereno & Larsson (2009). ................................................................................ 60 Figura 29 - Consenso estrito da análise filogenética de Turner & Sertich (2010) ........................................................................ 62 Figura 30 - Consenso estrito das seis árvores mais parcimonisoas de Riff & Kellner (2011). ..................................................... 63 Figura 31 - Consenso estrito da análise de Nascimento & Zaher (2011), com Sebecosuchia monofilético. ................................ 64 Figura 32 – Cladogram de consenso estrito de Montefeltro et al. (2011). ................................................................................... 66 Figura 33 - Cladograma de consenso estrito (ANDRADE et al., 2011). ...................................................................................... 67 Figura 34 - Consenso estrito da análise de Pol & Powell (2011). ............................................................................................... 69 Figura 35 - Consenso estrito da análise de Pol et al., 2012. ....................................................................................................... 70 Figura 36 - Consenso estrito das 3575 árvores mais parcimoniosas (MONTEFELTRO, 2013). ................................................. 72 Figura 37 - Consenso estrito das 142 árvores mais parcimoniosas de Montefeltro et al. (2013). ................................................ 74 Figura 38 - Cladograma de consenso estrito de Kellner et al. (2014). ........................................................................................ 75 Figura 39 - Cladograma de consenso estrito de Young (2013). .................................................................................................. 76 Figura 40 - Cladograma de consenso estrito reduzido de Pol et al. (2014). ................................................................................ 78 Figura 41 - Mapa geológico da Bacia Bauru (modificado de FERNANDES & COIMBRA, 1996). ............................................... 84 Figura 42 - Mapa do Brasil mostrando a extensão da Bacia do Parnaíba (retirado de Silva et al., 2003) ................................... 88 Figura 43 - Carta estratigráfica da Bacia do Parnaíba (retirado de VAZ et al., 2007). ................................................................. 89 Figura 44 - Mapa geológico da Bacia do Araripe (retirado de Assine, 2007). ............................................................................. 91 Figura 45 – Mapa indicando a distribuição dos estratos da Bacia Néuquen (retirado de LEANZA et al., 2004). ......................... 95 Figura 46 – A) Localização geográfica de Cañadon Hondo; B) Mapa simplificado da área (retirado de POL et al., 2012). ......... 96 Figura 47 – Mapa e Coluna Estratigrafia da Bacia do Litoral (modificados de GOSO AQUILAR et al., 1999) ............................ 98 Figura 48 - Mapa com a localização geográfica do afloramento da Formação Cajones (retirado de NOVAS et al., 2009). ......... 99 Figura 49 - Mapa geológico e perfil estratigráfico da Bacia Iullemmeden (retirado de Rauhut & Arbarello, 2009). .................... 101 Figura 50 - Oasis Bahariya (retirado de CATUNEANU et al., 2006). ........................................................................................ 102 Figura 51 - Mapa com a localização geográfica das Kem Kem Beds (retirado de SERENO et al., 1996). ................................ 103 Figura 52 - Mapa da Bacia de Mahajanga (retirado de ABRAMOVICH et al., 2002). ................................................................ 105 Figura 53 - Mapa da Bacia Pab (retirado de WILSON et al., 2001). ......................................................................................... 107 Figura 54 - Proposta de Santucci (2005), para as relações entre as principais massas continentais do Cretáceo. ................... 119 Figura 55 - Cladograma do consenso estrito, com os ramos marcados para BPA. .................................................................. 119 Figura 56 - Cladograma de consenso das 3 árvores mais parcimoniosas; ............................................................................... 124 Figura 57 - Cladograma de áreas para a Análise de Parcimônia de Brooks Primária. .............................................................. 125 Figura 58 - Cladograma mais parcimonioso das áreas geológicas para Metasuchia. ............................................................... 126 Figura 59 - Cladograma calibraddo cronoestratigraficamente para os Gondwanasuchia. ......................................................... 127 Figura 60 - Cladograma geral de áreas calibrado. .................................................................................................................... 128 Figura 61 - Detalhes das incisuras na sutura entre pré-maxilar/maxilar para o quarto dente hipertrofiado do dentário ............. 136 Figura 62 - Comparação entre as suturas do Nasal, Pré-frontal, Frontal e Lacrimal. ................................................................ 140 Figura 63 - Ísquios esquerdos de Stratiotosuchus, Itasuchus. .................................................................................................. 141 Figura 64 - Padrão de dentição "guiloché". .............................................................................................................................. 142 Figura 65 - Comparação entre as superfícies palatais dos maxilares de Pepesuchus e MCT 1723-R. ..................................... 143 Figura 66 - Imagem comparativa destacando a semelhança na heterodontia entre MCT 1723-R e Pepesuchus. .................... 144 Figura 67 - Borda posterior do surangular de Baurusuchus...................................................................................................... 148 Figura 68 - Comparação morfológica entre os parietais dos espécimens de Mariliasuchus amarali ......................................... 151 Figura 69 - Mapa do limite Berriasiano/Valenginiano mostrando as possíveis rotas de trocas faunística ................................. 155 Figura 70 - Mapa do limite Berriasiano/Valenginiano mostrando a rota de migração da linhagem de Miadanasuchus. ............ 156 Figura 71 - Mapa do Valangianiano mostrando evento de vicariância que separou as linhagens peirossaurideas. .................. 157 Figura 72 - Mapa do Hautereviano mostrando o evento de vicariância seguido de dispersão de Peirosauridae....................... 158 Figura 73 - Mapa do Barremiano mostrando os eventos de migração de Itasuchidae . ............................................................ 159 Figura 74 - Mapa do limite Barremian/Aptianoo mostrando o evento de migração da linhagem peirossáurida. ........................ 159 file:///C:/Users/Geroto/Dropbox/Doutorado/Tese/defesa/versão%20final/tese%20boneco%20defesa%20completa.doc%23_Toc421482876 Figura 75 - Mapa do Aptiano mostrando os eventos de vicariância seguidos de especiação para o gênero Araripesuchus. .... 160 Figura 76 - Mapa do limite Hautereviano/Barremiano mostrando o evento de migração que originou Candidodon). ................ 161 Figura 77 - Mapa do Aptiano mostrando a possível rota de migração seguida de especiação para Chimaerasuchus. ............. 162 Figura 78 - Mapa do limite Aptiano/Albiano mostrando a rota de migração que originou Pabwehshi ........................................ 164 Figura 79 - Mapa do limite Albiano/Cenomaniano mostrando as duas populações de Baurusuchidae isoladas. ...................... 164 Figura 80 - Mapa do Cenomaniano mostrando os eventos de migração do Grupo Neuquén para o Grupo Bauru. .................. 165 Figura 81 - Mapa do limite Turoniano/Coniaciano mostrando os eventos de vicariância de Notosuchidae e Sphagesauridae. 166 Figura 82 - Polaridade da transformação oclusal em Crocodylomorpha (retirado de Brochu, 2003). ........................................ 217 Figura 83 - Tipos morfológicos de crânio. ................................................................................................................................ 219 Figura 84 - Crânio de MCT 1723-R em vista lateral com seta apontando para a margem côncava. ......................................... 221 Figura 85 - Esquema ilustrando a diferença entre uma sutura sem o processo maxilar em forma de cunha ............................ 223 Figura 86 - Cladograma com os valores de Bootstrap padrão com CG. ................................................................................... 368 Figura 87 - Cladograma com os valores de Bootstrapt padrão frequência absoluta. ................................................................ 369 Figura 88 - Cladograma com os valores de Jackknife CG com corte 50. .................................................................................. 370 Figura 89 - Cladograma com valores do suporte de Bremmer com 8 passos adicionais. ......................................................... 371 Lista de tabelas Tabela 1: Táxons de Crocodyliformes formalmente descritos para o Grupo Bauru, organizados por família e descrição. .......... 14 Tabela 2: Lista de ocorrências e táxons utilizados na Parcimônia de Brooks. .......................................................................... 120 Tabela 3: divisões das áreas adotadas para a BPA secundária listados com bacia e por área. ............................................... 129 Lista de abreviaturas e siglas Siglas de instituições: BMNH: British Museum of Natural History, Londres, Reino Unido; BSP/BSPG: Bayerische Staatssammlung für Paläontologie und Geologie, Munique, Alemanha; CPP: Centro de Pesquisas Paleontológicas L. I. Price, Peirópolis, Brasil; DNPM: Departamento Nacional de Produção Mineral, Rio de Janeiro, Brasil; GSP-UM: Geological Survey of Pakistan-University of Michigan Collection, Quetta, Paquistão; IRSNB: Institut Royal des Sciences Naturelles, Bruxelas, Bélgica; LPRP: Laboratório de Paleontologia de Ribeirão Preto, Ribeirão Preto, Brasil; MACN: Museo Argentino de Ciencias Naturales "Bernardino Rivadavia", Buenos Aires, Argentina; MAU: Museo Municipal Argentino Urquiza, Neuquén, Argentina; MCT: Museu de Ciências da Terra, Rio de Janeiro, Brasil; MLP: Museu de La Plata, La Plata, Argentina; MN: Museu Nacional, Rio de Janeiro, Brasil; MNHN/Ibc: Museum National d‘Histoire Naturelle, Paris, França; MOZ: Museo Provincial de Ciencias Naturales “Prof. Dr. Juan A. Olsacher”, Zapala, Argentina; MPMA: Museu de Paleontologia de Monte Alto, Monte Alto, Brasil; MUC: Museu da Universidade de Comahue, Neuquén, Argentina; MZUSP: Museu de Zoologia da USP, São Paulo, Brasil; PUC MG: Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brasil; SGP: Museu Geológico, Lisboa, Portugal; STUS: Sala de las Tortugas, Universidad de Salamanca, Salamanca, Espanha; UFRJ: Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil; URC: UNESP Rio Claro, Rio Claro, Brasil; URP: UNESP São José do Rio Preto, São José do Rio Preto, Brasil; USP: Univerdade de São Paulo, São Paulo, Brasil; ZPAL: Instytut Paleobiologii PAN, Varsóvia, Polônia. Abreviações morfológicas: AoF: Fenestra ântero-orbital; F: Frontal; J: Jugal; L: Lacrimal; M: Maxilar; N: Nasal; Palpa: Palpebral anterior; PF: Pré-frontal; PM: Pré-maxilar; SUMÁRIO LISTA DE FIGURAS ................................................................................................... 8 Lista de abreviaturas e siglas .................................................................................. 9 1 INTRODUÇÃO ....................................................................................................... 12 2 OBJETIVOS ........................................................................................................... 15 3 TRABALHOS PRÉVIOS ........................................................................................ 16 3.1 Sistemática dos Crocodylomorpha ................................................................. 16 3.2 Análises Filogenéticas ...................................................................................... 30 3.3 Biogeografia ...................................................................................................... 79 4 CONTEXTO GEOLÓGICO .................................................................................... 83 4.1. Bacia do Paraná ............................................................................................... 83 4.1.1. Grupo Bauru .................................................................................................... 83 4.1.1.1. Formação Santo Anastácio................................................................ 84 4.1.1.2. Formação Adamantina ...................................................................... 85 4.1.1.3 Formação Marilia ................................................................................ 86 4.2. Outras bacias sedimentares brasileiras ......................................................... 87 4.2.1. Bacia do Parnaíba ........................................................................................... 87 4.2.2. Bacia do Araripe .............................................................................................. 89 4.3. Outras bacias sul-americanas ......................................................................... 92 4.3.1. Bacia de Neuquén ........................................................................................... 92 4.3.2. Cañadón Hondo .............................................................................................. 94 4.3.3. Grupo Salta ..................................................................................................... 96 4.3.4 Bacia do Litoral ................................................................................................. 97 4.3.5. Formação Santa Lucía .................................................................................... 98 4.3.6. Formação Cajones .......................................................................................... 99 4.3.7. Grupo Chubut .................................................................................................. 99 4.4. Bacias sedimentares em outros continentes .............................................. 100 4.4.1. Bacias africanas ............................................................................................ 100 4.4.1.1. Bacia Iullemmeden .......................................................................... 100 4.4.1.2. Oasis Bahariya ................................................................................ 102 4.4.1.4. Kem Kem Beds ................................................................................ 103 4.4.1.3. Bacia de Mahajanga ........................................................................ 104 4.4.2. Bacias na Europa .......................................................................................... 105 4.4.1.1. Formação Feligueira Grande ........................................................... 105 4.4.1.2. Formação Messel ............................................................................ 106 4.4.3. Bacias Asiáticas e da Oceania ...................................................................... 106 4.4.3.1. Kithar Fold Belt ................................................................................ 106 4.4.3.2. Formação Wulong ........................................................................... 107 5 MATERIAIS E MÉTODOS ................................................................................... 108 5.1. Terminologia ................................................................................................... 108 5.2 Análise filogenética ......................................................................................... 110 5.2.1. Terminais ....................................................................................................... 111 5.2.2. Lista de caracteres ........................................................................................ 112 5.2.2.1. Tratamento dos caracteres ......................................................................... 113 5.3. Biogeografia ................................................................................................... 115 6 RESULTADOS ..................................................................................................... 121 6.1. Análise filogenética ........................................................................................ 121 6.2. Análise da Parcimônia de Brooks Primária ................................................. 121 6.3. Análise da Parcimônia de Brooks Secundária ............................................ 121 7 DISCUSSÃO ........................................................................................................ 131 7.1. Análise Filogenética ....................................................................................... 132 7.2 Biogeografia .................................................................................................... 153 8 CONCLUSÕES .................................................................................................... 168 REFERÊNCIAS ....................................................................................................... 170 APÊNDICE A – TÁXONS TERMINAIS UTILIZADOS NA ANÁLISE ..................... 197 APÊNDICE B - LISTA DE CARACTERES UTILIZADOS NA ANÁLISE ................ 215 APÊNDICE C - LISTA DE SINAPOMORFIAS ........................................................ 324 APÊNDICE D – MATRIZ DE DADOS DA ANÁLISE DE PARCIMÔNIA ................ 350 APÊNDICE E – MATRIZ DE DADOS DA BPA ...................................................... 362 APÊNDICE F – CLADOGRAMAS DOS VALORES DE SUPORTE ....................... 368 12 1 INTRODUÇÃO Crocodylomorpha é um grupo originado durante o Mesotriássico, consolidado no Eojurássico (BENTON, 2005) e com maior diversidade de morfótipos ocorrendo no Cretáceo (CARROLL, 1988), período em que vivenciam a modernização. O termo foi cunhado por Walker (1970) e resgatado por Benton & Clark (1988), para se referir ao grupo monofilético mais inclusivo. Juntamente com os amniotas avianos são os únicos representantes vivos dos Archosauromorpha, relacionando-se com outros arcossauros como pterossauros e dinossauros (BENTON, 2005). A morfologia da cintura pélvica, dos membros posteriores e dos tarsais, onde o astrágalo está associado com a tíbia e o calcâneo com a pata, é compartilhada com outros amniotas reptilianos e definem a linhagem crurotarsal (BENTON, 2005). Internamente o grupo é composto por Sphenosuchia e todos os Crocodyliformes, o que inclui Protosuchia e Mesoeucrocodylia. Este último é um grupo muito inclusivo e que, de acordo com a posição de Thalattosuchia, pode ser composto por Metasuchia e Neosuchia ou apenas por Metasuchia (BENTON & CLARK, 1988; CLARK, 1994). Enquanto Thalattosuchia é composto apenas por morfótipos adaptados à vida marinha, Metasuchia e Neosuchia englobam uma série de variedades morfológicas. Os Crocodylomorpha suplantam em muito a diversidade atual dos Crocodylia (e.g. BUSBEY, 1995; BROCHU, 2003; MONTEFELTRO, 2013). A variedade de formas em Crocodylomorpha é bastante ampla no registro fóssil, indo de espécies totalmente terrestres a morfótipos exclusivamente aquáticos, tendo habitado rios, lagos e oceanos no passado. Esse hábitos somados ao crânio acinético do grupo fazem com que seus ossos sejam abundantemente preservados (COLBERT, 1969), e durante o Cretáceo são encontrados em inúmeras localidades ao redor do mundo. Neste contexto o Grupo Bauru, unidade geológica situada no Sudeste do Brasil, sendo a sequência sedimentar mais extensa do Cretáceo Superior da América do Sul ((Fernandes & Coimbra, 1996), apresenta-se como uma unidade de grande importância para o estudo da diversidade dos Crocodylomorpha durante o Cretáceo, devido à presença de espécies endêmicas desta área (Sphagesaurus huenei PRICE, 1950; Caipirasuchus montealtensis ANDRADE & BERTINI, 2008b) e do Gondwana (Peirosaurus torminni PRICE, 1955). Desde os trabalhos de Price (1945, 1950, 1955), em que são descritas as primeiras espécies de Crocodyliformes do Grupo Bauru, as últimas duas décadas viram uma aumento considerável dos morfótipos conhecidos, que hoje totalizam 25 formalmente descritos (Tabela 1), esse 13 histórico de pesquisas rapidamente tornou os Crocodyliformes como o grupo de vertebrados fósseis mais expressivo do Neocretáceo do Sudeste do Brasil. Atualmente os táxons metassuquianos do Grupo Bauru são organizados em dois grandes grupos (Tabela 1). Notosuchia é composto por Mariliasuchus amarali Carvalho & Bertini, 1999; Mariliasuchus robustus Nobre et al., 2007; Morrinhosuchus luziae Iori & Carvalho, 2009; Labidiosuchus amicum Kellner et al., 2011; além de Baurusuchidae e Sphagesauridae. O segundo agrupa os Neosuchia, que inclui Peirosauridae e Trematochampsidae (sensu RIFF et al., 2012). No entanto existem divergências quanto à posição e mesmo a existência de Peirosauridae e “Trematochampsidae” no âmbito dos Neosuchia (LARSSON & SUES, 2007; SERTICH et al., 2010; SERTICH, 2011; RIFF et al., 2012; MONTEFELTRO, 2013), bem como a posição de alguns Notosuchia sem uma família definida (e.g. Morrinhosuchus luziae, Labidiosuchus amicum). Considerando que podem ocorrer problemas de sinonímias no âmbito das espécies do Grupo Bauru (LARSSON & SUES, 2007; MARTINELLI et. al., 2012), a posição filogenética dos táxons dentro destes agrupamentos reflete-se na Biogeografia dos Mesoeucrocodylia no Cretáceo, com alguns grupos apresentando distribuições paleobiogeográficas restritas, enquanto outros ocorrem em localidades gondwânicas e/ou laurasianas. Porém mesmo com estas implicações, poucos trabalhos aplicam uma metodologia para tratar das questões paleobiogeográficas a respeito dos Crocodyliformes, especialmente aqueles do Grupo Bauru (WILSON et al., 2001; TURNER, 2004; HALLIDAY et al., 2013), focando-se apenas em tecer comentários sobre importâncias ou consequências da descrição de uma nova espécie, ou de um primeiro relato para uma localidade (ORTEGA et al., 2000; CARVALHO et al., 2004). Deste modo, uma investigação que permita aplicar as informações obtidas por meio de uma análise filogenética, para métodos biogeográficos, pode refinar os conhecimentos sistemáticos e paleobiogeográfico que se tem dos Crocodyliformes até o momento, e contribuir para o entendimento da diversidade de crocodilomorfos no Cretáceo do Sudeste brasileiro. 14 Tabela 1: Táxons de Crocodyliformes formalmente descritos para o Grupo Bauru, organizados por família e descrição. Familia Autoria N ot os uc hi a Notosuchidae Mariliasuchus amarali Carvalho & Bertini, 1999 Mariliasuchus robustus Nobre et al., 2007 Morrinhosuchus luziae Iori & Carvalho, 2009 Labidiosuchus amicum Kellner et al., 2011 a Baurusuchidae Baurusuchus pachecoi Price, 1945 Stratiotosuchus maxhechti Campos et al., 2001 Baurusuchus salgadoensis Carvalho et al., 2005 Baurusuchus albertoi Nascimento & Zaher, 2010 Campinasuchus dinizi Carvalho et al., 2011 Pissarrachampsa sera Montefeltro et al., 2011 Gondwanasuchus scabrosus Marinho et al., 2013 Aplestosuchus sordidus Godoy et al., 2014 Sphagesauridae Sphagesaurus huenei Price, 1950 Adamantinasuchus navae Nobre & Carvalho, 2007 Caipirasuchus montealtensis (Andrade & Bertini, 2008a) Armadillosuchus arrudai Marinho & Carvalho, 2009 Caipirasuchus paulistanus Iori & Carvalho, 2011 Caryonosuchus pricei Kellner et al., 2011 Caipirasuchus stenognathus Pol et al., 2014 N eo su ch ia Peirosauridae Peirosaurus torminni Price, 1955 Uberabasuchus terrificus Carvalho et al., 2004 Montealtosuchus arrudacamposi Carvalho et al., 2007 Trematochampsidae Itasuchus jesuinoi Price, 1955 Pepesuchus deiseae Campos et al., 2011 Barreirosuchus franciscoi Iori & Garcia, 2012 15 2 OBJETIVOS Considerando os novos achados e acréscimos de alguns morfótipos, o projeto que originou esta Tese de Doutoramento foi realizada uma revisão de dados disponíveis sobre Crocodyliformes, existentes no âmbito do Grupo Bauru. Adicionalmente implementou-se uma análise filogenética, com a inclusão do maior número possível de táxons, especialmente os basais, com a finalidade de resolver algumas relações problemáticas, envolvendo Itasuchus jesuinoi, Pepesuchus deiseae e o espécimen não descrito MCT 1723-R. Posteriormente a informação gerada pela análise filogenética foi utilizada em uma análise de Parcimônia de Brooks, testando as relações evolutivas com a história das regiões onde os táxons ocorrem. As possíveis sinonímias no âmbito de alguns morfótipos, como Baurusuchus pachecoi e Baurusuchus salgadoensis, Mariliasuchus amarali e Mariliasuchus robustus, Peirosaurus torminni e Uberabasuchus terrificus foram analisadas e quando possível confirmadas ou refutadas. 16 3 TRABALHOS PRÉVIOS 3.1 Sistemática dos Crocodylomorpha A classificação de Huxley (1875) organizava Crocodilia levando em conta a presença e complexidade do palato secundário, incluindo Phytosauria como uma subordem dentro de Crocodilia chamada Parasuchia, grupo mais primitivo, com palato secundário sem a participação de palatinos e pterigoides. As outras subordens seriam os Mesosuchia apresentando um palato secundário também formado por palatinos, e Eusuchia com o palato secundário “verdadeiro” e completo, com os pterigoides isolando as coanas internas posteriormente. No entanto o autor não conseguiu explicar satisfatoriamente a transição entre hábitos terrestres e aquáticos, e as adaptações que ocorreram nos diferentes táxons no âmbito de cada grupo. Parasuchia terminou por deixar de ser considerado como um grupo composto por não-crocodilianos, sendo considerado uma ordem separada, por vezes inclusa em Thecodontia (MOOK, 1934). Crocodyliformes é um termo cunhado por Hay (1930), e resgatado por Clark (1986), para se referir a um agrupamento que inclui “Protosuchia”, “Mesosuchia” e Eusuchia. Walker (1968, 1970) foi quem propôs uma relação próxima entre Sphenosuchia e Crocodyliformes, erigindo Crocodylomorpha que veio a ser confirmada por Benton & Clark (1988). Whetstone & Whybrow (1983), por sua vez, reúnem diversos morfótipos mesossuquianos junto com Eusuchia, formando um grupo chamado Mesoeucrocodylia. Em um dos primeiros trabalhos que utilizou a cladística filogenética para analisar as relações de Crocodylomorpha, Benton & Clark (1988) identificam que “Mesosuchia” se trata de um grupo parafilético e Eusuchia e seus fósseis mais proximamente aparentados, caracterizavam-se principalmente por um extenso palato secundário e foram agrupados, juntamente com Neosuchia, em um clado mais abrangente denominado Mesoeucrocodylia (BENTON & CLARK, 1988; CLARK, 1994), resgatando a terminologia de Whetstone & Whybrow (1983). Benton & Clark (1988) consideram “Protosuchia” e “Sphenosuchia” parafiléticos, por conter alguns táxons mais próximos à Mesoeucrocodylia (Orthosuchus e Gobiosuchus), abandonando assim o termo Mesosuchia (HUXLEY, 1875), em favor de Mesoeucrocodylia (WHETSTONE & WHYBROW, 1983), contendo os agrupamentos Thalattosuchia e Metasuchia. 17 Metasuchia, por sua vez, abrigaria todos os Mesoeucrocodylia não talatossuquianos. Incluindo os táxons que compunham Notosuchia (sensu GASPARINI 1971), “Fruita Form” (= Fruitachampsa callisoni Clark, 2011) Notosuchus, Libycosuchus Stromer, 1914, Araripesuchus Price, 1959, “Sebecosuchia”, que reune Baurusuchus e Sebecus Simpsons 1937 e Neosuchia (“Metamesosuchia” HULKE, 1878 + Eusuchia). A posição de Libycosuchus não é resolvida e Sebecus alterna entre formar Sebecosuchia junto com Baurusuchus ou, devido a caracteres conflituosos entre os dois táxons, estar mais próximo de Neosuchia, sustentando o parafiletismo de “Sebecosuchia”. Neosuchia foi erigido por Benton & Clark (1988) para abrigar “Metamesosuchia” (Buffetaut, 1982) e Eusuchia. Se apresentando como um grupo de topologia pouco resolvida, podendo ou não ter Araripesuchus como um grupo-irmão basal, dependendo de Sebecus ser considerado ou não um sebecossuquiano. O Clado Neosuchia é mantido principalmente pela longirostria e caracteres associados a ela, de modo que Thalattosuchia pode ou não fazer parte do clado (CLARK, 1994; BUCKLEY & BROCHU, 1999). A primeira hipótese é aparentemente a mais parcimoniosa, porém foi abandonada por Benton & Clark (1988) em favor da menos parcimoniosa. Para estes autores as sinapomorfias que uniam Thallatosuchia a Neosuchia eram de caráter estritamente ecológico e representavam um paralelismo, devido à semelhança de habitats. Os trabalhos de análises filogenéticas que utilizam Thalattosuchia e Neosuchia tendem a encontrar um ou outro resultado, prosseguindo o debate (CLARK, 1994; POL, 2003; GASPARINI et al., 2006; ZAHER et al., 2006; LARSSON & SUES, 2007; ANDRADE & BERTINI, 2008 ab; FIORELLI & CALVO, 2008; TURNER & BUCKLEY, 2008; TURNER & SERTICH, 2010; ANDRADE et al., 2011; POL & POWELL, 2011; POL et al., 2012; MONTEFELTRO, 2013; YOUNG et al., 2013). O grupo-irmão de Thalattosuchia nesta definição é o Clado Metasuchia, definido por Benton & Clark (1988) como todos os Mesoeucrocodylia não talatossuquianos. O que torna a posição de Thalattosuchia fora de Neosuchia um pré-requisito para Metasuchia, do contrário este ultimo é uma sinonímia de Mesoeucrocodylia. Trabalhos mais recentes têm proposto novas definições para Neosuchia, como de Larsson & Sues (2007): todos os crocodilomorfos mais próximos de Crocodylus que de Notosuchus terrestris Woodward, 1895. Esta definição tem permitido que diversos grupos, recorrentemente basais, sejam inseridos em Neosuchia, como Peirosauridae (Ortega et al., 2000). De fato a maioria das propostas tinha Neosuchia como grupo irmão de Araripesuchidae, Peirosauridae ou Sebecidae (LARSSON & GADO, 2000; POL, 2003; POL 18 & NORELL, 2004; GASPARINI et al, 2005; ANDRADE & BERTINI, 2008 a, b; POL & POWELL, 2011). Embora a monofilia de Metasuchia não possa ser questionada, por abrigar praticamente todos os táxons de crocodilomorfos menos Thalattosuchia (Benton & Clark, 1988), sua organização interna mostra-se pouco resolvida e diversos grupos são propostos e desfeitos. Somente Neosuchia apresenta uma estabilidade, sendo recuperado sem grandes alterações em todas as análises. Desta maneira, a sistemática de Crocodylomorpha para Benton & Clark (1988) é a seguinte: Crocodylomorpha Whetstone & Whybrow, 1983 Sphenosuchia von Huene, 1942 Crocodyliformes Hay, 1930 Protosuchia Mook, 1934 Mesoeucrocodylia Whetstone & Whybrow (1983) Thalattosuchia Fraas, 1901 Metasuchia Benton & Clark, 1988 Neosuchia Benton & Clark, 1988 “Metamesosuchia” Hulke, 1878 Eusuchia Huxley, 1875 Notosuchus Woodward, 1895 Baurusuchus Price, 1945 Libycosuchus Stromer, 1914 Araripesuchus Price, 1959 Sebecus Simpson, 1937 Notosuchia foi definido por Gasparini (1971), como uma infraordem contendo duas famílias: Uruguaysuchidae e Notosuchidae. Porém muitas das características que servem de suporte ao grupo são encontradas em “Protosuchia” e Fruitachampsa (BENTON & CLARK, 1988), enquanto outras se mostraram amplamente distribuídas entre morfótipos metassuquianos, confirmando que Notosuchia sensu Gasparini (1971) se trata de um grupo parafilético. Atualmente muitos trabalhos concordam com a monofilia do clado Notosuchia sensu Sereno et al. (2001) (GASPARINI et al., 2006; LARSSON & SUES, 2007; ANDRADE & BERTINI 2008 ab; ANDRADE et al., 2011; POL et al., 2012), discordando apenas quanto a quais táxons estão inclusos ou não (TURNER & SERTICH, 2010). 19 Trematochampsidae é uma família criada por Buffetaut (1974) para Trematochampsa taqueti Buffetaut, 1974, e que posteriormente recebeu Itasuchus jesuinoi, Caririsuchus camposi Kellner, 1987, Miadanasuchus oblita (Buffetaut & Taquet, 1979), Amargasuchus minor Chiappe, 1988 e Barreirosuchus franciscoi (e.g. BUFFETAUT 1976, 1985, 1991, 1994; IORI & GARCIA, 2012). No entanto, a validade da família é questionada devido ao alto grau de fragmentação de Trematochampsa taqueti (LARSSON & SUES, 2007). Estudos recentes (SERTICH et al., 2010; SERTICH, 2011; MONTEFELTRO, 2013) encontram uma forte relação de Trematochampsidae com Peirosauridae, o que pode levar à revalidação da família, porém em detrimento de Peirosauridae. Carvalho et al. (2004) propuseram Itasuchidae, definido como o ancestral mais recente de Itasuchus e Malawisuchus e todos os seus descendentes, como um clado para Itasuchus jesuinoi e Malawisuchus mwakasyungutiensis Gomani, 1997. Embora sem sustentação filogenética adequada, e com uma definição apoiada em aspectos controversos, principalmente pela associação com Malawisuchus, atualmente novos morfótipos permitem definição e resolução melhor de suas relações dentro dos Crocodyliformes. Assim Itasuchidae poderia ser um nome a ser resgatado para um clado formado por Itasuchus jesuinoi e Pepesuchus deiseae, que apesar de ser inserido pelos autores em Peirosauridae, se mostra morfologicamente, devido à condição platinorostrina, e filogeneticamente (GEROTO & BERTINI, 2012a), mais próximo a Itasuchus que aos morfótipos peirossáuridos. Do mesmo modo MCT-1723-R, ainda não descrito formalmente, apresenta uma grande proximidade morfológica com Pepesuchus deiseae (Figura 1). Peirosauridae foi erigido por Gasparini (1982) para acomodar Peirosaurus torminni. Mais tarde Gasparini et al. (1991) descreveu e inseriu Lomasuchus palpebrosus Gasparini et al., 1991, nos peirossáuridos e, neste mesmo trabalho, o que seria uma sinonímia de Peirosaurus torminni. Porém Martinelli et al. (2012) redescreveram este último material como Gasparinisuchus peirosauroides (Gasparini et al., 1991), mas ainda mantendo-o em Peirosauridae. Outros táxons incluídos, que certamente são Peirosauridae, compreendem Uberabasuchus terrificus e Montealtosuchus arrudacamposi (Figura 2). U. terrificus é proveniente da mesma localidade que Peirosaurus torminni e compartilha algumas semelhanças morfológicas, não observadas e outros táxons, como comprimento anteroposterior do pré-maxilar relativamente longo, processo internarinal anteromedialmente fortemente voltado dorsalmente e margem da fossa perinarinal nitidamente definida e elevada, enquanto que as diferenças que ocorrem entre os dois táxons podem ser atribuídas a variação 20 individual (MARTINELLI et al., 2012), tornando U. terrificus uma provável sinônimo júnior de P.torminni,. Outros táxons relacionados à Peirosauridae são Hamadasuchus rebouli Buffetaut, 1994, Mahajangasuchus insignis Turner & Buckley, 2008, e Stolokrosuchus lapparenti Larsson & Gado, 2000. A posição de filogenética de Peirosauridae não é bem definida e oscila entre estar próximo de Trematochampsidae (GASPARINI et al., 1991; BUCKLEY & BROCHU, 1999; BUCKLEY et al., 2000; MONTEFELTRO, 2013) ou de Neosuchia (POL & NORELL, 2004; POL et al., 2004; POL & APESTEGUIA, 2005; COMPANY et al., 2005, ZAHER et al., 2006, TURNER & BUCKLEY, 2008; FIORELLI & CALVO, 2008; LEARDI & POL, 2009; O’CONNOR et al., 2010, IORI & CARVALHO, 2011; SOTO et al., 2011). Em alguns casos Peirosauridae fica incluso em Neosuchia (e.g. ORTEGA et al. 2000), onde também ocorre próximo a Araripesuchus. Trabalhos mais recentes têm recuperado o clado próximo a Uruguaysuchidae, onde Peirosauridae ocorre no âmbito dos Notosuchia (ANDRADE et al., 2011; POL et al., 2012; KELLNER et al., 2014). Ainda utilizando a proposta de Benton & Clark (1988), porém, atualizando-as propostas para cada táxon inserido ficaria, a sistemática de Crocodylomorpha ficaria: Crocodylomorpha Whetstone & Whybrow, 1983 Sphenosuchia von Huene, 1942 Crocodyliformes Hay, 1930 Protosuchia Mook, 1934 Mesoeucrocodylia Whetstone & Whybrow (1983) Thalattosuchia Fraas, 1901 Metasuchia Benton & Clark, 1988 Neosuchia Benton & Clark, 1988 “Metamesosuchia” Hulke 1878 Eusuchia Huxley, 1875 Notosuchia Gasparini, 1971 Uruguaysuchidae Gasparini, 1971 Notosuchidae Dollo, 1914 Baurusuchidae Price, 1945 Sphagesauridae Khun, 1968 Peirosauridae Gasparini, 1982 Trematochampsidae Buffetaut, 1974 21 Figura 1 - Morfótipos associados à Trematochampsidae. A) MCT 1723-R; B) Caririsuchus camposi (Holótipo CD-R-041); C) Barreirosuchus franciscoi (Holótipo MPMA 04-0012/00; D) Itasuchus jesuinoi (Holótipo DGM-434-R; E-F) Pepesuchus deiseae (E-Holótipo MN 7005-V e F- Paratipo MCT 1788-R). Barras de escala = 5 cm. 22 Figura 2 - Morfótipos associados à Peirosauridae. A) Peirosaurus torminni (Holótipo DGM-433-R); B) Uberabasuchus terrificus (Holótipo CPPLIP 630); C) Montealtosuchus arrudacamposi (Holótipo MPMA- 16-0007-04); D) Gasparinisuchus peirosauroides (Holótipo MOZ 1750 PV); E) Lomasuchus palpebrosus (Holótipo MOZ 4084 PV).Barras de escala A) = 1 cm; B,C,D, E= 5 cm. 23 Pelo menos duas famílias estão certamente inclusas em Notosuchia: Notosuchidae e Sphagesauridae. Notosuchidae é uma família proposta inicialmente por Dollo (1914), para abrigar morfótipos com brevirostria no contexto dos “Mesosuchia”. Price (1959) inclui então nesta família Araripesuchus gomesii Price, 1959, Uruguaysuchus aznarezi Rusconi, 1933, Uruguaysuchus terrai Rusconi, 1933, ? Brasileosaurus pachecoi von Huene, 1931 e Sphagesaurus huenei. Ao definir Notosuchia, e eleger duas famílias, Gasparini (1971) transfere Uruguaysuchus e Araripesuchus para Uruguaysuchidae, ao mesmo tempo em que sinonimiza Notosuchus lepidus como Notosuchus terrestris. Sphagesaurus huenei é separado de Notosuchidae por Kuhn (1968), devido à sua dentição característica. Porém a análise filogenética de Andrade & Bertini (2008ab) mostra que Notosuchidae pode ser considerado monofilético. Este clado é recuperado com frequência em análises filogenéticas (TURNER & BUCKLEY, 2008; TURNER & SERTICH, 2010; ANDRADE et al., 2011; MONTEFELTRO, 2013), salvo algumas exceções onde Mariliasuchus amarali forma um clado com Comahuesuchus brachybuccalis Bonaparte, 1991 (GASPARINI et al., 2006; ZAHER et al., 2006; POL & POWELL, 2011; POL et al., 2012; KELLNER, et al., 2014), e na análise de Carvalho et al. (2004), que o inclui em Candidodontidae (Figura 3). Sphagesauridae KUHN, 1968 seria composto pela espécie-tipo, Sphagesaurus huenei, por Caipirasuchus montealtensis, Armadillosuchus arrudai; Caryonosuchus pricei; Caipirasuchus paulistanus (Figura 4) e Caipirasuchus stenognathus. Apenas a análise de Turner & Sertich (2010) traz Sphagesauridae como parafilético. As principais sinapomorfias que sustentam Sphagesauridae são ligadas a seus dentes especializados, de seção transversal triangular, base bulbosa e coroa granulada formando cristas de esmalte, além de dois conjuntos de foramens maxilares próximos à margem alveolar, separados por um espaço (MARINHO & CARVALHO, 2007). A posição de Caipirasuchus montealtensis dentro de Sphagesauridae, como táxon irmão de Sphagesaurus huenei (ANDRADE & BERTINI, 2008b), é mantida apenas se Caipirasuchus paulistanus não for utilizado na análise. Foi proposto que Caipirasuchus montealtensis deveria passar ao Gênero Caipirasuchus (IORI & CARVALHO, 2009; IORI et al., 2013). Esta proposta é reforçada pela descrição de Caipirasuchus stenognathus, que também se insere nesse clado. A análise recente de Montefeltro (2013) encontrou Labidiosuchus amicum, um táxon do Grupo Bauru muito fragmentado, composto basicamente de uma mandíbula parcial, além de Adamantinasuchus navae, e o táxon boliviano Yacarerani boliviensis Novas et al., 2009, 24 compondo um clado dentro de Sphagesauridae. Tal arranjo não parece estranho, por conta da morfologia dentária de Adamantinasuchus navae, que apresenta-se os dentes da porção medial e posterior do maxilar rotacionados obliquamente como ocorre no restante dos Sphagesauridae. Figura 3 - Morfótipos associados à Notosuchidae. A) Comahuesuchus brachybuccalis (P 6131 MOZ); B) Notosuchus terrestris (MACN-N-1040); CD) Mariliasuchus amarali (C: MZSP-PV-50; D: MZSP-PV-51); E) Mariliasuchus robustus (Holótipo: UFRJ-DG 56). Barras de escala A) = 3 cm; B,C,D,E = 5cm. 25 Figura 4 - Morfótipos associados à Sphagesauridae. AB) Sphagesaurus huenei (A: Plastótipo: URC s/numero; B: DGM 333-R; C) Armadillosuchus arrudai (Holótipo: UFRJ DG-303-R); D) Caipirasuchus paulistanus (Holótipo: MPMA 67-0001/00); E) Adamantinasuchus navae (Holótipo: UFRJ-DG 107-R); FG) Caryonosuchus pricei (DGA 1411-R). Barras de escala: A, C, D, E = 5 cm; B= 1 cm. 26 Baurusuchidae é a família criada por Price (1945), para abrigar Baurusuchus pachecoi. A primeira definição filogenética formal para a família veio com Carvalho et al. (2004) como o ancestral comum mais recente de Baurusuchus e Stratiotosuchus e todos os seus descendentes. Essa definição é suportada pela análise de Riff & Kellner (2011). É um clado monofilético, sendo recuperado sempre que dois ou mais de seus táxons componentes sejam inseridos na matriz de dados (RIFF, 2007; ANDRADE & BERTINI, 2008 a, b; NASCIMENTO & ZAHER, 2011; RIFF & KELLNER, 2011; ANDRADE et al., 2011; MONTEFELTRO et al., 2011; POL et al., 2012; KELLNER et al., 2014). Recentemente Montefeltro et al. (2011) apresentaram uma análise cladística inserindo diversos morfótipos novos, entre eles a espécie Pissarrachampsa sera. Nos resultados apresentados Baurusuchidae se mantém como um clado monofilético, onde Cynodontosuchus rothi Woodward, 1986 é um táxon irmão de todos os outros baurussúquidos. os autores apresentam uma definição filogenética atualizada onde Baurusuchidae é o clado menos inclusivo contendo Cynodontosuchus rothi, Pissarrachampsa sera, Stratiotosuchus maxhechti e Baurusuchus pachecoi, desde que não contenha Notosuchus terrestris, Mariliasuchus amarali, Armadillosuchus arrudai, Araripesuchus gomesii, Sebecus icaeorhinus Simpson 1937, Bretesuchus bonapartei Gasparini et al. 1993, Peirosaurus torminni ou Crocodylus niloticus Laurent 1768. Baurusuchidae divide-se em Pissarrachampsinae, formado por Pissarrachampsa sera e Wargosuchus australis Martinelli & Pais, 2008, e Baurusuchinae, que abrange as três espécies de Baurusuchus, Stratiotosuchus e Aplestosuchus sordidus. A análise termina com a definição de Baurusuchia, que abrigaria a Família Baurusuchidae e suas duas subfamílias: Baurusuchinae e Pissarrachampsinae (Figura 5). A maioria das análises também concorda que Baurusuchidae é um Notosuchia (ORTEGA et al., 2000; POL, 2003; SERENO et al., 2003; POL & NORELL, 2004; GASPARINI et al., 2006; TURNER & BUCKLEY, 2008; MONTEFELTRO et al., 2011). Recentemente a análise de Pol et al. (2012) trouxe Peirosauridae para Notosuchia, como um grupo irmão de Uruguaysuchidae. Desta maneira a sistemática de Gondwanasuchia seria: Gondwanasuchia Carvalho et al. 2004 Notosuchia Gasparini, 1971 Uruguaysuchidae Gasparini, 1971 Notosuchidae Dollo, 1914 Baurusuchidae Price, 1945 27 Sphagesauridae Khun,1968 Peirosauridae Gasparini, 1982 Trematochampsidae Buffetaut, 1974 Sebecidae Simpson, 1937 Sebecosuchia é um grupo composto por todos os táxons mais próximos de Sebecus e Baurusuchus (PRICE, 1945; COLBERT, 1946; BUFFETAUT, 1982), tendo sido reunidos devido aos vários caracteres rostrais e dentários compartilhados. Portanto Sebecosuchia seria formado por duas famílias: Sebecidae e Baurusuchidae. No entanto a monofilia de Sebecosuchia sempre foi questionada por diversos autores. Benton & Clark (1988) afirmam que um grande número de caracteres aproxima Sebecus de Neosuchia. Hipótese que tem encontrado suporte em algumas análises (CLARK, 1994; WU et al., 1997; LARSSON & SUES, 2007; ANDRADE & BERTINI, 2008 a, b). Porém outros autores continuam defendendo a monofilia do grupo (GASPARINI et al., 1991, BUCKLEY & BROCHU, 1999, ORTEGA et al., 2000, POL, 2003; POL & NORELL, 2004; TURNER & BUCKLEY, 2008; FIORELLI & CALVO, 2008; LEARDI & POL, 2009; O’CONNOR et al., 2010; TURNER & SERTICH, 2010; NASCIMENTO & ZAHER, 2011; KELLNER et al., 2014). Pinheiro (2007) aponta que o termo “Sebecosuchia” possa ser útil em um contexto paleoecológico, para se referir a crocodilomorfos de hábitos predadores carnívoros, em ambientes continentais terrestres, mas desconsiderado como clado. Se a monofilia de Sebecosuchia não é suportada pela análise, a posição de Sebecidae passa a depender de Peirosauridae ou Araripesuchidae. Na análise de Larsson & Sues (2007) Sebecidae forma Sebecia com Peirosauridae, grupo irmão de Neosuchia. Os Sebecia são resgatados por Andrade et al. (2011) e Kellner et al. (2014), porém como grupo irmão de Notosuchia. As análises que aproximam Sebecidae de Araripesuchidae normalmente não inserem táxons peirossáuridos (Andrade & Bertini, 2008 a, b), ou Peirosauridae está em um mesmo grupo com Trematochampsidae (MONTEFELTRO, 2013). Apenas recentemente tem surgido uma nova fase de listas de caracteres (TURNER & SERTICH, 2010; ANDRADE et al., 2011; POL et al., 2012) que trazem uma dicotomia entre Neosuchia sensu Benton & Clark (1988), e todos os outros Metasuchia, agrupados em um clado denominado Gondwanasuchia por Montefeltro (2013), que resgatou o nome da problemática filogenia de Carvalho et al. (2004). Desta maneira Gondwanasuchia contém todos os principais agrupamentos de interesse deste estudo. 28 Figura 5 - Morfótipos associados à Baurusuchidae. A) Baurusuchus pachecoi (Holótipo: DGM 229-R); B) Baurusuchus salgadoensis (Holótipo: MPMA 62-0001-02); C) Stratiotosuchus maxhechti (Holótipo: MCT 1714-R); D) Baurusuchus albertoi (Holótipo: MZSP-PV 140); E) Pissarrachampsa sera (Holótipo: LPRP/USP 0019); F) Pabwehshi pakistanensis (Plastótipo: GSP-UM 2000); G) Wargosuchus australis (Holótipo: MOZ-PV 6134). Barras de escala A, B, C, D, E, F = 7cm; G= 1 cm. 29 A proposta sistemática mais atual para Mesoeucrocodylia, portanto, seria: Neosuchia Gondwanasuchia Carvalho et al., 2004. Notosuchia Gasparini, 1971 Uruguaysuchidae Gasparini, 1971 Notosuchidae Dollo, 1914 Baurusuchidae Price, 1945 Sphagesauridae Khun, 1968 Peirosauridae Gasparini, 1982 Trematochampsidae Buffetaut, 1974 Sebecidae Simpson 1937 30 3.2 Análises Filogenéticas A sistemática gradista apresentou uma história evolutiva onde um grupo de crocodilomorfos primitivos dava lugar a outro menos primitivo, e por fim às formas avançadas. Este pensamento era defendido por Huxley (1875), que comparava a evolução dos Crocodylia com aquela dos cavalos, onde um grupo mais primitivo, os Parasuchia, evoluía para Mesosuchia e por fim Eusuchia (MOOK, 1934; MOOK, 1940; RIFF et al., 2012). No contexto filogenético, o trabalho de Benton & Clark (1988) revoluciona a sistemática dos crocodilomorfos, abandonando diversos agrupamentos parafiléticos aceitos pela sistemática gradista e propondo outros com base filogenética. Organizou as relações dos clados de Crocodylomorpha, juntamente com Aves, no âmbito dos Archosauria, fundamentando as bases das análises seguintes. Com isso, a partir da década de 1990 os trabalhos com análise filogenética passaram a ser amplamente utilizados para Crocodylomorpha, confirmando e refutando algumas relações bem consolidadas, e propondo novos arranjos aos grupos conhecidos. A análise filogenética de Gasparini et al. (1991) utiliza Notosuchus e Protosuchidae como grupos externos, busca as relações da Família Peirosauridae com outros “mesossúquios”, e tem como ponto importante separar Peirosauridae de Trematochampsidae, contrariando a classificação de Buffetaut (1989). Três clados monofiléticos foram encontrados (Figura 6): Peirosauridae, Sebecosuchia e Trematochampsidae. Peirosaurus não forma um clado monofilético com Trematochampsa e Caririsuchus, a menos que Lomasuchus seja incluso. Portanto, Gasparini et al. (op. cit.) considera Trematochampsidae parafilético. São levantadas dúvidas, nesta contribuição, quanto à monofilia do clado Trematochampsa + Caririsuchus, pela grande quantidade de missing data do último. A relação entre Sebecus e Baurusuchus, formando um clado monofilético, sustentado por cinco sinapomorfias (rostro comprimido lateralmente, ausência de fenestra ântero-orbital, narinas internas muito grandes, palato fortemente côncavo, pterigoides verticais), parece ocorrer apenas por uma exclusão de morfótipos e caracteres, uma vez que se tratam de sinapomorfias de um grupo maior (PINHEIRO, 2007). Parrish (1993) realiza uma análise filogenética redefinindo o Grupo Crocodylotarsi. A hipótese resultante (Figura 7) coloca Crocodylomorpha Walker, 1968 como um táxon terminal junto com Poposauridae, no âmbito de Paracrocodylomorpha, formando com Gracilisuchus Romer, 1972 o Clado Rauisuchia. O autor foca sua análise em caracteres especialmente de basicrânio, elementos axiais e apendiculares, afirmando que características 31 pouco ligadas à alimentação são preferíveis para análises filogenéticas de grupos com alto índice de homoplasias, como Archosauria. Figura 6 - Cladograma com as relações filogenéticas para alguns táxons de Crocodyliformes. Nó 4: Sebecosuchia; Nó 6: Peirosauridae; Nó 7: Trematochampsidae (GASPARINI et al., 1991). Clark (1994) realiza uma análise filogenética que complementa o trabalho de Benton & Clark (1988), focando-se no problema da longirostria. Segundo o autor, a posse de um rostro longo possibilitaria unir Thalatottosuchia com diversos outros táxons também com rostro alongado e, portanto deveria ser usada com cautela, dado que poderia ocasionar o problema do Long Branch Attraction. A análise retornou uma hipótese onde todos os táxons longirostrinos, menos Gavialis Gmelin, 1789, eram unidos em um grupo enraizado com Mesoeucrocodylia, mesmo quando todos os outros caracteres, com exceção daqueles ligados à longirostria, eram retirados. A proposta de Clark (1994) retorna Sebecosuchia e Notosuchia como polifiléticos. Baurusuchus e Notosuchus têm suas posições mal resolvidas entre si e em relação a outros morfótipos, estando em um grupo não nomeado, localizado em um nó muito basal, em relação aos outros Mesoeucrocodylia, separados de Sebecus e Libycosuchus. Em especial este trabalho apresenta uma lista de caracteres bem definidos e descritivos, o que fez ser usado desde então, com pouquíssimas alterações, em trabalhos posteriores (e.g. POL, 2003; 32 GASPARINI et. al., 2005; TURNER & SERTICH, 2010; POL & POWELL, 2011; POL et al., 2012, 2014). Figura 7 - Cladograma do consenso estrito das seis árvores mais parcimoniosas de Parrish (1993). Wu & Sues (1996) realizam, juntamente com uma descrição osteológica, uma análise filogenética incluindo Chimaerasuchus paradoxus Wu et al., 1995, um crocodiliforme de relações duvidosas e morfologia incomum, especialmente nos molariformes. A análise deixou de fora Sebecidae e vários táxons longirostrinos como Baurusuchus, visando testar as relações 33 de C. paradoxus com Notosuchia. Dois resultados importantes surgem na análise um grupo monofilético, formado por Notosuchus + Chimaerasuchus + Malawisuchus, e a não ocorrência de sinapomorfias que sustentem uma relação entre Libicosuchus, Uruguaysuchus e Araripesuchus, mostrando que Notosuchia sensu Gasparini 1971 não se trata de um grupo monofilético ou deveria incluir diversos outros táxons (Figura 8). Gomani (1997) realizou duas análises filogenéticas, sem e com Chimaerasuchus e Candidodon itapecuruensis Carvalho & Campos, 1988, inseridos, para testar a proximidade de Malawisuchus mwakasyungutiensis com Notosuchus (Figura 9). Montaram-se duas matrizes, na primeira Notosuchus formando um clado com Malawisuchus, suportado por cinco sinapomorfias (superfície dorsal do frontal e parietal com uma crista fina e medial; côndilo do occipital em posição ventral; articulação mandibular com movimentação longitudinal; faceta articular do angular mais longa que larga; osteodermos acentuadamente angulados, sem o processo ventrolateral em forma de cavilha). Com a inserção de Candidodon e Chimaerasuchus, estes táxons formam um clado com Notosuchus e Malawisuchus, embora a posição deles em relação à Malawisuchus não seja definida. Em ambas as análises de Gomani (1997), Baurusuchus e Sebecus formam um clado monofilético, sustentado por quatro sinapomorfias (rostro fino anterior às órbitas se alargando abruptamente no nível das mesmas, palato fortemente côncavo, esquamosal não inclinado, coana extremamente larga). O clado formado por Libycosuchus, Baurusuchus, Sebecus, Uruguaysuchus e Araripesuchus ocorre em ambas às análises de Gomani (1997), sustentado por duas sinapomorfias não ambíguas (quadrado com uma fenestra, parte posterior do quadrado fortemente curvada para o occipital) e duas ambíguas (processo descendente do pré-frontal contata o palato em sutura robusta, posição anterior da articulação mandibular com quadrado). Em Gomani (1997) Araripesuchus e Uruguaysuchus formam um clado em ambos os resultados, sustentado por uma única sinapomorfia (pré-maxilares formam pouco, se formam, a barra internasal), próximo ao clado formado por Baurusuchus, Sebecus e Libycosuchus. Notosuchus e Malawisuchus só formam um grupo monofilético se Candidodon e Chimaerasuchus não forem incluídos. Esse grupo é sustentado por uma única sinapomorfia, sendo irmão de Libycosuchus. O caráter 10, que sustenta o grupo (barra pós-orbital transversalmente achatada [0] / cilíndrica [1]), no entanto, é um tanto problemático. O grupo externo (Metriorhynchidae), Fruita Form, Notosuchus, Libycosuchus e Baurusuchus, apresentam o estado 0 deste caráter (barra transversalmente achatada, não suportada pelo ectopterigóide), portanto o estado plesiomórfico, enquanto Sebecus e Araripesuchus 34 apresentam o estado 1 (barra transversalmente colunar, suportada pelo ectopterigóide). E para Malawisuchus, Uruguaysuchus, Candidodon e Chimaerasuchus a informação não está preservada. Em alguns casos, sem a presença de Candidodon e Chimaerasuchus, o programa usado por Gomani (1997) necessitou apenas definir se o estado de Malawisuchus e Uruguaysuchus seria 0 ou 1. Como o primeiro estava inserido em um agrupamento para o qual o estado do caráter era plesiomórfico, e o segundo formando um clado com um táxon para o qual o estado de caráter era o apomórfico, o caráter 10 se tornou uma sinapomorfia sustentando o clado ((Baurusuchus Sebecus) (Uruguaysuchus Araripesuchus)), e tratando o estado 0 de Baurusuchus como uma reversão. Gomani (1997) especifica o uso do ACCTRAN para resolver homologias. Porém em ambos os resultados de Gomani (1997) há ou não a inserção de mais dois clados com missing data. Candidodon é um deles, com uma quantidade expressiva de informação ausente, e o programa chegou a resultados diferentes quanto à evolução do caráter 10 e a distribuição de seus estados, não conseguindo um consenso quanto à posição do clado (Araripesuchus Uruguaysuchus). Figura 8 - Consenso estrito das 16 árvores mais parcimoniosas de Wu & Sues (1996). As letras indicam nós não nomeados. 35 Figura 9 - Hipóteses filogenéticas de Gomani (1997): A) consenso estrito das árvores mais parcimoniosas, sem Chimaerasuchus paradoxus; B) uma das três árvores mais parcimoniosas; C) consenso das nove árvores mais parcimoniosas, com Chimaerasuchus paradoxus. A análise filogenética de Wu et al. (1997), embora focada em resolver Protosuchia, incluiu Notosuchus e Baurusuchus, bem como outros táxons representantes de Mesoeucrocodylia. Notosuchus foi encontrado formando um clado monofilético com Libycosuchus e Araripesuchus (Figura 10, Ramo Q). Este Grupo Q forma um clado com Neosuchia, cuja posição em relação à Sebecus não foi resolvida. Baurusuchus é um táxon- irmão de Sebecus + Grupo G. Por estes resultados Sebecosuchia seria um grupo polifilético, por exclusão de Neosuchia e de Araripesuchus, e todos os descendentes de seu ancestral comum com Notosuchidae. Em uma análise de 110 táxons, para verificar a posição de Mahajangasuchus insignis, Buckley & Brochu (1999) conseguiram um consenso de 17 árvores que era congruente com a topologia de Clark (1994) em vários aspectos (Figura 11). Porém a inserção de quatro novos táxons terminais, Mahajangasuchus, Peirosauridae, Trematochampsa e Hsisosuchus Young & Chow, 1952, gerou alguns agrupamentos novos, como o grupo monofilético formado por Atoposauridae e Neosuchia. Sebecus, Baurusuchus e Libycosuchus formam um grupo monofilético, bem como Araripesuchus, Trematochampsa, Peirosauridae e Mahajangasuchus. O alto índice de missing data, dentro das sinapomorfias do conjunto Araripesuchus, Trematochampsa, Peirosauridae e Mahajangasuchus, o torna fracamente suportado pela análise. Uma das características sinapomórficas para este agrupamento é a presença de uma expansão anterior do fêmur para o músculo coccigofemoralis, desconhecido para 36 Peirosauridae. Outras características incluem a incisura para o quarto caniniforme do dentário entre pré-maxilar e maxilar (Araripesuchus e Peirosauridae), vértebras cervicais com hipapófises bem desenvolvidas (Araripesuchus, Mahajangasuchus e Trematochampsa), osteodermos dorsais retangulares (Araripesuchus e Trematochampsa). Em Buckley & Brochu (1999), o grupo monofilético formado por Trematochampsa, Peirosauridae e Mahajangasuchus é unido por uma série de sinapomorfias, entre elas se destacam uma depressão oclusiva próxima ao sétimo alvéolo do dentário (Mahajangasuchus e Trematochampsa), esquamosal com um longo processo pôsterolateral (Peirosauridae e Trematochampsa), com facetas do surangular bem desenvolvidas para os côndilos do quadrado (Mahajangasuchus e Trematochampsa). Somente uma sinapomorfia une Mahajangasuchus e Peirosauridae, que é o esplenial alargando-se médio-lateralmente em vista dorsal. Figura 10 - Consenso estrito das vinte e quatro árvores parcimoniosas de Wu et al. (1997). A análise de Larsson & Gado (2000) falha em resolver alguns grupos, principalmente porque muitos caracteres escolhidos se mostraram homoplásticos na análise ou foram descritos com estados muito abrangentes, que reúnem uma ou mais características, como frontais quase ou totalmente excluídos da borda da fenestra supratemporal, que terminam por 37 oferecer a mesma codificação para táxons com diferenças morfológicas. Os táxons componentes de Notosuchia e Sebecosuchia ocorrem como uma politomia. Do mesmo modo, Peirosauridae, que compreende Peirosaurus torminni, Lomasuchus palpebrosus e Stolokrosuchus lapparenti Larsson & Gado, 2000, não possui uma estrutura interna bem resolvida (Figura 12). Figura 11 - Consensos estritos das 17 árvores mais parcimoniosas: A: com todos os táxons presentes; B: sem Dyrosauridae, Sokotosuchus Halstead 1975 e Pholidosaurus Meyer 1841 (retirado de BUCKLEY & BROCHU, 1999). A B 38 A proposta de Larsson & Gado (2000) caracteriza-se por apresentar, pela primeira vez, uma relação entre os táxons que formam Neosuchia e Peirosauridae (Figura 12), através de um clado formado por (Goniopholidae (Peirosauridae (Bernissartia Crocodylia))). Este agrupamento é suportado pelo seguinte conjunto de sinapomorfias: sutura robusta entre o processo descendente de pré-frontal e palatino, pterigoides delimitando a borda posterior das coanas, uma única fenestra no quadrado, basisfenóide virtualmente excluído da superfície ventral da caixa craniana por pterigoide e basioccipital, côndilos mandibulares do quadrado no mesmo nível do côndilo do occipital. Em Larsson & Gado (2000) o clado (Peirosauridae (Bernissartia Crocodylia)) é sustentando por três sinapomorfias: nasais contatando as narinas externas, frontais quase ou inteiramente excluídos da fossa supratemporal, osteodermos dorsais possuindo uma borda anterior reta. Peirosauridae é sustentado por apenas uma única sinapomorfia: pré-maxilares não se encontrando posteriormente ao forâmen incisivo (i.e. maxilar forma a borda posterior do forâmen incisivo). Figura 12 - Cladograma do consenso estrito das 450 árvores mais parcimoniosas de Larsson & Gado (2000). Destaca-se a inclusão de Stolokrosuchus em Peirosauridae, e a proximidade deste com Eusuchia (nó B), bem como sua inclusão em Neosuchia (nó A). 39 Pol (1999; apud CARVALHO et al., 2004) considera Notosuchia sensu Gasparini (1971) um clado parafilético por excluir Baurusuchus. O autor aponta que Baurusuchus possui todas as sinapomorfias e compartilha caracteres derivados o suficiente para ser incluído nos notossúquios. O trabalho de Ortega et al. (2000) apresenta uma hipótese que resgata alguns resultados da análise de Clark (1994), como a posição mais basal de Baurusuchus, Notosuchus, Libycosuchus e Sebecus, formando um grupo-irmão com (Araripesuchus Neosuchia), ao mesmo tempo em que define Mesoeucrocodylia como um grupo compreendendo (Ziphosuchia (Araripesuchus Neosuchia)). Este último é um clado novo, criado pelos autores, para abrigar Notosuchus e outros crocodilomorfos, embora sua definição não se baseie na presença de dentição zifodonte (Figura 13). Neste trabalho, os mesoeucrocodilianos compartilham uma série de sinapomorfias na região posterior de crânio e basicrânio. Sebecosuchia retorna como um grupo monofilético no âmbito de Ziphosuchia. Neosuchia por sua vez é um grupo irmão de Araripesuchus, principalmente devido à ornamentação craniana por cavidades profundas, e um conjunto de condições derivadas que não ocorrem em outros Mesoeucrocodylia (ORTEGA et al., 2000). Esta condição questiona a classificação gradista de Gasparini (1971), onde Araripesuchus é um Notosuchia. Condição platinorostrina e heterodontia são sinapormorfias que caracterizam os neossúquios, embora Lomasuchus esteja inserido neste clado mesmo, possuindo um rostro oreinorostrino. Buckley et al. (2000) realizaram uma análise visando determinar a posição de Simosuchus clarki Buckley et al., 2000. O consenso estrito das 6 árvores mais parcimoniosas retornou um clado que se aproxima de Notosuchia de Gasparini et al. (1971), porém a posição de Libycosuchus não está resolvida e Araripesuchus forma um grupo monofilético com Peirosauridae (Figura 14). Simosuchus arranja-se no âmbito do ramo resolvido deste grupo, formando um clado com Uruguaysuchus, que por sua vez é grupo irmão de Malawisuchus (Figura 14, nó A). O grupo formado por Simosuchus, Uruguaysuchus e Malawisuchus é sustentado nesta proposta por três sinapomorfias não ambíguas: longo processo estendendo-se da margem pôsterolateral do esquamosal; passagem crânio-quadrada fechada na margem lateral por quadrado, esquamosal e otoccipital; processo retroarticular atenuado, que se projeta posteriormente da parte ventral da mandíbula. Enquanto o clado (Simosuchus Uruguaysuchus) é unido por duas sinapomorfias não ambíguas: narinas internas divididas por um septo, dentes posteriores fortemente espatulados. Como se tratam de dois táxons com hábitos 40 exclusivamente terrestres, esta relação corrobora a hipótese de que Madagascar e América do Sul estiveram ligadas de alguma maneira. Sebecosuchia (Baurusuchus Sebecus) também foi encontrado como sendo um grupo monofilético irmão do nó A. Outro resultado interessante de Buckley et al. (2000) foi a proximidade entre Peirosauridae e Trematochampsa. O segundo é descrito com base em material muito fragmentado e é o gênero tipo de “Trematochampsidae”, família usada para abrigar formas platinorostrinas e outras com oreinorostria pouco acentuada (Buffetaut 1982, 1985), especialmente da América do Sul, como Itasuchus, Caririsuchus e Barreirosuchus. Muitas análises filogenéticas atuais tem retornado este tipo de proximidade (SERTICH et al., 2010; SERTICH, 2011; MONTEFELTRO, 2013), o que poderia indicar uma relação verdadeira entre eles, embora Trematochampsidae seja um grupo controverso, descrito com base unicamente em fragmentos, que pode ser merofilético (LARSSON & SUES, 2007). Figura 13 - Consenso estrito das duas soluções mais parcimoniosas de Ortega et al. (2000). Nó 1: Crocodyliformes; Nó 4: Mesoeucrocodylia; Nó 6: Neosuchia; Nó 15: Ziphosuchia; Nó 17: Sebecosuchia. 41 Figura 14 - Consenso estrito das seis árvores mais parcimoniosas. A letra A aponta o nó do clado que contém Simosuchus clarki (BUCKLEY et al., 2000). Brochu (2001), em trabalho abordando a posição filogenética dos Eusuchia, aponta importância e problemática da morfologia do rostro em uma análise dos eussúquios. Uma vez que ocorrem Crocodyliformes, no âmbito do Grupo Bauru, tanto oreinorostrinos quanto platinorostrinos, a nomenclatura de Brochu (2001) foi usada para a definição de alguns caracteres. A constatação de que a plasticidade do crânio crocodiliano permitiu que os diversos tipos de rostros surgissem mais de uma vez dentro de grupos não relacionados diretamente, torna difícil se focar apenas em caracteres cranianos em uma análise, uma vez que cada vez mais caracteres pós-cranianos tem desempenhado um papel significativo nas análises (POL et al., 2012). A alta plasticidade craniana de Crocodyliformes cria diversas homoplasias nem sempre bem resolvidas nas análises. A hipótese filogenética utilizada por Brochu (2001) considera Hylaeochampsa vectiniana Owen 1874, como grupo externo e Eusuchia basal, principalmente por apresentar dentes posteriores aumentados, uma característica tida como primitiva para os Crocodyliformes (CLARK & NORELL, 1992). A análise filogenética de Sereno et al. (2001) ocupa um papel importante por apresentar a primeira definição filogenética de Notosuchia. No cladograma de consenso (Figura 15) Metasuchia não apresenta as relações internas resolvidas, ocorrendo uma politomia entre Notosuchia (Araripesuchus, Simosuchus Buckley et al. 2000, Baurusuchus, Sebecus, Malawisuchus e Notosuchus), Peirosauridae (Stolokrosuchus e Peirosaurus), Atoposauridae e Neosuchia. Embora a estrutura interna de Notosuchia não esteja totalmente resolvida Sebecosuchia é monofilético e Notosuchus e Malawisuchus formam um clado. 42 Figura 15 - Cladograma de Consenso estrito das 196 árvores mais parcimôniosas de Sereno et al. (2001). Avaliando 37 táxons com 162 caracteres, Pol (2003) testou as relações entre Sphagesaurus e outros Notosuchia, em especial Chimaerasuchus paradoxus. A análise de Pol (2003) retornou 9 hipóteses, com Sphagesaurus formando um clado com Chimaerasuchus, como parte de um grupo monofilético maior, com taxonomia similar aos Ziphosuchia de Ortega et al. (2000), ou Notosuchia. As hipóteses de Pol (2003) parecem concordar com a inclusão de Sphagesaurus em uma família própria embora, para isto, Chimaerasuchus deva ser considerado um Sphagesauridae. Além disto, as homoplasias com Baurusuchus, como porção anterior do jugal dorso- ventralmente expandida, e contato maxilar-lacrimal completamente incluído na fossa ântero- orbital, exigem uma grande quantidade de explicações ad hoc (reversão ou convergência). Também de acordo com a análise de Pol (2003), Araripesuchus fica excluído da Família Uruguaysuchidae, tendo sua posição não resolvida (Figura 16). A análise de Sereno et al. (2003) retoma a lista de caracteres do trabalho publicado em Sereno et al. (2001), apenas acrescentando a nova espécie • Anatosuchus minor Sereno et al, 2003, um Notosuchia africano (Figura 17). O resultado da análise é bastante conservador, com Sebecosuchia se mostrando um grupo monofilético, mas de posição não resolvida, junto com Araripesuchus e o grupo irmão do clado formado por Notosuchus e Malawisuchus. Peirosauridae é formado por Stolokrosuchus e Peirosaurus, e basal a todos os Neosuchia. 43 Figura 16 - Consenso estrito dos nove cladogramas mais parcimoniosos de Pol (2003). Nó 1: Notosuchia / Ziphosuchia; Nó 9: Sebecosuchia. 44 Figura 17 - Consenso estrito das duas árvores mais parcimoniosas. Os ícones continentais definem táxons que compartilham distribuição transatlântica (retirado de Sereno et al., 2003). Pol & Norell (2004) reúnem a lista de Clark (1994) com caracteres retirados das listas de Wu & Sues (1996), Gomani (1997), Wu et al. (1997), Buckley et al. (2000) e Ortega et al. (2000), criando uma outra que viria a ser usada e ampliada em diversos trabalhos posteriores, por conta de sua estabilidade na inserção de novos táxons e caracteres (GASPARINI et al., 2006; NASCIMENTO & ZAHER, 2010; POL & POWELL, 2011; POL et al., 2012). Peirosauridae ocorre como grupo irmão de Neosuchia, e Notosuchia apresenta-se monofilético. Notosuchidae não é um clado resolvido, embora Sebecosuchia seja monofilético. O trabalho se foca na posição filogenética de Zosuchus Pol & Norell 2004, e traz contribuições sobre a evolução do palato secundário, porém não apresenta as sinapomorfias que definem cada clado. Alguns destes clados apresentam-se não resolvidos, gerando dicotomias ou politomias, como é o caso de Notosuchus e Eusuchia (Figura 18). Neste ponto o trabalho de Gasparini et al. (op. cit.) se torna mais elucidativo. 45 Figura 18 - Consenso estrito das seis árvores mais parcimoniosas de Pol & Norell (2004). O trabalho de Carvalho et al. (2004) chama a atenção por definir 20 clados, sendo 13 deles grupos taxonômicos novos e redundantes, com classificações previamente propostas e funcionais, como Gondwanasuchia, definido como o ancestral comum mais recente de Chimaerasuchidae e Notosuchimorpha, e sustentado por sinapomorfias não ambíguas que ocorrem em todos os Metasuchia (frontais fundidos, ectopterigóide contatando o ramo palatal maxilar, forâmen para o nervo craniano IX em uma passagem separada, palatinos ou pterigoides participando na abertura das coanas internas, extremidade da coroa do dente maxilar ventralmente direcionada e do dente dentário dorsalmente direcionado e ambas curvadas lingualmente, cabeça proximal do radial mais larga que a distal). 46 Carvalho et al. (2004) se interessam em nomear cada nó do cladograma, gerando uma grande quantidade de nomes redundantes. Notosuchimorpha, Notosuchiformes, Terriasuchia e Uruguaysuchidae são sustentados apenas por sinapomorfias ambíguas (Figura 19). Em Carvalho et al. (2004) Notosuchia é resgatado de Sereno et al. (2001) mas redefinido como o ancestral comum mais recente de Ziphosuchia e Peirosaurimorpha, e todos os seus descendentes. A diagnose é feita com base em oito caracteres, dos quais apenas quatro não são ambíguos: fenestra infratemporal voltada laterodorsalmente, ausência da espinha quadradojugalis na margem caudal da fenestra infratemporal, lobo posterolateral do esquamosal não diferenciado, contato extensivo entre nasal e lacrimal. Ainda em Carvalho et al. (2004), Ziphosuchia é resgatado de Ortega et al. (2000), incluindo Baurusuchidae e seus descendentes: Sebecidae (Sebecus + Libycosuchus) e Notosuchus. Estranhamente, Mariliasuchus se afasta de Notosuchus, juntando-se a Candidodon nos Candidodontidae, inseridos em Peirosaurimorpha. Junto com Peirosauriformes e Peirosauroidea são grupos hierárquicos redundantes, que abrigam Itasuchidae e Peirosauridae. Itasuchidae é definido como o ancestral comum de Itasuchus e Malawisuchus, e todos os seus descendentes, sendo suportado por nove sinapomorfias ambíguas e apenas uma sinapomorfia não ambígua (raízes dos dentes maxilares e dentários infladas, mais largas que as coroas). Peirosauridae é resgatado de Gasparini (1982), como o ancestral comum de Peirosaurus e Lomasuchus, e todos os seus descendentes. Este grupo abrange Lomasuchinae (Lomasuchus + Mahajangasuchini). Por sua vez Mahajangasuchini é formado por Mahajangasuchus + Uberabasuchus. Neste contexto, conforme observou Andrade (2005), Peirosauromorpha de Carvalho et al. (2004) se torna uma sinonímia de Metasuchia e é invalidado. Assim como Notosuchia e todos os agrupamentos subsequentes que, sem um suporte filogenético e a presença de um táxon representante dos Eusuchia, são sustentados por definições sequenciais. A análise de Pol & Apesteguia (2005) utilizou a mesma matriz de Pol (2003) com adição de caracteres de Wu & Sues (1996), Buckley & Brochu (1999), Ortega et al. (2000) e Pol & Norell (2004). A topologia resgatada é semelhante a de Pol (2003), porém, o clado formado por todos os Araripesuchus, antes se relações definidas, agora se posiciona como o grupo mais basal de Notosuchia. Enquanto que Comahuesuchus, o clado (Chimaerasuchus Sphagesaurus) e Sebecosuchia, formam uma politomia (Figura 20). 47 Figura 19 - Cladograma apresentando a controversa distribuição de nomes de Carvalho et al. (2004). Turner & Calvo (2005) apresentam o resultado de duas análises comparadas (Figura 21), a primeira utilizando a lista de caracteres e táxons de Buckley et al. (2000), com a inclusão de dez caracteres adicionais e oito táxons terminais, um deles Pehuenchesuchus enderi. A outra utiliza a lista de caracteres e táxons de Ortega et al. (1996), utilizando todos menos um caráter original, e incluindo outros dois caracteres e quatro novos terminais. Os autores aplicaram o consenso de Adams, que preserva a maioria das informações das árvores originais terminando por mascarar grupos monofiléticos e aceitar grupos merofilético, conseguindo assim resultados que se corroboram. Peirosauridae e Trematochampsa formam um clado. Outro resultado equivalente é Peirosauridae, Trematochampsa e Araripesuchus como táxons irmãos de Neosuchia. Sebecosuchia retorna como um clado monofilético, composto por Pehuenchesuchus Turner & Calvo, 2005, Iberosuchus Antunes, 1975, Bretesuchus, Baurusuchus Gasparini et al. 1933, Sebecus, Pabwehshi e Eremosuchus Buffetaut, 1989, e grupo-irmão de Notosuchia. Duas sinapomorfias sustentam Sebecosuchia: superfície lateral do dentário com um sulco longitudinal, e fileira de dentes sigmoidal em vista dorsal. Mahajangasuchus formando um clado com Peirosauridae antecipa os resultados que viriam a ser conseguidos por Turner & Buckley (2008). 48 Figura 20 - Cladograma de consenso estrito reduzido de Pol & Apesteguia (2005). 49 Figura 21 - Consenso de Adams para as duas análises de Turner & Calvo (2005). A: Consenso para as 95 árvores mais parcimoniosas, resgatadas da lista de caracteres de Buckley et al. (2000); B: consenso para as 63 árvores mais parcimoniosas, resgatadas da lista de caracteres de Ortega et al. (1996). A lista de caracteres utilizada por Gasparini et al. (2006) é a mesma de Pol & Norell (2004), ampliada para dar suporte a morfótipos marinhos, e tem sido utilizada por outros pesquisadores para análises filogenéticas de Mesoeucrocodylia (NASCIMENTO & ZAHER, 2011), em parte por se utilizar da lista de caracteres de Clark (1994), voltada para formas longirostrinas, e Pol (1999, 2003), voltada a notossuquianos. O resultado desta análise tem Notosuchia e Peirosauridae como basal a Neosuchia, Metasuchia sensu Benton & Clark 50 (1988) não pode ser considerado pois Thalattosuchia está inserido em Neosuchia (Figura 22). A presença de Peirosauridae basal a Neosuchia se deve ao problema do Long Branch Attraction, onde a presença de um grande número de sinapomorfias ambíguas em ramos longos acaba por unir esses ramos e mascarar as sinapomorfias não ambíguas (ver o capitulo de materiais e métodos para uma abordagem mais completa sobre esse problema). Figura 22 - Cladograma relacionando as linhagens de Crocodylomorpha (GASPARINI et al., 2006). Zaher et al. (2006) realiza uma análise buscando determinar a posição de Mariliasuchus amarali. A topologia do cladograma do consenso estrito das 12 árvores mais parcimoniosas retorna Notosuchia e Neosuchia como grupos bem definidos e resolvidos. Peirosauridae é 51 representado por Peirosaurus e Lomasuchus, ocorrendo como um clado basal a Neosuchia (Figura 23). Em Notosuchia Araripesuchus forma um clado monofilético, grupo irmão de todos os outros notossúquios. Mariliasuchus e Comahuesuchus formam um clado sustentado por quatro sinapomorfias não ambíguas: metade ventral do lacrimal voltando-se posteroventralmente, sem contatar ou pouco contatando o jugal; presença de um grande forâmen na superfície lateral da porção anterior do jugal; dentes procumbentes anteriores em pré-maxilar e dentário; ectopterigóides não participando da barra do palatino. Chimaerasuchus e Sphagesaurus formam um clado irmão de Sebecosuchia, representado por Baurusuchus, Iberosuchus e Bretesuchus. Figura 23 - Consenso estrito das 12 árvores mais parcimoniosas de Zaher et al. (2006). A Dissertação de Mestrado de Pinheiro (2007) traz uma longa análise dos táxons de Crocodyliformes do Grupo Bauru, juntamente com outros grupos, especialmente Sebecidae, com resultados muito significativos. No entanto é um longo trabalho, de modo que os resultados e conclusões foram sintetizados. Para detalhes mais precisos sobre metodologia e discussões recomenda-se a leitura do volume. Para Pinheiro (2007) Iberosuchus insere-se na mesma linhagem de Baurusuchidae, em uma posição basal. Um clado formado por Chimaearasuchus + (Mariliasuchus + Sphagesaurus) corrobora a relação entre Chimaerasuchus e Sphagesaurus de Norell & Clark (1990) e Gasparini et al. (2005), mas torna Notosuchia merofilético polifilético pela exclusão de Notosuchus. 52 Sebecoidea é termo utilizado por Pinheiro (2007) para definir o grupo formado por Sebecidae, Bretesuchidae, Bergisuchidae e Ilchunaia parca, compartilhando uma relação com Neosuchia, o que contradiz as análises que apresentam estas famílias próximas ou inclusas em Notosuchia. Sebecoidea também é distante de Araripesuchus. Deste modo Sebecosuchia é considerado merofilético. Pehuenchesuchus enderi Turner & Calvo, 2005, não apresenta posição resolvida. Peirosauridae é monofilético, mas com posição não definida com relação aos outros clados. Para Pinheiro (2007) Malawisuchus apresenta posição não resolvida, mas nunca próximo de Itasuchus, discordando da hipótese de Carvalho et al. (2004). Neosuchia se mostra merofilético, com a exclusão de Atoposauridae e a inclusão de Itasuchus e Trematochampsa. Trematochampsidae é parafilético, pela exclusão de Caririsuchus. Larsson & Sues (2007) trazem uma análise que apresenta clados em posições controversas ou incomuns até então, como Sebecia, formado por Peirosauridae e Sebecidae, além de tornar outros parafiléticos, como Baurusuchidae, devido à exclusão de Pabwehshi (Figura 24). Assim Metasuchia é resgatado como um clado composto por Notosuchia monofilético (Notosuchus Malawisuchus), e um grupo formado por Araripesuchus, Baurusuchus, Neosuchia e Sebecia. Sebecosuchia não é monofilético, uma vez que Baurusuchus ocorre distante de Sebecidae, basal ao clado (Neosuchia Sebecia). Os autores excluíram Trematochampsa taqueti de uma das análises, devido a sua condição fragmentada e dúvidas quanto a sua validade taxonômica. Em Larsson & Sues (2007) oito sinapomorfias que sustentam o clado formado por Araripesuchus, Baurusuchus, Neosuchia e Sebecia, das quais cinco são exclusivas desse grupo: presença de fossa circunarinal (fossa paranasal ou fossa perinarinal); terceiro dente maxilar maior que os outros; contato mediano dos pterigoides no palato primário completo, cobrindo amplamente o basisfenóide; inserções medial e lateral do músculo pterigoydeus posterior no angular; rostro mais largo que alto. No entanto estas sinapomorfias de Larsson & Sues (2007) não são verdadeiras para todos os táxons do grupo acima mencionado, ou mesmo exclusivas. Por exemplo, Mariliasuchus amarali também apresenta uma fossa circunarinal. A presença de Baurusuchus próximo a Neosuchia, em Larsson & Sues (2007), é devida a um conjunto de caracteres homoplásticos, uma vez que está ligada à porção rostral do crânio e consequentemente a alimentação (BROCHU, 2001): ausência de um processo labial pré- maxilar; quarto dente do dentário aumentado (hipertrofiado); margem alveolar do dentário suavemente curvada, entre 3º e 10º dentes; fenestra ântero-orbital reduzida; dente anterior aumentado no dentário, ocludindo na incisura no contato pré-maxilar / maxilar. Neosuchia 53 encontra um suporte forte, porém seus táxons não possuem uma posição bem resolvida, entre eles Mahajangasuchus, até então considerado como Peirosauridae (Buckley