UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA “JÚLIO DE MESQUITA FILHO” INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS - RIO CLARO Lucas Mazzero Fernandes Fauna de dípteros de morcegos (Chiroptera,Phyllostomidae): composição, taxa de infestação e prevalência em cinco áreas no estado de São Paulo Rio Claro 2014 CIÊNCIAS BIOLÓGICAS Lucas Mazzero Fernandes Fauna de dípteros de morcegos (Chiroptera, Phyllostomidae): composição, taxa de infestação e prevalência em cinco áreas no estado de São Paulo. Orientador: Dr. Fábio Rau Akashi Hernandes Co-orientador: Msc. Fábio André Facco Jacomassa Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao Instituto de Biociências da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” - Câmpus de Rio Claro, para obtenção do grau de Bacharel e Licenciado em Ciências Biológicas. Rio Claro 2014 Fernandes, Lucas Mazzero Fauna de dípteros ectoparasitos de morcegos (Chiroptera,Phyllostomidae) : composição, taxa de infestação e prevalência em cinco áreas do estado de São Paulo. / Lucas Mazzero Fernandes. - Rio Claro, 2015 34 f. : il., figs., tabs. Trabalho de conclusão de curso (bacharelado - Ciências Biológicas) - Universidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências de Rio Claro Orientador: Fábio Rau Akashi Hernandes Coorientador: Fábio André Facco Jacomassa 1. Díptero. 2. Espécies. 3. Hospedeiro / parasitas. I. Título. 595.77 F363f Ficha Catalográfica elaborada pela STATI - Biblioteca da UNESP Campus de Rio Claro/SP À minha mãe, Ivania Cristina Mazzero. Ao meu pai, Evaldo Fernandes. À minha irmã Livia. AGRADECIMENTOS Seria impossível agradecer a todos os envolvidos nesse projeto, essas linhas não contem apenas o conteúdo aqui armazenado, o trabalho extrapola o exposto e traz o concurso de uma vida e de inúmeras experiências e trajetórias, cada detalhe e pessoa contribuiu para a materialização desse manuscrito! Agradeço especialmente a Grande Mente Infinita, pois nela é que me desloco e dela que capto todas as sensações, a admiração que me levou inexoravelmente ao campo da investigação, não deixa de ser um sentimento de reverência ao TODO e por isso um exercício da fé. O universo é mental, o Todo é mental e a materialização das percepções se faz nessa busca de compreensão do TODO, terno são meus sentimentos com relação à Natureza e a Deus e por isso antes de tudo dedico meus sentimentos a tais princípios. Agradeço á minha família, especialmente aos meus pais que tiveram muita paciência e sapiência, que durante toda a jornada me apoiaram de inúmeras maneiras e de forma incondicional. A minha avó Wilma Rasera que com sua força sempre soube me dosar na medida certa e me ensinar a preciosidade de um caráter digno. Ao meu avô Antonio Mazzero, amante da Natureza, que com sua sabedoria fertilizou em mim meu apego às questões ambientais! A todos os familiares que contribuíram para minha educação, que me mostraram os caminhos certos e me auxiliaram nos momentos difíceis. Agradeço a meus amigos, porque uma vida sem eles seria impossível de ser vivida! Ao Renan Almeida , grande músico e amigo de longa data. A Michelle Alves , Nathalie Bonassa, Vinicius Magalhães, Nicolie. A todos o amigos de trajetória acadêmica ao Pirata (Fernando), Muzambo (Anderson) , Roberto (Guilherme) , Baia ( Ótavio), Tarzan (Thalles), Zuado ( Renan), Gabi , Kadu , Mió (Gabriel) e tantos outros que mal caberiam nessas linhas. Pelo apoio e dedicação incansável agradeço ao meu Co-orientador Msc. Fábio André Facco Jacomassa, e meu Orientador Dr. Fábio Rau Akashi Hernandes. Pela ajuda inestimável na identificação dos espécimes e amostras e pela elucidação das duvidas e aprendizados agradeço ao Dr. Gustavo Graciolli. Resumo As taxas de infestação de dípteros ectoparasitos de Chiropteros foram estudadas em cinco regiões do Estado de São Paulo, os aspectos ecológicos da relação hospedeiro/parasitas em Chiroptera são pouco explorados em relação aos ectoparasitos e carecem de mais informações. Tendo tais aspectos em vista os objetivos desse trabalho foram: (1) listar a composição da fauna de dípteros ectoparasitos associados aos morcegos filostomídeos; e (2) examinar se houve diferenças nos valores de prevalência e incidência nas diferentes áreas de estudo (relacionando tais fatores também ao sexo e idade do hospedeiro).. No presente estudo foram coletados 378 indivíduos de dez espécies de dípteros ectoparasitas, sendo setes delas pertencentes a família Streblidae , uma a família Nycteribiidae, e ainda duas espécies de ácaros pertencentes a família dos Spinturnicidae. As espécies de ectoparasitas mais abundantes foram Pararichobius longincrus (21,9%), Trichobius joblingi (17,4%) e Megistopoda proxima (33,7%). As análises estáticas parasitológicas foram feitas as espécies mais abundantes, calculou-se o valor da prevalência, taxa média de infestação, e os diferentes valores relativos ao status reprodutivo, sexo e idade do hospedeiro. , as taxas de prevalência encontradas no presente estudo foram similares a estudos anteriores feitos na região de São Paulo e no geral houve uma tendência as taxas de infestação e prevalência serem maiores em jovens e fêmeas grávidas e lactantes. Apesar de tal constatação não é possível afirmar que haja uma correlação estatística entre hospediros mais jovens e fêmeas grávidas e maiores taxas de prevalência. O estudo ajuda a elucidar a composição faunística dos ectoparasitos de Chiropteros, e a esclarecer alguns aspectos da relação ecológica entre parasita hospedeiro. Palavras-chave: Ectoparasitos, Streblidae , Nycteribiidae , Phyllostomidae , Chiroptera , Intensidade de infestação, taxas de prevalência . Sumário 1. INTRODUÇÃO ................................................................................... 8 2. METODOLOGIA ................................................................................ 10 2.1. Área de estudo ................................................................................. 10 2.2. Metodologia de campo e estatística................................................ 13 2.3. Análises de dados............................................................................. 14 3. RESULTADOS..................................................................................... 15 3.1 Dados gerais....................................................................................... 15 3.2. Infracomunidades de ectoparasitos.................................................. 17 3.3. Prevalência e taxas de infestação.................................................... 20 4. DISCUSSÃO ........................................................................................ 23 4.1. Composição da ectofauna ................................................................. 23 4.2. Prevalência e taxa de infestação ....................................................... 26 4.3. Taxa de infestação segundo a idade, sexo e status reprodutivo ...... 28 5. CONCLUSÃO ................................................................................... 30 6. BIBLIOGRAFIA ................................................................................ 31 8 1 INTRODUÇÃO Diversos estudos das composições faunísticas de ectoparasitos de morcegos (Chiroptera) mostram a ocorrência de duas principais famílias de insetos hematófagos: Streblidae e Nycteribiidae, ambas pertencentes à Ordem Diptera e associadas exclusivamente aos morcegos. Apesar de serem encontrados em todas as regiões biogeográficas, em sua maioria vivem em regiões tropicais, parasitando espécies de diversas famílias, principalmente Phyllostomidaee e Vespertilionidae (PREVEDELLO & GRACIOLLI, 2005). Poucos dados foram coletados para ectoparasitos estreblídeos no Brasil, particularmente na região Sudeste (KOMENO & LINHARES, 1999). Nessa região há trabalhos que tratam da taxa de parasitismo e da relação hospedeiro-parasita em locais específicos, tais como a Reserva ecológica do Panga, em Minas Gerais (KOMENO & LINHARES, 1999); o parque Estadual da Cantareira, em São Paulo (BERTOLA et al., 2005); e a estação Ecológica de Caetetus, em São Paulo (GRACIOLLI et al., 2006). Os aspectos ecológicos da relação hospedeiro-parasita, como os padrões de infestação e os fatores que a regulam, e a composição das comunidades dos ectoparasitos constituem os aspectos mais interessantes e pouco estudados em relação aos ectoparasitos (RUI & GRACIOLLI, 2005). Segundo Marshall (1982), diversos fatores influenciam a diversidade da comunidade de insetos ectoparasitos, como a distribuição geográfica, o comportamento, o tamanho e o tipo de abrigo do hospedeiro, bem como a interação entre as espécies hospedeiras. Comunidades de morcegos de grande tamanho ou ainda de ampla distribuição geográfica ocorrendo em populações densas tenderiam a ter uma diversidade maior de ectoparasitos do que comunidades restritas geograficamente, com baixa população e tamanho corpóreo menor (RUI & GRACIOLLI, 2005). Além disso, em uma população de morcegos, a abundância de ectoparasitos pode ser diferente conforme a idade, o sexo, as condições reprodutivas e condições de saúdes do hospedeiro (RUI & GRACIOLLI 2005). Segundo Marshall (1982) os fatores que influenciam na distribuição e abundância dos ectoparasitos é a interação entre as espécies hospedeiras, o sexo e a reprodução dos morcegos. A dinâmica 9 populacional dos ectoparasitos parece estar ligada geralmente a fatores bióticos e de sazonalidade. Tendo em vista os conceitos apresentados anteriormente, os objetivos deste trabalho foram: (1) analisar a composição da comunidade de ectoparasitos de morcegos filostomídeos em cinco regiões do Estado de São Paulo; e (2) verificar se há distinções nas taxas de prevalência e intensidade média de infestação, correlacionando tais fatores ao sexo, idade e status reprodutivo do hospedeiro. 10 2 METODOLOGIA 2.1. Área de estudo O presente estudo foi realizado em cinco áreas do Estado de São Paulo (Figura 1; Tabela 1). A área 1 localiza-se no município de Santa Bárbara d’Oeste, na margem de um lago para captação d’água e é denominado Represa São Luis; a área 2, também às margens de um lago para captação d’água (Represa Municipal), localiza-se no município de Iracemapólis; a área 3, no município de Cosmópolis, fica às margens do Rio Jaguari, nas proximidades da Usina Ester; a área 4 localiza-se no município de Rio Claro e representa um fragmento de uma Reserva Legal (Mata São José: MSJ); por fim a área 5, a leste da área urbana de Rio Claro, esta incluída nos arredores da Floresta Estadual Edmundo Navarro de Andrade (FEENA). Figura 1: Mapa de localização das áreas de estudo com os pontos amostrados. Área 1 - Santa Bárbara d’Oeste. Área 2 - Iracemápolis. Área 3 - Cosmópolis. Área 4 - Mata São José, Rio Claro. Área 5 - Campus da UNESP, Rio Claro. 11 As áreas 1, 2 e 3 foram restauradas com o plantio de espécies nativas da Floresta Estacional Semidecídua (área de domínio), Cerrado e espécies exóticas, em grande parte com atratividade a fauna (portadoras de flores e frutos e recrutadores de espécies zoocóricas). A área 4 é um fragmento de Floresta Estacional Semidecidual. Na área 5 houve plantio de espécies exóticas e nativas em que ocorre a regeneração natural. Com exceção da área 5, em todas as demais a matriz é composta de monocultura de cana-de-açúcar (Tabela 1) . Tabela 1- Caracterização das áreas de estudos As áreas distam em média 32 Km umas das outras (Tabela 2). O clima da região é do tipo Cwa, clima quente, com temperatura média do mês mais quente do verão acima de 22ºC e com inverno seco, sendo o total de chuvas do mês mais seco inferior a 30mm e temperatura média do mês mais frio inferior a 18 ºC, com precipitação anual variando de 1.100 a 1.700 mm (SETZER, 1966). Áreas 1 2 3 4 5 Ano de plantio 1998 1987 1955-1960 nativa - Tamanho da área (ha) 30 20 30 230 ~90 Altitude (m) 550 610 570 660 620 Localização 47°25'04"W 22°49'14"S 47°30'19"W 22°34'09"S 47°12'18W 22°40'16"S 47°28'41"W 22°21'32"S 47°32'40"W 22°23'47"S Fragmento mais próximo (m) 2000 70 2500 200 0* * Horto Florestal. 12 Tabela 2- Distância em quilômetros (Km) linha reta entre as áreas de estudo. Área 1 Área 2 Área 3 Área 4 Área 5 Área 1 - 28 27 51 49 Área 2 - - 32 24 20 Área 3 - - - 44 46 Área 4 - - - - 7 13 2.2 Metodologia de campo e estatística Para a captura dos hospedeiros utilizou-se redes de neblina. Essas foram dispostas nas áreas em locais de fácil acesso como trilhas, estradas e outros possíveis caminhos dos morcegos (KUNTZ & FENTON, 2003; MANGINI & NICOLA 2004). As áreas receberam visitas mensais entre março de 2012 e abril de 2013, totalizando um esforço de 16.200 hm2 cada uma. Em cada visita cinco redes de neblinas de 9x3 m foram armadas, ficando abertas por 10 horas após a primeira hora do entardecer. O conjunto de redes foi vistoriado de hora em hora. Os morcegos, depois de capturados, foram depositados em sacolas de algodão até a triagem. Após a identificação dos morcegos, eles tiveram o sexo, idade e condição reprodutiva observados. Para a determinação da faixa etária, foram usadas as características combinadas de grau de ossificação das epífises dos ossos longos, geralmente dos metacarpos e primeiras falanges, bem como pelo desgaste das cúspides dentárias e coloração do corpo (ANTHONY, 1988). O estado reprodutivo de fêmeas grávidas foi determinado pela apalpação do abdômen para sentir a presença de feto, considerando que só fetos com mais de 1/3 de gestação são detectáveis por este método (COSTA et al., 2007). Fêmeas em lactação foram determinadas pelo tamanho das mamas, ausência de pelos na região peri-mamária e pela presença de leite (apalpação das mamas) (MIRANDA et al. ,2010). O estado reprodutivo dos machos adultos não foi observado, pois em geral esses estão aptos à reprodução o ano todo e a caracterização de atividade sexual dá-se pela presença de espermatozoides no epidídimo ou por técnicas histológicas (TADDEI 1976; FABIÁN & MARQUES, 1989; BERNARDI et al., 2013), e desta forma, pelo menos com observações externas não é possível determinar sua aptidão à reprodução em campo. Após a coleta dos dados, os indivíduos foram anilhados e soltos. A coleta dos ectoparasitos foi realizada logo após a captura e a identificação de dados do hospedeiro. Todos os hospedeiros foram cuidadosamente examinados com o auxilio de pinças de ponta fina ou de forma manual. Os ectoparasitos foram recolhidos e 14 depositados em tubos de Eppendorf® contendo álcool etílico 70%. Os tubos receberam a numeração correspondente à anilha de seus hospedeiros, à data e à localização da captura. A identificação dos ectoparasitos foi realizada no Laboratório de Zoologia da Universidade Federal do Mato Grosso do Sul com o auxílio de estereomicroscópio e foi baseada em chaves de identificação (WENZEL et al. ,1966; GUERRERO 1995 ,1996.) e consulta de especialista (Dr. Gustavo Graciolli). 2.3 Análises de dados Foram aplicados índices parasitológicos para análise da infestação por ectoparasitas nas espécies mais abundantes de Quirópteros (n parasitado > 10). A prevalência, intensidade médias de infestação e dados estáticos parasitológicos foram obtidos através do software QUANTITATIVE PARASITOLOGY 3.0 (RÓZSA et al., 2000). 15 3 RESULTADOS 3.1 Dados gerais Entre abril de 2012 e março de 2013, com um esforço mensal de 16200 hm² por área, foram feitas 646 capturas de 596 indivíduos (50 recapturas) de 18 espécies pertencentes a três famílias de morcegos. Destas 18 espécies, 13 foram da família Phyllostomidae, quatro da família Vespertilionidae e uma da família Molossidae (Tabela 3). Os morcegos filostomídeos pertenciam a cinco subfamílias, sendo quatro espécies da subfamília Glossophaginae, quatro da subfamília Stenodermatinae, uma da subfamília Carollinae, uma espécie da subfamília Desmodontinae e três espécies da subfamília Phyllostominae. Em nove destas espécies de morcegos foram coletados 378 indivíduos de oito espécies de dípteros ectoparasitas, sendo sete delas pertencentes à família Streblidae e uma à família Nycteribiidae. Foram também coletadas duas espécies de ácaros pertencentes à família Spinturnicidae (Acari: Mesostigmata). Dentre os hospedeiros filostomídeos, Anoura caudifer, A. geoffroyi, Glossophaga sorocina e Phyllostomus discolor foram parasitados por uma única espécie pertencentes à família Streblidae. Platyrrhinus lineatus foi parasitado por duas espécies de ectoparasitas, sendo uma delas da família Streblidae e a outra um ácaro da família Spinturnicidae. Artibeus lituratus, Carollia perspicillata e Sturnira lillium foram parasitados por três espécies de ectoparasitas, cada qual com sua infracomunidade própria. Não obstante, houve a ocorrência de uma mesma espécie de ectoparasita em diferentes espécies de hospedeiros. O único Vespertilionidae no qual houve a ocorrência de ectoparasita foi Myotis nigricans. Essa foi a única espécie de hospedeiro na qual foi coletado ectoparasitos pertencentes à família Nycteribiidae. A ausência de ectoparasitas em outras espécies coletadas pode estar relacionada ao baixo número de indivíduos capturados ou mesmo à baixa especificidade das espécies ectoparasitas. 16 Tabela 3- Espécies de morcegos e seus dípteros ectoparasitos, coletadas de abril de 2012 até maio de 2013, em cinco áreas do estado de São Paulo. Espécie hospedeira Morcegos capturados Parasitados (n) Espécie parasita Parasitas Anoura caudifer 2 1 Trichobius tiptoni 2 Anoura geoffroyi 1 1 T. tiptoni 1 Artibeus lituratus 293 49 Paratrichobius longincrus Periglischrus iheringi T. joblingi 78 2 2 Carollia perspicillata 105 32 Paratrichobius longincrus Strebla guajiro T. joblingi 3 4 62 Glossophaga sorocina 18 2 T. tiptoni 5 Myotis nigricans 7 1 Basilia sp. 3 Phyllostomus discolor 10 5 T. costalimae 21 Platyrrhinus lineatus 12 2 Paratrichobius longincrus Periglischrus iheringi 1 5 Sturnira lillium 151 57 Megistopoda próxima Aspidoptera falcata Periglischrus ojasti 126 49 9 Artibeus fimbriatus 15 _ _ _ Chiroderma doriae 2 _ _ _ Desmodus rotundus 5 _ _ _ Eptesicus furinalis 4 _ _ _ Histiotus sp. 1 _ _ _ Molossus molossus 3 _ _ _ Myotis riparius 8 _ _ _ Phyllostimus hastatus 1 _ _ _ 17 *Número de recapturas 3.2 Infracomunidades de ectoparasitos Para A. lituratus, C.perspicillata e S. lillium, as espécies de filostomídeos mais abundantes nas áreas estudadas, foram realizadas análises de suas infracomunidades e de infestação por estreblídeo (distribuição do número de hospedeiros levando em consideração a quantidade de ectoparasitas que abrigavam). . Em A. lituratus apenas um hospedeiro capturado foi parasitado por mais de uma espécie, sendo sua infracomunidade composta por P. longincrus e T. joblingi. Os demais hospedeiros foram parasitados por uma única espécie cada. Em dois deles houve a presença de P. iheringi (Família Spinturnicidae) e na maioria restante houve a presença do estreblídeo P. logincrus. Em C. perspicillata foram coletadas três espécies de estreblídeos: S. guajiro, P. longincrus e T. joblingi. Três indivíduos possuíam a infracomunidade de ectoparasitas contendo duas espécies, um macho adulto parasitado por um indivíduo de P. longincrus e um indivíduo de T. joblingi; e dois machos adultos com a infracomunidade composta por T. joblingi e S. guajiro, sendo que um deles continha dois indivíduos S. guajiro e sete indivíduos de T. joblingi; e o outro um indivóduo de S. guajiro e dois indivíduos de T. Joblingi. Nos demais hospedeiros de C. prespicillata foram encontrados apenas uma espécie ectoparasita. Os ectoparasitos encontrados em S. lillium pertenciam às espécies A. falcata, M. proxima e P. ojasti. Houve uma fêmea jovem parasitada por treze indivíduos com infracomunidade constituída pelas três espécies de ectoparasitos, sendo seis indivíduos de M. proxima, quatro indivíduos de P. ojasti e três indivíduos de A. Sturnira tildae 3 _ _ _ Total: 18 espécies 596 (50)* 150 378 18 falcata. Treze hospedeiros possuíam a infracomunidade constituída por duas espécies de ectoparasitas, sendo elas A. falcata e M. próxima. As análises de infestação dos hospedeiros por Streblidae para as três espécies mais abundantes de hospedeiros mostram que, dos 549 indivíduos capturados pertencentes a essas espécies, apenas 138 estavam parasitados. Em A lituratus, dos 293 indivíduos capturados, apenas 49 estavam parasitados por um até sete parasitas (Figura 2). Em C. perspicillata, dos 105 indivíduos capturados, apenas 39 estavam parasitados e o número máximo de ectoparasitos por hospedeiro foi de nove (Figura 3). Em S lillium, dos 151 indivíduos capturados, apenas 57 estavam parasitados e o número máximo de ectoparasitas por hospedeiro foi de 15 (Figura 4). Figura 2- Distribuição dos indivíduos de P. longincrus e P. iheringi ectoparasitas de A. lituratus, coletados de março de 2012 a abril de 2013, em cinco diferentes regiões do Estado de São Paulo. 0 50 100 150 200 250 300 0 1 2 3 4 5 6 7 H o sp e d e ir o s Números de ectoparasitas 19 Figura 3- Distribuição de indivíduos de T. joblingi, P. longincrus e S. guajiro ectoparasitos de C. perspicillata, coletados de março de 2012 a abril de 2013, em cinco diferentes regiões do Estado de São Paulo Figura 4- Distribuição de indivíduos de A. falcata, M. proxima e P. ojasti ectoparasitos de S. lillium, coletados de março de 2012 a abril de 2013, em cinco diferentes regiões do Estado de São Paulo. 0 10 20 30 40 50 60 70 80 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 H o sp e d e ir o Número de ectoparasitos 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 H o sp ed ei ro s Número de ectoparasitos 20 3.3 Prevalência e taxas de infestação Registrou-se a ocorrência de dez espécies de ectoparasitas pertencentes a nove diferentes gêneros e três famílias, com uma amostra de indivíduos totalizando 373 espécimes de ectoparasitos. As espécies mais abundantes de ectoparasitas foram M. proxima (33,7%), com um total de 126 indivíduos coletados; P. longincrus (21,9%), com um total de 82 indivíduos coletados; T. joblingi (17,4%), com um total de 65 indivíduos coletados; e A. falcata (13,3%), com um total de 49 indivíduos coletados. As demais espécies tiveram uma amostragem e uma abundância relativamente baixa (Figura 5). Figura 5- Número de ectoparasitos coletados de março de 2012 até maio de 2013, em cinco regiões do Estado de São Paulo. Existe uma correlação positiva entre a riqueza de estreblídeos e a de morcegos filostomídeos (DICK & GETTINGER, 2005) devido ao fato de, na Região Neotropical, as comunidades de morcegos serem predominantemente compostas por Phyllostomidae (FENTON et al., 1992; SIMMONS & VOSS, 1998; BIANCONI et al., 2004). Esperava-se encontrar uma maior riqueza de estreblídeos, tal fato foi 0 20 40 60 80 100 120 140 Ec to p ar as si ta s ca p tu ra d o s 21 verificado, pois, das 10 espécies amostradas, sete delas pertencem a Família Streblidae. Para as espécies mais abundantes foram feitas análises estáticas parasitológicas. Calculou-se o valor da prevalência, taxa média de infestação e os diferentes valores relativos ao status reprodutivo, sexo e idade do hospedeiro. De maneira geral, tanto as prevalências quanto as intensidades médias são relativamente baixas: a prevalência variou de 14,6 a 31,7 e a intensidade média de infestação variou de 1,78 a 2,68. A maior prevalência (31,7%) foi detectada para M. proxima parasitando S. lillium e a menor para A. falcata parasitando a mesma espécie hospedeira. As intensidade média de infestação variaram entre 1,78 para P. longincrus parasitando A. lituratus e 2,68 para M. proxima parasitando S. lillium. Tabela 4-Prevalência (p), intensidade média (im) e número de indivíduos (n) das espécies de dípteros ectoparasitas da família Streblidae coletadas em A. lituratus, C. perspicillata e S. lillium em cinco diferentes regiões do estado de São Paulo. Espécie de Streblidae Artibeus lituratus Carollia perspicillata Strunira lillium p im n p im n p im n Paratrichobius joblingi 15,6 1,78 289 - - - - - - Trichobius joblingi - - - 28,4 2,21 102 - - - Aspidoptera falcata - - - - - - 14,6 2,13 157 Megistopoda proxima - - - - - - 31,1 2,68 151 Na análise das taxas de infestação correspondente às diferentes idades dos hospedeiros, a prevalência tendeu a ser maior dentre os indivíduos jovens do que em adultos. A maior prevalência em indivíduos jovens (40,7%) ocorreu para M. próxima parasitando S. lillium. Para indivíduos adultos a maior prevalência foi de 28,8%. Para jovens a prevalência variou de 22,2 a 40,7; todas as prevalências encontradas foram maiores em hospedeiros jovens. Dentre os adultos, a prevalência variou de 12,8 a 22,2. Em dois casos a intensidade média de infestação foi superior dentre os hospedeiros adultos: para P. longincrus parasitando A. lituratus e para T. joblingi parasitando C. perspicillata (Tabela 5). 22 Tabela 5- Prevalência (p) e intensidade média de infestação (im) de A. falcata e M. proxima em S.lillium, P. longincrus em A. lituratus e T. joblingi em C. perspicillata em hospedeiros de diferentes idades. Para análise da taxa de infestação para o sexo e o status reprodutivo do hospedeiro, as taxas de prevalência tenderam a serem ligeiramente maiores nas fêmeas grávidas e lactantes, com uma única exceção para T. joblingi parasitando C. perspicillata. Da mesma forma, os índices de intensidade média foram ligeiramente maiores para fêmeas grávidas e lactantes, com a exceção de A. falcata parasitando S. lillium. De maneira geral, hospedeiros machos obtiveram índices parasitológicos inferiores ao das fêmeas, independente do estado reprodutivo da fêmea. Na comparação entre fêmeas e machos, o único caso em que ocorreu uma maior prevalência para os machos foi em T. joblingi parasitando C. perspicillata (Tabela 6). Tabela 6-- Prevalência (p) e intensidade média de infestação (im) de A. falcata e M. proxima em S.lillium, P. longincrus em A. lituratus e T. joblingi em C. perspicillata para hospedeiros de diferentes sexos e status reprodutivo. Status reprodutivo e sexo do hospedeiro A. falcata M. proxima P. longincrus T. joblingi p im p im p im p im Machos 12,9 2,13 21 2,46 10,3 1,36 30,2 1,85 Fêmeas 16,7 2,13 37,8 2,11 19,7 1,94 26,7 2 Grávidas e lactantes 17,9 2 43,6 2,53 20,9 2,56 25 2,5 Idade do hospedeiro A. falcata M. proxima P. longincrus T. joblingi p im p im p im p im Adultos 12,8 1,94 28,8 2,11 14,6 1,8 26,7 2 Jovens 22,2 2,33 40,7 4,55 25 1,33 32,1 1,85 23 4 DISCUSSÃO E CONCLUSÃO 4.1 Composição da ectofauna No presente estudo, foi registrada a presença de 10 espécies de ectoparasitos compondo a comunidade amostrada. A riqueza de ectoparasitos foi relativamente baixa quando comparada a outros estudos feitos em São Paulo. Na estação ecológica de Caetetus e no Parque Estadual da Cantareira, Graciolli et al (2006) e Bertolla et al. (2005), respectivamente, registraram a ocorrência de 10 espécies de ectoparasitos compondo a comunidade encontrada em Caetetus e 19 espécies compondo a comunidade encontrada no Parque da Cantareira. A maior riqueza na comunidade de ectoparasitos foi registrada no Paraná onde foram encontradas 32 espécies de 12 gêneros (PREVEDELLO et al. ,2005). A menor foi registrada no Mato Grosso, por Pessoa & Guimarães (1940), onde foram encontradas apenas seis espécies. A composição da comunidade de ectoparasitas se assemelha a estudos anteriores feitos no Estado de São Paulo. Entretanto, ocorreram novos registros de espécies. O Spinturnicidae, P. iheringe foi encontrado parasitando A. lituratus e P. lineatus e o P. ojasti foi encontrado parasitando Strunira lillium. A falta de registro em outras regiões do Estado de São Paulo pode estar associada ao pequeno tamanho dessas espécies e a dificuldade em captura-las ou também devido à escassez de pesquisas envolvendo ácaros ectoparasitas de morcegos. Pela primeira vez foi registrada a associação entre P. iheringi e P. lineatus. Tal associação é incomum e pode ter ocorrido por contaminação. Houve registros anteriores da relação parasítica entre T. tiptone com Anoura caudifer, A. geoffroyi e Glossophaga sorocina. Para Minas Gerais, Komeno & Linhares (1999) citam a ocorrência de T. tiptoni parasitando A. caudifer. No Rio Grande do Sul, Rui & Graciolli (2001) encontraram T. tiptone parasitando A. caudifer e A. geoffroyi. Porém, a presença dessa espécie em A geoffroyi, visto que essa é uma associação incomum, ocorre devido à coexistência e convivência com A. caudifer e, portanto, é uma relação não primária que ocorre por contaminação. 24 A associação entre Basilia sp. e Myotis nigricans foi observada também no Parque Estadual da Serra da Cantareira (BERTOLA et al ,2005). A presença de Basilia sp. em hospedeiros da família Vespertilionidae se deve ao fato de que a família Nycteribiidae está intimamente associada a esses hospedeiros e a maioria das espécies de Basilia está relacionada ao gênero Myotis (GRACIOLLI & LINARDI, 2002). A baixa amostragem de ectoparasitas pertencentes ao gênero Basilia está associada à baixa taxa de captura de seus hospedeiros, principalmente Vespertilionidae. No Maranhão Dias et al. (2009) encontrou T. costalimae parasitando P. discolor. Esse tipo de relação foi pouco registrada na região Sudeste, mas não é uma relação incomum. No presente estudo, as espécies mais abundantes foram M. próxima (33,7%), P. longincrus (21,9%) e T. joblingi (17,4%). Tais resultados são semelhantes a levantamentos anteriores feitos no Estado de São Paulo. No parque Estadual da Serra da Cantareira, Bertolla et al. (2005) registrou as mesmas espécies como as mais abundantes na comunidade, com uma abundância de (23,9%) para M. proxima parasitando S. lillium, (16,7%) para P. longincrus parasitando A. lituratus e (13,3%) de T. joblingi parasitando C perspicillata. Embora as três espécies mais abundantes sejam correspondentes, a abundância menor está associada à maior riqueza na comunidade de ectoparasitos amostrada na Serra da Cantareira, com uma distribuição ligeiramente mais homogênea do que o levantamento realizado neste trabalho. Os hospedeiros que apresentaram maior número de espécies foram A lituratus, C. perspicillata e S. lillium, cada hospedeiro com um total de três espécies de ectoparasitas. Na Serra da Cantareira, Bertolla et al. (2005) apontou uma maior riqueza para esses hospedeiros. Para A. lituratus registrou a ocorrência de quatro espécies de ectoparasitas e apenas P. longincrus foi encontrada em ambos estudos. Em Caetetus, A lituratus foi parasitado apenas por P. longincrus (GRACIOLLI et al., 2006). Em outros estudos, A. lituratus é considerado hospedeiro primário de P. longincrus, ou seja, esses organismos passam a maior parte do período de desenvolvimento sobre o corpo do hospedeiro. Os dados observados confirmam as afirmações de estudos anteriores (BERTOLA et al., 2005; ANDERSON & ORTÊNCIO FILHO, 2006). 25 Na Serra da Cantareira e na Estação ecológica de Caetetus, Bertolla et al. (2005) e Graciolli & Rui (2006), respectivamente, registraram a ocorrência de seis espécies parasitando S. lillium e C. perspicillata e, na Estação ecológica de Caetetus, três espécies parasitando esses hospedeiros. Para ambas as localidades houve relativa similaridade na composição da ectofauna. Observamos a seguinte semelhança nos estudos: A lituratus foi parasitado por P. longincrus; C. perspicillata foi parasitado por S. guajiro e T. joblingi; e S. lillium foi parasitado por A. falcata e Strebla guajiro. Esses dados nos sugerem que este tipo de associação parasita- hospedeiro é comum, contudo não existe uma especificidade de relações, sendo que essas espécies podem também ser encontradas em outros hospedeiros em relações casuais ou contaminantes. Em tais relações, um abrigo compartilhado por mais de uma espécie de hospedeiro pode ser determinante para ocorrência do parasitismo transitório ou acidental (BERTOLA et al. , 2003). Apesar das semelhanças, existem variações na composição das comunidades ectoparasitas em diferentes localidades geográficas, mesmo quando comparamos hospedeiros do mesmo gênero ou da mesma espécie (GRACIOLLI & RUI, 2001). Ao analisar as ectocomunidades é preciso levar em consideração relações parasitárias primárias e relações contaminantes ou ocasionais, e a influência da biologia associada aos hospedeiros, como os períodos de reprodução e formação de harém, o compartilhamento de abrigos por hospedeiros de diferentes espécies. 26 4.2 Prevalência e taxa de infestação Os valores de prevalência encontrados no presente estudos foram relativamente baixos quando comparados a estudos realizados em outras regiões do Brasil, porém com certa similaridade quando comparado a estudos realizados em outras regiões do Estado de São Paulo. Na relação entre S. lillium e M.proxima, observou-se prevalência de (31,1%), maior do que as prevalência de (27%) encontradas por Bertolla et al. (2005), na Serra da Cantareira, e a prevalência de (20%) encontrada por Graciolli et al.(2006), na Estação ecológica de Caetetus. Esse valor de prevalência na relação entre S.lillium e M. proxima é intermediário dentre os encontrados nas regiões de Floresta Estacional Semidecidual da Mata Atlântica (20- 60%) (BERTOLA et al. 2005 ; GRACIOLLI et al., 2006). Komeno & Linhares (1999), em Minas Gerais, registraram prevalência de (34%) para essa relação hospedeiro- parasita. A intensidade média de infestação da relação entre S. lillium e M. proxima foi de 2,68, maior do que a de 2,5 encontrada na Estação Ecológica de Caetetus (GRACIOLLI et al., 2006), a de 2 encontrada no Mato Grosso do Sul (ERIKSSON et al, 2011) e a de 1 encontrada em Minas Gerais ( AZEVEDO & LINARDI, 2002). Para a relação entre S. lillium e A. falcata observou-se prevalência de (14,6%). Segundo Eriksson et al. (2011), as prevalências encontradas para essa relação hospedeiro-parasita variam entre 10% a 32% tanto em Regiões de Floresta Estacional Semidecídua como no Cerrado. Isso demonstra que o valor de prevalência encontrado é relativamente baixo. A intensidade média de infestação para esta relação de parasitismo foi de 2,13, maior do que a de 1,7 encontrada na Estação Ecológica de Caetetus (GRACIOLLI et al., 2006), a de 1,4 encontrada no Mato Grosso do Sul (ERIKSSON et al, 2011) e a de 2 encontrada em Minas Gerais (AZEVEDO & LINARDI, 2002). A taxa de prevalência relativamente baixa e a de intensidade média de infestação alta sugere que uma menor porcentagem de hospedeiros estavam contaminados, porém com uma maior média de ectoparasitas por hospedeiros. Na relação parasitaria entre A. lituratus e P. longincrus a prevalência registrada foi de (15,6%), maior do que a prevalência de (12,6%) encontrado por 27 Bertolla et al. (2005), na Estação ecológica de Caetetus, e menor do que a prevalência de (33,3%) encontrada por Graciolli et al. (2006), na Serra da Cantareira. Apesar de ser um valor de prevalência intermediária, é necessário mais estudos na região para que algum padrão emergente possa ser encontrado. O valor de intensidade média de infestação foi de 1,78, maior do que a de 1,3 encontrada na Estação Ecológica de Caetetus (GRACIOLLI et al., 2006) e a de 0,9 encontrada em Minas Gerais ( AZEVEDO & LINARDI, 2002). Na relação entre T.joblingi e C. perspicillata foi registrada uma prevalência de (28,4%). Esse valor de prevalência é muito baixo quando comparado com outros estudos. Segundo Eriksson et al. (2011), os valores de prevalência da espécie geralmente são maiores que 60%, tanto em regiões do Cerrado quanto de Floresta Estacional Semidecidual. O maior valor de prevalência já registrado (66%) em estudos no Brasil foi em Minas Gerais (KOMENO & LINHARES, 1999) e o menor valor encontrado (10,8%) foi na Estação ecológica de Caetetus (GRACIOLLI et al., 2006). A intensidade média de infestação foi de 2,21, maior do que a de 1,4 encontrada na Estação Ecológica de Caetetus (GRACIOLLI et al., 2006) e a de 1,7 encontrada em Minas Gerais (AZEVEDO & LINARDI , 2002), porém menor que a de 2,8 encontrada no Mato Grosso do Sul (ERIKSSON et al, 2011). 28 4.3 Taxa de infestação segundo a idade, sexo e status reprodutivo Com relação à idade do hospedeiro, todos os hospedeiros jovens obtiveram valores de prevalência maiores. Nas relações entre A. falcata e S. lillium (χ 2=1,592, gl=1, p=0,230), M. proxima e S. lillium (χ2=1,482, gl=1, p=0,223), P. longincrus e A. lituratus (χ2=0,977, gl=1, p=0,399) a prevalência foi afetada pela idade do hospedeiro, sendo que indivíduos jovens são mais parasitados do que adultos. Este tipo de correlação para hospedeiros jovens já foi antes observado. No Rio Grande do Sul, Rui & Graciolli (2005), na associação entre S.lillium e M. próxima, constataram que indivíduos jovens são mais parasitados do que os adultos (χ2= 8,482, gl= 1, p= 0,021). Na Serra da Cantareira, Bertolla et al. (2005) relataram uma relação positiva entre o parasitismo e o estado juvenil (χ² = 4.41; alfa < 5% ; p = 0.46). A maior taxa de ectoparasitas em jovens está associada principalmente ao fato de que o comportamento de autolimpeza, que é o maior responsável pela taxa de mortalidade dos ectoparasitas, ainda é pouco desenvolvido e eficiente nesses hospedeiros. Além disso, segundo Rui & Graciolli (2005), os jovens podem permanecer por maior tempo nos abrigos e terem menos mobilidade que adultos e por isso seriam mais infestados. Porém, de uma forma geral, não há distinções comportamentais ligadas à idade que favoreçam ou comprometam a infestação por Streblidae nestas espécies de morcegos filostomídeos. Apesar da confirmação de taxas de prevalências afetadas pela idade do hospedeiro, não é possível afirmar que isso seja um padrão de infestação generalizado, pois seriam necessários mais estudos e dados para confirmar tal afirmação. No geral, hospedeiras fêmeas grávidas e lactantes obtiveram maiores valores de prevalência do que machos e fêmeas não grávidas. A única exceção foi na relação entre T. joblingi e C. perspicillata. Apesar disso, não houve relações estatísticas entre as taxas de parasitismo e status reprodutivo do hospedeiro. Outros estudos demonstram maiores taxas de prevalência em fêmeas. Komeno & Linhares (1999) registraram maiores taxas de parasitismo entre fêmeas jovens. Na Serra da Cantareira, Bertolla et al. (2005) verificaram que há maiores taxas de prevalência para fêmeas lactantes, contudo não existe correlação estatística entre o status reprodutivo e as taxas de prevalência maiores. 29 Em dois casos a prevalência foi afetada pelo sexo do hospedeiro: nas relações entre M. proxima e S. lillium (χ2= 4,857, gl= 1, p= 0,028) e entre P. longincrus e A. lituratus (χ2= 5,007, gl= 1, p= 0,025). Em ambos os casos fêmeas tenderam a ser mais parasitados que machos. Komeno & Linhares (1999) registraram maior prevalência e intensidade média de M. proxima sobre fêmeas imaturas de S. lilium, contudo, os valores não foram significativos. O fato de haver uma tendência a maiores taxas de prevalência em fêmeas jovens, grávidas ou lactantes pode estar associado à vida gregária de determinadas espécies de fêmeas que, durante o estágio reprodutivo e o cuidado da prole, se associam em abrigos em comum. Segundo Komeno & Linhares (1999), a maior taxa de infestação tenderia a ocorrer em fêmeas jovens, pois essas tendem a ser menos ativas, causando menos perturbações aos ectoparasitas, e também pelo fato de possuírem uma epiderme muito fina que favorece o repasto sanguíneo para os ectoparasitas. Vários são os fatores que contribuem para a distribuição e composição das comunidades ectoparasitas de quirópteros. Tais fatores podem ser tanto bióticos quanto abióticos. Fatores que podem influenciar as taxas de parasitismo como o tipo de abrigo usado pelo hospedeiro, associações de espécies de morcegos nos abrigos e o comportamento dos hospedeiros e seus parasitas, são fundamentais na composição das comunidades (KOMENO & LINHARES ,1999). Outros fatores seriam intrínsecos à condição do hospedeiro, tais como a massa corporal, as condições imunológicas e comportamentos de autolimpeza (BERTOLLA et al. , 2005). 30 5 Conclusão Os dados obtidos no presente estudo, de maneira geral, convergiram com os dados encontrados na literatura científica. A maioria das relações hospedeiro- parasitas já foi registrada por outros autores, com apenas uma nova relação registrada entre P. lineatus e P. iheringe. Apesar dos dados mostrados na literatura, como o registro de maiores taxas de prevalência para hospedeiros jovens e fêmeas lactantes na Serra da Cantareira (BERTOLLA et al. , 2005) ou o registro de correlação entre fêmeas jovens e maiores taxas de parasitismo na Reserva ecológica do Pangá, em Minas Gerais ( Komeno & Linhares, 1999) e a convergência dos dados do presente estudo, não é possível afirmar que o sexo, status reprodutivo e idade influenciem toda a comunidade de ectoparasitas, apesar dessas informações não serem conclusivas os dados obtidos reforçam as pesquisas anteriores . O trabalho trouxe dados relevantes para os estudos na relação hospedeiro- parasita entre Streblidae, Spinturnicidae e Nycteribiidae. Contudo, é importante que haja novos estudos que esclareçam melhor as relações hospedeiro-parasita com tais famílias, apesar do crescimento da literatura referente a área ainda são pouco esclarecidas as relações para esses grupos de organismo, principalmente com relação a atributos ecológicos e suas associações com a biologia dos hospedeiros. 31 6 Bibliografia ANDERSON, R. & ORTÊNCIO FILHO, H. Dípteros ectoparasitas (Diptera,Streblidae) em filostomídeos (Chiroptera, Mammalia) do ParqueCinturão Verde de Cianorte, Paraná, Brasil e sua incidência ao longo das estações do ano. Chiroptera Neotropical 12(1):238-243, 2006. ANTHONY, E. L. P. Age determination in bats. 1988. AZEVEDO, A. A., & LINARDI, P. M. (2002). Streblidae (Diptera) of phyllostomid bats from Minas Gerais, Brazil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 97(3), 421- 422. BERTOLA, P. B., AIRES, C. C., FAVORITO, S. E., GRACIOLLI, G., AMAKU, M., & PINTO-DA-ROCHA, R. 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