UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA “JÚLIO DE MESQUITA FILHO” INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS - UNESP - BOTUCATU PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS (ZOOLOGIA) NÍVEL: DOUTORADO Efeitos da invasão de peixes amazônicos (Plagioscion squamosissimus, Geophagus sveni e Satanoperca setepele) sobre a ictiofauna em reservatórios da bacia do alto rio Paraná e Paraíba do Sul Discente: Aymar Orlandi Neto BOTUCATU – SP Agosto/2024 Efeitos da invasão de peixes amazônicos (Plagioscion squamosissimus, Geophagus sveni e Satanoperca setepele) sobre a ictiofauna em reservatórios da bacia do alto rio Paraná e Paraíba do Sul Tese apresentada ao Instituto de Biociências da Universidade Estadual Paulista – UNESP, Câmpus de Botucatu, SP, como parte dos requisitos para obtenção do Título de doutor em Ciências Biológicas (Zoologia). Orientador: Prof. Dr. Igor Paiva Ramos Coorientador: Prof. Dr. Alexandre Ninhaus Silveira Financiadora: FAPESP – Processo 2020/00590-6 BOTUCATU – SP Agosto/2024 O71e Orlandi Neto, Aymar Efeitos da invasão de peixes amazônicos (Plagioscion squamosissimus, Geophagus sveni e Satanoperca setepele) sobre a ictiofauna em reservatórios da bacia do alto rio Paraná e Paraíba do Sul / Aymar Orlandi Neto. -- Botucatu, 2024 109 p. : tabs., fotos, mapas Tese (doutorado) - Universidade Estadual Paulista (UNESP), Instituto de Biociências, Botucatu Orientador: Igor Paiva Ramos Coorientador: Alexandre Ninhaus Silveira 1.Invasão biológica. 2. Reservatórios fluviais. 3.Peixes. 4. Biodiversidade. 5. Ecologia. I. Título. Sistema de geração automática de fichas catalográficas da Unesp. Dados fornecidos pelo autor(a). CERTIFICADO DE APROVAÇÃO Câmpus de Botucatu UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA Efeitos da invasão de peixes amazônicos (Plagioscion squamosissimus, Geophagus sveni e Satanoperca setepele) sobre a ictiofauna em reservatórios da bacia do alto rio Paraná e Paraíba do Sul TÍTULO DA TESE: AUTOR: AYMAR ORLANDI NETO ORIENTADOR: IGOR PAIVA RAMOS COORIENTADOR: ALEXANDRE NINHAUS SILVEIRA Aprovado como parte das exigências para obtenção do Título de Doutor em Ciências Biológicas (Zoologia), pela Comissão Examinadora: Prof. Dr. IGOR PAIVA RAMOS (Participaçao Presencial) Departamento de Biologia e Zootecnia / Faculdade de Engenharia de Ilha Solteira UNESP Profa. Dra. LILIAN CASATTI (Participaçao Virtual) Departamento de Ciencias Biologicas / Unesp, Câmpus de Sao Jose do Rio Preto Pesquisador MARIO LUIS ORSI (Participaçao Virtual) Departamento de Biologia Animal e Vegetal / Universidade Estadual de Londrina (UEL) Prof. Dr. ÉDER ANDRÉ GUBIANI (Participaçao Virtual) CECE - Centro de Engenharias e Ciências Exatas / Universidade Estadual do Oeste do Paraná – Unioeste – Campus Toledo Prof. Dr. JEAN RICARDO SIMÕES VITULE (Participaçao Presencial) Departamento de Engenharia Ambiental / Universidade Federal do Paraná, UFPR - Campus Curitiba Botucatu, 30 de agosto de 2024 Instituto de Biociências - Câmpus de Botucatu - Rua Doutor Antonio Celso Wagner Zanin, s/nº, 18618689 https://www.ibb.unesp.br/#!/ensino/pos-graduacao/programas-stricto-sensu/ciencias-biologicas-zoologia/CNPJ: 48031918002259. Amanda Regina Sanches Assistente Administrativo II da Seção Técnica de Pós-graduação do Instituto de Biociências Agradecimentos O que seria de um aluno sem seus orientadores? Igor Paiva Ramos, sempre presente, não apenas cumpriu sua função de orientador de facto, oferecendo todos os meios que me permitiram crescer como pesquisador, como também se mostrou um colega e um amigo em vários momentos nos últimos quase 10 anos. Ainda que essa seja a etapa final de nossa parceria como orientador-orientando, espero continuar sendo seu aprendiz no futuro. Também agradeço ao Hugo e João, dois parceiros na pesquisa, e sempre me norteando em minhas dúvidas mais inexperientes. Aos meus amigos e parceiros “da faculdade pra vida”, Marcos Pelanza, Juan Et, Paulo Raposinha e Dani Cabeça, por quem, não importa a distância, o carinho e apreço se mantiveram ao longo de nossas vidas. Aos antigos colegas do Pirá, Lidi, Zé, Cibelovisque e Bruna, pela ajuda e troca de conhecimentos e opiniões sobre os assuntos mais diversos, e aos novos colegas, Pepe, Fernanda, Julia e Natália. Ao grupo de estudo do ICBiBE em Valência e ao professor Juan Balbuena, por fazerem eu me sentir à vontade em minha curta estadia com vocês. Aos amigos da Espanha, Ana, Aru, Rafa, Isa, Joyce, Mar e Ignasi, un saludo. Aos meus pais por todo suporte, experiência e por seu amor incondicional, apoio financeiro e incentivo ao longo de toda minha jornada acadêmica, os quais tento sempre retribuir. Sou moldado por vocês e me orgulho de quem sou. Sem vocês, este trabalho não seria possível. Aos meus irmãos, que também são a base de minha vida, e que apesar das muitas brigas na infância, hoje me sustento muito por sua compreensão, paciência e pelas palavras de incentivo em momentos difíceis. Vocês são uma fonte constante de inspiração e motivação. À seção técnica do Programa de Pós-graduação em Ciências Biológicas do Instituto de Biociências de Botucatu e ao Departamento de Biologia e Zootecnia de Ilha Solteira pelo apoio durante o período de meu doutorado. Aos meus amigos, colegas e familiares, os quais não citei seus nomes, mas que tiveram importância que tiveram grande importância nessa jornada. O presente trabalho foi realizado com apoio da Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP), Brasil. Processo nº 2020/00590-6” A todos, o meu agradecimento! Sumário Introdução Geral ........................................................................................................................... 7 Referências Bibliográficas .......................................................................................................... 11 CAPÍTULO I – Impactos de longo termo de um predador invasor na diversidade de assembleias de peixes em um reservatório neotropical .............................................................. 17 Introdução ................................................................................................................................... 17 Material e Métodos ..................................................................................................................... 20 Resultados ................................................................................................................................... 24 Discussão .................................................................................................................................... 30 Referências ................................................................................................................................. 34 CAPÍTULO II - Impactos de uma espécie invasora de ciclídeo em reservatórios neotropicais sobre espécies funcional e filogeneticamente relacionadas ........................................................ 42 Introdução ................................................................................................................................... 42 Material e Métodos ..................................................................................................................... 45 Resultados ................................................................................................................................... 48 Discussão .................................................................................................................................... 56 Referências ................................................................................................................................. 60 CAPÍTULO III – Efeitos na estrutura da fauna de peixes podem ser prenunciados pelo nível trófico da espécie introduzida? ................................................................................................... 67 Introdução ................................................................................................................................... 68 Material e métodos ..................................................................................................................... 70 Resultados ................................................................................................................................... 74 Discussão .................................................................................................................................... 77 Referências ................................................................................................................................. 82 CONSIDERAÇÕES FINAIS ..................................................................................................... 90 MATERIAL SUPLEMENTAR ................................................................................................. 91 Resumo Geral A invasão biológica pode resultar em perdas taxonômicas, funcionais e de importantes serviços ecossistêmicos, prejudicando os setores econômicos e compartimentos ecológicos. Nesse contexto, em reservatórios neotropicais formados pela construção de usinas hidrelétricas existem lacunas sobre os efeitos da invasão de espécies não-nativas, tais como Geophagus sveni, Satanoperca setepele e Plagioscion squamosissimus, sobre a ictiofauna local. Dessa forma, o presente estudo testou se: (1) a estrutura e composição da assembleia de peixes em reservatório da bacia do rio Paraíba do Sul foram alteradas após a introdução e invasão de P. squamosissimus; (2) a estrutura e composição da assembleia de peixes em reservatórios da bacia do alto rio Paraná foram alteradas após a introdução e invasão de G. sveni e S. setepele; (3) a perda de espécies nativas e o potencial invasivo variam conforme a posição trófica da espécie invasora. Foram utilizados dados do monitoramento ictiológico de longo prazo (1992-2016) realizado em 17 locais de coleta nos reservatórios de Ilha Solteira, Três Irmãos, Jupiá, Porto Primavera (bacia do alto Paraná) e Jaguari (bacia do Paraíba do Sul), no sudeste brasileiro. Foram feitas correlações dos índices ecológicos taxonômicos, funcionais e filogenéticos com a abundância do invasor, bem como a abundância dos invasores com seus possíveis competidores. Também foram realizadas análises de risco pela ferramenta AS-ISK, que fornece a categorização ao risco de invasividade (baixo, médio e alto) para as espécies avaliadas em determinados sistemas. Foi observado que ambas as espécies se tornaram abundantes e dominantes nos reservatórios invadidos e apresentaram pontuações de alto risco de invasividade. Constatamos que P. squamosissimus causou efeitos negativos mais notáveis na ictiofauna no reservatório do Jaguari, enquanto G. sveni e S. setepele não alteraram a estrutura da ictiofauna na bacia do alto rio Paraná, embora não possamos descartar a possibilidade de que essas espécies tenham tido algum impacto que não foi detectado com os dados disponíveis. Plagioscion squamosissimus provavelmente interagiu com a comunidade por meio de interações antagônicas como a predação e competição, remodelando a comunidade de peixes por meio da perda/extirpação e modulação populacional de espécies, ou por ambos os mecanismos. Efeitos negativos da invasão de G. sveni foram registrados pelo declínio da população nativa de espécie congenérica Geophagus brasiliensis. Tal declínio pode ter sido possivelmente devido à proximidade funcional e filogenética entre as espécies. De maneira geral, o aumento da abundância de piscívoros não-nativos mostrou ter efeitos negativos mais fortes na estrutura taxonômica nativa do que os onívoros. Nossos resultados indicam que essa abordagem pode ser uma ferramenta eficaz, para fornecer um nível adicional de triagem de risco para gestores de espécies não-nativas e fornecer informações valiosas aos tomadores de decisão. Palavras-chave: Invasão biológica; Reservatórios neotropicais; Peixes introduzidos; Piscívoro; Onívoro; Biodiversidade nativa 5 Abstract Biological invasion can result in taxonomic and functional losses, as well as losses of important ecosystem services, harming economic sectors and ecological compartments. In this context, in Neotropical reservoirs formed by the construction of hydroelectric plants, there are gaps in knowledge about the effects of the invasion of non-native species, such as Geophagus sveni, Satanoperca setepele and Plagioscion squamosissimus, on the local ichthyofauna. Thus, the present study tested whether: (1) the structure and composition of the fish assemblage in a reservoir in the Paraíba do Sul River basin were altered after the introduction and invasion of P. squamosissimus; (2) the structure and composition of the fish assemblage in reservoirs in the upper Paraná River basin were altered after the introduction and invasion of G. sveni and S. setepele; (3) the loss of native species and the invasive potential vary according to the trophic position of the invasive species. Data from long-term ichthyological monitoring (1992-2016) carried out at 17 collection sites in the reservoirs of Ilha Solteira, Três Irmãos, Jupiá, Porto Primavera (upper Paraná basin) and Jaguari (Paraíba do Sul basin), in southeastern Brazil, were used. Correlations of taxonomic, functional and phylogenetic ecological indices were made with the abundance of the invader, as well as the abundance of invaders with their possible competitors. Risk analyses were also performed using the AS-ISK tool, which provides categorization of the invasiveness risk (low, medium and high) for the species evaluated in certain systems. It was observed that both species became abundant and dominant in the invaded reservoirs and presented high invasiveness risk scores. We found that P. squamosissimus caused more notable negative effects on the ichthyofauna in the Jaguari Reservoir, while G. sveni and S. setepele did not alter the ichthyofauna structure in the upper Paraná River basin, although we cannot rule out the possibility that these species have had some impact that has not been detected with the available data. Plagioscion squamosissimus probably interacted with the community through antagonistic interactions such as predation and competition, reshaping the fish community through species loss/extirpation and population modulation, or both mechanisms. Negative effects of the invasion of G. sveni were recorded by the decline of the native population of the congeneric species Geophagus brasiliensis. Such decline may have been possibly due to the functional and phylogenetic proximity between the species. In general, the increase in the abundance of non-native piscivores showed stronger negative effects on the native taxonomic structure than omnivores. Our results indicate that this approach can be an effective tool to provide an additional level of risk screening for non-native species managers and provide valuable information to decision makers. Keywords: Biological invasion; Neotropical reservoirs; Introduced fish; Piscivore; Omnivore; Native biodiversity 6 Introdução Geral A biodiversidade de peixes no mundo é ampla, com 36.740 espécies descritas, das quais aproximadamente 18.700 (23% de todos os vertebrados) habitam ambientes de água doce, que constituem apenas 0,01% do volume total de água do planeta (Pelayo-Villamil et al., 2015; Fricke, Eschmeyer & Van der Laan, 2024). No Brasil, cerca de 3.600 dessas espécies contribuem para a rica e diversa ictiofauna do país (Froese & Pauly, 2024), distribuídas em diversos biomas e ecorregiões (Buckup et al., 2007; Santos, 2018). Essa riqueza biológica destaca a importância do Brasil nos debates internacionais sobre conservação, consolidando-o como um ator crucial na negociação de metas globais de preservação (Scarano et al., 2012). Tal riqueza na fauna de peixes em ambientes dulcícolas está estreitamente ligada aos serviços ecossistêmicos, que incluem a provisão de pescados, a controle de doenças, a purificação da água, atividades de recreação, entre outros (Holmlund, & Hammer, 1999; Lynch et al., 2016). No entanto, a introdução de espécies não-nativas pode resultar em perdas funcionais e taxonômicas, além de impactar negativamente serviços ecossistêmicos e causar prejuízos econômicos e ecológicos (Villegér et al., 2017; Leal et al., 2021). Espécies não-nativas são aquelas que vivem fora de suas áreas de distribuição natural (Vitule et al., 2019), e suas introduções podem ser especialmente problemáticas em países com dimensões continentais, como o Brasil e a China (Frehse et al., 2016; Kang et al., 2017; Rocha et al., 2023). Os impactos negativos incluem a diminuição da riqueza, densidade e distribuição de populações nativas, além do declínio da pesca de subsistência (Pelicice & Agostinho, 2009; Vitule et al., 2012; Pelicice et al., 2017; Rodrigues et al., 2018; Doria et al., 2020; Franco et al., 2022). No Brasil, a construção de diversas barragens, modificou profundamente a paisagem de diversos sistemas fluviais, alterando as condições físicas, químicas, geomorfológicas e hidrológicas dos rios (Agostinho et al., 2016; Duponchelle et al., 2021). Tais mudanças exercem forte pressão seletiva sobre as comunidades aquáticas pré-existentes, pois nem todas as espécies podem colonizar ou manter populações autossustentáveis nesse novo sistema (Agostinho et al. 2007), favorecendo a invasão e estabelecimento de espécies não-nativas (Pelicice et al., 2013; Agostinho et al., 2016; Ruaro et al., 2019). Assim, aumentando taxa de introdução de peixes aumentou rapidamente a partir dos anos 1980, impulsionada principalmente por programas de estocagem de peixes e aquicultura, para mitigar os impactos das represas nos recursos pesqueiros (Vitule, 2009; Agostinho et al., 2015; Queiroz-Sousa et al., 2018). Até 1990, as espécies não-nativas eram predominantes nos programas de estocagem nas regiões Sul e Sudeste do Brasil (Agostinho et al., 2007). Exemplos notáveis incluem a tilápia-do-Nilo (Oreochromis niloticus (Linnaeus, 1758)), promovida por órgãos estaduais e pisciculturas, e a introdução de espécies para aquarismo, como Dawkinsia arulius (Jerdon, 1849) e Poecilia velifera (Regan, 1914) (Magalhães & Vitule, 2013; Pelicice et al., 2017; Bezerra et al., 2019). 7 Um exemplo significativo é a bacia do rio Paraná, onde a construção da Usina Hidrelétrica de Itaipu inundou as Cataratas das Sete Quedas. Tal modificação, além da introdução intencional de diversas espécies de outras ecorregiões brasileiras (Garcia et al., 2018), permitiu a disseminação de várias espécies do Baixo Paraná para o Alto Paraná (Langeani et al., 2007; Pelicice et al., 2017). Outro exemplo é a bacia do rio Paraíba do Sul, vizinha a bacia do Alto Paraná, também é impactada por ações antropogênicas principalmente nas áreas da porção paulista, resultando em um mosaico complexo, composto por pastagens e áreas urbanas (Marques et al., 2021). Nessa bacia, concentra-se a maior criação de peixes ornamentais da América do Sul, que atende mais de 70% da demanda brasileira por peixes de aquário ( Magalhães et al., 2021). Enquanto a bacia do rio Paraná apresenta um número maior de espécies não-nativas (n = 116), a bacia do Paraíba do Sul tem a maior porcentagem de espécies introduzidas em relação ao conjunto de regional de nativas (43%) (Bueno et al., 2021). Sendo a biodiversidade e serviços ecossistêmicos fundamentais para o bem-estar humano e sustentabilidade ambiental (Cucherousset & Olden, 2011; Bernery et al., 2023), compreender os mecanismos e impactos das invasões biológicas é crucial para a gestão e conservação dos ecossistemas aquáticos, especialmente em um país megadiverso como o Brasil (Bezerra et al., 2019; Rocha et al., 2023). A variação temporal no impacto ecológico pode ocorrer por meio de abundâncias populacionais invasoras, muitas vezes variando com o tempo desde sua introdução (Vilizzi et al., 2021). Assim, espécies invasoras podem levar décadas para mostrar seus impactos, podendo inicialmente ser subestimadas (Courchamp et al., 2017), e avaliar e comparar os impactos de espécies não-nativas de diferentes grupos tróficos é essencial para entender seus efeitos em diversos níveis biológicos dos ecossistemas nativos (Bernery et al., 2023). Os efeitos tendem a ser negativos na diversidade de espécies que ocupam o mesmo nível trófico, enquanto tendem a ser positivos ou neutros na diversidade de espécies em níveis tróficos mais altos (a "hipótese da posição trófica relativa"; Thomsen et al., 2014; Bradley et al., 2019). Predadores introduzidos podem substituir ou diminuir abundância de espécies nativas do mesmo nível trófico pela predação intra-guilda ou competição, deslocando-os de habitats ideais, além de diminuir a diversidade de níveis tróficos mais baixos pela pressão predatória, simplificando estrutura da cadeia alimentar (Bøhn et al., 2008; David et al., 2017). Uma vez que todas as espécies exercem o papel de predador ou presa nas redes alimentares, a estrutura da comunidade também pode ser controlada alternativamente pelo consumo na interação predador-presa ou pela produção e disponibilidade de recursos (Hairston Jr. & Hairston, 1993; Thomsen et al., 2014). Quando a estrutura da comunidade de peixes é dominada pela interação predador-presa, denomina-se o efeito cascata “top- down”, em contraste, no domínio da produção e disponibilidade de recursos, têm-se o efeito cascata 8 “bottom-up” (Mcqueen et al., 1989; Ware & Thomson, 2005). Em sistemas aquáticos oligotróficos, o efeito “top-down” sobre a estrutura da comunidade tende a ter maior dominância do que nos sistemas eutróficos (Mcqueen et al., 1989), pois espécies piscívoras se beneficiam da alta disponibilidade de peixes pequenos e sedentários nos reservatórios (Agostinho et al., 2016), além do estímulo da habilidade sensorial da visão praticado no forrageamento (Hahn et al., 2008; Franco et al., 2022). A corvina Plagioscion squamosissimus (Heckel, 1840), nativa da bacia Amazônica, foi introduzida inicialmente no Nordeste do Brasil nos anos de 1940 e em diversas bacias do Sudeste na década de 1960 por programas de estocagem de peixes (Agostinho et al., 2007; Queiroz-Sousa, et al., 2018). Em todos os ambientes obteve sucesso, estando entre as espécies dominantes em vários reservatórios, sendo, em alguns, uma das principais espécies para pesca comercial (Agostinho et al., 2007). A espécie apresenta hábito alimentar considerado carnívoro, com a dieta da fase larval composta por diversos insetos aquáticos e na fase juvenil consumindo principalmente camarão (Neves et al., 2015), e quando adultos consumindo predominantemente peixes de pequeno a médio porte (e.g. Astyanax sp., Gymnotus sp. e Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1837)) (De Almeida et al., 1997; Bennemann et al., 2006). Embora os peixes carnívoros são considerados os invasores potencialmente mais bem- sucedidos, peixes considerados de menor nível trófico, porém generalistas, também podem se favorecer a invasão biológica devido a plasticidade alimentar (Gido & Franssen, 2007; Agostinho et al., 2015; Tonella et al., 2018. Por exemplo, o porquinho Geophagus sveni Lucinda, Lucena & Assis, 2010 é um ciclídeo de pequeno porte (< 20 cm), nativo da bacia Araguaia-Tocantins, e teve seu primeiro registro no rio Tietê em meados dos anos 2000 (Moretto et al., 2008). Desde então foi considerada uma espécie não-nativa estabelecida na bacia do alto rio Paraná (Gois et al., 2015), muito atribuído a sua estratégia de oportunismo trófico. Em reservatórios da bacia do alto rio Paraná seus hábitos alimentares demonstram um amplo aspecto consumindo preferencialmente insetos aquáticos, moluscos, detritos e plantas aquáticas (Gois et al., 2015; Kliemann et al., 2018; Orlandi Neto et al., 2024). A longo prazo, as respostas das espécies introduzidas de diferentes posições na estrutura trófica, como é o caso de P. squamosissimus e G. sveni mencionadas acima, e seus ambientes invadidos são pouco estudadas e/ou comparadas, apresentando um desafio para prever os efeitos crônicos de uma invasão (Ricciardi & Maclsaac, 2011; Tonella et al., 2018). Utilizando dados de monitoramento pesqueiro do ano de 1992 até 2016 dos reservatórios de Ilha Solteira, Jupiá, Porto Primavera e Três Irmãos da bacia do Alto rio Paraná, e no reservatório de Jaguari da bacia do rio Paraíba do Sul (Figura 1, Material Suplementar Quadro 1), nós investigamos o potencial modificador dessas duas espécies não-nativas sobre a composição e estrutura da ictiofauna nos reservatórios e testamos se: (1) a estrutura 9 e composição da assembleia de peixes em reservatório da bacia do rio Paraíba do Sul foram alteradas após a introdução e invasão de P. squamosissimus (corvina); (2) a estrutura e composição da assembleia de peixes em reservatórios da bacia do alto rio Paraná foram alteradas após a introdução e invasão de G. sveni (porquinho); (3) a perda de espécies nativas local e o potencial invasivo variam de acordo com a posição trófica (ou guilda trófica) da espécie não-nativa invasora. Na presente tese, cada uma dessas hipóteses foi desenvolvida como um capítulo distinto. 1. A estrutura e composição da assembleia de peixes em reservatório da bacia do rio Paraíba do Sul foram alteradas após a introdução e invasão de P. squamosissimus (corvina) – Capítulo 1 2. A estrutura e composição da assembleia de peixes em reservatórios da bacia do alto rio Paraná foram alteradas após a introdução e invasão de G. sveni (porquinho) e S. setepele – Capítulo 2 3. A perda de espécies nativas local e a invasividade variam de acordo com a posição trófica (ou guilda trófica) da espécie não-nativa invasora – Capítulo 3. A inclusão de S. setepele foi devida a verificação de sua introdução concomitante à de G. sveni na bacia do Alto rio Paraná. Sendo assim, o estudo focou-se em avaliar os efeitos temporais da invasão das espécies de peixes não-nativos P. squamosissimus e G. sveni, bem como da espécie adicional S. setepele sobre a ictiofauna em diferentes reservatórios neotropicais. Além disso, investigou-se se a posição do invasor na estrutura trófica influencia seu potencial de invasividade e na perda de riqueza e diversidade de espécies nativas. Tais avaliações foram realizadas por meio da composição e índices ecológicos taxonômicos, funcionais e filogenéticos da estrutura da assembleia de peixes em reservatórios neotropicais, durante o processo de invasão de P. squamosissimus e G. sveni, e verificação de possíveis variações temporais da abundância local e de potenciais competidores em relação à abundância de tais invasores. Posteriormente, serão verificamos possíveis perdas da diversidade local das espécies nativas em decorrência de suas respectivas invasões e, iremos caracterizar e comparar a invasividade de P. squamosissimus e G. sveni. 10 Figura 1. Área de estudo do trabalho, com localização dos 17 pontos amostrais (pontos vermelhos) em reservatórios da bacia do Alto rio Paraná (ISA – Ilha Solteira, TIR – Três Irmãos, JUP – Jupiá e PPR – Porto Primavera) e bacia do rio Paraíba do Sul (JAG – Jaguari) no estado de São Paulo, Sudeste do Brasil. Referências Bibliográficas Agostinho, A. A., Gomes, L. C., & Pelicice, F. M. (2007). Ecologia e manejo de recursos pesqueiros em reservatórios do Brasil. Agostinho, A. A., Gomes, L. C., Santos, N. C., Ortega, J. C., & Pelicice, F. M. (2016). Fish assemblages in Neotropical reservoirs: Colonization patterns, impacts and management. Fisheries Research, 173, 26-36. Agostinho, A. A., Suzuki, H. I., Fugi, R., Alves, D. C., Tonella, L. H., & Espindola, L. A. (2015). Ecological and life history traits of Hemiodus orthonops in the invasion process: Looking for clues at home. Hydrobiologia, 746(1), 415-430. Bennemann, S. T., Capra, L. G., Galves, W., & Shibatta, O. A. (2006). 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Testamos a hipótese de que a invasão da corvina (Plagioscion squamosissimus) alterou a estrutura das assembleias de peixes em um reservatório neotropical. Usando dados de monitoramento de longo prazo da represa de Jaguari (bacia do rio Paraíba do Sul), Brasil, calculamos métricas taxonômicas (riqueza, equitabilidade e diversidade beta), funcionais (riqueza, equitabilidade e diversidade beta) e filogenéticas (riqueza, dispersão e diversidade beta) da diversidade das assembleias de peixes por ano e as correlacionamos com a abundância do peixe invasor. Também correlacionamos a abundância da corvina com potenciais competidores. Verificamos que a invasão de P. squamosissimus afetou as três facetas da diversidade. A diversidade alfa diminuiu após a invasão, enquanto a diversidade beta (tanto taxonômica como funcional) e a dispersão filogenética aumentaram à medida que a abundância de P. squamosissimus aumentou. Também registramos o declínio da espécie carnívora e nativa, Oligosarcus hepsetus, pela invasão da corvina. Plagioscion squamosissimus foi bem-sucedida no processo de invasão e tornou-se o predador mais abundante no reservatório poucos anos após seu primeiro registro. As estratégias generalistas de reprodução e alimentação desse predador, e a relação filogenética distante com a ictiofauna local, podem ter facilitado o seu sucesso. Concluímos que a invasão de P. squamosissimus afetou negativamente a biodiversidade local através de perdas em suas estruturas taxonômica, funcional e filogenética. Introdução Espécies não-nativas são definidas como aquelas que vivem fora de suas áreas naturais (Lockwood et al., 2013), sendo consideradas invasoras quando se estabelecem em uma nova área, onde se tornam abundantes/dominantes, e representam uma ameaça à biodiversidade local (Colautti & Richardson, 2009). A introdução de peixes não-nativos tornou-se globalmente comum em sistemas de água doce desde o século XIX (Welcomme, 1988; Lockwood et al., 2013). Os peixes têm sido transportados e introduzidos fora de suas áreas de ocorrência natural por muitas razões, incluindo aquicultura, aquarismo, armazenamento, pesca desportiva e iscas (Lockwood et al., 2013). No Brasil, a taxa de introdução de peixes aumentou rapidamente no século XX (Welcomme, 1988), impulsionada por programas de armazenamento em reservatórios e aquicultura (Nobile et al., 2020). Plagioscion squamosissimus, popularmente conhecido como corvina e nativa da bacia amazônica, foi introduzida 17 em vários reservatórios do sudeste do Brasil na década de 1980 (Agostinho et al., 2007; Queiroz-Sousa et al., 2018). Plagioscion squamosissimus é uma espécie de desova parcelada, com ovos pequenos, pelágicos e flutuantes, e uma alta capacidade de dispersão e colonização de novos ambientes (Queiroz-Sousa et al., 2018). A origem exata desses indivíduos introduzidos não é clara, e duas décadas após seu primeiro registro na bacia do rio Paraíba do Sul, os efeitos desse predador sobre a ictiofauna local permaneciam desconhecidos. No entanto, essa espécie teve sucesso em se estabelecer em ambientes lênticos, tornando-se dominante e uma das principais espécies para a pesca comercial em vários reservatórios (Queiroz-Sousa et al., 2018; Brito et al., 2020). Tal espécie também apresenta hábito alimentar generalista carnívoro com mudanças ontogenéticas na dieta, consumindo principalmente insetos aquáticos durante os estágios larvais e juvenis, enquanto os adultos se alimentam predominantemente de peixes e camarões (Neves et al., 2015). De fato, as espécies de peixes carnívoros são os invasores potencialmente mais bem sucedidos, uma vez que os seus recursos alimentares são geralmente altamente disponíveis durante a fase de estabelecimento de uma invasão (Moyle & Light, 1996). Dado que as mudanças na estrutura das comunidades biológicas nativas tendem a ser cumulativas e lentas, e os impactos podem levar anos para se tornarem detectáveis (Strayer et al. 2006), a compreensão das consequências e da importância da dinâmica de invasão requer a análise de grandes conjuntos de dados temporais que usam definições claras e interpretações cuidadosas (Strayer, 2012). Uma vez introduzidas, espécies não-nativas podem se estabelecer em uma comunidade nativa local e extirpar organismos através de uma variedade de mecanismos relacionados a interações ecológicas, como predação e competição (Bøhn et al., 2008; Pereira & Vitule, 2019). Vários estudos em reservatórios neotropicais indicam que predadores não-nativos podem alterar a diversidade de peixes, afetando a distribuição e a riqueza de espécies da estrutura taxonômica da comunidade (Pelicice & Agostinho, 2009; Pereira & Vitule, 2019; Brito et al., 2020; Fragoso-Moura et al., 2016). A extirpação, substituição e diminuição das populações de espécies nativas têm sido relatadas à escala local, levando a mudanças na composição (Kitchell et al., 1997; Baxter et al., 2004; Britton, 2022). Tais mudanças de composição ao longo do tempo, quer impliquem o aumento (diferenciação) ou a diminuição (homogeneização) da diversidade beta, têm consequências ecológicas e evolutivas significativas (Olden et al., 2004; Daga et al., 2015). A sua resposta direcional depende de vários fatores, incluindo a escala geográfica e o grau de invasão (Olden & Poff, 2004; Toussaint et al., 2014, 2018). Atualmente, um número crescente de estudos tem-se centrado na exploração da diversidade funcional e filogenética das comunidades, fornecendo facetas adicionais de informação e melhorando os métodos clássicos de avaliação da biodiversidade (Li et al., 2020; Nakamura et al., 2020; Pérez- Toledo et al., 2022). A diversidade funcional informa sobre as características dos organismos e as 18 combinações de traços funcionais que podem afetar o seu desempenho num ambiente e os seus efeitos no funcionamento do ecossistema (Villéger et al., 2008). A diversidade filogenética transmite informações sobre as relações evolutivas entre espécies e pode refletir eventos na história evolutiva das assembleias (Leibold et al., 2010). As consequências da invasão de peixes na diversidade funcional (i.e., atributos ecológicos) e filogenética das comunidades de peixes têm sido documentadas principalmente em grandes escalas (ex.: Olden et al., 2006; Ricciardi & Mottiar, 2006; Matsuzaki et al., 2016; Milardi et al., 2020), com apenas alguns estudos em ambientes neotropicais (Rojas et al. 2021; Souza et al., 2021). Mudanças na diversidade funcional resultam de diferenças entre os traços funcionais das espécies (Villéger et al., 2008; Britton, 2022), que, especialmente para espécies raras, desempenham papéis críticos na manutenção dos processos ecológicos (Leitão et al., 2016). Mudanças na estrutura e na composição de espécies da comunidade causadas por invasões biológicas podem afetar as facetas da diversidade funcional de diferentes maneiras (Milardi et al., 2019; Renault et al., 2022). A invasão por espécies de peixes carnívoros pode resultar numa diminuição substancial da diversidade taxonômica e funcional (Matsuzaki et al., 2016), induzindo mudanças nos índices funcionais das comunidades invadidas e alterando as identidades funcionais da comunidade (Shuai et al., 2018), reduzindo as populações de espécies residentes através da competição e da predação (Franco et al., 2022). Além disso, as espécies invasoras podem diminuir a diversidade filogenética alfa ao contribuir para a extirpação de espécies nativas com características filogenéticas distintas, o que pode aumentar a dissimilaridade na comunidade residente (Cucherousset & Olden, 2011; Loiola et al., 2018). No entanto, os padrões de diversidade filogenética em resposta a peixes invasores ainda não são claros (Wang et al., 2021; Renault et al., 2022). Atualmente quando se observa o crescimento de registros de espécies não-nativas nos ecossistemas aquáticos neotropicais (Gubiani et al., 2018), a investigação dos padrões taxonômicos, funcionais e filogenéticos das assembleias de peixes pode fornecer informações sobre os fatores que impulsionam as mudanças na comunidade (Villéger et al., 2010; Li et al., 2020). Mudanças na estrutura da comunidade podem resultar em recursos subutilizados, o que pode reduzir a resistência biótica local devido a menores interações competitivas entre as espécies residentes e o invasor (Bennett et al., 2014; Renault et al., 2022). Aqui, investigamos as mudanças nessas três esferas de diversidade das assembleias de peixes em escala local como um possível resultado da invasão do P. squamosissimus em um reservatório no sudeste do Brasil. Esperamos que a riqueza, a equitabilidade e a diversidade beta, tanto a nível taxonômico como funcional, e os atributos filogenéticos (riqueza, distância e beta) estejam negativamente correlacionados com a abundância de P. squamosissimus através do declínio local das espécies por mecanismos competitivos e predatórios. Nossa hipótese é que a invasão de P. 19 squamosissimus alterou a estrutura taxonômica, funcional e filogenética da diversidade da comunidade de peixes. Material e Métodos Área de estudo e amostragem A bacia do rio Paraíba do Sul está localizada na região do Atlântico Leste do Brasil e abrange 184 municípios e drena águas do leste de São Paulo, sul de Minas Gerais e estado do Rio de Janeiro. A maioria das barragens construídas nessa bacia é de porte intermediário, como o reservatório da Usina Hidrelétrica (UHE) Jaguari, com capacidade instalada de 27,6 MW (ONS, 2020). O reservatório da UHE Jaguari foi inaugurado em 1972, possui uma área de 60,92 km2, volume total de 1.399.106 m3, vazão média mensal de 28 m³.s-1 e altitude média de 623 m.a.n.m, sendo a pastagem e a agricultura as principais atividades de uso do solo na bacia (AGEVAP, 2014). Utilizamos dados coletados pelo programa de manejo pesqueiro da Companhia Energética de São Paulo (CESP) realizados trimestralmente de 2001 a 2016 em três pontos de coleta no reservatório Jaguari: Represa Jaguari, Rio Jaguari e Rio do Peixe (Figura 1). As três áreas têm florestas/fragmentos florestais e pastagens como uso predominante do solo. Os peixes foram coletados com redes de emalhar (30, 40, 50, 60, 70, 80, 90, 100, 120, 140, 160, 200 mm, detalhes em Material suplementar Quadro 2) com altura de 2 metros expostas por 24 h em cada local de amostragem, contados e identificados até o menor nível taxonômico possível, utilizando referências especializadas para a bacia hidrográfica (Bizerril, 1999). A matriz de abundância dos indivíduos amostrados foi transformada em valores de captura por unidade de esforço (CPUE) gerados a partir do número de indivíduos capturados por 1000 m2 de rede de emalhar durante 24 h. Os valores dos dados limnológicos de condutividade elétrica (µS/cm), turbidez (UNT), oxigênio dissolvido (mg/L), pH e temperatura da água (ºC) no mesmo período (2001 a 2016) foram obtidos por meio de publicações de dados abertos da CETESB (Companhia Ambiental Estado São Paulo; https://cetesb.sp.gov.br/aguas-interiores/publicacoes-e-relatorios/), e do nível da água (metros) do reservatório pela ONS (Operador Nacional do Sistema Elétrica; https://www.ons.org.br/paginas/resultados-da-operacao/historico-da-operacao). Os dados abertos publicados pela CETESB eram mensurados trimestralmente ou quadrimestralmente, dependendo do ano, em pontos próximos a barragem. Posteriormente, os dados foram padronizados expressando cada variável em unidades de desvio padrão com relação a uma média igual a zero (Material suplementar Tabela 1). 20 https://cetesb.sp.gov.br/aguas-interiores/publicacoes-e-relatorios/ https://www.ons.org.br/paginas/resultados-da-operacao/historico-da-operacao Figura 1. Mapa do reservatório de Jaguari (bacia do rio Paraíba do Sul), Brasil com indicação dos pontos amostrais. BAR = barragem da represa Jaguari; PEI = rio do Peixe; JAG = rio Jaguari. Análise dos dados Para investigar a dinâmica temporal da invasão de P. squamosissimus no reservatório de Jaguari, bem como a flutuação temporal da abundância da espécie dominante, foram ajustados Modelos Aditivos Generalizados (GAMs) (função "gam" do pacote mgcv (Wood, 2006)). Os GAMs são ferramentas estatísticas flexíveis, adequadas para obter ajustes não lineares para qualquer estrutura de dados (Wood, 2006). Esses modelos foram construídos com distribuição de família gaussiana incluindo abundância P. squamosissimus e as espécies mais abundantes como variáveis resposta, o fator o ano como variável fixa e o local como variável aleatória, aninhado dentro do ano. Para investigar os possíveis efeitos da invasão de P. squamosissimus na estrutura da comunidade, calculamos índices de diversidade taxonômica, funcional e filogenética para cada amostra de local por ano. A riqueza de espécies, o índice de Simpson (Magurran, 2003) e a diversidade 21 beta temporal baseada no índice de Jaccard (dados de presença/ausência, Magurran et al., 2019) foram utilizados como índices de diversidade taxonômica. As funções "specpool" e "diversity" do pacote vegan (Oksanen et al., 2019) e "beta.pair" do pacote betapart (Baselga & Orme, 2012) foram utilizadas para calcular a riqueza de espécies, o índice de Simpson e a diversidade beta temporal, respectivamente. Para a caraterização da diversidade funcional, a riqueza funcional (FRic), a uniformidade funcional (FEve) e a diversidade beta funcional (Villéger et al., 2008, 2013) foram calculadas com base na distância de Gower (Gower, 1971). Essas medidas foram quantificadas com base nos dados relativos aos traços funcionais de cada espécie: guilda trófica (detritívoro, onívoro, insetívoro, piscívoro, invertívoro ou herbívoro), posição da boca (inferior, subterminal, terminal ou superior), cuidado parental (sim ou não), migração (sim ou não), uso do habitat (demersal, bentopelágico ou pelágico) e tamanho máximo (A - <11 cm; B - 11-20 cm; C - 21-40 cm; D - 41-80 cm; F - >80) obtidos por periódicos científicos (Teresa & Casatti, 2012; Oliveira et al., 2018) e o site FishBase (http://www.fishbase.org). Tais traços enquadram dimensões-chave da história de vida, habitat, aspectos tróficos e morfológicos de cada espécie e permitem expressar seu perfil funcional na comunidade (Winemiller et al., 2015). A riqueza e a equitabilidade funcionais foram calculadas utilizando a função "dbFD" do pacote FD (Laliberté & Legendre, 2010). A diversidade beta funcional foi calculada como a matriz de dissimilaridade Jaccard funcional com a matriz site-by-species e traços funcionais (vetores de traços PCoA) usando a função "functional.beta.pair" do pacote betapart (Baselga e Orme, 2012). Os potenciais competidores de P. squamosissimus foram identificados com base na similaridade funcional pelo critério de distância no agrupamento hierárquico da média dos grupos funcionais, permitindo identificar as espécies que compartilham características funcionais semelhantes e potenciais interações competitivas (Pla et al., 2012). Para caracterizar a diversidade filogenética, geramos uma árvore de classificação filogenética utilizando a distância de classificação como uma medida representativa da distância filogenética (Tucker et al., 2017). Primeiro, geramos uma árvore filogenética com base nas sequências COI (citocromo oxidase I) obtidas do GenBank para cada espécie identificada. A árvore foi construída por estimativa de união de vizinhos com base nas distâncias genéticas calculadas usando o modelo de dois parâmetros de Kimura. A partir da árvore filogenética e das distâncias genéticas, calculamos a diversidade alfa-filogenética quantificando a riqueza filogenética (PD Faith) e a distância média ponderada entre os táxons mais próximos (MNTD), respetivamente, utilizando as funções "pd" e "mntd" do pacote "picante" (Kembel, et al., 2020). Em seguida, utilizamos a função "phylo.beta.pair" do pacote "betapart" para calcular as três matrizes de dissimilaridade filogenética de Jaccard que foram utilizadas para representar os aspectos globais da diversidade filogenética beta. 22 Foram realizadas regressões para avaliar o efeito da CPUE do invasor P. squamosissimus (variável fixa) sobre as variáveis de resposta (índices taxonômicos, funcionais e filogenéticos e CPUE dos competidores). Ano e local foram introduzidos como variáveis aleatórias para contabilizar e controlar o efeito temporal e o aninhamento espacial. Esses modelos foram construídos com modelos lineares generalizados mistos (GLMMs). Os pressupostos de linearidade, homocedasticidade e normalidade foram verificados por inspeção visual de todas as variáveis medidas, através de histogramas, densidade e gráficos Q-Q (Material suplementar Figura S1). Os modelos do índice de Simpson e da riqueza funcional (FRic) utilizaram distribuições gama para satisfazer os pressupostos do modelo, sendo também adequados para dados positivos e contínuos (Zuur et al., 2009). As distribuições binomiais negativas foram usadas para ajustar os modelos de CPUEs dos competidores porque se adequam com a variabilidade extra (overdispersão) que não é explicada pelos modelos de Poisson padrão e também pode ser estendida para tratar de zeros inflacionados (Zuur & Ieno, 2016). Os modelos foram construídos usando a CPUE de P. squamosissimus transformada com log10(x + 1) para um melhor ajuste da distribuição de dados. Os GLMMs foram construídos com a função "lmer" para modelos em distribuição gaussiana, "glmer" em distribuição gama e "glmer.nb" em distribuição binomial negativa, todos do pacote lme4 (Bates et al., 2015). Também realizamos a análise de redundância (RDA) para investigar a relação da composição da fauna de peixes com as variáveis limnológicas (oxigênio dissolvido, pH, turbidez, condutividade elétrica, temperatura da água e variação do nível da água). A RDA foi performada usando como variável resposta a matriz de abundância das espécies transformadas em Hellinger (Legendre, 2019), e os valores das médias anuais dos parâmetros ambientais como variáveis explicativas. Realizou-se a seleção progressiva das variáveis explicativas identificando as variáveis mais importantes que explicam a composição da fauna. A análise RDA foi realizada com a função “rda” seguida da “ordiR2step” do pacote “vegan” (Oksanen et al. 2019). Todas as análises foram realizadas utilizando o software estatístico R (R Development Core Team, 2011). O nível de significância foi fixado em α < 0,05. Os índices de diversidade foram calculados excluindo a CPUE de P. squamosissimus para evitar raciocínio circular. 23 Resultados O conjunto de dados consistiu num total de 12.157 indivíduos de peixes pertencentes a seis ordens, 15 famílias e 29 espécies (Quadro 1). Astyanax lacustris (Lütken, 1875) (n = 4 085), P. squamosissimus (n = 3 398), Psalidodon parahybae (Eigenmann, 1908) (n = 1 122), Crenicichla lacustris (Castelnau, 1855) (n = 1 017) e Oligosarcus hepsetus (Cuvier, 1829) (n = 666) foram as espécies mais abundantes. Dessas cinco espécies, P. squamosissimus é a única não-nativa. A abundância de P. squamosissimus aumentou ao longo dos anos (p < 0,01, F = 41, R2 ajustado = 0,86) sem variação significativa entre os locais (p = 0,9, F = 0,08, R2 ajustado = 0). A abundância permaneceu próxima de zero, com baixa variação, até 2007, quando houve um aumento acentuado na abundância média anual e assim permaneceu nos anos seguintes (Figura 2). A abundância de A. lacustris não se alterou significativamente com o tempo (p = 0,3, F = 0,1, R2 ajustado = 0, Figura 2), enquanto a de P. parahybae diminuiu após 2009 (p = 0,001, F = 3,7, R2 ajustado = 0,33, Figura 2), a de C. lacustris aumentou durante 2004-2007, com uma diminuição a partir de 2010 e um novo aumento no último ano amostrado (p = 0,001, F = 3,7, R2 ajustado = 0,33, Figura 2), e o de O. hepsetus diminuiu gradualmente ao longo do tempo (p < 0,001, F = 5,9, R2 ajustado = 0,41, Figura 2). Quadro 1. Espécies registradas entre 2001 e 2016 no reservatório de Jaguari, bacia do rio Paraíba do Sul, Brasil. Ordem Família Espécies Contagem Acathuriformes Sciaenidae Plagioscion squamosissimus (Heckel, 1840) 3398 Characiformes Anostomidae Leporinus copelandii Steindachner, 1875 4 Megaleporinus conirostris (Steindachner, 1875) 1 Megaleporinus macrocephalus (Garavello & Britski, 1988) 1 Bryconidae Brycon insignis Steindachner, 1877 3 Brycon opalinus (Cuvier, 1819) 1 Characidae Astyanax lacustris (Lütken, 1875) 4085 Oligosarcus hepsetus (Cuvier, 1829) 666 Psalidodon parahybae (Eigenmann, 1908) 1122 Erythrinidae Hoplias aff. malabaricus (Bloch, 1794) 31 Prochilodontidae Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) 32 Continua 24 Continuação Ordem Família Espécies Contage m Characiformes Serrasalmidae Metynnis maculatus (Kner, 1858) 344 Parodontidae Apareiodon sp. Eigenmann, 1916 1 Cichliformes Cichlidae Cichla cf. monoculus (Spix and Agassiz, 1831) 415 Coptodon rendalli (Boulenger, 1897) 107 Crenicichla lacustris (Castelnau, 1855) 1017 Crenicichla sp. 380 Geophagus brasiliensis (Quoy and Gaimard, 1824) 118 Oreochromis niloticus (Linnaeus, 1758) 16 Gymnotiformes Gymnotidae Gymnotus carapo (Linnaeus, 1758) 95 Gymnotus pantherinus (Steindachner, 1908) 12 Sternopygidae Eigenmannia virescens (Valenciennes, 1842) 3 Siluriformes Callichthyidae Callichthys callichthys (Linnaeus, 1758) 1 Hoplosternum littorale (Hancock, 1828) 90 Ictaluridae Ictalurus punctatus (Rafinesque, 1818) 3 Loricariidae Hypostomus luetkeni (Steindachner, 1877) 8 Pimelodidae Pimelodus maculatus La Cepède, 1803 2 Rhamdia quelen (Quoy and Gaimard, 1824) 198 Synbranchiformes Synbranchidae Synbranchus marmoratus Bloch, 1795 3 Os modelos lineares mistos generalizados indicaram que houve correlações significativas da CPUE de P. squamosissimus com indicadores da estrutura taxonômica das assembleias de peixes. A CPUE do invasor foi negativamente correlacionada com a riqueza de espécies e o índice de Simpson (Figura 3a-b), e positivamente correlacionada com a diversidade beta (Figura 3c). Na estrutura funcional das assembleias de peixes, a CPUE de P. squamosissimus foi negativamente correlacionada com a riqueza funcional e a equitabilidade (Figura 3d-e), enquanto houve uma correlação positiva com a diversidade funcional beta (Figura 3f). Foram observadas alterações nos índices de diversidade filogenética para o PD Faith e MNTD. A CPUE de P. squamosissimus apresentou uma correlação 25 negativa com a PD Faith (Figura 3g) e positiva com a MNTD (Figura 3h). Não foi observada uma associação significativa com a diversidade filogenética beta (Figura 3i). O agrupamento hierárquico de características funcionais agrupou o peixe nativo O. hepsetus como o potencial competidor mais próximo de P. squamosissimus (Figura 4). As CPUEs de P. squamosissimus e O. hepsetus foram negativamente correlacionadas (Figura 5; Tabela 1). A análise de redundância indicou que a variação explicada pelo conjunto total de variáveis ambientais não foi significativa, contudo, a seleção progressiva identificou a variável de pH como o melhor preditor ambiental da variação da composição da fauna (R2 ajustado = 8%; F = 2,7; p = 0,04) (Figura 6). Figura 2. Dinâmica temporal do invasor Plagioscion squamosissimus e das espécies nativas mais comuns, Astyanax lacustris, Crenicichla lacustris, Oligosarcus hepsetus e Psalidodon parahybae, no reservatório de Jaguari (bacia do rio Paraíba do Sul), Brasil. Os pontos representam os valores médios da captura por unidade de esforço para cada local de amostra em cada ano. As linhas representam os termos de suavização do modelo misto aditivo geral para a CPUE das espécies de peixes. 26 Figura 3. Tendências nos índices de diversidade taxonômica, funcional e filogenética da fauna de peixes nativos em relação à abundância do invasor Plagioscion squamosissimus no reservatório de Jaguari (bacia do rio Paraíba do Sul), Brasil. (a) Riqueza de espécies, (b) Índice de Simpson, (c) Diversidade beta taxonômica, (d) Riqueza funcional (Fric), I Equitabilidade funcional (FEve), (f) Diversidade beta funcional, (g) Riqueza filogenética (Faith PD), (h) Distância média entre táxons mais próximos (MNTD), (i) Diversidade beta filogenética. Os pontos representam os valores observados para cada amostra de local em cada ano. As linhas representam o termo do modelo linear generalizado de efeitos mistos para índices taxonômicos, funcionais e filogenéticos, e as áreas sombreadas representam os intervalos de confiança (95%). As linhas azuis representam os modelos significativos (p < 0,05). 27 Tabela 1. Modelos Lineares Generalizados de Efeitos Mistos relacionando a abundância da corvina Plagioscion squamosissimus com atributos da estrutura taxonômica, funcional e filogenética da fauna de peixes e a abundância de competidores no reservatório de Jaguari (bacia do rio Paraíba do Sul), Brasil. FRic = Riqueza funcional; Feve = Equitabilidade funcional; Faith PD = Riqueza filogenética; MNTD = Distância média entre táxons mais próximos. Variável Coeficiente Intervalo de confiança de 95% R2 ajustado Valor de P Taxonômica Riqueza -1.33 -1.90 – -078 0.33 <0.001 Simpson index -0.09 -0.15 – -0.01 0.19 0.04 Beta 0.04 0.01 – 0.09 0.11 0.03 Funcional FRic -0.35 -0.54 – -0.16 0.25 0.002 FEve -0.01 -0.04 – 0.02 0.2 0.01 Beta 0.12 0.05 – 0.18 0.24 0.003 Filogenética Faith PD -0.12 -0.17 – -0.06 0.32 <0.001 MNTD 0.01 0.01 – 0.02 0.22 0.01 Beta 0.03 -0.01 – 0.06 0.01 0.12 Competidor nativo Oligosarcus hepsetus -0.97 -1.31 – -0.64 0.57 <0.001 28 Figura 4. Dendrograma funcional baseado em dissimilaridades de Gower com agrupamento baseado em valores médios de perfis de características do conjunto global de espécies (método UPGMA) do reservatório de Jaguari (bacia do rio Paraíba do Sul), Brasil. Coeficiente de correlação cofenética = 73% Figura 5. Modelo de regressão binomial negativa relacionando a abundância do invasor Plagioscion squamosissimus com seu competidor nativo Oligosarcus hepsetus no reservatório de Jaguari (bacia do 29 rio Paraíba do Sul), Brasil. A área sombreada representa os intervalos de confiança (95%). A linha azul representa o modelo significativo (p < 0,05). Figura 6. Ordenação pela análise de redundância da composição da fauna de peixes com as características limnológicas do reservatório do Jaguari, na bacia do rio Paraíba do Sul Todas as variáveis limnlógicas, foram padronizadas para média zero e desvio padrão um (z-score). Discussão Vários estudos têm demonstrado uma associação entre a introdução de grandes peixes piscívoros e uma diminuição da diversidade taxonômica da ictiofauna em reservatórios (Zaret & Paine, 1973; Latini & Petrere Jr, 2004; Pelicice & Agostinho, 2009; Sharpe et al., 2017). Nossos resultados indicam que a invasão de P. squamosissimus no reservatório de Jaguari causou mudanças locais na estrutura das assembleias de peixes em níveis taxonômico, funcional e filogenético. Corroborando nossa hipótese inicial, o aumento na abundância de P. squamosissimus foi negativamente correlacionado com os índices taxonômicos e funcionais de riqueza e equitabilidade, bem como com 30 a riqueza filogenética da comunidade local de peixes. Para além disso, a população do potencial competidor mais próximo do invasor, a espécie nativa O. hepsetus, diminuiu. Assim, nosso estudo indica impactos negativos sobre a biodiversidade nativa de moderada e grande magnitude, de acordo com o critério proposto por Blackburn et al. (2014). Até o registro de P. squamosissimus no reservatório de Jaguari, O. hepsetus era o predador dominante e um dos peixes mais importantes e abundantes nos reservatórios da bacia do rio Paraíba do Sul (Teixeira et al., 2005). As extinções causadas por invasões de peixes não são incomuns (Moyle & Light, 1996), apesar de esse cenário tender a se limitar à escala local (Rahel, 2002). No rio Doce, Barros et al. (2012) associaram o declínio das populações de espécies nativas à introdução de espécies não-nativas, incluindo P. squamosissimus, mas os mecanismos ecológicos não ficaram claros. Aqui, a correlação negativa entre a abundância do invasor e de O. hepsetus está possivelmente relacionada à sua semelhança em características funcionais e provável sobreposição de nicho. Como as dietas dessas duas espécies provavelmente se sobrepõem devido a preferências alimentares semelhantes (Botelho et al., 2007; Queiroz-Sousa et al., 2018), o declínio na abundância do predador nativo pode estar relacionado a fatores interespecíficos, como a competição por recursos alimentares com P. squamosissimus. Assim, o invasor pode afetar a distribuição do competidor nativo, diminuindo sua abundância ou deslocando-o de habitats ideais por meio da exclusão competitiva (Bøhn et al., 2008; Baumgartner et al., 2017; Franco et al., 2022). Além disso, espera-se que as espécies invasoras com maior aptidão física do que as espécies residentes tenham os maiores impactos sobre as comunidades nativas (MacDougall et al. 2009). Plagioscion squamosissimus é considerado um competidor dominante (Queiroz-Sousa et al., 2018) e provavelmente tenha vantagens sobre as espécies relacionadas devido à capacidade competitiva de tolerar flutuações em fatores limitantes, como pressão de pesca ou alteração de habitat (Queiroz-Sousa et al., 2018; Dutra et al., 2023). Além do efeito competitivo, as espécies piscívoras podem afetar as assembleias residentes por meio de predação (Bøhn et al., 2008) e, consequentemente, alterar a estrutura da comunidade local de peixes (Hixon & Jones, 2005). De fato, a correlação negativa de P. squamosissimus com a riqueza de espécies e o índice de diversidade de Simpson sugere fortemente uma perda de espécies e uma redução na equitabilidade taxonômica por esses mecanismos, o que se materializa como uma degradação da biodiversidade local. Em reservatórios, os impactos negativos sobre a ictiofauna decorrentes da predação e da exclusão competitiva por espécies não-nativas produzem mudanças reversíveis ou irreversíveis na estrutura da comunidade nativa (Blackburn et al., 2014; Franco et al., 2022), como a diminuição da riqueza, da diversidade (Clavero et al., 2013; Pelicice et al., 2015) e da abundância das populações (Franco et al., 2022). Como predador de topo, P. squamosissimus, comumente consome peixes pequenos (comprimento total < 200 mm) (Costa et al., 2020), o que pode diminuir a abundância 31 ou até mesmo causar a extinção local dessas espécies. Esses efeitos predatórios e competitivos podem interagir para aumentar a probabilidade de um clado inteiro extirpar da comunidade, juntamente com suas características fenotípicas, funcionais e ecológicas (Srivastava et al., 2012). Assim, a invasão de espécies piscívoras tende a reduzir a riqueza funcional e filogenética (Shuai et al., 2018; Rojas et al., 2021). A riqueza funcional pode ser influenciada pela riqueza de espécies, que pode restringir o alcance do espaço ocupado por características na dimensão funcional (Villéger et al., 2008; Renault et al., 2022), enquanto a equitabilidade funcional se aplica à distribuição da abundância relativa no espaço de nicho ocupado (Mason et al., 2005). No rio Doce, sudeste do Brasil, Souza et al. (2021) relataram uma diminuição na riqueza funcional concomitante com uma diminuição na riqueza taxonômica após a introdução de Cichla kelberi Kullander & Ferreira, 2006 e Pygocentrus nattereri Kner, 1858, ambos piscívoros. Aqui, a correlação negativa entre a abundância de P. squamosissimus e a riqueza e equitabilidade funcionais pode estar relacionada à perda do espaço de nicho ocupado (perda de características funcionais exclusivas) devido à perda de espécies e ao aumento da dominância do peixe invasor ou de outras espécies. Uma tendência semelhante também foi observada em assembleias de peixes nativos após o aumento da dominância de espécies não-nativas na planície de inundação do rio Paraná (Angulo-Valencia et al., 2022). Como a riqueza e a equitabilidade funcionais são bons indicadores da resistência biótica da comunidade, a redução dessas variáveis pode indicar uma menor interação biótica entre as espécies (como competição, predação, mutualismo, entre outras) criando lacunas ecológicas (Toussaint et al., 2014, 2018; Renault et al., 2022). Consequentemente, com menos interação biótica e um uso menos eficiente dos recursos, a comunidade pode ficar mais vulnerável a novas introduções ou invasões devidos aos nichos não explorados (Bennett et al., 2014; Renault et al., 2022). No presente estudo, a riqueza filogenética (PD Faith) diminuiu e a dispersão filogenética (MNTD) aumentou com a abundância de P. squamosissimus. Isso resulta, para a comunidade, uma diminuição na soma de todos os comprimentos de ramos que conectam as espécies, causada pela extirpação de espécies residentes e pela dominância de táxons com ramos muito mais longos do que a média, resultando em espécies filogeneticamente mais distantes umas das outras (Webb et al., 2002; Qian et al., 2023). A introdução de espécies não-nativas pode aumentar a dispersão filogenética nas comunidades, pois muitas vezes representam linhagens distintas das espécies residentes (Sobral et al., 2016). Como alternativa, isso pode ocorrer por meio de interações bióticas, o que pode levar a reduções substanciais na ocorrência de espécies intimamente relacionadas no espaço filogenético e funcional (Cavender-Bares et al., 2009; Bennett et al., 2014; Qian et al., 2023). À primeira vista, um aumento na dispersão filogenética poderia ser considerado positivo para a biodiversidade, pois prevê uma 32 comunidade mais diversificada e, consequentemente, mais resistente à invasão. No entanto, esse aumento pode não ser tão favorável em um contexto de invasão biológica (Wang et al., 2021; Qian et al., 2023). A redução do número de clados e o restante das espécies residentes mais distantes filogeneticamente sugerem uma perda ou deslocamento de espécies intimamente relacionadas, o que pode indicar um impacto severo na diversidade filogenética geral e pode reduzir o número de recursos utilizados (Tucker & Cadotte, 2013; Wang et al., 2021). Além disso, a presença de outras espécies de peixes não-nativas e taxonomicamente distantes das espécies nativas foram registradas após os anos iniciais de amostragem no reservatório (por exemplo, Ictalurus punctatus (Ictaluridae) e Metynnis maculatus (Serrasalmidae)), oque pode contribuir o para o aumento comprimento dos ramos, e consequentemente da distância filogenética (Wang et al., 2021). O declínio da riqueza taxonômica e funcional também afetou os índices de diversidade beta temporal e pode ser responsável pelos padrões temporais da diversidade beta funcional. Isso significa que o reservatório se tornou taxonômica e funcionalmente mais heterogêneo ao longo do tempo. Esses padrões se alinham com os resultados de outros estudos que examinaram alterações na fauna de peixes devido a invasões em escalas espaciais mais finas (Olden et al., 2008; Daga et al., 2015; Kirk et al., 2020). Uma resposta para a diferenciação da composição taxonômica e funcional ao longo do tempo deve-se à diferenciação de riqueza e/ou substituição de espécies (aparecimento e desaparecimento) entre assembleias (Baselga, 2010; Villéger et al., 2013; Socolar et al., 2016), que pode ser promovida pelas espécies invasoras por meio de interações bióticas antagônicas (ex.: predação e competição). No entanto, uma resposta para a diferenciação entre assembleias pode levar à homogeneização em uma escala geográfica maior (McKinney, 2004) ou sob maior pressão da invasão (Toussaint et al. 2014). Muitos autores sugerem que a diferenciação poderia preceder a homogeneização à medida que as espécies introduzidas se espalham e gradualmente invadem outras comunidades (Toussaint et al. 2014). Considerando a natureza dinâmica da diversidade beta taxonômica ao longo do tempo (Daga et al., 2015, 2020), também é possível que a tendência à diferenciação possa mudar no futuro (Olden et al. 2004), o que exige o monitoramento de longo prazo dos reservatórios. O monitoramento da invasão de P. squamosissimus no reservatório de Jaguari começou com o primeiro registro em 2001, com uma fase de latência populacional até 2007, após a qual houve um rápido aumento da abundância nos anos seguintes, seguido de uma redução da abundância nos últimos anos. Esse padrão na dinâmica populacional é considerado comum para espécies invasoras, pois muitas espécies introduzidas que se tornam invasoras não necessariamente o fazem imediatamente (Strayer et al., 2006). Isso ocorre quando a população inicial permanece pequena e com baixa variação por um período que pode levar anos (lag time/pre-boom), aumenta repentinamente (boom) e tende a se estabilizar (bust) (Crooks, 2005; Strayer et al., 2006; Teixeira et al., 2020). O estabelecimento e a 33 sucessão de espécies invasoras geralmente se devem a estratégias generalistas que favorecem a alta capacidade de dispersão, a tolerância e o oportunismo (Ruesink, 2005; Olden et al., 2006). Sendo único representante dos Sciaenidae no reservatório, é importante considerar que a invasão pode ter sido favorecida pela distância filogenética ou funcional entre os peixes não-nativos e os residentes. Espera-se que as espécies relacionadas reduzam o sucesso do invasor ao utilizar recursos semelhantes aos do invasor e, assim, aumentar a competição (Ricciardi & Mottiar, 2006; Strauss et al., 2006). No entanto, estamos cientes de que ainda há lacunas importantes a serem preenchidas. A presença de outras espécies não-nativas, como Cichla cf. monoculus Agassiz, 1831 e as tilápias Coptodon rendalli (Boulenger, 1897) e O. niloticus desde antes da década de 1980 (CESP, 2000; de Moraes et al., 2017) e, mais recentemente, Ictalurus punctatus (Rafinesque, 1818), pode ter contribuído para o sucesso de P. squamosissimus e para os efeitos negativos sobre a fauna de peixes. Por fim, é cada vez mais reconhecido que todas as assembleias de peixes passam por mudanças temporais, e é importante distinguir as mudanças que podem ser atribuídas à invasão biológica ou a fatores externos, como atividades antropogênicas, das mudanças naturais subjacentes (Magurran et al., 2019). Conclui-se que a espécie P. squamosissimus causou efeitos negativos na estrutura taxonômica, funcional e filogenética da ictiofauna do reservatório de Jaguari. A riqueza reduzida nessas três esferas de diversidade provavelmente aumenta a invasibilidade local, aumentando os riscos para a biodiversidade nativa. Efeitos da invasão de peixes sobre a estrutura das assembleias em sistemas de água doce ainda requerem uma análise mais aprofundada, já que a maioria dos estudos é de curta duração ou não há monitoramento das comunidades desde que a espécie foi introduzida (Strayer et al., 2006). É óbvio que as consequências das invasões ultrapassam a esfera da biodiversidade e podem levar a perdas econômicas e sociais para a sociedade, sendo reflexos diretos e/ou indiretos das perdas nos serviços ecossistêmicos (Pelicice et al., 2023). Portanto, há uma necessidade crítica de estudos de longo prazo em diferentes dimensões e escalas geográficas para uma melhor compreensão dos fatores por trás do processo de invasão e seus efeitos na comunidade. Referências AGEVAP. (2014). UHE Jaguari – Bacia Paraiba do Sul. Retrieved from https://agevap.org.br/ Agostinho, A. A., Pelicice, F. M., Petry, A. C., et al. (2007). 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