UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA “JÚLIO DE MESQUITA FILHO” 
FACULDADE DE MEDICINA VETERINÁRIA E ZOOTECNIA 

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

TESTES OFTALMOLÓGICOS EM TUCANO-TOCO 
(RAMPHASTOS TOCO): SCHIRMER MICROBIOTA 

CONJUNTIVAL E TONOMETRIA 

 
 

 
 
 
 
 
 

MAYARA CHAGAS FERREIRA 

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

 
 

BOTUCATU - SP 
ABRIL/2021 



ii 
 

UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA “JÚLIO DE MESQUITA FILHO” 
FACULDADE DE MEDICINA VETERINÁRIA E ZOOTECNIA 

 
 
 
 
 
 
 
 
 

TESTES OFTALMOLÓGICOS EM TUCANO-TOCO 
(RAMPHASTOS TOCO): SCHIRMER, MICROBIOTA 

CONJUNTIVAL E TONOMETRIA 

 
 

 
 
 
 
 
 

MAYARA CHAGAS FERREIRA 

 
 
 
 
 
 
 
 

Dissertação apresentada junto ao 
Programa de Pós-Graduação em Animais 
Selvagens para a obtenção do título de 
Mestre. 
 
 
 
Orientadora: Profa. Assoc. Cláudia Valéria 
Seullner Brandão 
 

 
 
 

 
 

BOTUCATU - SP 
ABRIL/2021 

 



FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA SEÇÃO TÉC. AQUIS. TRATAMENTO DA INFORM. 

DIVISÃO TÉCNICA DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - CÂMPUS DE BOTUCATU - UNESP 

BIBLIOTECÁRIA RESPONSÁVEL: ROSEMEIRE APARECIDA VICENTE-CRB 8/5651  
 

    

 Ferreira, Mayara Chagas. 
   Testes oftalmológicos em Tucano-toco (Ramphastos toco) : 

schirmer, microbiota conjuntival e tonometria  / Mayara 

Chagas Ferreira. - Botucatu, 2021 

 

   Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual Paulista 

"Júlio de Mesquita Filho", Faculdade de Medicina Veterinária 

e Zootecnia 

   Orientador: Cláudia Valéria Seullner Brandão 

   Capes: 50501062 

 

   1. Ave - Doenças. 2. Tucano. 3. Técnicas de diagnóstico 

oftalmológico. 4. Tonometria ocular. 5. Aparelho lacrimal. 

6. Efeito rebote. 

 

 

Palavras-chave: Ave; Lacrimal; Papel absorvente; Rebote; 

Tonometria. 
 

  

 



iii 
 

Nome do autor: MAYARA CHAGAS FERREIRA 

 

TÍTULO: TESTES OFTALMOLÓGICOS EM TUCANO-TOCO (RAMPHASTOS 

TOCO): SCHIRMER, MICROBIOTA CONJUNTIVAL E TONOMETRIA 

 

 

 

COMISSÃO EXAMINADORA 

 

 

 

 
__________________________________ 
Profª Assoc. Cláudia Valéria Seullner Brandão 

Presidente e Orientadora 
Departamento de Cirurgia Veterinária e Reprodução Animal 
FMVZ/UNESP - Botucatu - SP. 
 
 
 
 
__________________________________ 
Prof. Assoc. Márcio Garcia Ribeiro 
Membro 
Departamento de Produção Animal e Medicina Veterinária Preventiva 
FMVZ/UNESP - Botucatu - SP 
 
 
 
 
__________________________________ 
Dra. Luciana de Albuquerque Lima Mobricci 
Membro 
Veterinária Oftalmologista Autônoma 

 

 

 

 

Data da Defesa: 28 de Abril de 2021  



iv 
 

AGRADECIMENTOS 

 

Agradeço aos meus pais Nelson Joaquim Ferreira e Dorcelina Maria 

Chagas Ferreira por todo o suporte e amor incondicional até aqui. Graças a 

Deus e ao trabalho duro de cada um, puderam garantir que me dedicasse aos 

estudos até hoje. Jamais conseguirei retribuir à altura e espero ter condições de 

fazer igual para meus futuros filhos, gerando ciclos de amor e gratidão. Agradeço 

também ao meu tio Fernando, portador da síndrome de down, que é a pessoa 

mais engraçada, amorosa e pura que conheço e alegra todos à sua volta, 

aliviando as preocupações da vida. 

O meu muito obrigada ao meu namorado Renato Medeiros Pinheiro 

pela caminhada conjunta há mais de 7 anos; esta é mais uma etapa a qual 

passaremos juntos, inclusive, simultaneamente! Em pouco tempo seremos 

ambos mestres!  Obrigada pela parceria, apoio e cumplicidade. 

Minha gratidão a professora Cláudia Valéria Seullner Brandão que 

aceitou o meu pedido e confiou em mim para realizar o mestrado e integrar à 

equipe de Oftalmologia; ela abriu a minha primeira porta para a especialização 

dessa área que amo. Meus agradecimentos também à toda “equipe Oftalmo”, 

obrigada pela ajuda, pelos momentos e incontáveis ensinamentos!!  

Ao PET, ao qual fui integrante desde o primeiro ano de faculdade, a 

minha eterna gratidão pelas amizades, as viagens, a convivência e os 

aprendizados técnicos e pessoais; tudo que aprendi nessa época, levo comigo, 

com muito carinho. 

Obrigada à UNESP- Botucatu pelos anos mais incríveis que vivi, nem 

sempre foi fácil, o curso é difícil, mas tudo valeu a pena! Obrigada a todos os 

professores, à pós-gradução e seus funcionários, sempre receptivos e proativos. 

Obrigada ao técnico de laboratório Fernando, professor Márcio Garcia 

Ribeiro e pós graduandos Fábio e André do laboratório de microbiologia da 

FMVZ que, com muita disposição analisaram as amostras do meu projeto e me 

deram o suporte necessário; Agradeço também ao Qualileite, laboratório do 

Departamento de Nutrição e Produção Animal da Faculdade de Medicina 

Veterinária e Zootecnia da Universidade de São Paulo, Campus de 

Pirassununga, SP, parceiros da nossa Universidade. 



v 
 

Gratidão ao Ricardo Shoiti Ichikawa, veterinário residente do CEMPAS 

e Bruna Pereira Fernandes, bióloga do Instituto Floravida- Botucatu, que 

prontamente me ajudaram com os animais, tanto na contenção, como no 

conhecimento técnico relativo à espécie.  

Ao professor Carlos Roberto Padovani por ter desenvolvido a análise 

estatística. 

O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de 

Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de 

Financiamento 001.  

Por último e mais importante, agradeço a Deus pela vida e por ter me 

concedido saúde, sabedoria, consolo e oportunidades. Agradeço até mesmo 

pelos obstáculos impostos, pois, foi exatamente assim que cheguei onde estou. 

 

  



vi 
 

                                                 SUMÁRIO                               Página 
LISTA DE TABELAS ....................................................................................... viii 

LISTA DE FIGURAS .......................................................................................... ix 

RESUMO ............................................................................................................ x 

ABSTRACT ....................................................................................................... xi 

CAPÍTULO 1 ..................................................................................................... xii 

1. INTRODUÇÃO ................................................................................................2 

2. REVISÃO DA LITERATURA ..........................................................................5 

2.1. Tucano-toco .................................................................................................5 

2.2. Olhos e visão ...............................................................................................6 

2.3. Principais afecções oftálmicas .....................................................................9 

2.4. Humor aquoso, pressão intraocular e fatores que a alteram......................10 

2.5. Teste oftalmológicos ..................................................................................11 

2.5.1. Inspeção e reflexos .................................................................................11 

2.5.2. Avaliação da produção lacrimal ..............................................................12 

2.5.3. Microbiota conjuntival ..............................................................................14 

2.5.4. Tonometria.............................................................................................. 15 

2.5.5. Fluoresceína ...........................................................................................17 

3. OBJETIVOS..................................................................................................19 

4. REFERÊNCIAS ............................................................................................21 

CAPÍTULO 2 .....................................................................................................33 

OPHTHALMOLOGIC TESTS IN RAMPHASTOS TOCO .................................34 

ABSTRACT........................................................................................................35 

INTRODUCTION............................................................................................... 36 

MATERIALS AND METHODS.......................................................................... 37 

Sampling........................................................................................................... 37 

Animals, site and temperature...........................................................................37 

Inclusion and exclusion criteria .........................................................................38 

Restraint ............................................................................................................38 

Eye assessment and ophthalmologic tests .......................................................38 

Statistical analasys ............................................................................................40 

RESULTS .........................................................................................................41 

DISCUSSION ....................................................................................................42 

CONCLUSION ..................................................................................................44 



vii 
 

REFERENCES..................................................................................................45 

APÊNDICE........................................................................................................47 

  



viii 
 

LISTA DE TABELAS 

Página 

TABLE 1. Ophthalmological tests of tear production and intraocular pressure 

(mmHg) in Toco-toucan, according to the eye ..................................................43 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



ix 
 

LISTA DE FIGURAS 

Página 

FIGURE 1.A. Biomicroscopic evaluation of Toco-toucan ocular structures with slit 

lamp in white light; B. Evaluation of corneal integrity in Toco-toucan with cobalt 

blue light, after instilling fluorescein dye with negative result. Botucatu, São Paulo 

state, Brazil........................................................................................................39 

 

  



x 
 

FERREIRA MC. Testes oftalmológicos em Tucano-toco (Ramphastos toco): 

Schirmer, microbiota conjuntival e Tonometria. Botucatu, 2021. 60p. 

Dissertação (Mestrado) – Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia, 

Campus de Botucatu, Universidade Estadual Paulista. 

 

RESUMO 

A descrição de valores de referência em testes diagnósticos oftalmológicos para 

o Ramphastos toco, ave silvestre cada vez mais inserida no ambiente urbano e 

no atendimento veterinário especializado, faz-se necessária. No estudo, foi 

realizado a avaliação lacrimal por teste de Schirmer (TLS- I) e ponta de papel 

endodôntica padronizada (PPEP) e pressão intraocular com tonômetros de 

aplanação e rebote (Tonovet e Tonovet plus) em 15 Tucanos toco adultos e 

saudáveis ao exame clínico e oftalmológico, apenas com contenção física. Os 

resultados obtidos foram: TLS- I 7,77 ± 3,66 mm/min e PPEP 17,17 ± 2,97 

mm/min; pressão intraocular com Tonopen 13,73 ± 3,58 mmHg; Tonovet 18,23 

± 1,78 mmHg; Tonovet Plus (cão): 22,52 ± 2,13 mmHg; Tonovet Plus (gato): 

15,69 ± 1,50 mmHg. A tonometria de rebote é um método de fácil execução e 

acurado para utilização nos tucanos com valores maiores que a tonometria de 

aplanação. Para todos os testes, não houve diferença significativa considerando 

lateralidade dos olhos. A utilização de PPEP foi efetiva na mensuração da 

produção lacrimal com baixa variabilidade e desconforto. Na literatura 

consultada não há registro de valores de pressão com tonometria de rebote ou 

quantificação lacrimal com pontas de papel endodôntica em Tucano-toco, 

tornando estes resultados fundamentais para diagnóstico e tratamento de 

doenças oculares na espécie.  

 

Palavras chave: ave, lacrimal, papel absorvente, rebote, tonometria 

 

 

 

 

 



xi 
 

FERREIRA MC. Ophtalmic diagnostic tests in Tucano-toco (Ramphastos 

toco): Schirmer, conjunctival microbiota and Tonometry. Botucatu, 2021. 

60p.  Dissertation (Masters) – Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia, 

Campus de Botucatu, Universidade Estadual Paulista. 

 

ABSTRACT 

It is necessary to describe reference values in ophthalmic diagnostic tests 

for Ramphastos toco, a wild bird increasingly inserted in the urban environment 

and in specialized veterinary care. In this study, the tear evaluation was 

performed with Schirmer test (STT-I) and standardized endodontic absorbent 

paper point tear test (PPTT), and intraocular pressure with applanation tonometer 

(Tonopen) and rebound tonometers (Tonovet and Tonovet plus) in 15 adult, 

physically restrained Toco-toucans, healthy on clinical and ophthalmological 

examination. The results obtained were: STT-I 7.77 ± 3.66 mm / min and PPTT 

17.17 ± 2.97 mm / min; intraocular pressure with Tonopen, 13.73± 3.58 mmHg; 

Tonovet, 18.23 ± 1.78 mmHg; Tonovet Plus (dog), 22.52 ± 2.13 mmHg; Tonovet 

Plus (cat), 15.69 ± 1.50 mmHg. Rebound tonometry is an easy and accurate 

method for use in Toco toucans, with higher values than applanation tonometry. 

There was no significant difference among the tests, regarding the laterality of 

the eyes. The use of PPTT was effective in measuring tear production with low 

variability and discomfort. There was no record of intraocular pressure values 

with rebound tonometry, or tear quantification with standardized endodontic 

absorbent paper point tear test for the Toco-toucan in the consulted literature, 

making these results fundamental for the diagnosis and treatment of ocular 

diseases in the species. 

 

Keywords: absorbent paper, bird, lacrimal, rebound, tonometry 

 

 

 

 



xii 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

CAPÍTULO 1  



xiii 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

INTRODUÇÃO



2 
 

1. Introdução 

A família Ramphastidae compreende seis gêneros e 34 espécies. O 

Tucano-toco é a espécie mais populosa devido a adaptação rápida e crescente 

em ambientes urbanizados (SHORT; HORNE 2002). Tratam-se de aves da 

fauna neotropical, frutívoras primárias e faunívoras oportunistas. São 

reconhecidos por seu bico largo e alongado com coloração alaranjada e 

plumagem de cores intensas e vibrantes. Além disso, são representantes 

fundamentais no ecossistema pois dispersam sementes (SHORT; HORNE 2002; 

WILLIAMS, 2012).  

As aves possuem visão altamente especializada e mutáveis 

dependendo do estilo de vida, voo, reprodução e habitat. Dentre as adaptações, 

destacam-se o tamanho dos olhos em relação ao crânio, representando até 12% 

do volume craniano, em comparação com 1% em humanos e acuidade visual de 

duas a oito vezes maior que os mamíferos (KORBEL, 2002; BAYÓN et al., 2007, 

WILLIAMS, 2012). Características específicas da córnea, lente, retina e a 

disposição dos olhos contribuem significativamente para acuidade visual 

superior nas aves, tais como espessura e adaptação da curvatura corneal e 

lenticular, visão binocular e a presença de fóvea e pecten (EVANS; MARTIN, 

1993; JONES et al., 2007; WILLIAMS, 2012; MONTIANI-FERREIRA, 2014).  

O déficit visual em aves pode estar relacionado a múltiplas causas 

oculares e extraoculares; seu diagnóstico depende de exame oftalmológico 

completo, incluindo, de modo geral, inspeção, reflexos, teste de Schirmer, coleta 

de material biológico, pressão intraocular (PIO), teste de fluoresceína e avaliação 

do segmento posterior (COUSQER, 2005; KERN e COLITZ, 2013). Os valores 

de normalidade para estes testes vêm sendo estudados para aves silvestres, 

porém, a padronização para cada espécie ainda é um dado escasso.  

Para valores de Schirmer (TLS I) em Tucano-toco, SESSA et al. (2016) 

encontrou valores de 9,47 ± 4,26 mm/min. Não há registro da quantificação de 

lágrima por PPEP para a espécie. A mensuração da pressão intraocular em 

animais exóticos é realizada utilizando os mesmos tonômetros de animais 

domésticos. Contudo, em determinadas espécies de aves, há limitação no uso 

de alguns aparelhos devido ao tamanho do olho (WILLIAMS, 2012). A tonometria 

é de fundamental importância no diagnóstico oftalmológico e evolução do 

tratamento de afecções como a uveíte e o glaucoma. Do conhecimento dos 



3 
 

autores, não foi descrito o valor de PIO para a espécie utilizando-se tonometria 

de rebote.  

Os fatores acima citados estimularam o desenvolvimento do estudo do 

teste de Schirmer comparado e da tonometria com aparelhos de rebote e 

aplanação para Tucano-toco.   

Os valores encontrados têm como objetivo facilitar o diagnóstico de 

enfermidades oftalmológicas, bem como acompanhar a evolução do tratamento 

na clínica de animais silvestres, promovendo assim, a manutenção de um dos 

sentidos mais importantes para a espécie e o seu retorno à vida livre. 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



4 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

REVISÃO DA LITERATURA  



5 
 

2. REVISÃO DA LITERATURA 

2.1 Tucano-toco 

Os tucanos, facilmente reconhecidos por sua plumagem colorida e bico 

longo, pertencem à família Ramphastidae e Ordem dos Piciformes, formando 

grau de parentesco com pica-paus e araçaris (VINCE, 2020). 

O Tucano-toco (Ramphastos toco) ou tucanuçu é a maior espécie do 

gênero e se destaca por ser a mais populosa devido a adaptação rápida e 

crescente em ambientes urbanizados (DISLICH, 2014). São representantes da 

fauna neotropical, portanto, distribuem-se do México até a Argentina (SHORT; 

HORNE, 2002), sendo o único da família que, além das florestas, habita campos 

abertos, cerrado e matas ciliares (RAGUSA-NETTO, 2006; PRAZERES et al., 

2013), podendo ser vistos isolados, aos pares no período reprodutivo (verão e 

primavera) ou em grupos de até 20 indivíduos (SHORT; HORN, 2002). 

Gostam de explorar os ambientes e, apesar do tamanho desproporcional 

do bico, voam com destreza; no solo, se movimentam saltitando. A longevidade 

em vida livre varia entre 15 e 25 anos e, em cativeiro, até dez anos (SHORT; 

HORNE, 2002; DISLICH, 2014), pesam de 500 a 750 gramas (DISLICH, 2014). 

Possuem cores vibrantes em contraste com sua coloração negra dominante; 

penas brancas no pescoço, crisso vermelho, região periorbital laranja, pálpebras 

e membros azuis, bico alaranjado com nódoas negras bilaterais na extremidade 

distal da rinoteca (PRUM, 2006; FECCHIO et al., 2010).  Em cativeiro, a 

plumagem dos tucanos pode se tornar mais pálida (DISLICH, 2014). 

O bico é especialmente sensível, bem vascularizado, profundo, largo e 

leve, constituído internamente por uma rede delicada de trabéculas ósseas e 

externamente por uma camada de queratina, pigmentada e serrilhada, chamada 

de ranfoteca (CORNELISSEN; RITCHIE, 1994). Termorregulação 

(TATTERSALL, 2009), reprodução, intimidação (SICK, 1993) e apreensão de 

alimentos em cavidades são algumas explicações para o tamanho e formato 

peculiar do bico dos ranfastídeos. 

Os tucanos são animais endotérmicos e ajustam sua temperatura 

dependendo do ambiente, realizando mudanças corporais, principalmente no 

bico, para promover conservação ou dissipação do calor. Este ajuste 

termorregulatório é fundamental para manter a Zona de Neutralidade Térmica 



6 
 

(ZNT), sem aumento da taxa metabólica (TM). Em tucanos, a TM sofre aumento 

sob temperaturas de 30 a 35°C (CHAVES, 2015). 

São frutívoros primários, faunívoros oportunistas e representantes 

fundamentais no ecossistema, pois são importantes dispersores de sementes 

(WILLIAMS, 2012; DISLICH, 2014). Monogâmicos e sem dimorfismo sexual 

aparente, atingem maturidade sexual aos três anos (CZIULIK, 2010) e formam 

seus pares pela proximidade espacial e oferta de alimento, sem necessidade de 

cortejo (SICK, 1993; DISLICH, 2014).   

Os tucanos não cavam o próprio ninho, aproveitam os ninhos e cavidades 

feitos por outras aves (SICK, 1993). No Brasil, a postura ocorre entre 

agosto e fevereiro e são colocados de dois a quatro ovos, com incubação de 18 

dias, por ambos os pais, sendo que a fêmea permanece mais tempo no ninho 

(SHORT; HORNE, 2002). O filhote tem coloração distinta, mais pálida e menos 

vibrante; bico curto e amarelo sem a nódoa negra, região periocular 

esbranquiçada e garganta amarela (DISLICH, 2014). 

Seu estado de conservação se classifica como “menos preocupante” 

devido distribuição ampla, porém, sua população já apresenta declínio numeral 

e de habitat devido ao tráfico e desmatamento, respectivamente (REDFORD, 

1992; MARINI & GARCIA, 2005; IUCN, 2017). 

 

2.2 Olhos e visão 

Nos tucanos, os olhos estão lateralizados, portanto, possuem visão 

binocular estreita, a qual se restringe à área de visualização do bico (TYRRELL; 

FERNÁNDEZ-JURICIC, 2017); esta disposição cria uma área cega 

imediatamente anterior à cabeça, na região entre os olhos (MARTIN, 2009). 

De modo geral, as aves diurnas como os tucanos, possuem sensibilidade 

ultravioleta, visão tetra ou pentacromática e alta frequência de fusão de 

tremulação. Essas capacidades ímpares permitem dimorfismo sexual, 

comunicação intra e interespecífica, camuflagem e distinção de alimentos. A luz 

ultravioleta ou “luz verdadeira” é uma necessidade ao olho das aves, e inclusive, 

requisito de bem-estar, principalmente em granjas (KORBEL, 2012). 

A visão das aves está diretamente ligada ao seu comportamento 

(WILLIAMS, 2012), suas atividades, habitat e modo de vida (KORBEL, 2012); 



7 
 

todas possuem visão binocular em maior ou menor campo dependendo da 

disposição dos olhos, conformação craniana e tamanho do bico (TYRRELL; 

FERNÁNDEZ-JURICIC, 2017). Nas corujas, os olhos são grandes e 

posicionados rostralmente, conferindo-lhes visão totalmente binocular e 

portanto, campo visual limitado, porém a ampla rotação da cabeça de até 270° 

supre tal limitação (RODARTE-ALMEIDA et al., 2013); SCHWAB e HART (2003) 

afirmaram que esta disposição dos olhos nas corujas é uma adaptação evolutiva 

para predação noturna sofisticada e visualização dos pés (MARTIN; KATZIR, 

1999). Além disso, algumas aves de rapina possuem visão tridimensional que, 

aliada à disposição dos olhos e acomodação e acuidade visuais apuradas, 

permite sucesso na caça ao alimento (MARTIN, 1986; VAN DER WILLIGEN et 

al., 2003). 

O bulbo ocular é grande em comparação ao crânio, representando até 12% 

do volume craniano, em comparação com 1% em humanos (KORBEL, 2002), 

com segmento posterior maior que o anterior e encaixe íntimo com a órbita 

(KERN; KOLITZ, 2013). O formato é sustentado por ossículos esclerais no 

segmento intermediário, que varia em quantidade entre as espécies. Os tucanos 

possuem 12 a 14 unidades em cada olho (LIMA et al., 2017). Além disso, o bulbo 

pode apresentar três formas: plano, tubular ou globoso (WILLIAMS, 1994). 

Os músculos extraoculares são finos e proporcionam motilidade limitada do 

bulbo em dois a cinco graus (WILLIAMS, 1994), incluindo quatro músculos retos, 

dois oblíquos, um músculo piramidal e um músculo quadrado (BAYÓN et al., 

2007). 

Possuem pálpebra superior, inferior e 3ª pálpebra (membrana nictitante). A 

pálpebra inferior é mais móvel que a superior e cobre a maior parte do olho ao 

piscar; a borda tarsal das pálpebras não possuem glândulas meibomianas. A 

membrana nictitante é fina, translúcida, aglandular e bastante móvel; seu 

movimento parte de uma posição dorsonasal para ventrotemporal (KERN, 1989; 

WILLIAMS, 1994). Galinhas domésticas fazem 30 a 35 movimentações da 3ª 

pálpebra por minuto (KING; MCLELLAND, 1984).  

A glândula de Harder é a principal fonte lacrimal nas aves e conjuntamente 

com o tecido linfoide, proporciona resposta imune. Se encontra na região 

retrobulbar, próxima à base da membrana nictitante (WILLIS; WILKIE, 1999; 

BAYÓN et al., 2007), enquanto a glândula lacrimal se localiza 



8 
 

inferotemporalmente ao bulbo. Corujas e pinguins não possuem tal glândula 

(BAYÓN et al., 2007). 

A córnea é mais fina e, diferentemente de cães, gatos e a maioria dos 

mamíferos, as aves possuem a membrana de Bowman, similar aos humanos, 

conferindo-lhes cinco camadas na córnea (EVANS; MARTIN, 1993; WILLIAMS, 

2012; MONTIANI-FERREIRA, 2014). São responsáveis por dois terços do poder 

refrativo e acomodação visual, devido a mudanças de curvatura conjuntamente 

ao músculo de Crampton (KERN, 1989; KATZIR; HOWLAND, 2003). 

A câmara anterior é, na maioria das espécies, mais rasa, com exceção das 

corujas (WILLIAMS, 2012). O cristalino ou lente, muda de conformação 

dependendo do hábito diurno (mais achatada) ou noturno (quase esférica) 

(BAYÓN et al., 2007). Esta acomodação é obtida pela contração do músculo 

esclerocorneal posterior, que modifica o corpo ciliar e faz os ligamentos 

alongarem a lente equatorialmente; mecanismo mais usado em aves diurnas. 

Para acomodação da lente de aves mergulhadoras, há associação do músculo 

esclerocorneal posterior com o músculo esfíncter da íris, promovendo miose e, 

de certa forma, projetando a lente para frente (OTT, 2006). 

A íris é fina, com variação abundante de pigmentos entre as espécies e 

também dentro da mesma espécie dependendo do sexo e idade (OLIPHANT, 

1988; WILLIAMS, 2012). A musculatura é, em maior número, estriada e, 

portanto, capaz de contração voluntária. Ao conter uma ave, observamos 

movimentações rápidas e variadas do diâmetro pupilar como resposta ao 

estresse e aproximação de pessoas e objetos. A pupila é circular (MIKAELIAN 

et al., 1994; WILLIAMS, 2012). 

O ângulo iridocorneal possui malhas trabeculares extensas e ligamentos 

pectinados bem desenvolvidos; em algumas aves é possível observar essa 

conformação a olho nu, sem auxílio da lente para gonioscopia (RODARTE-

ALMEIDA et al., 2013). 

No segmento posterior, o pecten é uma estrutura que se destaca pois é 

intensamente vascularizada e pigmentada, que emerge da coroide, mais 

precisamente acima do nervo óptico e se projeta em direção ao humor vítreo 

(WILLIS; WILKIE, 1999; BAYÓN et al., 2007; FERREIRA et al., 2016). Nutre a 

retina, participa da produção e movimentação de fluidos intraoculares e, 

consequentemente, da pressão intraocular (BELLHORN, 1997; FERREIRA et 



9 
 

al., 2016). O disco óptico é oval, mas sua visualização é dificultada devido a 

sobreposição do pecten (SEAMAN; STORM, 1963; BAYÓN et al., 2007). 

A retina é classificada como anangiótica e atapetal. Cones e bastonetes 

estão presentes, variando a densidade de cada fotorreceptor de acordo com a 

espécie, principalmente em áreas foveadas e afoveadas (WALLS, 1937). A fóvea 

é uma região de depressão na retina, mais fina e com maior concentração de 

células ganglionares e fotorreceptores, predominando os cones (WALLS, 1937; 

MEYER, 1977). Acredita-se que seja uma adaptação de sobrevivência, tanto 

para predadores, quanto para presas, pois sua função é garantir acuidade visual 

apurada (MEYER, 1977). A grande maioria das aves são monofoveadas 

(localização central), bifoveadas (localização central e temporal) ou afoveadas 

(BAYÓN et al., 2007). Muitas aves de rapina são bifoveadas (INZUNZA et al., 

1991) e as corujas, animais tipicamente noturnos, possuem mais bastonetes 

nestas áreas, em comparação aos cones, como na maioria das outras espécies, 

mostrando mais uma vez que as variações morfofuncionais dos olhos estão 

intimamente ligadas aos hábitos (WALLS, 1937; FITE, 1973).   

 

2.3 Principais afecções oftálmicas 

As desordens oculares em aves são, de maneira geral, categorizadas em 

malformações, infecções, degenerações, neoplasias, distúrbios nutricionais e 

injúrias traumáticas (KERN; KOLITZ, 2013). 

A afecção mais encontrada é a catarata (TSAI et al., 1993), porém, a 

incidência das lesões oculares naturais depende da espécie e habitat (vida livre 

ou cativeiro). Traumas contusos são recorrentes em aves de vida livre (HOLT; 

LAYNE, 2008; SERUCA et al., 2012; MOORE et al., 2017) e conjuntivites em 

aves de cativeiro e gaiolas (HOLMBERG, 2008).  

A uveíte é classificada como inflamação da úvea, podendo ser anterior (íris 

e corpo ciliar) ou posterior (coróide) (HENDRIX, 2013). Os sinais clínicos de 

uveíte anterior, como miose, precipitados ceráticos, flare, hipópio e/ou hifema, 

com diminuição da PIO também são achados em aves, porém, a maioria tem 

sinais mais leves quando comparadas aos animais domésticos (WILLIAMS, 

2012). 



10 
 

Glaucomas não são rotineiros, mas exigem atenção quanto ao diagnóstico 

devido suas particularidades nesta classe; em aves, a rigidez da esclera e a 

presença de ossículos não permitem que a buftalmia seja tão evidente no 

glaucoma, que comumente é secundário a traumas e uveíte, bem como induzido 

pela presença ou ausência constante de luz (BAYÓN et al., 2007). O trauma 

contuso é o fator comum entre uveíte, glaucoma, catarata, luxação lenticular, 

hemorragia e descolamento retinianos e danos ao pécten. MOORE et al. (2017) 

concluíram que a contusão ocular é mais recorrente que a penetrante e suas 

principais consequências são o descolamento de retina e a ciclodiálise, 

causando danos visuais e hipotonia, respectivamente.  

Além das causas naturais, os humanos também contribuem para o 

aumento do número de lesões oculares traumáticas devido ao tráfico (WILLIAMS 

et al., 2006). 

 

2.4 Humor aquoso, pressão intraocular e fatores que a alteram 

O humor aquoso é um líquido translúcido, semelhante a ultrafiltrado 

plasmático, composto de metabólitos (sódio, potássio, cloro, bicarbonato, 

glicose, lactato, ascorbato) e algumas poucas proteínas, que garantem a 

nutrição e o metabolismo da córnea e lente, ambas avasculares e 

essencialmente transparentes para permitir a passagem da luz (KINSEY, 1951; 

GREEN, 1984; MACKNIGHT et al., 2000). Este líquido tem origem no segmento 

posterior, precisamente no corpo ciliar, onde é produzido e segue para câmara 

posterior, câmara anterior e adentra o ângulo iridocorneal, seguindo dois fluxos: 

uveoescleral e filtração pela malha trabecular em proporções diferentes 

dependendo da espécie (JOHNSON, 2005; GUM; MACKAY, 2013). 

O fluxo contínuo de produção e drenagem do humor aquoso, além de 

conferir nutrição e remoção de metabólitos da lente e córnea, preenche as 

câmaras do segmento anterior promovendo, assim, a manutenção hidrostática e 

importância na determinação da PIO (GUM; MACKAY, 2013). 

Nas aves o fluxo de humor aquoso é alto (DE STEFANO; MUGNAINI, 1997) 

e possui um sistema linfático coroidal que drena o humor aquoso diretamente 

para veias intraesclerais, episclerais e subconjuntivais. Este local de drenagem 



11 
 

é chamado de seio aquoso, análogo ao canal de Schlemm em humanos 

(TRIPATHI; TRIPATHI, 1973; JOHNSON; KAMM, 1983; JONES; WARD, 2012). 

Mudanças na composição do humor aquoso, alterações do corpo ciliar, dos 

ângulos de drenagem, das propriedades viscoelásticas da córnea e sua 

espessura são fatores que alteram a PIO (SHAH, 2000; PARK et al., 2011). Além 

disso, idade, raça, afecções sistêmicas, desbalanço hormonal, posição da 

cabeça, mudanças de estação, sedação, anestesia e uso de fármacos são 

outras variáveis (OFRI, 1999; KOMÁROMY, 2006; GROZDANIC et al., 2010; 

GUM; MACKAY, 2013; HOLVE et al., 2013). 

 

2.5 Testes oftalmológicos 

Os testes oftalmológicos são necessários para o diagnóstico e tratamento 

de doenças relacionadas ao bulbo ocular e anexos; sendo de fundamental 

importância reconhecer as diferenças entre as espécies, melhorando assim a 

qualidade do exame, execução de testes diagnósticos e terapêutica (LANGE, 

2012). O exame é realizado em etapas e segue uma ordem de realização para 

não comprometer alguns resultados. A sequência inclui inspeção, avaliação de 

reflexos, teste de Schirmer, coleta de amostras, avaliação do segmento anterior 

com feixe de luz, tonometria, teste de fluoresceína, indução de midríase e 

avaliação do segmento posterior com auxílio de oftalmoscopia direta ou indireta 

(MAGGS, 2008).  

 O exame oftálmico em aves se assemelha ao dos mamíferos, seguindo 

mesma ordem cronológica e utilizando os mesmos aparelhos, diferindo quanto 

algumas peculiaridades derivadas da anatomia e fisiologia e fazendo uso de 

adaptações quando necessário. O ideal é que o exame seja realizado sem 

sedativos ou agentes anestésicos, já que estes podem interferir no 

comportamento e, por consequência, no lacrimejamento e reflexos oculares 

(WILLIS; WILKIE, 1999; BAYÓN et al., 2007). 

 

2.5.1 Inspeção e reflexos 

Na inspeção é possível notar alterações na conformação da face, 

disposição e simetria dos olhos, tumefações, secreções, blefaroespasmos e 

formações (TURNER, 2010). 



12 
 

O reflexo palpebral é avaliado ao tocar na comissura temporal e nasal da 

pálpebra. Em aves normais, as pálpebras podem não se fechar completamente, 

mas vão se mover, principalmente a pálpebra inferior, assim como a terceira 

pálpebra irá se mover sobre a córnea com rapidez (BAYÓN et al., 2007). 

O reflexo pupilar é realizado com um feixe de luz em sala escura. Em 

mamíferos é avaliado o reflexo pupilar direto e consensual, observando-se miose 

em condições normais (MAGGS, 2008), porém, em aves, movimentos 

espontâneos da pupila podem ocorrer por força do controle voluntário da íris, 

principalmente em situações de excitação, tornando este teste pouco fidedigno 

na avaliação da visão (BAYÓN et al., 2007). 

O reflexo corneal não é examinado rotineiramente em aves. Quando 

realizado pode-se observar resposta pelo movimento de piscar e movimento da 

terceira pálpebra. Não se observa a retração do bulbo como em pequenos 

animais devido à ausência do músculo retrator do bulbo (BAYÓN et al, 2007). 

 

2.5.2 Avaliação da produção lacrimal 

Nesses animais, a lágrima é produzida por células caliciformes, glândula 

lacrimal e harderiana, sendo a glândula de harder mais relevante (BAYÓN et al., 

2007; KERN; KOLITZ, 2013).  

O teste lacrimal de Schirmer (TLS) originalmente desenvolvido para 

humanos por Koster, em 1900, com adaptações em 1903 por Otto Schirmer é 

ainda o método padrão para mensurar a fração aquosa da lágrima. São 

conhecidos dois tipos de mensurações, o TLS tipo I, o mais usado, que quantifica 

a lágrima total (basal e reflexa) e o TLS tipo II (basal) (DE ROETTH, 1953). Para 

o TLS- I a técnica consiste em inserir uma das extremidades de uma tira de papel 

de 0,5 cm de largura por 3,5 cm de comprimento, milimetrada, no saco 

conjuntival inferior, de modo que toque a córnea, durante cinco minutos em 

humanos (DE ROETTH, 1953) e um minuto em animais (OLLIVIER et al., 2007); 

após esse período é realizada a leitura imediata por inspeção da área umedecida 

e o valor é aferido em mm/min. Este teste deve ser realizado antes da instilação 

de colírios, lavagens ou manipulação excessiva das pálpebras pois, qualquer 

uma destas ações prévias ao teste prejudica o resultado (FEATHERSTONE; 

HEINRICH, 2013). O TLS-II avalia somente a produção basal, já que 



13 
 

previamente ao teste é instilado colírio anestésico, suprimindo a reação reflexa 

do contato com a tira de papel (DE ROETTH, 1953). 

Os valores fisiológicos variam entre as espécies de aves e se justificam por 

fatores endógenos (tamanho da órbita, atividade diurna ou noturna, tamanho e 

função da glândula lacrimal, conformação e movimento das pálpebras) e 

exógenos (adaptação ao habitat natural) (WILLIAMS, 1994).  

O TLS padrão é impraticável em determinadas espécies devido à largura 

da fita em comparação a fissura palpebral, impossibilitando a inserção no saco 

conjuntival e, portanto, necessitando de métodos alternativos para mensuração 

lacrimal (WILLIAMS, 2012). Em detrimento desta particularidade, foram 

propostas três alternativas:  teste lacrimal de Schirmer modificado (TLSm) 

(KORBEL; LEITENSTORFER, 1998), teste lacrimal de fenol vermelho (TLFV) 

(HOLT et al, 2006) e teste lacrimal com ponta de papel endodôntica padronizada 

(TLPPEP) (LANGE, 2012). 

KORBEL e LEITENSTORFER (1998) propuseram o TLSm, realizando um 

corte ao meio nas tiras de Schirmer padrão, porém, se tratando de um método 

de confecção manual e não padronizado, a acurácia é questionável (SMITH et 

al., 2015).  

O TLFV é realizado com um fio de algodão específico, banhado em fenol 

vermelho, ou fenolsulfonaftaleina, uma substância sensível a mudanças de PH 

(SAKAMOTO, 1993). O fio é inserido no canto lateral do fórnice conjuntival 

inferior durante 15 segundos. A alcalinidade da lágrima muda a coloração do fio 

do amarelo para vermelho-alaranjado e esta parte modificada é lida em 

milímetros (HAMANO et at., 1983; SAKAMOTO, 1993).  

HOLT et al (2006), pioneiros na utilização de fenol vermelho em aves, 

realizaram duplo teste em estudo populacional de 37 grandes Psittaciformes e 

encontraram valores médios de 19,8 ± 4,3 a 20,0 ± 4,5 mm/ 15s para olho direito 

e  20,1 ± 3,9 a 19,1 ± 3,3 mm mm / 15 s, para olho esquerdo; desde então outros 

autores estudaram o TLFV em  falconiformes (SMITH et al., 2015), galinhas 

(FORNAZARI et al., 2018), pombos (HAYAT et al., 2014) e papagaios (STOREY 

et al., 2009). Não foram encontrados resultados para Ramphastidae, bem como 

sua Ordem, Piciformes. 

As pontas de papel endodônticas padronizadas (PPEP) são utilizadas em 

tratamentos odontológicos para secar canais radiculares, aplicar medicamentos 



14 
 

e selantes, controlar hemorragias em pulpectomia parcial e obter amostras de 

culturas microbiológicas intracanal (DA CUNHA et al., 2008; BOYD, 2019). 

Devido suas dimensões e sua propriedade absorvível, ganhou espaço na 

oftalmologia como novo método de quantificar a lágrima, principalmente em 

espécies as quais outros métodos não são aplicáveis (LANGE et al., 2012 e 

2014). As PPEP são estéreis e com diferentes dimensões, de acordo com a 

marca, assim como o poder de absorção.  Zipperer, Maillefer e Roeko são as 

marcas com menor desvio padrão e, portanto, mais usadas em estudos 

(PUMAROLA-RUNE et al.,1998). Após inserção no fórnice conjuntival inferior 

lateral, espera-se um minuto para a leitura. A porção umedecida se torna flexível 

e é possível dobrá-la sobre uma régua padrão e determinar seu valor em 

milímetros (LANGE et al., 2012). 

 

 

2.5.3 Microbiota conjuntival 

A microbiota é um nicho ecológico de microorganismos variados em 

determinado órgão ou tecido, que vivem em simbiose, e desempenham funções 

vitais para a estabilidade fisiológica local (MACPHERSON et al., 2004; RAKOFF-

NAHOUM et al., 2004; BANKS et al., 2019). 

Em situações de disbiose, o tecido fica mais exposto a patógenos e 

sucumbem à virulência (THOMASON et al., 2017). Patógenos oculares induzem 

conjuntivites, ceratites, endoftalmites e uveítes que, se não tratadas correta e 

precocemente, podem ameaçar a visão (BANKS et al., 2019). 

A microbiota conjuntival pode diferir entre espécies, gênero, sexo, 

densidade populacional e localização geográfica (MARTIN, 1984; SHIN et al., 

2016; THOMASON et al., 2017). Doenças como a ceratoconjuntivite seca e 

diabetes mellitus em cães, síndrome de Sjögren em humanos e até mesmo o 

estresse causam a disbiose desse nicho e predispõe o ambiente a infeção de 

agentes potencialmente patógenos (CULLEN et al., 2005; ORIA et al., 2013; DE 

PAIVA et al., 2016). 

Em aves, os agentes frequentemente encontrados são bactérias gram 

positivas: Staphylococcus spp., Corynebacterium spp., Streptococcus spp. e 

Bacillus spp. Bactérias gram negativas como Escherichia coli, Klebsiella spp. e 



15 
 

Enterobacter spp. também estão presentes, porém em menor frequência 

(DUPONT et al., 1994; SILVANOSE et al., 2001; SWINGER et al., 2009; 

RODARTE-ALMEIDA et al., 2013; FALCÃO et al., 2017; THOMASON et al., 

2017). 

A identificação fenotípica, proteica e genética são possibilidades de 

diferenciação dos agentes. No teste fenotípico a identificação é baseada na 

resposta do organismo a testes bioquímicos como fermentação e tolerância ao 

sal ou pH; já nos outros dois testes, há identificação de proteínas ou material 

genético (DNA/RNA) ribossomais, respectivamente. Cada método dispõe de 

indicação dependendo do organismo isolado, do custo, aplicabilidade, tempo e 

habilidade técnica operacional, podendo inclusive, associar técnicas para 

confirmação e triagem (ALATOON et al., 2012; GONÇALVES et al., 2014).   

 

2.5.4 Tonometria 

A tonometria refere-se à estimativa indireta não invasiva da pressão 

intraocular (ALGUIRE, 1990) podendo ser realizada pela técnica de aplanação 

ou rebote (OLLIVIER et al., 2007; WILLIAMS, 2012), sendo que o mais utilizado 

na medicina veterinária em rotina clínica é o tonômetro de aplanação (REUTER 

et al., 2010). Este aparelho de aplanação faz a leitura da PIO em mmHg e os 

resultados estão diretamente ligados à quantidade de humor aquoso. Se a 

quantidade for menor do que o normal o olho torna-se demasiado flácido, 

enquanto se for superior torna-o demasiado rígido, fazendo uso do conceito de 

forças aplicadas, ou seja, quanto mais força for exercida sobre a córnea, mais 

elevada será a PIO e vice-versa (JAMES e BENJAMIN, 2007).  

O tonômetro de aplanação portátil é um instrumento em formato de caneta 

com a ponta revestida por membrana de látex estéril e descartável,  ideal para o 

uso em animais domésticos e selvagens, com a condição de que o diâmetro da 

córnea seja maior que 9 mm; com diâmetro entre 5mm-9mm a mensuração se 

torna limitada e em diâmetros menores que 5mm, as leituras não são confiáveis 

(WILLIS; WILKIE, 1999; MONTIANI-FERREIRA, 2001; OLLIVIER et al., 2007) 

conferindo, assim, dificuldade para mensurar PIO em animais pequenos, 

incluindo muitas espécies de aves. 



16 
 

Antes da realização da tonometria de aplanação, um anestésico tópico 

deve ser instilado em cada olho e se necessário, as pálpebras afastadas tendo 

o cuidado de não exercer pressão sobre as estruturas (Strubbe; Gelatt, 1999).  

Após quatro medidas o visor exibe uma média destes valores em mmHg 

combinadas a um índice de confiança estatístico e apresenta desvio padrão de 

5%, 10%, 20% ou >20%. Recomenda-se que, valores iguais ou maiores que 20% 

sejam repetidos. Além disso, para maior confiabilidade, o tonômetro necessita 

calibração diária (Tono-Pen XL® tonometer user’s guide, 2012). 

A técnica de aferição da PIO por rebote pode ser utilizada em córneas 

menores que 3 mm, considerado o tonômetro de eleição para os olhos de aves 

menores (WILLIAMS, 2012), sem necessidade de usar anestésicos tópicos 

previamente. 

O tonômetro de rebote também é portátil. A mensuração é realizada a 

distância de 4 a 8 mm do olho e mede a PIO por desaceleração e tempo de 

recuperação da sonda. Durante a medição, há indução de campo magnético, 

que impulsiona a sonda do aparelho contra a córnea, ricocheteando e, 

dependendo da velocidade da sonda, provoca certa tensão que é convertida em 

sinal elétrico e usada para calcular a PIO (KONTIOLA, 2000; REUTER et al., 

2010; Icare® Tonovet tonometer instruction manual, 2013; Icare® Tonovet Plus 

tonometer instruction manual, 2016). 

Tanto para Tonovet ou Tonovet Plus o resultado da PIO é uma média de 

seis medições, fornecido em mmHg de forma rápida. Também possuem desvio 

padrão indicados no visor e recomendam que a pressão seja refeita em casos 

de desvios entre 2,5 a 3,5 mmHg e quando indica a coloração vermelha no 

Tonovet e Tonovet Plus, respectivamente (KONTIOLA, 2000; Tono-Pen XL® 

tonometer user’s guide, 2012, Icare® TONOVET tonometer instruction manual, 

2013; Icare® TONOVET Plus tonometer instruction manual, 2016). 

Adicionalmente, o tonômetro Tonovet possui modos ‘d’ (cães e gatos), ‘h’ 

(cavalo) e ‘p’ (indefinido) e Tonovet Plus tem configurações para cães, gatos, 

coelhos e cavalos. 

O manômetro, dentre todas as técnicas, é a mais fidedigna. No entanto 

invasivo, e necessita da introdução de uma cânula intraocular, impossibilitando 

o uso na rotina clínica (JOHN et al., 1997; MORRIS et al., 2006). 



17 
 

A mensuração difere entre os tonômetros e as espécies. Em cães 

normotensos, LEIVA et al. (2006) encontrou diferença estatística entre os 

tonômetros de aplanação e rebote, apresentando valores menores para rebote. 

REUTER et al. (2011) observaram boa relação entre manômetro e tonômetro de 

aplanação (TonoPen Vet) entre 10-25 mmHg. Para valores superiores a 25 

mmHg, o TonoPen Vet mostrou valores subestimados para aves.  

 

2.5.5 Fluoresceína 

A Fluoresceína tópica é um corante alaranjado que impregna em estruturas 

hidrofílicas e confere coloração verde. É possível visualizar essa impregnação 

com luz branca, porém, a luz azul de cobalto se faz necessária em alguns casos 

(TURNER, 2010). Esse teste revela danos na córnea ou possíveis obstruções 

no sistema lacrimal, considerando a interligação entre o olho e as narinas, 

através dos ductos nasolacrimais (BAYÓN, 2007). 

 

 

 

 

 

  



18 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

OBJETIVOS 

 



19 
 

3. OBJETIVOS 

 

Este estudo investigou valores de produção lacrimal e comparou a pressão 

intraocular de Tucano-toco (Ramphastos toco) com tonômetros de aplanação e 

rebote.  

 

      OBJETIVOS ESPECÍFICOS 

 

1) Avaliar e comparar a produção lacrimal com teste de Schirmer (TSL-I), 

utilizando tiras estéreis de celulose padrão e ponta de papel endodôntica 

padronizada (PPEP). 

2) Avaliar a pressão intraocular do Tucano- toco utilizando os tonômetros 

de rebote e de aplanação. 

3) Padronizar valores médios para cada modo (cão, gato, cavalo e coelho), 

utilizando o aparelho de rebote Icare® Tonovet Plus. 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



20 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

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CAPÍTULO 2 



34 
 

Trabalho a ser enviado para a revista “Journal of Veterinary Medical Science”, 1 

seguindo as seguintes normas: http://jsvetsci.jp/jvms/wp-content/themes/jvms-2 

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 4 

FULL PAPER: Wildlife Science 5 

 6 

OPHTHALMOLOGIC TESTS IN RAMPHASTOS TOCO 7 

 8 

 9 

Mayara Chagas FERREIRA1), Cláudia Valéria Seullner BRANDÃO1) 10 

 11 

1)Departamento de Cirurgia Veterinária e Reprodução Animal- Faculdade de 12 

Medicina Veterinária e Zootecnia (Unesp)- Botucatu, São Paulo 18616-681, 13 

Brasil 14 

 15 

Correspondence to: MAYARA CHAGAS FERREIRA 16 

Email: mayara.chagas@unesp.br 17 

 18 

 19 

 20 

  21 



35 
 

ABSTRACT 22 

It is necessary to describe reference values in ophthalmic diagnostic tests 23 

for Ramphastos toco, a wild bird increasingly inserted in the urban environment 24 

and in specialized veterinary care. In this study, the tear evaluation was 25 

performed with Schirmer test (STT-I) and standardized endodontic absorbent 26 

paper point tear test (PPTT), and intraocular pressure with applanation tonometer 27 

(Tonopen) and rebound tonometers (Tonovet and Tonovet plus) in 15 adult, 28 

physically restrained Toco-toucans, healthy on clinical and ophthalmological 29 

examination. The results obtained were: STT-I 7.77 ± 3.66 mm / min and PPTT 30 

17.17 ± 2.97 mm / min; intraocular pressure with Tonopen, 13.73± 3.58 mmHg; 31 

Tonovet, 18.23 ± 1.78 mmHg; Tonovet Plus (dog), 22.52 ± 2.13 mmHg; Tonovet 32 

Plus (cat), 15.69 ± 1.50 mmHg. Rebound tonometry is an easy and accurate 33 

method for use in Toco toucans, with higher values than applanation tonometry. 34 

There was no significant difference among the tests, regarding the laterality of 35 

the eyes. The use of PPTT was effective in measuring tear production with low 36 

variability and discomfort. There was no record of intraocular pressure values 37 

with rebound tonometry, or tear quantification with standardized endodontic 38 

absorbent paper point tear test for the Toco-toucan in the consulted literature, 39 

making these results fundamental for the diagnosis and treatment of ocular 40 

diseases in the species. 41 

 42 

Keywords: absorbent paper, bird, lacrimal, rebound, tonometry 43 

 44 

 45 

 46 

 47 

 48 

 49 

 50 

 51 

 52 



36 
 

INTRODUCTION 53 

The Ramphastidae family includes six genera and thirty-four species. 54 

The Toco-toucan is the most populous species, due to its fast, increasing 55 

adaptation in urbanized environments [24]. They are primarily frugivorous, 56 

opportunistically faunivorous, neotropical birds, recognized for its large, long, 57 

orange-colored bill and plumage of vibrant and intense colors. In addition, they 58 

are fundamental representatives in the ecosystem, as they spread seeds [24, 27].  59 

Birds have a highly specialized and mutable vision, depending on 60 

lifestyle, flight, reproduction and habitat. Among the adaptations, the size of the 61 

eyes in relation to skull, representing up to 12% of the skull volume, compared to 62 

1% in humans, and visual acuity from two to eight times greater than mammals 63 

stand out [3, 14, 27]. Specific characteristics of cornea, lens and retina, and eyes 64 

disposition contribute significantly for superior visual acuity in birds, such as 65 

thickness and adaptation of corneal and lenticular curvature, binocular vision and 66 

the presence of fovea and pecten [8, 11, 20, 27].     67 

Visual deficit in birds may be related to multiple ocular and extraocular 68 

causes; its diagnosis depends on complete ophthalmologic examination, 69 

including, usually, inspection, reflexes, Schirmer test, biological sample 70 

collection, intraocular pressure (IOP), fluorescein test and posterior segment 71 

evaluation [7, 12]. Normal values for these tests have been studied in wild birds; 72 

however, data on standardization for each species are still scarce.         73 

SESSA et. al. (2016) described values of 9.47 ± 4.26 mm/min for Toco-74 

toucans in the Schirmer test. There is no record of tear quantification using 75 

standardized endodontic paper point test for the species. The measurement of 76 

intraocular pressure (IOP) in exotic animals is performed with the same 77 

tonometers used for domestic animals. However, the use of some devices is 78 

limited, because of the eye size [27]. Tonometry is paramount to ophthalmologic 79 

diagnosis and treatment follow-up of conditions such as uveitis and glaucoma. 80 

To the authors’ knowledge, there is no description of IOP values for the species 81 

using rebound tonometry. 82 

The aforementioned factors stimulated the development of the study of 83 

compared Schirmer test and tonometry, using applanation and rebound devices, 84 

for Toco-toucan.   85 



37 
 

The results aim to facilitate the diagnostic of ophthalmologic diseases, as 86 

well as follow up treatment evolution in the exotic animal practice and promote 87 

the maintenance of one of the most important senses for the species. 88 

 89 

MATERIALS AND METHODS 90 

The methods were approved by the Animal Use Ethics Committee (CEUA) 91 

at Zootechnics and Veterinary Medicine College, Estadual Paulista University 92 

(UNESP) – Botucatu, protocol number 0107/2020. The project was also 93 

approved by SISBIO – Biodiversity Authorization and Information System, under 94 

number 75577-1, and it followed the standards of Association for Research in 95 

Vision and Ophthalmology (ARVO).   96 

 97 

Sampling 98 

The research comprised wild animals; therefore, non-probabilistic sampling 99 

was suitable for the convenience sampling plan. In this sense, a minimal number 100 

of birds was considered for the interferential procedures used in the paired 101 

comparisons of the eyes, as well as repeated measurements performed by the 102 

tonometers. In order to meet the requirements for robustness in statistical tests 103 

and the power of 80% to detect possible differences among the comparison 104 

groups, in a 5% significance level established for results discussion [6], at least 105 

15 birds are necessary.     106 

 107 

Animals, site and temperature  108 

Fifteen Toco-toucans (Ramphastos toco) were used, from which one came 109 

from the Floravida Institute, Botucatu – São Paulo state, and the other fourteen 110 

came from the Center for Study in Wild Animal Medicine and Research 111 

(CEMPAS), UNESP - Botucatu campus, São Paulo state, Brazil. Both eyes (n = 112 

30), from clinically healthy, male and female adult toucans, were evaluated. The 113 

study was carried out in the coolest hours of the day, ranging from 17 to 23°C, to 114 

avoid increases in the metabolic rate (MR), which occur between 30 and 35°C 115 

[5]. 116 

 117 

 118 



38 
 

Inclusion and exclusion criteria 119 

Any animal exhibiting changes in the normal clinical or ophthalmological 120 

standard for the species was excluded from the project. The toucans were 121 

evaluated considering the body condition score ranging from 1 to 5 according to 122 

WELLE (1995) and the aspect of the limbs, bill, wings and feathers. In addition, 123 

the birds’ enclosure was assessed five days before and five days after handling, 124 

to identify other possible comorbidities that could interfere in the study, such as 125 

altered feces, apathy, inappetence, among others.      126 

 127 

Restraint 128 

The toucans were manually restrained, in a careful way, taking into 129 

consideration the least discomfort for the birds, keeping them in a upright position 130 

and holding the bill. The cervical area was not manipulated, avoiding 131 

interferences in the IOP value caused by mechanical venous pressure. Only one 132 

examiner performed the ophthalmological examination.  133 

 134 

Eye assessment and ophthalmologic tests  135 

After clinical examination, the birds underwent routine ophthalmological 136 

examination, in the following order: ocular surface and adnexa inspection, 137 

Schirmer tear test, evaluation of the anterior segment with a slit lamp, tonometry 138 

and fluorescein test. 139 

At inspection, changes in the shape of the face, eye disposition and 140 

symmetry, tumefactions, discharge, blepharospasm and neoformations were 141 

investigated.  142 

The tear production was assessed in two ways: with a Schirmer (STT-I) 143 

millimeter-ruled, 0.5 cm wide x 3.5 cm long standard paper strip, and 144 

standardized endodontic paper point (SEPP) (Roeko Color Size 30; Langenau, 145 

Germany), both placed within the temporal lower conjunctival sac. The numerical 146 

evaluation (mm/min) of the moistened area was performed immediately after 60 147 

seconds, using a SEPP standard ruler. There was an one-hour interval between 148 

these tests.  149 

Intraocular pressure assessment was performed using the rebound 150 

tonometers Icare® TONOVET ‘d’ mode (dogs and cats) and Icare® TONOVET 151 



39 
 

Plus (dog, cat, horse and rabbit mode), and the applanation tonometer 152 

TonoPen® XL- Reichert, in this order. All measurements were performed in the 153 

center of the cornea and repeated three times for each eye, even the rebound 154 

and applanation devices provide the mean value of six and four measurements, 155 

respectively. Before applanation tonometry, anesthetic eye drops based on 156 

proxymetacaine hydrochloride 0.5% were instilled (Anestalcon®, Alcon Labs., 157 

São Paulo state, Brazil). 158 

Sterile Fluorescein Strips (Ophthalmos, São Paulo state, Brazil) moistened 159 

in sterile saline solution (NaCl 0.9%) was used as a vital dye of corneal injuries, 160 

placing it in contact with the bulbar conjunctiva and washing it afterward, with the 161 

same saline solution, in order to remove its excess and make visualization easier. 162 

Biomicroscopic evaluation of the anterior segment was performed with a slit 163 

lamp (Kowa SL-15, Kowa Optimed Inc., California) in white and cobalt blue light 164 

(Figure 1), investigating corneal lesion, opacity, pigment or vascularization; 165 

anterior chamber size and content; iris coloration, pigmentation and movement, 166 

as well as lens opacity e position.  167 

 168 

 169 



40 
 

 170 

 171 

FIGURE 1.A. Biomicroscopic evaluation of Toco-toucan ocular structures with slit 172 

lamp in white light; B. Evaluation of corneal integrity in Toco-toucan with cobalt 173 

blue light, after instilling fluorescein dye with negative result. Botucatu, São Paulo 174 

state, Brazil. 175 

 176 

Statistical analysis 177 

Student’s t-test was used for paired samples in the comparison between the 178 

right and left eye. The data was expressed as mean, median and standard 179 

deviation, with a 5% significance level (p<0.05) [29].     180 

The agreement of tonometric measurements was performed according to 181 

Altman and Blend methodology, using Lin’s concordance coefficient and 182 

Pearson’s parametric correlation test [1, 25]. 183 

 184 

 185 

 186 



41 
 

RESULTS 187 

One toucan was excluded from the project for presenting ophthalmological 188 

alterations (left eye with mature cataract and right eye with devitalized and 189 

vascularized cornea, iris atrophy, anterior synechia, anterior chamber 190 

enlargement and medially lateralized pupil), totaling 14 toucans. Mean body 191 

mass was 683.2 g and the mean body score was 2.46/5. There was no 192 

significative difference between the right and left eye (P>0.05) when comparing 193 

the ophthalmological tests regarding eyes laterality (Table 1).   194 

 195 

TABLE 1. Ophthalmological tests of tear production and intraocular pressure 196 

(mmHg) in Toco-toucan, according to the eye 197 

 
Variable 

Eye  
p Value Right 

(n=14) 
Left 

(n=14) 

Schirmer STT-I (mm/min) 7.67 ± 2.61 7.87 ± 4.57 P> 0.05* 

Schirmer SEPP (mm/min) 17.67 ± 2.80 16.67 ± 3.16 P> 0.05* 

Tonovet 18.58 ± 1.98 17.88 ± 1.55 P> 0.05* 

Tonovet Plus dog 22.65 ± 1.96 22.39 ± 2.34 P> 0.05* 

Tonovet Plus cat 15.43 ± 1.51 15.94 ± 1.49 P> 0.05* 

Tonovet Plus horse 16.31 ± 1.82 16.99 ± 1.10 P> 0.05* 

Tonovet Plus rabbit 23.91 ± 2.49 23.77 ± 1.08 P> 0.05* 

TonoPen 13.45 ± 3.04 14.01 ± 4.15 P> 0.05* 

* No difference between eyes (P>0.05); 198 

 199 

Regarding IOP, the measurements were evaluated descriptively and using 200 

Pearson’s linear association and Lin’s concordance coefficient for tonomometers 201 

comparison; Tonovet Plus dog x Tonovet Plus rabbit were the most concordant 202 

methods.    203 

Intraocular pressure values were 18.23 ± 1.78 for Tonovet; [Tonovet Plus 204 

dog (22.52 ± 2.13); cat (15.69 ± 1.50); horse (15.65 ± 1.52); rabbit (23.84 ± 1.89)] 205 

and 13.73 ± 3.58 for TonoPen. 206 

Regarding the association between two IOP measurements and tonometers 207 

or different species modes, there was a significant positive correlation for the 208 

most of tonometers and modes, except for Tonopen in relation to Tonovet and 209 

Tonovet plus, modes dog, cat and rabbit, when there was no significance. The 210 

best relations were verified between Tonovet plus dog x rabbit e Tonovet plus 211 

horse x rabbit (r>600; P<001). 212 



42 
 

The reproducibility of the IOP measurements was tested with the 213 

concordance coefficient proposed by Lin, for the verification among tonometers 214 

and species mode used, Tonovet plus dog x rabbit (c, 511) comparing the two 215 

methods.  216 

 217 

DISCUSSION 218 

Determining normal values for ophthalmological tests is an important tool in 219 

the diagnosis and treatment of diseases, as it broadens the knowledge of the 220 

area regarding species particularities. In the consulted literature, there is no 221 

report of pressure values using rebound tonometry, as well as the use of 222 

endodontic paper points for lacrimal quantification in toucans.       223 

The STT-I value with standard strip was similar to that reported by SESSA 224 

et.al. (2016), who reported an interval of 5.21-13.73 mm/min (mean 9.47 ± 4.26) 225 

for Toco-toucan. In a generic study performed with 255 birds of 42 species, the 226 

STT values were variable, showing the importance of specialized studies. 227 

Particularly in Falconiformes, they described STT-I values of 4.1-14.4 mm/min 228 

[13]. Among the Falconiformes, Caracara plancus presented a high similarity, 229 

with a STT-I value of 7.83 ± 3.05 using standard strip [2], compared to 7.7 ± 3.66 230 

of the present study. Although it belongs to a different order, the caracara 231 

presents a body size (mean 55 cm) similar to that of Toco-toucan and habitat 232 

(meadow areas, cerrado, open and urbanized fields), daytime habits [3], eye 233 

position (laterality) ocular anatomical measures [2,18]. 234 

Tear quantification with the SEPP proved to be functional and easy to 235 

perform in Toco-toucan, according to what is described for other species, mainly 236 

those in which the Schirmer test with a 0.5 cm millimeter-ruled standard strip is 237 

unfeasible due to the size of the eyelid fissure. The standardization of the brand 238 

and diameter of 0.3 mm of the endodontic paper point (Roeko Color size 30) was 239 

based on the comparative study of the absorbance of this material, carried out by 240 

PUMAROLA-SUÑÉ (1998), exhibiting better results among the others.   241 

The method was already described in birds like the chestnut-bellied seed 242 

finch, saffron-finch [15], macaws, parrots [19] and domestic chicken [10]. The 243 

observed values for the domestic chicken, chestnut-bellied seed finch, saffron-244 

finch, Lear’s macaw and blue-and-yellow macaw were 7.13 ± 0.72 mm/min (5 245 

days old) and 12.03 ± 0.92 mm/min (42 days old); 4.11 ± 0.34 mm/min;  5.10 ± 246 



43 
 

0.26 mm/min; 15.37 ± 1.22 and 16.74 ± 1.38, respectively [10,15,19]. For the 247 

Toco-toucan, in this study, the values (17.7 ± 2.97 mm/min) were closer to the 248 

macaws’ values. 249 

During the two tests of tear production, regarding the comfort of the toucans, 250 

there was, with the SEPP, a considerable reduction of blepharospasm and third 251 

eyelid movement when inserted in the conjunctival fornix, in addition to a lesser 252 

standard deviation, suggesting more reliable values, similar to what was reported 253 

by LANGE et.al (2014) and LIMÓN et.al. (2019).     254 

The estimated time described for lacrimal reposition in healthy eyes of 255 

humans, dogs and cats was five to ten minutes [22]. This interval is not described 256 

for birds, but considering the minimum value of one hour, the values maintained 257 

the standard and revealed that, for the species, lacrimal reposition occurs in up 258 

to one hour. However, more studies about the dynamics of lacrimal film in birds 259 

are necessary, in order to define the correct reposition time. 260 

Among the tonometers, the applanation method presented the higher 261 

standard deviation. Nevertheless, this result is expected once it is an examiner-262 

dependent method; despite that, the values described by MARCHAN (2015), of 263 

15.70 ± 3.45 mmHg, and SESSA et al. (2016), of 14.49 ± 2.31 mmHg, 264 

respectively with TonoPen® Vet-Reichert and TonoPen® XL-Reichert, showed a 265 

good correlation with this study in toucans (13.73 ± 3.58 mmHg). Additionally, in 266 

the studied performed with Tonopen (applanation tonometry) in 275 birds of 39 267 

species, values varied between 9.2 and 16.3 mmHg [28], corroborating the 268 

observed value. 269 

In the study carried out with the families Tytonidae (nocturnal), Strigidae 270 

(nocturnal), Falconidae (diurnal) and Accitripidae (diurnal), the species Pernis 271 

apivorus (14.4 ± 2.81), Buteo rufinos (13.3 ± 4.11) and Falco naumanni (13,7 ± 272 

4), both diurnal, had values more similar to the toucans than those of nocturnal 273 

species [4]. 274 

The Tonovet ‘d’ mode was the most reliable, according to LIM (2019) in a 275 

study with pigeons, that is why it was chosen. The values in mmHg, observed for 276 

rebound tonometry, were: Tonovet (18.23 ± 1.78), Tonovet Plus dog (22.52 ± 277 

2.13), Tonovet Plus cat (15.69 ± 1.50), Tonovet Plus horse (15.65 ± 1.52), and 278 

Tonovet Plus rabbit (23.84 ± 1.89). No other IOP studies in Toco-toucan, using 279 

Tonovet or Tonovet Plus, were identified for comparison.  280 



44 
 

There was a weak correlation between the values obtained with the rebound 281 

and applanation tonometers in the study, being the rebound device values 282 

overestimated in relation to applanation tonometer, especially for the dog and 283 

rabbit mode of the Tonovet Plus. 284 

It is noteworthy that, considering the Pearson’s linear association among 285 

the IOP values in the different tonometers and modes, the Tonovet x Tonovet 286 

Plus (dog, cat, horse and rabbit) were linear, positive and significant (P≤0.05), as 287 

well as all the modes of Tonovet x Tonovet plus with each other and Tonopen x 288 

Tonovet Plus (horse). According to the Lin’s concordance coefficient between the 289 

methods, the two coefficient relations closest to one [25], that is, more 290 

concordant, were the Tonovet Plus (cat x horse) and Tonovet Plus (dog x rabbit) 291 

pressures, suggesting an interesting mode of measurement. 292 

Fluorescein is a dye of corneal lesion and can result positive after the 293 

Schirmer test, because when the millimeter-ruled strip or the endodontic paper 294 

point are placed in contact with the cornea, both can cause a minimal exfoliative 295 

injury in the local epithelial cells [9]. One of the animals exhibited impregnation 296 

with fluorescein in the right eye, after Schirmer test with standard millimeter-ruled 297 

strip was performed. This aspect was observed only in this bird, and it was no 298 

longer present 24 hours later. 299 

A limitation of this study was the measurement of the intraocular pressure 300 

using a mercury column. However, this is an invasive method, which would put 301 

at risk the important visual system of the Toco-toucan.  302 

Other studies must be stimulated, aiming to obtain, increasingly, specific 303 

data on birds, important animals of our fauna, and potential agents of the balance 304 

of our ecosystem. 305 

 306 

CONCLUSION 307 

The use of endodontic paper point was effective to measure the lacrimal 308 

production in the Toco-toucan, with low variability and discomfort. 309 

The applanation tonometer underestimated the intraocular pressure values 310 

in the Toco-toucan (Ramphastos toco) when compared to the rebound technique, 311 

being the Tonovet plus in the dog/rabbit mode the one with the highest 312 

association coefficient. 313 



45 
 

The results will be useful to the diagnosis of ocular diseases in the Toco-314 

toucan, as well as glaucoma and uveitis follow up, guiding the treatment and 315 

helping veterinarians in the clinical practice and other researches. 316 

 317 

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