UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA 

FACULDADE DE MEDICINA VETERINÁRIA E ZOOTECNIA 

 

 

 

 

Avaliação do desenvolvimento cardíaco neonatal em 
cordeiros 

 

 

 

 

CARLA MARIA VELA ULIAN 

 

 

 

 

 

 

 

 

Botucatu, SP 

Julho 2015 

 

 



 
 

UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA 

FACULDADE DE MEDICINA VETERINÁRIA E ZOOTECNIA 

 

 

 

 

Avaliação do desenvolvimento cardíaco neonatal em 
cordeiros 

 

 

 

 

CARLA MARIA VELA ULIAN 

 

 

 

 

Tese apresentada junto ao 
Programa de Pós-Graduação em 
Medicina Veterinária para obtenção 
do título de Doutora. 
 
Orientador: Prof. Ass. Dr. Simone 
Biagio Chiacchio 
Co-Orientadora: Profa. Ass. Dra 
Maria Lúcia Gomes Lourenço 



Palavras-chave: Ecocardiografia; Neonatologia; Ovinos;

Pressão arterial sistêmica; Variabilidade da frequência

cardíaca.

Ulian, Carla Maria Vela.

   Avaliação do desenvolvimento cardíaco neonatal em

cordeiros / Carla Maria Vela Ulian. - Botucatu, 2015

   Tese (doutorado) - Universidade Estadual Paulista

"Júlio de Mesquita Filho", Faculdade de Medicina

Veterinária e Zootecnia

   Orientador: Simone Biagio Chiacchio

   Coorientador: Maria Lúcia Gomes Lourenço

   Capes: 50501062

   1. Ovino. 2. Neonatologia veterinária. 3. Pressão

arterial. 4. Ecocardiografia. 5. Variabilidade do

batimento cardíaco. 6. Tórax - Radiografia.

DIVISÃO TÉCNICA DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - CÂMPUS DE BOTUCATU - UNESP

BIBLIOTECÁRIA RESPONSÁVEL: ROSEMEIRE APARECIDA VICENTE-CRB 8/5651

FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA SEÇÃO TÉC. AQUIS. TRATAMENTO DA INFORM.



ii 
 

Carla Maria Vela Ulian 
 

 
Avaliação do desenvolvimento cardíaco neonatal em 

cordeiros 
 
 

COMISSÃO EXAMINADORA 
 
 
 

Prof. Ass. Simone Biagio Chiacchio 
Presidente e Orientador 
Departamento de Clínica Veterinária 
FMVZ – UNESP – Botucatu 
 
 
Profa. Adj. Maria Jaqueline Mamprim 
Membro 
Departamento de Diagnóstico por Imagem 
FMVZ – UNESP – Botucatu 
 
 
Prof. Ass. Rogério Martins Amorim 
Membro 
Departamento de Clínica Veterinária 
FMVZ – UNESP – Botucatu 
 
 
Profa. Adj. Letícia Ferrari Crocomo 
Membro 
Instituto de Ciências Agrárias – UFMG – Montes Claros 
 
 
Prof. Adj. Moacir Fernandes de Godoy 
Membro 
Departamento de Cardiologia e Cirurgia Cardiovascular 
FAMERP – Faculdade de Medicina de São José do Rio Preto 
 
 
 
 

Data da Defesa: 31 de julho de 2015. 
 
 



iii 
 

DEDICATÓRIA 

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

Dedico este trabalho a meus pais, Angela e Olivio, a quem devo todo o meu amor 

e todos os meus diplomas. Ser filha de vocês é um privilégio!  

Obrigada por estarem sempre ao meu lado em todas as batalhas! 

Obrigada pelas suas palavras e seu amor! 

 

 

 

“Acho que fiz tudo do melhor jeito, meio torto, talvez, mas tenho tentado da 

maneira mais bonita que sei.”  

(Caio Fernando de Abreu) 



iv 
 

AGRADECIMENTOS 

 
À Nossa Senhora Aparecida e São Francisco, pois foi a eles que muitas vezes 
recorri para obter paz de espírito.  

Agradeço, mais uma vez, aos meus pais Angela e Olivio, por todos os dias ao 
meu lado, por todas as palavras de carinho, conselhos e broncas, pois foram 
estas que me fizeram crescer e me moldaram para a vida “fora do ninho”. 

À minha irmã, Carina, pelos desabafos, risos e choros nos piores e melhores 
momentos, afinal de contas, ser gêmea tem que ter alguma vantagem! 

Ao meu irmão, Érico, pela ajuda técnica com o computador. 

Aos meus cordeiros, principalmente a Mingau, pois foram eles o foco do meu 
trabalho e dedicação. 

Aos meus avós, Cecília e Vincenzo, que sempre habitarão meu coração e 
meus pensamentos, com sua força e zelo.  

Ao meu orientador, Prof. Simone Biagio Chiacchio, por confiar na minha 
capacidade e responsabilidade, mesmo quando eu duvidava. Obrigada por me 
orientar e aguentar meus momentos de desespero. 

À minha co-orientadora, Profa Maria Lúcia Gomes Lourenço, vulgo Malu, por 
toda a amizade e disponibilidade antes, durante e depois do experimento. 

As professoras Priscilla Macedo Souza e Maria Jaqueline Mamprim por abrirem 
as portas do Departamento de Radiologia da FMVZ à mim e aos cordeiros. 

Em especial ao zootecnista Francisco Manoel Nogueira Fernandes, o “Chico”, 
da Cabanha Chico Borborema, por disponibilizar os animais e depositar em 
mim sua confiança.  

Ao Dr. Leandro Rodello por permitir o uso do aprisco do Departamento de 
Reprodução, através da autorização do Prof. Titular Sony Bicudo. Foram dias, 
noites e finais de semana cansativos, mas muito gratificantes. 

A todas as professoras e professores da FMVZ que de algum jeito contribuíram 
para que eu conseguisse terminar o doutorado. 

Aos funcionários Cézar e Marquinhos da Clínica de Grandes, Luiz e Marcão da 
Clínica de Pequenos, e Heraldo da Radiologia obrigada pela paciência, 
disposição e auxílio. 



v 
 

As ex-residentes, e amigas, Letícia Inamassu e Shayra Bonatelli, por terem 
paciência com os horários alternativos, os “MM’s” diários e pelas várias risadas 
que mantiveram o ambiente sempre agradável. 

A todas as residentes e ex-residentes que me ajudaram a correr para cima e 
para baixo com cordeiros, principalmente os da reprodução que me socorreram 
algumas vezes. 

À Bianca Santarosa e ao Danilo Ferreira, pelo auxílio com a obtenção e os 
cuidados dos animais.  

As minha amigas de ontem, hoje e sempre, Marta Heckler, Denise Theodoro, 
Quézia Pereira, Mabel Cordeiro, Nicole Ruas, Raíssa Salgueiro, Angélica 
Alfonso obrigada por toda ajuda!  

Aos donos da pensão “JR”, Andrea e Oscar, obrigado pelo teto e pela amizade. 

As minha amigas distantes, Erica Bandeira, Michelle Tavares, Bartira Perez 
obrigada pelas cartas e desculpa à distância, vocês fazem parte disso também. 

A Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) pela 
concessão da bolsa de doutorado, permitindo que pudesse me manter e 
desenvolver a pesquisa (processo nº 2012/24833-9). 

Por fim, a todos que não foram mencionados, mas me auxiliaram de alguma 
forma, direta ou indiretamente, obrigada por tudo! 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

“A amizade desenvolve a felicidade e reduz o 
sofrimento, duplicando a nossa alegria e dividindo a 
nossa dor.” (Joseph Addison) 



vi 
 

EPÍGRAFE 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

“É impossível avaliar a força que possuímos sem medir o tamanho do obstáculo que 
podemos vencer, nem o valor de uma ação sem sabermos o sacrifício que ela comporta.” 

(H. W. Beecher)  



vii 
 

LISTA DE FIGURAS E QUADROS 

 

Artigo 1 – Dinâmica do desenvolvimento eletrocardiográfico e 

variabilidade da frequência cardíaca (VFC) em cordeiros durante o 

período neonatal 

Figura 1 - Posicionamento dos eletrodos tipo “jacaré” e contenção manual 

em decúbito latero-lateral direito para realização de eletrocardiografia no 

plano frontal................................................................................................... 

 

31 

Figura 2 - Traçado eletrocardiográfico do cordeiro 20, derivação DII, plano 

frontal, do nascimento (24 horas) aos 35 dias de idade (25mmseg, N)........ 

 

31 

Figura 3 - Fixação dos eletrodos para realização do exame 

eletrocardiográfico pelo sistema Holter. Lateral esquerda (A), Lateral 

direita (B)....................................................................................................... 

 

32 

Figura 4 - Posicionamento do gravador após fixação dos eletrodos (A) e 

colocação da faixa para proteção do aparelho (B) em um cordeiro.............. 

 

32 
 

Artigo 2 - Referência de normalidade ecocardiográfica e de VHS em 

cordeiro no período neonatal 

Quadro 1 - Relação dos valores de referência ecodopplercardiográficos 

encontrados na literatura............................................................................... 

 

69 

Figura 2 - Marcações feitas para definir o valor do VHS em radiografias 

torácicas, vista latero-lateral direito (LAT DIR) de um cordeiro nos 

momentos de avaliação 24 horas (A), 7 dias (B), 14 dias (C), 21 dias (D), 

28 dias (E) e 35 dias (F)................................................................................ 

 

 

83 

Figura 3 - Correlação entre peso vivo (kg) e tamanho da silhueta cardíaca 

em VHS (v) durante o período neonatal. (Correlação linear de Pearson 

onde r = -0,9746 e r2 = 0,9498)...................................................................... 

 

 

84 



viii 
 

LISTA DE TABELAS E GRÁFICOS 
 

Artigo 1 – Dinâmica do desenvolvimento eletrocardiográfico e 

variabilidade da frequência cardíaca (VFC) em cordeiros durante o 

período neonatal 

Tabela 1 - Média e desvio padrão das variáveis obtidas pelo ECG no 

plano frontal segundo momento de avaliação............................................... 

 

34 

Tabela 2 - Média e erro padrão das variáveis* obtidas pelo ECG de 24 

horas, sistema Holter, segundo momento de avaliação................................ 

 

35 
 

Artigo 2 – Referência de normalidade ecocardiográfica e de VHS em 

cordeiro no período neonatal 

Tabela 1 – Média e Erro Padrão dos Índices Obtidos no Exame 

Ecodopplercardiográfico Segundo Momento de Avaliação........................... 

 

59 

Tabela 2 – Tabela 2 – Média e erro padrão da variável VHS e peso 

segundo momento de avaliação.................................................................... 

 

62 
 

Artigo 3 - Acurácia dos métodos oscilométrico (petMAP®) e Doppler para 

aferição indireta da pressão arterial em cordeiros 

Tabela 1 - Média e desvio padrão das variáveis* obtidas a partir dos 

métodos de avaliação pressórica durante os momentos de 

avaliação....................................................................................................... 

 

96 

Tabela 2 - Medidas de correlação entre os procedimentos, Doppler e 

PetMap®, por momento................................................................................. 

 

96 

Gráfico 1 - Média e desvio padrão da pressão sistólica aferida pelos 

métodos invasivo e os métodos indiretos Doppler e oscilométrico PetMap 

ao atingir o nível pressórico de normetensão (60 – 70 mmHg)..................... 

 

97 



ix 
 

Gráfico 2 - Comparação entre a pressão arterial sistólica obtida pelo 

método Doppler e pressão invasiva.............................................................. 

 

97 

Gráfico 3 - Comparação entre a pressão arterial sistólica obtida pelo 

método oscilométrico PetMap®  e pressão invasiva..................................... 

 

98 

Gráfico 4 - Comparação entre a pressão arterial sistólica obtida pelo 

método Doppler e pela oscilometria PetMap® aos 14 dias........................... 

 

98 

 
  



x 
 

LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS 

 

∆D% Fração de encurtamento 

AD Átrio direito 

AE Átrio esquerdo 

AE:Ao Relação entre átrio esquerdo e aorta 

Ao Aorta 

bpm Batimentos por minuto 

DFD Diâmetro no final da diástole 

DFS Diâmetro no final da sístole 

DVDFD Diâmetro do ventrículo direito no final da diástole 

DVDFS Diâmetro do ventrículo direito no final da sístole 

DVEFD Diâmetro do ventrículo esquerdo no final da diástole 

DVEFS Diâmetro do ventrículo esquerdo no final da sístole 

ECG Eletrocardiograma 

EPLVED 
Espessura da parede livre do ventrículo esquerdo na 

diástole 

EPLVES 
Espessura da parede livre do ventrículo esquerdo na 

sístole 

FC Frequência cardíaca 

FE% Fração de ejeção 

FR Frequência respiratória 

GPAo Gradiente de pressão da válvula aórtica 

GPMit Gradiente de pressão da válvula mitral 

GPPulm Gradiente de pressão da válvula pulmonar 



xi 
 

GPTric Gradiente de pressão da válvula tricúspide 

IBGE Instituto Brasileiro de geoprocessamento e estatística 

NNmed Média de todos os intervalos RR 

PA Pressão arterial 

PAD Pressão arterial diastólica 

PAM Pressão arterial média 

PAS Pressão arterial sistólica 

pNN50 
Percentagem das diferenças sucessivas entre os 

intervalos RR que são maiores que 50 ms 

RMSSD 
Raiz quadrada da média das diferenças sucessivas ao 

quadrado entre intervalos RR normais adjacentes 

RR/NN 
Intervalo entre ondas R consecutivas ou ondas N 

consecutivas 

SDANN 
Desvio padrão da média dos intervalos RR medida em 

segmentos de cinco minutos 

SDNN Desvio padrão de todos os intervalos RR 

SDNNi 
Média dos desvios padrão dos intervalos RR medidos 

em segmentos de cinco minutos 

SSPE Separação entre o septo e o ponto E 

(v) Unidade de vértebra 

VAo Velocidade do fluxo da válvula aórtica 

VD Ventrículo direito 

VD:VE Relação ventrículo esquerdo e ventrículo direito 

VE Ventrículo esquerdo 

VFC Variabilidade da frequência cardíaca 



xii 
 

VHS Vertebral Heart Size 

VMit Velocidade do fluxo da válvula mitral 

VPulm Velocidade do fluxo da válvula pulmonar 

VTric Velocidade do fluxo da válvula tricúspide 

 

 

 

 

 

 



SUMÁRIO 

 Página 

RESUMO..................................................................................................... 1 

ABSTRACT.................................................................................................. 3 

CAPÍTULO 1 

INTRODUÇÃO.................................................................................. 5 

REVISÃO DE LITERATURA............................................................. 7 

1. Sistema Cardiocirculatório........................................................... 7 

2. Eletrocardiografia......................................................................... 10 

3. Eletrocardiograma Ambulatorial – Sistema Holter....................... 16 

3.1. Variabilidade da frequência cardíaca – VFC................... 17 

4. Radiografia...................................................................................  19 

5. Ecodopplercardiografia................................................................ 21 

6. Pressão Arterial Sistêmica........................................................... 23 

OBJETIVO GERAL...........................................................................     25 

1. Objetivo Específico...................................................................... 25 

 

CAPÍTULO 2 

ARTIGO 1 - Dinâmica do desenvolvimento eletrocardiográfico e 

variabilidade da frequência cardíaca (VFC) em cordeiros durante o 

período neonatal.......................................................................................... 26 

ARTIGO 2 - Valores de referência dos parâmetros ecocardiográficos e 

de VHS em cordeiro no período neonatal................................................... 48 

ARTIGO 3 - Acurácia dos métodos oscilométrico (PetMap®) e Doppler 

para aferição indireta da pressão arterial em cordeiros............................... 85 

  

CAPÍTULO 3 

Discussão Geral.............................................................................. 99 

Conclusões Gerais.......................................................................... 102 

Implicações..................................................................................... 103 

Referências..................................................................................... 104 

 

 



1 
 

ULIAN, C.M.V. Avaliação do desenvolvimento cardíaco neonatal em 

cordeiros. Botucatu, 2015. 112p. Tese (Doutorado) – Faculdade de Medicina 

Veterinária e Zootecnia, Campus de Botucatu, Universidade Estadual Paulista 

“Júlio de Mesquita Filho”. 

 

RESUMO 

Durante o primeiro mês de vida ocorrem as principais adaptações 

cardiocirculatórias que permitirão ao indivíduo chegar à vida adulta. Este 

trabalho visou descrever as possíveis diferenças no coração de um recém-

nascido a partir da avalição cardíaca em cordeiros durante os primeiros 35 dias 

de idade, fornecendo dados que poderão ser úteis na Medicina Veterinária e 

nos diversos protocolos experimentais da Medicina, que utiliza os ovinos como 

modelo. Foram realizadas avaliações cardíacas semanais que consistiram em: 

eletrocardiograma e eletrocardiograma ambulatorial/sistema Holter, parâmetros 

ecodopplercardiográficos, exame radiográfico cardíaco, pressão arterial 

sistêmica (por método Doppler e oscilométrico). Utilizou-se 20 cordeiros, 

clinicamente saudáveis abrangendo o período neonatal. Para os valores da 

frequência cardíaca, respiratória e tamanho da silhueta cardíaca, foram 

observadas diminuições com o passar da idade. A pressão invasiva obtida em 

normotensão (70 mmHg) teve média de 119,14 ± 23,59 mmHg. Na 

comparação entre os métodos com a invasiva, pode-se observar que a aferição 

como Doppler superestimou em 4,24 mmHg (+4%) e em 16,56 mmHg (+16%) 

com o método oscilométrico. Quanto aos resultados do 

ecodopplercardiograma, o diâmetro da aorta (Ao), átrio esquerdo (AE), o 

diâmetro do ventrículo esquerdo no final da diástole (DVEFD), diâmetro no final 

da diástole (DFD), diâmetro no final da sístole (DFS), espessura da parede livre 

do ventrículo esquerdo na diástole (EPLVED) e separação entre o ponto E e o 

septo (SSPE) apresentaram aumento progressivo quando comparado ao 

nascimento. A relação AE:Ao não sofreu alteração significativa até o final do 

estudo, assim como a fração de ejeção e encurtamento (FE% e ∆D%). Na 

derivação DII no plano frontal do eletrocardiograma observou-se diferença com 

diminuição a partir do sétimo dia na duração do intervalo PR e da onda T, e na 

amplitude da onda P, R e T. O intervalo QT elevou-se do nascimento aos 35 

dias. As análises do Holter resultaram em FC média e a quantidade de 



2 
 

complexos QRS com decréscimo do nascimento até os 35 dias. Os índices 

relacionados ao RR (média de todos os intervalos RR - NNmed, desvio padrão 

de todos os intervalos RR - SDNN) apresentaram elevação significativa durante 

o exame, sendo mais expressiva após 14 dias. Em relação ao pNN50 

(percentagem das diferenças sucessivas entre os intervalos RR que são 

maiores que 50 ms), houve acréscimo do nascimento até os 35 dias. Os 

valores obtidos mostraram que o RMSSD (raiz quadrada da média das 

diferenças sucessivas ao quadrado entre intervalos RR normais adjacentes) 

decresceu até os 14 dias de idade com posterior aumento até os 35 dias, mas 

não ultrapassando o encontrado ao nascimento. Estes resultados indicam que 

o período neonatal possui características singulares e precisa de atenção 

dentro da prática clínica e na pesquisa. 

 

Palavras-chave: ecodopplercardiograma, eletrocardiograma, neonatologia, 

ovino, pressão arterial sistêmica, radiografia torácica, variabilidade da 

frequência cardíaca  

 

 

 

 

 

 

 

 

  



3 
 

ULIAN, C.M.V. Evaluation of heart development in neonatal lambs. 

Botucatu, 2015. 112p. Tese (Doutorado) – Faculdade de Medicina Veterinária e 

Zootecnia, Campus de Botucatu, Universidade Estadual Paulista “Júlio de 

Mesquita Filho”. 

 

ABSTRACT 

During the first month of life occur the main cardiocirculation adaptations that 

allow individuals to reach adulthood. This work aimed to describe the possible 

differences in the heart of the newborn from the cardiac assessment in the Ile 

de France breed lambs during the first 35 days of age, providing data that may 

be useful in veterinary medicine and in the different experimental protocols of 

medicine, which uses this species as a model. Cardiac evaluations were carried 

out weekly by electrocardiogram and ambulatory electrocardiogram/Holter 

system, echodopplercardiografic parameters, cardiac silhouette and 

determination of VHS (vertebral heart size) by radiography, systemic arterial 

pressure by Doppler and oscillometric method. Twenty clinically healthy lambs 

were used into the neonatal period. For the rate values of the heart, breath and 

cardiac silhouette size was observed decrease as age increase. Invasive 

pressure obtained in normotension (70 mmHg) averaged was 119.14 ± 23.59 

mmHg. In comparison between the methods above with the invasive showed 

that the measurement as overrated in Doppler about 4.24 mmHg (+4%) and 

16.56 mmHG (+16%) with the oscillometric method. The 

echodopplercardiogram analysis was HR between 212 and 134 bpm from birth 

to 35th day. The aorta diameter (Ao), left atrium (LA), left ventricular diameter in 

end-diastole (LVd), end-diastole diameter (EDD), end-systole diameter (ESD),  

left ventricular wall thickness diastole (LVWd), septum E point (SEP) showed 

progressive increase when compared to birth. The relationship LA:Ao did not 

suffer significant change until the end of the study, as well as the ejection 

fraction and shortening (EF and FS). In the DII derivation in the frontal plane of 

the electrocardiogram was observed difference with decreased from the 

seventh day in the duration of the PR interval and T wave, and the amplitude of 

the wave P, R and T. The QT interval increased from birth to 35 days. The 

analysis of the files obtained with the ambulatory electrocardiogram/ Holter 

system resulted in HR and average the amount of QRS complexes with 



4 
 

decrease of the birth to the 35 days. Indexes NN-related (NNmed – mean of all 

NN intervals, SDNN – standard deviation of the NN intervals) showed significant 

elevation during the exam being more expressive after 14 days. In relation to 

the addition of birth pNN50 (percentage of adjacent NN intervals that differ by 

more than 50 ms) there was even the 35 days. The values obtained showed 

that the decreased until the 14th day in RMSSD (the square root of the mean 

squared differences between adjacent N-N) with later spread to the 35 days but 

not exceeding what was found at birth. These results indicate that the neonatal 

period has unique features and needs attention within the clinic and research. 

  

Key words: echodopplercardiogram, electrocardiogram, heart rate variability 

neonatology, sheep, systemic blood pressure, thoracic radiography 

 

 



 

CAPÍTULO 1 



5 
 

INTRODUÇÃO 

 

A partir da década de 1990, a ovinocultura passou a ter papel de 

destaque no Brasil. Muitos produtores rurais apresentaram interesse em 

explorar essa produção devido dimensões territoriais, o aumento no poder 

aquisitivo, condições ambientais favoráveis e abertura do comércio 

internacional. Por ser uma espécie de médio porte, adapta-se facilmente a 

qualquer tipo de sistema de produção (VIANA, 2008). 

A ovinocultura brasileira apresentou ligeiro crescimento entre 2012 e 

2013. De acordo com dados do IBGE (Instituto Brasileiro de Geografia e 

Estatística), o efetivo de ovinos em 2013 foi de 17.290.519 milhões de cabeças, 

com variação positiva de 3,0% (16.789.492 de cabeças). Uma série de técnicas 

auxiliaram a eficiência produtiva e reprodutiva do rebanho, como a adoção de 

boas medidas de manejo sanitário e nutricional durante o período de 

reprodução para que ocorra um crescimento desejável (ULIAN, 2011; IBGE, 

2013). 

Umas das grandes preocupações na criação de ovinos, caprinos, 

bovinos, equinos e suínos no Brasil e no mundo é a elevada taxa de 

mortalidade nos primeiros dias de vida, diminuindo os ganhos produtivos. 

Durante o período neonatal (primeiros 30 dias de idade) são necessários 

cuidados para que a taxa de mortalidade, associada a infecções e falha na 

transferência de imunidade passiva, não se torne alta (ROOK et al., 1990). 

A espécie ovina tem sido amplamente utilizada em diversos protocolos 

experimentais não somente na Medicina Veterinária como também em 

Medicina (HUANG et al., 2004; BORENSTEIN et al., 2006; JOUSSET et al., 

2012).  Modelos ovinos de cardiopatia isquêmica e insuficiência cardíaca são 

cada vez mais utilizados em pesquisas humanas, no entanto, a extrapolação 

dos resultados para o cenário clínico exige o conhecimento da função cardíaca 

normal em neonatos ovinos (POWER; TONKIN, 1999; RABBANI et al., 2008; 

LOCATELLI et al., 2011). 

 



6 
 

Os exames para avaliação cardíaca como eletrocardiograma e 

eletrocardiograma ambulatorial/sistema Holter, ecodopplercardiograma, 

radiografia torácica e pressão arterial sistêmica consistem de técnicas não 

invasivas, bem padronizadas e extremamente úteis na obtenção de 

informações sobre a função cardíaca, particularmente na espécie humana e em 

pequenos animais. Atualmente são considerados fundamentais para o 

diagnóstico da maior parte das afecções cardíacas, principalmente as 

congênitas em humanos e animais neonatos (GOMPF; TILLEY, 1979).  

Dentre as diferentes faixas etárias existem variações nos valores 

eletrocardiográficos, ecodopplercardiográficos, radiográficos e da pressão 

arterial sistêmica, tornando necessária a padronização dos mesmos ao se 

tratar de cordeiros recém-nascidos sadios (UNSHELM et al., 1974). A 

realização de exames seriados para avaliação cardíaca em neonatos ovinos 

possibilitará a determinação do momento da inversão da predominância do 

ventrículo direito sobre o esquerdo, permitindo assim o diagnóstico precoce de 

anormalidades congênitas (SILVA; SILVA, 2000). 

Este trabalho visou descrever as alterações cardíacas decorrentes da 

idade em cordeiros neonatos fornecendo dados que poderão ser úteis nos 

diversos protocolos que utilizam esta espécie como modelo experimental além 

de ampliar os estudos. Foram avaliados o eletrocardiograma e 

eletrocardiograma ambulatorial/sistema Holter, o ecodopplercardiograma, 

exame radiográfico para avaliação da silhueta cardíaca (VHS) e a pressão 

arterial sistêmica de cordeiros neonatos a partir do nascimento até o 35° dia de 

idade. 

  



7 
 

REVISÃO DE LITERATURA 

 

1. Sistema cardiovascular 

 

Durante a gestação, o coração do feto sofre inúmeras modificações para 

formar os vasos sanguíneos principais (aorta e artérias pulmonares) e, assim, 

transformar-se no órgão central que bombeia sangue através de contrações 

rítmicas para todo o organismo. É um órgão cônico posicionado dentro do tórax 

e voltado para o lado esquerdo do mediastino, estendendo-se entre o terceiro e 

sexto espaço intercostal, na maioria das espécies. O lado direito do coração, 

átrio e ventrículo, possui paredes finas e pequena força de contração para 

servir a circulação pulmonar (de baixa resistência). A carga de trabalho da 

câmara ventricular esquerda culmina com espessamento significativo 

(hipertrofia) da parede ventricular, aparente na maioria dos mamíferos na 

primeira semana de vida (DYCE et al., 2010; STEPHENSON, 2013). 

Na fase intrauterina, o sangue é oxigenado na placenta e retorna ao 

coração pela veia cava caudal, atingindo o átrio direito (AD) que divide o 

volume sanguíneo entre o ventrículo direito (VD) e o átrio esquerdo (AE) 

através do forame oval. Pequena quantidade de sangue retorna dos pulmões 

colabados e se mistura ao sangue oxigenado do ventrículo esquerdo (VE) 

seguindo para a aorta ascendente que irrigará o coração e o cérebro. O sangue 

do AD, proveniente da veia cava cranial, é menos oxigenado e segue pelo VD 

até as artérias pulmonares. Apenas uma parte desse sangue atinge os 

pulmões devido alta resistência vascular neste circuito. No percurso das 

artérias encontra-se o ducto arterioso que desvia o fluxo para a aorta 

descendente em virtude da menor resistência vascular (AVERY, 1978; 

LIEBMAN, 2010). 

As comunicações intracardíacas são importantes para garantir o 

desenvolvimento das câmaras. O forame atua no lado direito, enquanto que o 

ducto atua no lado esquerdo, portanto o fechamento precoce causaria 

hipoplasia dos ventrículos. Em animais prematuros ou de partos distócicos, a 

pressão no AE não é suficiente para o completo fechamento do forame oval, e 



8 
 

a hipóxia a que o recém-nascido é submetido, pode levar a persistência do 

ducto arterioso (SWISCHUK, 1991). 

Após o nascimento, a resistência vascular pulmonar diminui rapidamente 

e aumenta o fluxo sanguíneo na artéria pulmonar, que receberá todo o débito 

do VD. O retorno venoso pulmonar aumenta a pressão no AE e comprime o 

septo interatrial, fechando o forame oval. Associado a baixa resistência 

pulmonar, o aumento da pressão sistêmica e maior tensão de oxigênio, ocorre 

inversão no fluxo do ducto arterioso e constrição deste vaso. O fechamento 

também está relacionado à circulação de citocinas pulmonares (bradicinina e 

prostaglandina E2). O volume de sangue que chega ao VE é igual ao que sai 

do VD permitindo o aumento na resistência vascular periférica e a manutenção 

do débito cardíaco, volume plasmático, perfusão tecidual e pressão venosa 

central para suprir as necessidades metabólicas da vida extrauterina 

(RIEMENSCHINEIDER et al., 1986; BRIGHT, 1995; LIEBMAN, 2010; 

STEPHENSON, 2013).  

O débito cardíaco consiste no volume total de sangue bombeado em um 

minuto por cada ventrículo. Nos fetos, as comunicações cardíacas e a 

passagem sanguínea para a mesma circulação impedem a diferenciação entre 

os volumes ejetados por cada ventrículo separadamente, então o débito passa 

a ser o total das duas câmaras. Por repassarem sangue à mesma circulação, 

as câmaras cardíacas possuem tamanhos e paredes de espessura iguais (1:1). 

Logo após o parto, a força de ejeção sofre alteração estando aumentada no VE 

e diminuída no VD. Com isso a relação VD:VE passa a aumentar, ou seja, 

segue para 1:2 na vida neonatal e se estabelece em 1:3 na vida adulta. Essa 

maturação miocárdica durante a fase neonatal garante a rápida resposta frente 

ao aumento de volume sanguíneo que chega aos ventrículos. A geometria 

cardíaca também se altera com a hipertrofia esquerda e pode ser observada no 

tamanho do coração em relação à cavidade torácica em radiografias, no 

traçado eletrocardiográfico das ondas R e S, devido maior proximidade dos 

eletrodos, e no aumento da câmara na ecocardiografia. Em cães, as alterações 

provenientes da dominância do VE podem ser observadas entre o terceiro e o 

nono dia de vida por aumento da musculatura esquerda 



9 
 

(RIEMENSCHINEIDER et al., 1986; BRIGHT, 1995; VOSS, 2008; LIEBMAN, 

2010; LOURENÇO; MACHADO, 2013; STEPHENSON, 2013). 

O coração possui controle autonômico e não necessita do sistema 

nervoso central para atuar, mas o mesmo pode sofrer influência do sistema 

simpático e parassimpático, representados pelas fibras adrenérgicas e pelo 

nervo vago, respectivamente. Quando a atuação se dá pelo sistema nervoso 

simpático, ocorre ativação do nodo sinusal resultando em eventos 

generalizados como hipertensão, taquipnéia e vasoconstrição periférica, e 

eventos cardíacos como taquicardia (cronotropismo positivo) e aumento da 

contração ventricular (inotropismo positivo). O sistema parassimpático está, 

fisiologicamente, relacionado com o repouso, logo atua na diminuição da 

frequência cardíaca (cronotropismo negativo) e da força de contração atrial 

(inotropismo negativo) (MIRANDA-VILELA, 2011). 

Durante a fase fetal inicia-se o desenvolvimento do sistema autonômico 

e sua completa maturação se dará no período pós-parto tardio. Em humanos, o 

desenvolvimento completa-se aos dois anos de idade. Essa imaturidade do 

sistema logo após o parto pode ser observada pelas altas frequências 

cardíacas e respostas reduzidas dos barorreceptores tornando a força de 

contração miocárdica menor e limitando as respostas compensatórias frente a 

situações de estresse, como hipertermia e desequilíbrio ácido-básico. Nos 

cães, o parassimpático apresenta-se atuante apenas após a oitava semana de 

vida (SIIMES et al., 1990; BRIGHT, 1995; LANDROT et al., 2007). 

O período neonatal possui características singulares e devem ser 

respeitadas no momento da avaliação clínica. Os exames devem ser seguidos 

como nos adultos, mas necessitam de cuidado frente às interpretações 

diagnósticas. Na auscultação pode ser detectado um sopro cardíaco suave no 

início da sístole que, se não estiver associado a nenhum defeito congênito, é 

considerado fisiológico. O ritmo predominante é o sinusal, com pequenas 

alterações influenciadas pelo ciclo respiratório, que cessarão quando o tônus 

vagal estiver adaptado. O eletrocardiograma também apresenta alteração 

devido a mudança na orientação vetorial (eixo) por aumento das câmaras 

cardíacas, necessitando que os eletrodos sejam posicionados de forma a 

melhorar a visualização do traçado. Os índices obtidos no 



10 
 

ecodopplercardiograma poderão acusar aumento do VD na semana logo após 

o parto, pois as câmaras ainda possuem características volumétricas fetais. 

Durante os primeiros dias, o Doppler pode apresentar um fluxo na região da 

aorta e artéria pulmonar correspondente ao fechamento do ducto arterioso. As 

imagens radiográficas poderão estar opacificadas na região intersticial por 

diminuição no volume de ar alveolar que, em adultos, é característico de 

pneumonia. Outra observação no exame radiográfico é a maior proporção do 

coração em relação à cavidade torácica (BRIGHT, 1995; VOSS, 2008). 

Uma sequência de adaptações extrauterinas é necessária para a 

sobrevivência do cordeiro ao novo ambiente. Alterações na direção e 

velocidade do fluxo sanguíneo, pressão vascular e intracardíaca presentes ao 

nascimento perduram até os primeiros meses de idade. Sabe-se que o 

estresse perinatal em neonatos humanos pode trazer riscos a maturidade 

fisiológica e bioquímica do sistema cardíaco. Por isso se faz necessário o 

estudo dessas adaptações para se conhecer os aspectos da adaptabilidade do 

sistema com o passar da idade (LIPTON et al., 1966; RIEMENSCHNEIDER et 

al., 1986). 

 

2. Eletrocardiografia 

 

O eletrocardiograma (ECG) é um exame complementar, não invasivo e 

de baixo custo, que permite detectar alterações na condução elétrica 

cardíacas, arritmias e do eixo elétrico no plano frontal (TILLEY, 1992; 

CAMACHO; MUCHA, 2014; MENDES NETTO, 2014). O ECG tem sido 

utilizado em diversas espécies em Medicina Veterinária como a equina (DINIZ 

et al., 2011; YONEZAWA et al., 2014), bovina (LACUATA et al., 1980; 

OLIVEIRA et al., 2008; NUNES et al., 2014), caprina (SCHULTZ; PRETORIUS, 

1972; POGLIANI et al., 2013; ATMACA et al., 2014) e a ovina (VAN 

WIJNGAARDEN et al., 1996; HUANG et al., 2004; WIBBENS et al., 2005; 

BORENSTEIN et al., 2006; CLUTTON; GLASBY, 2008; LOCATELLI et al., 

2011; HALLOWELL et al., 2012).  



11 
 

A espécie ovina tem sido amplamente estudada em diversos protocolos 

experimentais, em Medicina, como modelo para o remodelamento em 

insuficiência cardíaca crônica na cardiologia (BORENSTEIN et al., 2006; 

NAVARRO et al., 2010), a eletrocardiografia fetal na obstetrícia (WIBBENS et 

al., 2005; ASSAD et al., 2006), e em variados protocolos farmacológicos na 

anestesiologia (CLUTTON; GLASBY, 2008; LOCATELLI et al., 2011; 

HALLOWELL et al., 2012), devido sua similaridade à anatomia e fisiologia 

cardiovascular dos seres humanos (ALI et al., 1996; RABBANI et al., 2008). 

Além da disponibilidade, o tamanho, o baixo custo de manutenção e a rápida 

gestação desta espécie (ALI et al., 1996; DIXON; SPINALE, 2009). 

Os estudos eletrocardiográficos em ovelhas são exíguos, sendo um dos 

primeiros na espécie feito por Schultz et al. (1972). Os autores pesquisaram os 

padrões normais do registro eletrocardiográfico em 31 ovelhas da raça Merino 

nas derivações do plano frontal. Os valores para frequência cardíaca, 

amplitude e duração das ondas P e T, e do complexo QRS foram descritos. De 

acordo com o estudo há grande variação individual, sobretudo na onda T e na 

frequência cardíaca (60 a 197 batimentos por minuto). Vale destacar que a 

variação ocorrida na onda T parece ser uma característica normal do 

eletrocardiograma de ovinos, sem necessariamente indicar uma enfermidade. 

Tório et al. (1997) também encontraram altos valores para frequência cardíaca 

(119 bpm) durante os registros eletrocardiográficos em ovinos saudáveis. 

De acordo com Schultz et al. (1972) e Tório et al. (1997), a onda P em 

ovinos é positiva na maioria das derivações, tendo sido demonstrada em 100% 

das ovelhas estudadas na derivação DII. Grande parte dos autores descreve 

uma ampla variação no perfil do complexo QRS de ovelhas e um predomínio 

do ritmo sinusal no eletrocardiograma de ovinos (MIR et al., 2000; AHMED; 

SANYAL, 2008;  LAGO et al., 2009). Os grandes animais tem maior variação 

nos traçados eletrocardiográficos que os pequenos animais, pois a 

despolarização dos átrios e ventrículos seguem rotas menos consistentes 

variando a magnitude, duração e formato das ondas (STEPHENSON, 2013). 

Algumas particularidades na avaliação das ondas do traçado 

eletrocardiográfico também foram estudadas em ovinos adultos da raça Dorper. 

Alterações na polaridade da onda T, por exemplo, foram encontradas e 



12 
 

relacionadas a alterações na repolarização ventricular, não relacionada a 

qualquer alteração ou patologia no músculo ventricular (KER, 2003). A 

bipolaridade também encontrada em estudo com ovelhas da raça Garol 

(AHMED; SANYAL, 2008). 

Atualmente não há um sistema de derivações eletrocardiográficas 

universalmente aceito para uso em animais de produção. Apesar de serem 

descritas as derivações bipolares (I, II, III), unipolares aumentadas (aVR, aVL, 

aVF), torácica exploratória, base-ápice e sistema de derivações ortogonais (X, 

Y, Z), a duração, amplitude e configuração das diferentes formas de onda 

variam amplamente, dependendo da espécie, raça, aptidão, dimensões 

corpóreas, idade e sexo do animal. Além disto, dependendo do nível de 

exercício, da excitação ou da doença cardíaca, espera-se que possam ocorrer 

alterações diversas nos parâmetros eletrocardiográficos. Em grandes animais 

geralmente opta-se pelo sistema de derivações base-ápice por apresentar 

grande praticidade pelo local de colocação dos eletrodos e por fornecerem 

complexos de grande amplitude, facilitando a leitura dos traçados (HOLMES, 

1984; MCGUIRK; SHAFTOW, 1993; CEBRA; CEBRA, 2002; RADOSTITS, 

2002; DINIZ et al., 2008; MENDES NETTO, 2014). 

Em bovinos, foram observados resultados favoráveis a colocação dos 

eletrodos nos quatro membros (OLIVEIRA et al., 2008), demonstrando que a 

avaliação eletrocardiográfica que utiliza o sistema de seis derivações (I, II, III, 

aVR, aVL e aVF) no plano frontal é semelhante a ovinos, cães e gatos, 

podendo também ser utilizada nessa espécie (AHMED; SANYAL, 2008; KANT 

et al., 2010). Segundo Tório et al. (1997) o método experimental, de acordo 

com os princípios de Einthoven, proposto para o posicionamento dos eletrodos, 

está adequadamente relacionado com a posição do coração, propiciando 

menor variação do traçado eletrocardiográfico nos pequenos ruminantes, bem 

como a amplitude necessária para uma correta avaliação de todos os 

parâmetros, tornando este método ideal para eletrocardiograma em ovinos.  

Os parâmetros eletrocardiográficos basais foram estudados em 37 

ovelhas da raça Gallega, comparando dois sistemas de colocação dos 

eletrodos, o sistema clássico (triângulo de Einthoven no plano frontal) e um 

sistema experimental, em que os eletrodos foram colocados na parte de trás do 



13 
 

pescoço (eletrodo vermelho), na área das vértebras sacrais (eletrodo amarelo), 

na área abaixo do esterno (eletrodo verde) e sobre a prega da pele acima da 

articulação fêmuro-tíbio-patelar do membro pélvico direito (eletrodo preto). 

Diferenças significativas na amplitude da onda P (maior no método 

experimental), e uma maior variabilidade na morfologia do complexo QRS no 

plano frontal foram descritas. Em ambos os métodos, a morfologia 

predominante do complexo QRS foi o padrão “QS” (Q e S maiúsculas). Os 

ritmos cardíacos predominantes encontrados em ambos os métodos foram: 

ritmo sinusal seguido de arritmia sinusal e taquicardia sinusal. O valor médio 

obtido para a frequência cardíaca, usando o plano frontal, foi 119,7 batimentos 

por minuto (bpm) e 116,2 bpm no método experimental. Os valores médios 

para o eixo elétrico cardíaco foram – 165° e – 137° no plano frontal e no 

método experimental, respectivamente (TÓRIO et al., 1997). 

A padronização de parâmetros eletrocardiográficos em 76 cordeiros da 

raça Dorper foi descrita por Augusto et al. (2012) em quatro diferentes faixas 

etárias (nascimento a três meses; três a seis meses; seis a 12 meses e acima 

de 12 meses), utilizando as derivações bipolares, unipolares aumentadas e 

precordiais. Os resultados permitiram a observação de valores estáveis entre 

os ovinos como a duração da onda P e do complexo QRS. Contudo parâmetros 

como amplitude da onda P e do complexo QRS, e o eixo elétrico cardíaco 

apresentaram grande variação entre os animais. Segundo os autores, a 

disposição diferente dos eletrodos (evitando interferência das diferenças 

anatômicas, como o perímetro torácico e camada de gordura) é necessária 

para a obtenção de resultados mais regulares. 

Assim como os valores de referência para interpretação do 

eletrocardiograma em ovinos adultos são variáveis, pouco se conhece a cerca 

de sua interpretação em cordeiros neonatos. Em humanos as mudanças no 

eletrocardiograma, desde o nascimento até a vida adulta, são conhecidas. 

Segundo a Sociedade Brasileira de Cardiologia (2012), a tabulação mais 

completa foi elaborada por Davignon et al. (1979-1980) representando um 

auxílio precioso na interpretação do eletrocardiograma pediátrico. O estudo 

eletrocardiográfico mostra as mudanças frequentes do traçado no primeiro ano 



14 
 

de vida, particularmente no período neonatal (do primeiro ao 30° dia), refletindo 

as alterações anatomofisiológicas que ocorrem logo após o nascimento. 

As dificuldades para estabelecer os padrões eletrocardiográficos 

normais tanto em crianças como em animais (LOURENÇO; FERREIRA, 2003) 

decorrem de uma série de aspectos que devem ser considerados na análise do 

eletrocardiograma pediátrico. Assim como em humanos, em animais as 

características do traçado eletrocardiográfico devem ser avaliadas de acordo 

com a idade do paciente. O eletrocardiograma do recém-nascido reflete as 

repercussões hemodinâmicas sobre o ventrículo direito na vida intra-uterina, 

padrão de sobrecarga ventricular direita e as alterações anatomofisiológicas 

decorrentes da transição da circulação fetal para a circulação neonatal, 

podendo durar até dois anos nas crianças (ABREU et al., 2004; SOCIEDADE 

BRASILEIRA DE CARDIOLOGIA, 2012). As modificações são decorrentes do 

desenvolvimento fisiológico, do tamanho corporal, da posição do coração em 

relação ao corpo e da variação na conformação estrutural das câmaras 

cardíacas e vasos pulmonares (ANDREA et al., 2002; ABREU et al., 2004; 

NOGUEIRA et al., 2010). 

Um dos primeiros estudos sobre a influência da maturação cardíaca no 

processo de despolarização ventricular em ovinos foi realizado na década de 

80 em cordeiros da raça Merino a partir do nascimento até um ano de idade.  O 

estudo eletrocardiográfico abrangeu amplamente o período neonatal (um, 

quatro, oito, 12, 20 e 30 dias) e pediátrico (dois, três e 12 meses de idade), 

utilizando o sistema ortogonal de derivações (D1=X, V10=Z e aVF=Y). Um 

aumento gradual na duração da onda P (despolarização atrial), no intervalo RR 

e PR acompanhou o desenvolvimento do filhote, mas a amplitude (voltagem) 

diminuiu progressivamente. A análise da morfologia da onda P demonstrou a 

predominância de ondas duplas em animais com um ano de idade quando 

comparados aos mais jovens (TOVAR et al., 1985).  

Um aumento progressivo da duração do complexo QRS (segundos) foi 

descrita de acordo com o desenvolvimento corporal do cordeiro, contudo a 

amplitude do complexo (voltagem) se mostrou significativamente inferior em 

indivíduos com um ano de idade. A morfologia do complexo também foi 

influenciada pela idade, havendo ausência da onda “q” nos recém-nascidos, e 



15 
 

seu surgimento com o progredir da idade. Em grande parte dos momentos 

analisados houve predomínio dos padrões “QS” e “rS”. A duração dos 

intervalos RR e QT aumentaram aos 20 dias de idade, havendo correlação 

significativa entre ambos (TOVAR et al., 1986a).   

Quanto a repolarização ventricular, a amplitude (voltagem) da onda T 

diminuiu significativamente entre o primeiro e quarto dia após o nascimento, 

particularmente nas derivações DI e aVF. Quanto à duração (segundos) da 

onda T, houve um acréscimo evidente a partir do segundo mês de vida. Um 

aumento da duração do segmento ST com o progredir da idade apresentou 

uma correlação positiva e significativa com a duração do ciclo cardíaco e a 

sístole elétrica ventricular (TOVAR et al., 1986b).   

Os parâmetros fisiológicos como frequência cardíaca em cordeiros 

mestiços (1/2 e ¾ Dorper) do nascimento aos 90 dias de idade foram descritos 

por Lima et al. (2010). A frequência cardíaca atingiu um valor máximo logo 

após o nascimento seguindo um decréscimo (prolongamento do intervalo RR), 

com o avançar da idade com valores mínimos aos 75 dias de idade. De acordo 

com Piccione et al. (2007) há uma relação inversamente proporcional entre a 

idade e a frequência cardíaca até os 30 dias de vida. A frequência cardíaca 

superior, em relação aos adultos, em recém-nascidos de diversas espécies 

animais deve-se ao baixo volume sistólico durante o período neonatal 

(LOURENÇO; FERREIRA, 2003; NOGUEIRA et al., 2010). 

A diminuição da frequência cardíaca com o avançar da idade 

(PICCIONE et al., 2007; LIMA et al., 2010; ULIAN et al., 2014) e o consequente 

aumento do intervalo RR descrito em ovinos por Tovar et al. (1986a), são 

reflexo das alterações nos mecanismos intrínsecos de controle da frequência 

cardíaca, não relacionadas ao tônus autonômico propriamente dito. A atuação 

intrínseca do sistema colinérgico e beta-adrenérgico na variabilidade da 

frequência cardíaca foi investigada em cordeiros recém-nascidos a partir da 

primeira a oitava semana de idade. Durante este período de crescimento, a 

frequência cardíaca diminuiu semanalmente. Contudo a variabilidade da 

frequência cardíaca em longo e curto prazo não se alterou significativamente 

sendo um indício da necessidade do controle autonômico (ZUGAIB et al., 

1980). 



16 
 

3. Eletrocardiograma ambulatorial / Sistema Holter 

 

A monitoração eletrocardiográfica feita em 24 horas permite ao clínico 

observar detalhes sobre o ritmo cardíaco, condução elétrica, presença ou 

ausência de complexos anormais do paciente durante o dia, que não são 

possíveis de serem detectados em um traçado eletrocardiográfico realizado em 

poucos minutos. Além disso, é útil para estudar a variabilidade da frequência 

cardíaca (VFC) como indicador do equilíbrio autonômico e de redução da 

atividade vagal protetora contra a indução de arritmias ventriculares (SOSA et 

al., 1995).  

O eletrocardiograma ambulatorial/sistema Holter é baseado em 

gravações de sinais com baixa e alta frequências (0,05 a 200 Hz) capazes de 

detectar o segmento ST. O registro é feito na derivação bipolar modificada de 

três canais que permite diagnosticar ocorrências anormais de condução 

elétrica, sendo elas V5, V3 e derivação inferior (SOSA et al., 1995; LORGA 

FILHO et al., 2013).  

Os dados obtidos podem ser lidos no domínio tempo e/ou no domínio 

frequência. No primeiro, a frequência dos complexos QRS é detectada em 24 

horas, excluindo-se os artefatos e batimentos ectópicos, com cálculo da média 

e do desvio padrão. No domínio frequência, os intervalos NN (distância entre 

duas ondas R consecutivas) são separados em componentes com diferentes 

amplitudes e frequências (LORGA FILHO et al., 2013). 

Detectar arritmias antes do desenvolvimento dos sinais clínicos facilita o 

diagnóstico e melhora o prognóstico de doenças cardíacas principalmente em 

cães da raça Boxer. Essa raça exibe prevalência de cardiomiopatia dilatada 

com arritmia ventricular podendo apresentar até 50 extra-sístoles ventriculares 

em 24 horas sem estarem associadas a cardiopatias (MEURS et al., 2001). Em 

experimento feito com cães saudáveis da raça Boxer, foi observado a presença 

de extra-sístoles ventriculares isoladas com episódio de bigeminismo e extra-

sístole supraventricular com trigeminismo, tendo os autores explicado essa 

presença devido ao aumento de automaticidade e mecanismos de reentrada. 

Não existe um período do dia ou uma idade característica para a ocorrência 



17 
 

desses episódios, sabe-se apenas que nessa raça é fisiológico (NOGUEIRA et 

al., 2006). 

 

3.1. Variabilidade da Frequência Cardíaca – VFC 

 

O equilíbrio autonômico sofre variações frequentes no decorrer do dia 

como, por exemplo, nos movimentos respiratórios que alteram o tônus vagal ou 

a atividade simpática global. Isso faz com que os ciclos sinusais não possuam 

a mesma duração (variação nos intervalos RR). A esse fato dá-se o nome de 

variabilidade da frequência cardíaca (VFC) (BRITO, 2009). 

Os índices da VFC podem ser calculados usando o traçado 

eletrocardiográfico, ambulatorial ou Holter, de duas formas: com base na 

medida dos intervalos RR individualmente ou na comparação entre RR 

adjacentes. Na estimulação parassimpática (resposta rápida de curta duração) 

nota-se alteração nos primeiros batimentos, ou seja, RR consecutivos refletindo 

o tônus vagal com aumento da VFC. Ao se induzir um infarto agudo em cães, a 

atividade parassimpática deprime e as fibras simpáticas passam a prevalecer 

(resposta lenta de longa duração) aumentando a frequência cardíaca e, 

consequentemente, a diminuição da VFC (BRITO, 2009; PEREIRA, 2011). 

Em neonatos, o sistema autonômico não está completamente 

desenvolvido e atua com respostas reduzidas frente às alterações durante o 

dia como estresse e repouso. Esse fato é demonstrado com a alta FC logo 

após o parto e que perdura durante semanas até atingir valores semelhantes 

aos adultos. A VFC sofre influência da circulação sistêmica e da periférica, 

débito cardíaco e desenvolvimento do nodo sinusal, tornando o período 

neonatal muito importante para a maturação do sistema cardiovascular que 

suprirá as necessidades hemodinâmicas adequadamente quando adultos 

(WOODS et al., 1977; SIIMES et al., 1990). 

Siimes et al. (1990) descreveram a VFC em 12 cordeiros neonatos 

sendo quantificada nos traçados eletrocardiográficos periódicos em 

distribuições de frequências de 0,02 - 1,00 Hz, usando-se a análise espectral 

da potência da frequência cardíaca e também pelos índices de VFC. A 



18 
 

frequência cardíaca diminuiu durante o primeiro mês de vida em relação ao 

segundo mês após o nascimento. A variação da frequência cardíaca em 

resposta aos estímulos vagais e beta-adrenérgicos apresentou correlação 

negativa de acordo com a evolução da idade nos cordeiros. O bloqueio vagal 

induziu à diminuição dos índices globais da VFC (40 – 65 %) em cordeiros com 

menos de 30 dias de idade e em cerca de 30% nos acima de 30 dias. 

O bloqueio adrenérgico conduziu a uma diminuição de cerca de 50 % da 

VFC global em cordeiros mais jovens. Contudo em cordeiros com mais idade, 

não houve efeito na VFC em relação ao intervalo entre dois batimentos 

consecutivos (SDNN), mas o índice global (SDNNindex) (coeficiente de 

variação) diminuiu maximamente em 40 %. Estes resultados sugerem que a 

variabilidade da frequência cardíaca após nascimento é duplamente 

influenciada pelo sistema nervoso autônomo. Em cordeiros com mais idade, as 

mudanças provocadas pelo desenvolvimento fisiológico resultam na regulação 

mais precisa das flutuações mais rápidas da frequência cardíaca, decorrentes 

da atividade parassimpática. Entretanto, as variações mais lentas são 

parcialmente reguladas tanto pelo sistema parassimpático como simpático 

(SIIMES et al., 1990). 

O tecido cardíaco de cordeiros com menos de três dias de vida possui 

baixo limiar de reposta gerando pequena alteração inotrópica (força de 

contração) quando comparado aos adultos. Entretanto, possui sensibilidade 

três vezes maior a noradrenalina (neurotransmissor simpático). Esta 

contradição ocorre por desenvolvimento incompleto e capacidade reduzida dos 

receptores em se ligar as catecolaminas e inativar a noradrenalina, mantendo-a 

em altas concentrações para posterior ativação dos beta-receptores.  A 

estimulação parassimpática causa diminuição na contração atrial em adultos. 

Em recém-nascidos, devido menor desenvolvimento vagal, a acetilcolina atua 

no nervo simpático cardíaco com posterior liberação de catecolaminas. Estas 

produzem efeito inotrópico positivo momentâneo, ou seja, a imaturidade da 

inervação leva a resposta contrária mesmo com a atuação da acetilcolina 

(FRIEDMAN, 1972). 

O estudo da variabilidade cardíaca em ovinos tem gerado grande 

interesse particularmente devido à similaridade, em muitos aspectos, do 



19 
 

coração desta espécie com dos humanos, incluindo as dimensões das câmaras 

cardíacas, anatomia coronariana e magnitude das variáveis hemodinâmicas 

como pressão arterial, frequência cardíaca e débito cardíaco. Além disso, a 

inervação autonômica do coração em ovinos também é semelhante à da 

espécie humana (MARKOVITZ et al., 1989; VON BORELL et al., 2007). De 

acordo com Von Borell et al. (2007), as semelhanças entre as duas espécies 

justificam as pesquisas na espécie ovina, principalmente durante o período 

fetal e neonatal. Outra utilização descrita pelos mesmos autores é o uso da 

VFC para avaliar o estresse e o status de bem estar em animais de produção, 

visto que existe forte relação entre a função autonômica simpatovagal e 

condições patológicas. 

 

4. Radiografia 

 

O posicionamento do coração na caixa torácica sofre modificações no 

decorrer da transição neonatal-jovem acarretando alterações nos diversos 

exames complementares que auxiliam no diagnóstico cardiológico. A 

radiografia de tórax fornece informações sobre a integridade anatômica das 

paredes torácicas e pleura, vias aéreas intratorácicas, vascularização e estado 

do parênquima pulmonar, além de ter maior sensibilidade para as dimensões 

das câmaras cardíacas (GABAY, 2003).  

Outra utilização é a determinação do tamanho cardíaco indicativo de 

cardiomegalia ou atrofia. Em recém-nascidos humanos a relação 

cardio:torácica maior que 60% indica aumento cardíaco, mas não deve ser 

confundida com a cardiomegalia transitória fisiológica devido aumento do 

ventrículo esquerdo durante o primeiro mês de vida (SWISCHUK, 1991). Assim 

como em humanos, os animais possuem características cardíacas que devem 

ser avaliadas de acordo com a idade do paciente atentando-se ao fato de que o 

recém-nascido reflete a dinâmica da vida intra-uterina  e as alterações 

anatomofisiológicas decorrentes da transição da circulação fetal para a 

circulação neonatal (ABREU et al., 2004; SOCIEDADE BRASILEIRA DE 

CARDIOLOGIA, 2012). 



20 
 

O método proposto por Buchanan e Bucheler (1995), chamado VHS – 

vertebral heart size, para mensurar o tamanho do coração em radiografias 

latero-laterais, baseia-se na unidade vertebral comparando o comprimento das 

vértebras torácicas às dimensões cardíacas, ou seja, relação entre tamanho do 

coração e unidade de vértebra torácica. Com auxílio de régua e compasso, 

mede-se a distância entre o eixo maior e menor do coração a partir da margem 

cranial da 4ª vértebra torácica, transformando esse valor em unidade de 

vértebra (v). Os mesmos autores encontraram valores de VHS, para cães 

sadios, menores ou iguais a 10,5 vértebras (v) em 98% das radiografias 

realizadas, sugerindo este valor como normal para silhuetas da maioria das 

raças caninas. O VHS é útil para esse tipo de avaliação, com alterações 

radiográficas ínfimas, permitindo expressar a evolução das cardiomegalias. 

Além disso, é um método rápido, prático e de fácil reprodução. 

Animais jovens possuem alta frequência respiratória e menor superfície 

alveolar, cerca de um terço do observado em adultos de pequenos animais, o 

que aumenta a movimentação torácica na tentativa de elevar o volume minuto 

respiratório. Isso dificulta a obtenção de boas imagens por não ser possível 

observar o início da expiração e, assim, ter uma imagem mais nítida (BRIGHT, 

1995).  Em radiografias realizadas em recém-nascidos nas primeiras horas de 

vida, observou-se cardiomegalia transitória em razão do maior aporte 

sanguíneo advindo do cordão umbilical e da plancenta. Associado a isso, 

comunicações ainda abertas como forame oval e ducto arterioso podem causar 

sobrecarga devido circulação bidirecional. Com o estabelecimento da 

circulação e respiração, esses fatores deixam de existir e o coração passa a ter 

tamanho normal (SWISCHUK, 1991). 

Souza et al. (2012) realizaram a mensuração cardíaca de 18 borregas 

Santa Inês para fins de referência literária, encontrando valores de 10,36 ± 0,35 

vértebras (v) para a projeção lateral direita. Caprinos da raça West African 

Dwarf (WADG) com peso de 4,8 a 14 kg foram avaliados com o objetivo de 

padronização do VHS para a espécie resultando no valor médio de 10,1 ± 0,01 

v. (UKAHA et al., 2013). Alguns métodos foram propostos na tentativa de 

padronizar o VHS nas diferentes espécies, mas nenhum pôde generalizar os 

valores devido a grande diferença que existe entre as espécies animais, entre 



21 
 

as raças e as conformações torácicas (MATTOON et al., 2001; LAMB, 2011; 

MARTINI et al., 2013; UKAHA et al., 2013). 

 

5. Ecodopplercardiografia 

 

A avaliação ecodopplercardiográfica constitui-se de um procedimento 

não invasivo, que dispensa sedação e fornece uma avaliação morfofuncional 

fidedigna do coração e dos principais vasos (BOON, 2011). Importante método 

para o diagnóstico de doenças cardíacas congênitas, adquiridas, aumento do 

coração, insuficiência cardíaca entre outros (MCGUIRK; REEF, 2006).  

Ovinos e caprinos são animais fáceis de manejar e, por possuírem caixa 

torácica e coração com tamanho semelhante ao dos humanos, foram 

escolhidos como modelo para pesquisas cardiológicas, principalmente quando 

necessitam de medidas em exercício (LEROUX et al., 2012). Mesmo tendo 

utilidade em Medicina, poucos estudos relatam todas as dimensões cardíacas 

ou se quer diferenciam os índices em animais jovens e adultos (HALLOWELL 

et al., 2012). 

Uma sequência de adaptações extrauterinas é necessária para a 

sobrevivência do cordeiro ao novo ambiente. Alterações na direção e 

velocidade do fluxo sanguíneo, pressão vascular e intracardíaca presentes ao 

nascimento perduram até os primeiros meses de idade. Sabe-se que o 

estresse perinatal em neonatos humanos pode trazer riscos a maturidade 

fisiológica e bioquímica do sistema cardíaco. Por isso se faz necessário o 

estudo dessas adaptações para compreender as adaptações hemodinâmicas 

do sistema com o passar da idade (RIEMENSCHNEIDER et al., 1986). 

As imagens obtidas a partir de pacientes recém-nascidos demandam 

atenção aos padrões de crescimento e desenvolvimento anatômico das 

câmaras, pois após o nascimento as dimensões se modificam, o ventrículo 

esquerdo passa a ter maior massa quando comparado ao ventrículo direito. Em 

cães, sabe-se que o aumento de peso está diretamente ligado ao aumento do 

VE (BRIGHT, 1995). Uma vantagem na avaliação ecocardiográfica em recém-

nascidos é a proximidade do coração com o tórax e menor cobertura de 



22 
 

gordura na região esternal, permitindo a obtenção de melhores imagens 

(VOSS, 2008). 

O processo de mudança na forma, tamanho e quantidade de 

cardiomiócitos, aumento na massa muscular dos ventrículos direito e esquerdo 

e sua inter-relação e correlação com o peso, ocorrem massivamente no 

período pós-parto. Esse desenvolvimento pode ser explicado pela tensão nas 

paredes provocada pelo aumento na carga de trabalho. O aumento no débito 

cardíaco associado a maior pressão sistólica e volume no final da diástole 

geram estresse na parede do VE aumentado esta câmara. Enquanto isso, o VD 

tem diminuição da sua carga de trabalho por decréscimo na pressão da artéria 

pulmonar e no volume no final da diástole. Essas mudanças levam a hipertrofia 

do VE e diminuição do VD quando relacionados ao aumento do peso corpóreo 

(ANDERSON, 1996). 

Hallowell et al. (2012) estudaram as dimensões das câmaras cardíacas 

e os índices normais em ovelhas e cabras adultas, afim de facilitar a 

identificação, quantificação e avaliação das doenças cardíacas, além da 

diferenciação entre as espécies. Os ovinos, quando comparados aos caprinos, 

possuem dimensões ventriculares maiores, o que explica o formato do tórax 

diferente entre as espécies. Caprinos e ovinos necessitam de medidas de 

referências espécie-específicas baseadas na mesma técnica e metodologia, 

pois isso pode interferir nas análises. Os resultados obtidos não puderam ser 

comparados e definidos como fidedignos por não haver dados na literatura 

para comparação. 

De acordo com Riemenschneider et al. (1986), ocorrem mudanças no 

volume dos ventrículos a medida que os cordeiros crescem. O volume de 

ejeção é maior nos cordeiros neonatos entre dois e quatro dias de vida (362 ± 

26 mL/kg/min), quando comparado aos de 40 dias (144 ± 20 mL/kg/min) sendo 

reflexo da frequência cardíaca elevada. Com o passar da idade, o volume 

residual de cada batimento diminui assim como a frequência cardíaca e, a 

pressão na artéria pulmonar, mas com aumento da pressão aórtica. Também 

foi demonstrada a diferença na capacidade dos ventrículos direito e esquerdo. 

O ventrículo esquerdo tende a aumentar sua capacidade volumétrica 

progressivamente, sobrepondo-se a do ventrículo direito. 



23 
 

As mudanças no VD são mais lentas, pois dependem da FC. Quanto 

mais alta, menor o tempo de permanência do sangue no ventrículo, logo não 

há estímulo para a distensão da câmara. À medida que a FC diminui, 

juntamente com a contratilidade, o volume residual aumenta e força a mudança 

na capacidade volumétrica. Em recém-nascidos humanos, essa contratilidade 

decresce após 24 horas. Outro fator que pode incrementar o amadurecimento 

do VD é o fechamento do ducto arterioso (TAMURA et al., 1997). 

 

6. Pressão Arterial Sistêmica 

 

A avaliação da pressão sanguínea arterial é uma ferramenta importante 

e indispensável na prática clínica veterinária, devido sua utilidade no 

diagnóstico, tratamento e acompanhamento de diversas doenças, bem como a 

monitorização de pacientes anestesiados ou sob cuidados intensivos 

(CARVALHO, 2009). As técnicas empregadas na mensuração compreendem a 

forma invasiva ou direta, e não invasivas ou indiretas. A forma invasiva é a 

técnica mais precisa e considerada por grande parte dos autores como o 

“padrão ouro”, pois proporciona uma avaliação mais fidedigna da pressão 

arterial (PA). Requer a colocação de um cateter numa artéria periférica, que 

apesar de tecnicamente mais difícil e dispendiosa, é a exigda em determinadas 

situações clínicas, incluindo cirurgia, traumatologia e na medicina de cuidados 

intensivos (GAINS et al., 1995; FOX et al., 1999). Tem como vantagem a 

monitorização continuada da PA e a facilidade para se colher amostras 

sanguíneas para realização de hemogasometria (EGNER et al., 2003). 

A monitoração indireta é a mais utilizada nas clínicas por ser de fácil 

realização não requerendo sedação ou anestesia do paciente, ou qualquer 

intervenção invasiva gerando estresse no animal. Utiliza um manguito que 

bloqueia, momentaneamente, o fluxo da artéria periférica e por meio de 

palpação, auscultação, doppler ou oscilometria, detecta-se a movimentação do 

fluxo sanguíneo ou da parede arterial (LITTMAN, 1997).  

Em cordeiros, a pressão sanguínea arterial sofre modificações a partir 

do parto. O fechamento dos desvios vasculares e a ruptura do cordão umbilical 



24 
 

aumentam a pressão sistêmica e a partir da terceira semana, por diminuição da 

concentração de catecolaminas circulantes e do tônus adrenérgico, a pressão 

começa a atingir valores semelhantes aos adultos. Uma vez que o ducto 

arterial está fechado e a resposta pulmonar completamente estabelecida, a 

pressão pulmonar também estabiliza próximo a dos adultos (WOODS et al., 

1977). 

Em adultos, a pressão arterial é controlada pelo balanço entre o 

simpático e parassimpático, e pelo sistema renina-angiotensina-aldosterona. As 

alterações pressóricas produzem sensibilização dos barorreceptores, do córtex 

renal e das adrenais. Estes respondem com modificações na resistência 

vascular periférica, frequência cardíaca, volume sanguíneo e reabsorção de 

sódio (GOURNAY et al., 2002; STEPHENSON, 2013). 

Shinebourne et al. (1972) relatam que cordeiros apresentam resposta 

funcional ao barorreflexo durante a vida fetal e neonatal em menor grau que os 

adultos. A maturação do sistema parassimpático anda em paralelo com o 

completo desenvolvimento dos barorreceptores. Pipkin e Smales (1977) 

observaram que a concentração de angotensina circulante é duas vezes maior 

nos neonatos do que nos adultos e, por imaturidade renal e menor pressão 

sanguínea, a taxa de filtração glomerular é de apenas 30%, não resultando em 

alterações na pressão sistêmica. Por volta da terceira semana de vida os níveis 

diminuem até a faixa basal dos adultos. 

  



25 
 

OBJETIVO GERAL 

 

O objetivo geral do trabalho foi caracterizar e descrever as adaptações 

decorrentes da transição fetal-neonatal em cordeiros até os 35 dias de idade. 

 

1. Objetivos específicos 

 

- avaliar e caracterizar o desenvolvimento eletrocardiográfico e do sistema 

autônomo através dos exames eletrocardiográfico e eletrocardiográfico sistema 

Holter; 

- descrever as adaptações das câmaras cardíacas através da 

ecodopplercardiografia; 

- descrever a evolução da silhueta cardíaca durante o período neonatal; 

- acompanhar a evolução dos níveis pressóricos; 

- comparar a utilização do método invasivo com não invasivo para aferição da 

pressão arterial sistêmica. 

 

 



 

CAPÍTULO 2 



26 
 

Trabalho a ser enviado para a revista Circulation - Arryhthmia and Electrophysiology 

Normas disponíveis no site: < http://circep.ahajournals.org/site/misc/ifora.xhtml>  

 

Dinâmica do desenvolvimento eletrocardiográfico e variabilidade da frequência cardíaca 

(VFC) em cordeiros durante o período neonatal 

Electrocardiographic dynamic development and heart rate variability (HRV) of lambs until 

neonatal period. 

Ulian, Carla Maria Vela. Doctor in Veterinary Medical, PhD. 

Maria Lúcia Gomes Lourenço. DVM, PhD. Department of Veterinary Clinical of School of 

Veterinary Medicine and Animal Sciences of Sao Paulo State University - UNESP, Botucatu, 

Sao Paulo, Brazil. 

Renato de Souza Gonçalves. MD, PhD. Department of Medical Clinical of Botucatu Medical 

School of Sao Paulo State University - UNESP, Botucatu, Sao Paulo, Brazil. 

Carlos Roberto Padovani. MSS, PhD. Departament of Biostatistical of Institute of Biosciences 

of Sao Paulo State University - UNESP, Botucatu, Sao Paulo, Brazil. 

Simone Biagio Chiacchio. DVM, PhD. Department of Veterinary Clinical of School of 

Veterinary Medicine and Animal Sciences of Sao Paulo State University - UNESP, Botucatu, 

Sao Paulo, Brazil. 

Correspondence to Carla Maria Vela Ulian. Department of Veterinary Clinical Sciences. School 

of Veterinary Medicine and Animal Sciences. Sao Paulo State University - UNESP. Rubião 

Junior District, unnumbered. Botucatu, SP, Brazil. Postal code: 18618-970. Phone: +55 14 

38112046. Email: carlamvulian@gmail.com 

Total word count of the manuscript: 5379 

Journal Subject Codes: [130] Animal models of human disease  



27 
 

Background – The cardiovascular system in newborns has unique features, as they are not 

considered fetuses due to the onset of pulmonary respiration and closure of shunts or adults for 

heart and autonomic system immaturity.  

Methods and Results – For describing the changes in the electrical conduction of the heart and 

in the sympathetic and parasympathetic system, during the neonatal period were evaluated 20 

Ile de France lambs during the first 35 days of life. Electrocardiographic evaluation was 

performed and ambulatory electrocardiographic - Holter system from birth and at seven, 14, 

21, 28 and 35 days of age. Electrocardiographic evaluation was performed and the 

simpathovagal balance was assessed by heart rate variability (HRV). There was significant 

difference in duration of PR and QT intervals and T wave, decrease in amplitude of the P, R 

and T waves among the evaluated moments. The heart rate and total QRS decreased 

progressively until 35 days while HRV indices increased in the same period. 

Conclusion – The changes observed are directly linked to increase in the volume of ventricular 

chambers, decrease in pulmonary resistance and immaturity of the parasympathetic system and 

heart receptors. The neonatal period requires care and attention, in which occur several 

adaptations for the neonate survive in the extrauterine environment.  

Keywords: autonomic tonus, electrocardiogram, neonate, sheep 

  

 

 

  



28 
 

O eletrocardiograma (ECG) é um exame complementar, não invasivo e de baixo custo, 

que permite detectar alterações na condução elétrica das câmaras cardíacas (arritmias) e do eixo 

no plano frontal.1-3 Além disso, é útil para estudar a variabilidade da frequência cardíaca, 

marcador do equilíbrio autonômico e indicativo de redução da atividade vagal que é protetora 

contra a indução de arritmias ventriculares.4,5  

Durante a fase neonatal, a fisiologia cardiocirculatória apresenta diferenças quanto à 

pressão arterial, à resistência vascular periférica, ao débito cardíaco, à relação entre a massa do 

ventrículo esquerdo e direito, à conformação anatômica do ventrículo esquerdo e à inervação do 

sistema nervoso autonômico.6 Este último sofre variações frequentes no decorrer do dia, como 

por exemplo, os movimentos respiratórios que alteram o tônus vagal ou a atividade simpática 

global. Isso faz com que os ciclos sinusais não possuam a mesma duração (variação nos 

intervalos RR) e a esse fato dá-se o nome de variabilidade da frequência cardíaca (VFC). Este 

índice pode ser calculado usando o traçado eletrocardiográfico, ambulatorial ou sistema Holter, 

com base na medida dos intervalos RR individualmente e na comparação entre RR adjacentes. 

Na estimulação parassimpática, resposta rápida de curta duração, nota-se alteração nos 

primeiros batimentos, ou seja, RR consecutivos refletindo o tônus vagal com aumento da 

VFC.7,8 

O estudo da VFC em ovinos tem tido grande interesse devido à similaridade do coração 

desta espécie com os humanos, incluindo as dimensões das câmaras cardíacas, frequência 

cardíaca, inervação autonômica e débito cardíaco. Isso justifica pesquisas, particularmente no 

período fetal e neonatal.9,10 Dentre as vantagens em se utilizar os ovinos em pesquisa incluem-se 

a disponibilidade, o tamanho, o baixo custo de manutenção e a rápida gestação desta 

espécie.11,12  

Em decorrência da importância da realização de estudos eletrocardiográficos na espécie 

ovina e pela escassez literária a cerca deste assunto, o objetivo proposto foi avaliar e caracterizar 

o desenvolvimento eletrocardiográfico e do sistema autônomo, através da VFC, em cordeiros 

durante o período neonatal, descrevendo as adaptações do período de transição e propondo 

valores de referência para a faixa etária e espécie estudada. 



29 
 

Methods 

O estudo foi conduzido no Serviço de Clínica Médica de Grandes Animais da 

Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da UNESP, no município de Botucatu, no 

Estado de São Paulo - Brasil. O projeto foi aprovado pela Comissão de Ética no Uso de Animais 

– CEUA, protocolo n° 230/2012. 

Eletrocardiografia  

Foram avaliados 20 cordeiros saudáveis, de ambos os sexos, da raça Ile de France, a 

partir do nascimento (24 horas), no sétimo, 14°, 21°, 28°, até 35° dia de idade. Semanalmente os 

cordeiros foram submetidos ao exame eletrocardiográfico capaz de obter, simultaneamente, seis 

derivações de membro (DI, DII, DIII, aVR, aVL e aVF), em 25 mm/segundo e sensibilidade N, 

durante 90 segundos no plano frontal. Os animais foram posicionados em decúbito lateral 

direito, sobre mesa revestida com borracha para evitar interferência, e contidos manualmente 

sem sedação ou anestesia.   

Para a derivação em plano frontal (PF), foram acoplados quatro eletrodos tipo “jacaré” 

sendo dois nos membros anteriores na região da articulação úmero-rádio-ulnar e os outros dois 

nos membros inferiores na região da articulação fêmuro-tíbio-patelar (Figura 1). As regiões de 

posicionamento dos eletrodos foram previamente umedecidas com álcool para melhor condução 

elétrica. Após a colocação dos eletrodos, esperou-se por volta de cinco minutos para que o 

animal acalmasse e acostumasse com os eletrodos, podendo o exame ser feito nas condições 

mais próximas as ideais. As interpretações dos traçados eletrocardiográficos foram feitas na 

derivação DII sendo analisados: duração das ondas P e T, complexo QRS e intervalos PR e QT 

em milisegundos (ms); amplitude de P, R e T em milivoltagem (mV); polaridade de T, ritmo, 

frequência cardíaca (FC) e eixo elétrico cardíaco (Figura 2).  

Eletrocardiografia ambulatorial – Sistema Holter 

 A gravação eletrocardiográfica foi realizada por 24 horas (sistema Holter) com registro 

contínuo de três canais nas derivações pré-cordiais modificadas (V1, V3 e V5), utilizando-se 

aparelho digital (Cardio Light, Cardios, São Paulo, SP), gravados em cartão eletromagnético e 

analisado por decodificação computadorizada (Software CardioNet Client, Cardios, São Paulo, 



30 
 

SP). O gravador foi diretamente atado ao dorso dos cordeiros, oferecendo liberdade de 

movimento, com proteção do aparelho e dos cabos, que foram ligados a eletrodos adesivos 

fixados na pele dos cordeiros, previamente preparada (tricotomia e antissepsia). Dois eletrodos 

foram posicionados no hemitórax esquerdo, sendo o vermelho posicionado próximo ao esterno e 

o verde logo acima deste. Outros dois eletrodos foram fixados do lado direito do tórax, sendo o 

preto próximo ao esterno e o branco logo acima da escápula direita (Figura 3).10 Após a 

colocação do gravador, os cordeiros foram enfaixados para proteger e limitar o movimento dos 

eletrodos e perda do sinal (Figura 4).  

Os índices analisados foram: porcentagem de artefatos, frequência cardíaca (FC), 

quantidade de complexos QRS em 24 horas (QRSt), média de todos os intervalos RR (NNmed), 

raiz quadrada da média das diferenças sucessivas ao quadrado entre intervalos RR normais 

adjacentes (RMSSD) e percentagem das diferenças sucessivas entre os intervalos RR que são 

maiores que 50 ms (pNN50), sendo os dois últimos referentes a VFC. 

Análise Estatística 

A análise estatística constituiu em modelos de medidas repetidas, ANOVA, para 

comparar as variáveis entre os momentos. Uma estrutura de covariância auto-regressiva foi 

usada para modelar a correlação entre as medidas repetidas dentro do mesmo animal. O teste de 

Tukey foi utilizado para ajustar os valores-p resultantes de comparações múltiplas. Para as 

variáveis não paramétricas, utilizou-se o teste de Wilcoxon para amostras pareadas com 

correção de Bonferroni para ajustar os valores-P resultante das comparações múltiplas. O nível 

de significância estatística foi definido como 0,05 (PROC MIXED, SAS Institute Inc, 2011). 

 

 



31 
 

 

 

 

  

Figura 1. Posicionamento dos eletrodos tipo “jacaré” e contenção manual em decúbito 

latero-lateral direito para realização de eletrocardiografia no plano frontal. 

 

24 

7 dias  

14 dias  

21dias  

28 dias  

35 dias  

Figura 2. Traçado eletrocardiográfico do cordeiro 20, derivação DII, plano frontal, do 

nascimento (24 horas) aos 35 dias de idade (25mmseg, N). 



32 
 

 

                                                      

 

 

 

                     

Figura 3. Esquema do posicionamento para fixação dos eletrodos para realização do exame 

eletrocardiográfico pelo sistema Holter. Lateral esquerda (A), Lateral direita (B). 

 

A B 

Figura 4. Posicionamento do gravador após fixação dos eletrodos (A) e colocação da faixa para proteção 

do aparelho (B) em um cordeiro. 

 

A B 



33 
 

Resultados 

Eletrocardiografia  

Os resultados dos parâmetros eletrocardiográficos foram exibidos sob a forma de média 

± desvio padrão e estão dispostos na Tabela 1. O ritmo cardíaco predominante foi o sinusal com 

frequência cardíaca em decréscimo progressivo entre o nascimento e o 35° dia de idade (211 ± 

37,81 e 149,35 ± 33,51 bpm). A onda T apresentou polaridade positiva em 80% dos traçados. O 

eixo elétrico cardíaco em cordeiros mostrou-se variável em todos os momentos ficando entre -

173° e +180°. Em relação aos momentos, houve diferença com aumento na duração do intervalo 

PR, intervalo QT a partir do 14º dia, e da onda T a partir do sétimo dia. Decréscimo na 

amplitude da onda P, R e T ao longo dos 35 dias. A amplitude da onda P e a duração do 

complexo QRS não apresentaram diferença significativa (p>0,05). 

Eletrocardiografia ambulatorial – Sistema Holter 

Os resultados obtidos para cada parâmetro, no domínio tempo, dos traçados 

eletrocardiográficos pelo sistema Holter estão expostos na Tabela 2, separados por momentos de 

avaliação. O monitoramento pode ser considerado satisfatório, pois as monitorizações foram de 

24 horas completas (90% das gravações). A menor avaliação durou 22 horas. A maior 

porcentagem de artefatos foi encontrada aos 35 dias, não alterando os resultados do estudo. A 

FC e o total de QRS tiveram diminuição significativa entre o nascimento e os 35 dias de idade 

(p<0,05). Os índices NNmed e pNN50 aumentaram progressivamente até o final do período 

neonatal (p<0,05). O índice rMSSD apresentou decréscimo até o 14º dia, aumento aos 21 dias, 

nova diminuição aos 28 dias, finalizando com aumento aos 35 dias de idade (p<0,05).  

 

 

 



34 
 

 

 

Tabela 1. Média e desvio padrão das variáveis obtidas pelo ECG no plano frontal segundo momento de avaliação. 

Momentos 

 
24 horas 7 dias 14 dias 21 dias 28 dias 35 dias 

FC (bpm) 211,16±37,81c 209,81±50,84c 179,87±40,22b 162,10±33,70ab 153,19±36,55ab 149,35±33,51a 

P(ms) 43±0,09 43±0,09 41±0,09 42±0,08 44±0,08 43±0,08 

P (mV) 0,112±0,04b 0,090±0,037a 0,095±0,04ab 0,086±0,036a 0,088±0,033a 0,085±0,034a 

PR (ms) 79±0,18a 83±0,2ab 84±0,19abc 88±0,2bcd 92±0,18cd 93±0,21d 

QRS (ms) 45±0,15 48±0,17 47±0,14 46±0,15 47±0,16 47±0,16 

R (mV) 0,190±0,098c 0,142±0,075b 0,108±0,059ab 0,105±0,075ab 0,091±0,06a 0,087±0,055a 

QT(ms) 168±0,31a 168±0,31a 179±0,31ab 197±0,31b 204±0,36bc 209±0,37c 

T(ms) 620±30b 461±246a 466±271ab 513±28ab 545±273ab 593±309ab 

T (mV) 0,587±0,181b 0,511±0,279ab 0,507±0,278ab 0,515±0,307ab 0,397±0,285a 0,411±0,257ab 

Eixo (°)* 30(-150;164) 30(-150;180) 0(-174;180) -90(-177;169) 30(-173;180) 90(-173;172) 

*: valores em mediana (mínimo; máximo) 
abcd: números seguidos por letras indicam diferença estatística entre os momentos. 
Teste Tukey e Wilcoxon. Correção de Bonferroni. Nível de significância de 5%. 



35 
 

Tabela 2. Média e erro padrão das variáveis* obtidas pelo ECG de 24 horas, sistema Holter, segundo momento de avaliação. 

 Momentos 

 
24 horas 7 dias 14 dias 21 dias 28 dias 35 dias 

Artefatos 

(%) 
1,72±0,80 2,38±0,86 2,91±1,44 1,03±0,40 3,34±1,66 5,00±3,48 

FC 

(bpm)** 

192,13±7,74a 

(79; 249) 

175,88±5,54ab 

(74; 250) 

148,63±4,12b 

(76; 250) 

132,75±4,84b 

(71; 250) 

129,75±4,7b 

(76; 250) 

119,63±4,2b 

(69; 248) 

QRSt 251215,38±16720,05a 234434,56±9225,02ab 194258,63±8110,58b 171426,44±9612,74b 238481,88±66598,40ab 150725,94±9814,76b 

NNmed 

(ms) 
372,13±38,65a 381,94±10,74b 423,50±12,63b 474,75±17,75b 483,50±19,75b 527,33±23,15b 

SDNN 

(ms) 
75,06±36,97a 64,25±7,65ab 69,44±7,08ab 79,38±6,60b 77,75±7,04ab 92,13±8,83b 

rMSSD 

(ms) 
68,25±36,46a 58,44±11,10ab 57,00±9,39ab 59,38±9,76b 53,38±7,81ab 67,00±9,31b 

pNN50 

(%) 
6,58±4,41a 7,53±2,08ab 9,60±2,21b 14,96±2,95b 14,74±3,27b 20,03±3,94b 

*:Artefatos (%) – porcentagem de interferências durante as 24 horas de exame; FC (bpm) - frequência cardíaca média durante as 24 horas de exame; QRSt – quantidade de complexos QRS 
durante as 24 horas de exame; NNmed (ms) – média do valor de todos os ciclos normais medidos durante a avaliação; SDNN - desvio padrão de todos os  os ciclos normais medidos durante a 



36 
 

 

avaliação; RMSSD (ms) – raiz quadrada das diferenças sucessivas da duração dos ciclos normais medidos elevadas ao quadrado; pNN>50NNs (%)  - porcentagem dos ciclos sucessivos que 
apresentam diferenças de duração acima de 50ms. 
**: média ± erro padrão (mínimo; máximo). 
ab: números seguidos por letras indicam diferença estatística entre os momentos. 
Teste Tukey e Wilcoxon. Correção de Bonferroni. Nível de significância de 5%. 
 



37 
 

Discussion 

A frequência cardíaca apresentou decréscimo progressivo significativo com o passar das 

semanas, mas mantendo-se em taquicardia sinusal quando comparada aos adultos da espécie (70 

– 80 bpm).13 A FC e a quantidade de complexos QRS estão intimamente relacionadas visto que 

a frequência se baseia na quantidade de batimentos, que por sua vez é contado pela quantidade 

de QRS presentes no traçado (r2 = 0,948). Há uma relação inversamente proporcional entre a 

idade e a frequência cardíaca, estando elevada do nascimento (170 bpm) até os 30 dias de idade 

(120 bpm). 14 Cordeiros recém-nascidos até os 60 dias diminuem da FC atingindo 115 bpm aos 

dois meses.15 O nodo sinoatrial sofre influência (in)direta do sistema parassimpático que ainda 

não está desenvolvido e não consegue atuar na diminuição da frequência logo após o parto, 

permitindo que o sistema simpático atue com a taquicardia fisiológica do período. Os 

barorreceptores são imaturos e precisariam de altas concentrações de noradrenalina cardíaca 

para serem sensibilizados e produzirem efeito na diminuição da FC e da pressão arterial. A alta 

frequência também é mantida pela elevada concentração de catecolaminas plasmáticas 

circulantes advindas do estresse do parto, podendo ser 30 vezes maior que nos adultos devido 

inabilidade na metabolização.16-19 A taquicardia também colabora na manutenção do débito 

cardíaco visto que o volume de ejeção é significativamente menor que nos adultos.20 

No presente estudo, o ritmo predominante foi o sinusal (95,7%, 155/162 traçados) com 

presença de algumas arritmias sinusais (4,3%, 7/162 traçados) que seguiram um padrão 

constante e semelhante aos movimentos respiratórios, sugerindo que se trata de arritmia sinusal 

respiratória devido estimulação vagal.21 Em caprinos da raça Angorá, entre um e dois anos, 

foram encontrados 84% de ritmo sinusal e 18% de arritmia sinusal. Os autores também 

sugeriram relação positiva com a respiração.22 Ovelhas da raça Gallega apresentam ritmo 

sinusal  em 66,7% e arritmia sinusal respiratória em 23,3% entre dois e sete anos, demonstrando 

que animais mais velhos continuam com o padrão rítmico, mas com diminuição da frequência 

cardíaca.23 

Os valores para duração de P estão acima dos encontrados em ovelhas sem raça definida 

com três anos de idade (0,02 s),24 mas concordam com os achados em ovelhas Gallega adultas 



38 
 

(0,039 s)23 e em borregos Dorper  relatando 0,064 s com a técnica convencional do plano 

frontal.25 Quanto à amplitude, foi semelhante as ovelhas com três anos (0,1 mV), mas acima dos 

valores encontrados para adultos e borregos, 0,118 mV e 0,09 mV, respectivamente.23-25 O átrio 

dos recém-nascidos é relativamente maior, pois durante o período fetal a circulação é feita no 

sentido da direita para esquerda pelos desvios sanguíneos (forame oval e ducto arterioso). Ao 

nascimento, passa a haver circulação pulmonar e o coração esquerdo se torna dominante, 

principalmente por aumento no tamanho do ventrículo, modificando a orientação vetorial (eixo 

cardíaco). O padrão eletrocardiográfico começa a apresentar características de adultos, 

começando pela diminuição da amplitude de P (despolarização atrial direita).26-28  

A duração do intervalo PR aumentou do nascimento aos 35 dias (0,079 – 0,093 s), 

sendo semelhante ao encontrado em borregos (0,08 s), mas abaixo do encontrado em ovinos 

adultos (0,102 s).23,25 Os resultados demonstraram a imaturidade do sistema parassimpático e 

atuação do simpático nos nodos sinoatrial e atrioventricular, visto que estes sofrem influência 

(in)direta. O nodo atrioventricular é sensível a mudanças na atividade simpática levando a 

taquicardia e aumento na velocidade de condução elétrica.29 Outro fator que explica esse atraso 

na condução do estímulo elétrico dos átrios para os ventrículos advém da menor massa 

miocárdica em relação aos adultos.20,28 

A contração ventricular, representada pela amplitude da onda R, diminuiu entre o 

nascimento e os 35 dias de idade (0,190 – 0,087 mV), sendo provavelmente explicada pela 

maturação do feixe de His e das células de Purkinje levando a despolarização sincronizada.1,22 A 

temperatura ambiental influencia os parâmetros eletrocardiográficos e demonstrando valores de 

R por volta de 0,160 mV em cabritos de 60 dias de idade, semelhante aos encontrados nos 

cordeiros ao nascimento. Ocorre aumento da resistência vascular periférica e o inotropismo 

positivo compensatório.30 Os cordeiros nascem com a resistência aumentada, por isso os valores 

de R começam aumentados e, com a maturidade, diminuem seus valores.14 

O complexo QRS apresentou duração semelhante aos encontrados na literatura para 

animais adultos.23-25 A similaridade pode ser devido à conformação torácica apresentada entre as 

espécies ovinas e a técnica que utiliza o plano frontal como principal método para avaliação 



39 
 

eletrocardiográfica.31 O complexo QRS representa a despolarização ventricular que, em 

ruminantes, ocorre em todas as direções do endocárdio ventricular ativando mais rapidamente as 

paredes livres devido à maior profundidade das fibras de Purkinje na massa cardíaca. Em 

primatas e carnívoros, as células penetram apenas um quarto da parede tornando a dissipação do 

estímulo muito mais lenta.32  

O presente estudo obteve intervalos QT crescentes enquanto a frequência decaía com o 

passar das semanas (0,168 – 0,209 s). Estudos com borregos de dois a cinco meses,33 e de 10 a 

12 meses25 apresentaram maior intervalo QT com frequências mais baixas (105 bpm e 150 

bpm), indicando correlação negativa. Em animais adultos, com um a dois anos22 e dois a sete 

anos23 encontra-se valores de QT elevados com frequências próximas a 100 bpm. A duração de 

QT representa a sístole cardíaca e está diretamente ligada ao sistema nervoso simpático, 

possuindo correlação negativa com a frequência cardíaca, ou seja, o aumento do intervalo entre 

Q-T indica menor intervalo entre batimentos.34  

A amplitude da onda T (mV) também variou significativamente, ao nascimento 

apresentando-se elevada e de forma espiculada, com decréscimo significativo até o 28° dia 

quando novamente sofreu elevação significativa aos 35° dia de idade. A polaridade da onda T se 

manteve positiva na derivação II em 86,25% dos traçados no plano frontal até o 35° dia de vida 

dos neonatos. A amplitude da onda T (repolarização ventricular) diminui significativamente 

entre o primeiro e quarto dias após o nascimento, semelhante ao observado neste estudo.35 Em 

ovelhas Gallegas adultas, a onda T apresentou-se positiva em 72% dos traçados e bifásica em 

28%, sem valor prático para diagnóstico podendo ter qualquer polaridade sem característica 

patológica.23 O mesmo é observado em crianças, que ao nascimento podem apresentar onda T 

positiva, bifásica ou negativa. Dias após o nascimento tende a seguir o padrão negativo. Onda T 

elevada acima da média, em recém-nascido, indica quadro de hipóxia.20  

O eixo cardíaco variou durante todo o período, não sendo possível a comparação aos 

encontrados na literatura. O coração de ovinos adultos é deslocado da esquerda para a direita 

resultando em eixo no terceiro quadrante, voltado para esquerda (+90° ─ +130°).24 O eixo de 

ovelhas Gallegas está no primeiro quadrante, voltado para a esquerda (-165° ─ -137°) sendo 



40 
 

explicado pelo posicionamento dos eletrodos em relação ao coração e pela despolarização 

ventricular que ocorre do ápice para a base e do ventrículo esquerdo para o direito.23 Pode-se 

perceber que na literatura não há um consenso quanto ao eixo cardíaco em ovinos, sejam eles 

adultos ou neonatos, e que vários fatores podem alterá-lo como posicionamento do eletrodo, 

técnica utilizada, tamanho do animal, raça e faixa etária.1 Em crianças, devido a maior massa 

cardíaca direita, o eixo cardíaco situa-se entre 0° e +90º. Com a adaptação cardiovascular e o 

aumento no ventrículo esquerdo, o eixo cardíaco assume uma posição esquerda entre -30° e 

+90°.20,28  

Durante os primeiros 35 dias de vida, o índice NNmed apresentou elevação significativa 

durante o exame. Este indica a influência do sistema nervoso simpático sobre o nodo sinoatrial, 

que aumenta a frequência tornando os intervalos RR menores.36,37 A maturação do sistema 

nervoso autônomo começa ainda na vida fetal e se estabelece no período neonatal. Um 

indicativo desse desenvolvimento é o decréscimo na FC associado ao aumento dos índices da 

variabilidade. A predominância simpática, em crianças, é explicada pelo excesso de estresse que 

inibe a atuação do parassimpático.38 

Os animais são submetidos a diversos fatores estressantes que ativam o sistema 

simpático elevando a FC, neste caso, mantendo a taquicardia fisiológica neonatal. Sem a 

atuação do tônus vagal, os índices diminuem por não haver variação entre os intervalos RR.36,39 

Esse fato também pode estar relacionado com o início da maturação do tônus parassimpático 

que causa a diminuição da frequência cardíaca prolongando a distância entre as RR. Associado 

a isso, a diminuição do estresse gerado pela adaptação ao exame e a diminuição da influência 

ambiental também contribuíram para o aumento dos índices, visto que o local de criação foi o 

mesmo utilizado para os testes.39 Até a oitava semana de vida, os cordeiros possuem controle 

autonômico, basicamente, pelo sistema simpático, havendo modificação e dominância do vagal 

apenas aos três meses.40 

A atuação do sistema parassimpático pode ser observada pelo RMSSD e pNN50 que 

são influenciadas diretamente pelo tônus vagal.41 Houve decréscimo no valor de RMSSD devido 

à alta FC neonatal e pela imaturidade do sistema parassimpático levando a manutenção da 



41 
 

taquicardia. Associado a diminuição da frequência com o decorrer das semanas, pode-se dizer 

que o sistema parassimpático começa a atuar entre 21 e 28 dias, quando começam a aumentar os 

valores do índice. A atuação do estresse sobre a VFC em vacas demosntra que o RMSSD reflete 

diretamente a atuação do tônus vagal estando diminuído durante os momentos de pico de 

estresse. Animais saudáveis devem ter uma alta VFC mostrando boa adaptação entre os 

sistemas autonômicos.36  

Avaliando-se o bem estar a partir da VFC em cordeiros de dois meses que eram 

acariciados por humanos durante o manejo, foram apresentados valores de 30 ± 5 ms para o 

índice RMSSD confirmando a atuação do sistema vagal durante os momentos em que o animal 

expressa as emoções positivas. A FC diminui, o parassimpático passa a predominar e o RMSSD 

aumenta.15 Os valores estão abaixo dos encontrados neste estudo, mas tendem a mesma 

conclusão, ou seja, com a diminuição da FC e o início da predominância do tônus vagal, o 

RMSSD tende a elevação observada entre o nascimento e 35 dias. 

Em relação ao pNN50, houve acréscimo do nascimento até os 35 dias. O índice pNN50 

indica quantos intervalos RR foram maiores de 50 ms, sendo que esta situação só é possível na 

atuação do sistema parassimpático que diminui a frequência cardíaca e aumenta a distância 

entre duas ondas R.41 Pode-se observar, no presente trabalho, que à medida que a FC diminui, o 

pNN50 aumentou demostrando essa relação intrínseca. Associado aos resultados obtidos no 

RMSSD sugere-se que o sistema parassimpático inicia sua atuação entre 14 e 21 dias quando se 

expressa mais fortemente sua atuação e a diminuição da FC, indicando a modulação dupla do 

sistema cardíaco. As alterações na influência autonômica no nodo sinoatrial, aumento gradual 

na mediação parassimpática e maior capacidade volumétrica dos ventrículos após início da 

circulação pulmonar atuam diretamente na VFC e estão intrinsecamente relacionadas ao 

crescimento do recém-nascido.42  

Conclusion 

Cordeiros neonatos, assim como a maioria dos mamíferos recém-nascidos, apresentam 

características singulares na dinâmica eletrocardiográfica devido à imaturidade do sistema 

cardiovascular como, por exemplo, a onda T com alta amplitude, a presença da taquicardia 



42 
 

fisiológica no período analisado e a grande variação no eixo elétrico. Os receptores cardíacos 

ainda não estão totalmente adaptados a vida extra-uterina e o padrão demonstrado pelos 

resultados, nada mais representa que o padrão fisiológico neonatal. Os índices diretamente 

relacionados à VFC (RMSSD e pNN50) apresentaram elevação até os 35 dias de idade, 

indicando o controle autonômico do coração. Não é possível confirmar a maturidade do tônus 

vagal, pois os valores obtidos não concordam com os achados na literatura, fazendo-se acreditar 

que a adaptação possa se completar após o período neonatal, assim como nos humanos que se 

completa aos dois anos. É necessário que mais estudos sejam feitos logo após os 35 dias para 

caracterizar a completa maturação autonômica cardíaca e, consequentemente, parassimpática. 

Além da autonômica, muitos outros processos estão envolvidos como a regulação endócrina e a 

função renal. Essa complexidade e demora na maturidade torna o neonato vulnerável a diversos 

fatores, sejam eles patológicos ou não. Os resultados deste estudo demonstram a influência da 

idade e do crescimento sobre os parâmetros cardíacos, sendo provável que a dinâmica do 

desenvolvimento cardiovascular em cordeiros ultrapasse o período neonatal até alcançar o 

padrão da faixa etária subsequente. Os valores descritos poderão ser usados tanto para o uso na 

clínica veterinária quanto para uso nos modelos experimentais da Medicina. 

  



43 
 

Acknowledgments 

Agradecemos a FMVZ –Unesp Botucatu pela utilização das dependências do Hospital 

Veterinário, aos responsáveis pelo Departamento de Clínica Veterinária, ao zootecnista 

Francisco Manoel Nogueira Fernandes pela disponibilização dos animais, aos pós-graduandos 

Raissa Karolliny Salgueiro Cruz, Bianca Paola Santarosa, Denise Theodoro da Silva, e ao 

veterinário Dr. Danilo Otávio Laurenti Ferreira pelo apoio profissional. 

Sources of Funding 

This material had had a doctoral degree scholarship support (grant #2012/24.833-9), São Paulo 

Research Foundation (FAPESP). 

Disclosures 

None. 

 

  



44 
 

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