Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” Instituto de Biociências Campus do Litoral Paulista Amanda Escarabichi Bueno Mariano Branqueamento de Palythoa caribaeorum (Cnidaria, Anthozoa) em locais com diferentes impactos antrópicos na APAMLN e na ESEC Tupinambás (Ubatuba - SP, Brasil) São Vicente 2022 Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” Instituto de Biociências Campus do Litoral Paulista Amanda Escarabichi Bueno Mariano Branqueamento de Palythoa caribaeorum (Cnidaria, Anthozoa) em locais com diferentes impactos antrópicos na APAMLN e na ESEC Tupinambás (Ubatuba - SP, Brasil) Trabalho de conclusão de curso apresentado ao Instituto de Biociências da UNESP – Campus do Litoral Paulista para obtenção do título de Bacharel em Ciências Biológicas, modalidade Gerenciamento Costeiro. Orientador: Denis Moledo de Souza Abessa São Vicente 2022 1 2 Agradecimentos A Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP), pela bolsa de Iniciação Científica (processo número 2021/02270-1). A Kelen Leite (gestora da ESEC Tupinambás) e ao técnico Rogério, por possibilitarem e acompanharem a amostragem na Ilha das Palmas. A operadora Ubatuba Adventure, pelo transporte oferecido. Ao Fernando e ao Caio por toda a ajuda técnica no laboratório. 3 Branqueamento de Palythoa caribaeorum (Cnidaria, Anthozoa) em locais com diferentes impactos antrópicos na APAMLN e na ESEC Tupinambás (Ubatuba - SP, Brasil) Amanda Escarabichi Bueno Mariano NEPEA/UNESP, Campus do Litoral Paulista, São Vicente, SP RESUMO Múltiplos estressores, naturais e antrópicos podem afetar a saúde dos corais e zoantídeos, causando diversos efeitos, como o branqueamento. O zoantídeo Palythoa caribaeorum é um importante estruturador da comunidade bentônica e ocorre em larga escala nos recifes rochosos da região Sudeste do Brasil. Não há informação sobre a saúde dos zoantídeos nos costões rochosos de áreas marinhas protegidas em Ubatuba (SP, Brasil), sendo que esses dados são importantes para subsidiar a tomada de decisões. O estudo tem como objetivo monitorar a porcentagem e o grau de branqueamento da cobertura do zoantídeo Palythoa caribaeorum em locais com diferentes graus e tipos de impactos antrópicos em Ubatuba, sendo eles a Praia do Lázaro, Praia do Flamengo, a Ilha das Couves e a Ilhas das Palmas (controle). A cobertura do zoantídeo foi amostrada no verão, inverno e primavera de 2021, ao longo de transectos de 25m, nos quais fotos foram feitas utilizando um quadrado amostral. Coletas de água foram realizadas em cada praia, para análises físico-químicas. Valores de temperatura e degree heating weeks (DHW) foram obtidos por dados de satélites. Para cada área, foram identificadas as atividades humanas potencialmente capazes de afetar a saúde das colônias, e a partir disso foi calculado um Índice de Pressão Ambiental Relativa. A coloração dos pólipos foi analisada com base no Coral Health Chart. A Ilha das Couves foi o pior cenário encontrado no verão, com maior valor de REPI (27,75). Houve uma melhora no cenário da Ilha das Couves e do transecto 2 da Praia do Flamengo ao longo das estações. A Ilha das Palmas não apresentou diferenças significativas dos demais locais, apresentando também altas porcentagens de branqueamento. Com exceção da Ilha das Palmas, foi observado uma provável combinação de efeitos antrópicos com a acumulação de anomalias térmicas como causa do branqueamento. Sendo que esses mesmos fatores já foram antes associados a eventos de branqueamento na região. Os 4 resultados obtidos indicam a necessidade de monitoramento e estudos nos recifes rochosos de Ubatuba. Palavras-chave: Zoantídeos, Recifes rochosos, Múltiplos estressores 5 ABSTRACT Multiple natural and human stressors can affect the health of zoanthids, inducing several adverse effects such as bleaching. The zoanthid Palythoa caribaeorum is an important structurer of the benthic community and occurs on a large scale at rocky reefs across the Southeastern Brazil. There is no previous information on the health of zoanthids on the rocky reefs of marine protected areas in Ubatuba (SP, Brazil), despite the importance of such information for decision-making on marine conservation. This study aimed to monitor the percentage and degree of P. caribaeorum bleaching in places with different degrees and types of anthropic impacts in Ubatuba: Praia do Lázaro, Praia do Flamengo, Ilha das Couves, and Ilha das Palmas (control). The coverage of zoanthids was sampled in the summer, winter, and spring of 2021, along 25m transects, in which photos were taken considering the area determined by a sample square. Water samples were collected in each site for physicochemical analysis. Temperature data and degree heating weeks (DHW) values were obtained by satellite data. Human activities capable of affecting the colony's health were identified, and the relative environmental pressure index (REPI) was calculated. The polyp's colors were analyzed based on the Coral Health Chart. Ilha das Couves was the worst scenario in the summer, with the highest value of REPI (27.75). There was a decrease in bleaching of Ilha das Couves and the transect 2 of Praia do Flamengo throughout the seasons. Ilha das Palmas did not present significant differences from the other sites and had high bleaching percentages. With exception of Ilha das Palmas, a probable combination of anthropic effects and accumulation of thermal anomalies was the cause of bleaching. These same factors have been previously associated with bleaching events in the region. The results indicate the need for monitoring and studies in the rocky reefs of Ubatuba. Keywords: Zoanthids, Rocky reefs, Multiple stressors. 6 SUMÁRIO 1. Introdução 8 2. Objetivos 15 3. Materiais e Métodos 16 Área de estudo 16 Espécie 21 Método de amostragem 22 Dados abióticos 23 Estimativa da concentração de filtros UV na água 24 Estimativas de interferência antrópica 27 Análise do branqueamento 28 Análise de dados 29 4. Resultados 30 Dados abióticos 30 Estimativa da concentração de filtros UV na água 31 Branqueamento 32 Verão 32 Comparação entre os transectos 33 Branqueamento intenso 33 Branqueamento moderado 34 Não branqueado 35 Inverno 35 Comparação entre os transectos 36 Branqueamento intenso 36 Branqueamento moderado 37 Não branqueado 37 Primavera 38 Comparação entre os transectos 39 Branqueamento intenso 39 Branqueamento moderado 40 Não branqueado 41 Comparação entre as estações 41 Branqueamento intenso 41 Branqueamento moderado 42 Não branqueado 43 Estimativas de interferência antrópica 44 5. Discussão 45 6. Conclusão 51 7. Referências Bibliográficas 52 7 1. Introdução Os oceanos e as áreas costeiras são essenciais para a vida terrestre e para o equilíbrio do planeta Terra (Castro et al. 2017), abrigando diversos ecossistemas, sendo que os ambientes recifais estão entre os mais biodiversos do planeta (Adey, 2000; Connell, 1978). Os recifes são construções de substrato consolidado, que podem ser formados por estruturas biológicas, como os recifes de coral e recifes de algas calcárias, ou por estruturas inorgânicas como arenitos e rochas cristalinas (recifes rochosos) (Villaça, 2009; Coutinho, 1999). Os ambientes recifais são importantes barreiras contra correntes e ondas, protegendo a costa de erosão e, em alguns casos, formando um ambiente abrigado permitindo o desenvolvimento de manguezais e pradarias marinhas nas áreas próximas. Além disso, podem suprir biologicamente os ecossistemas adjacentes com exportação de larvas e peixes que migram entre esses ambientes (Moberg & Folke, 1999). São áreas de desova, reprodução, berçário e alimentação de aproximadamente 60.000 espécies já descritas (Reaka-Kudla, 1994). Os recifes exportam matéria orgânica para o ambiente pelágico, aumentando a produtividade local, além disso possuem uma alta taxa de fixação de nitrogênio (Sorokin, 1990; Sorokin, 1993), e precipitam grande quantidade de cálcio, especialmente no caso de recifes biológicos (Smith, 1978). Possuem relevante importância socioeconômica, dado que a pesca de áreas recifais fornece pelo menos 10% dos peixes consumidos pela humanidade (Smith, 1978), além de crustáceos e algas. São importantes para a pesquisa e monitoramento, pois podem refletir mudanças ambientais e efeitos das ações humanas (Wilkinson, 1993). Por fim, os recifes possuem um grande valor turístico, recreacional, artístico, cultural e espiritual (Pendleton, 1995; Moberg & Folke, 1999). Dentre os habitantes de ambientes recifais estão os zoantídeos, antozoários que fazem parte da ordem Zoantharia (Gray, 1832), subclasse Hexacorallia (Haeckel, 1896), dentro do filo Cnidaria (Reimer & Sinniger, 2020). Apesar de não secretarem carbonato de cálcio para formação de um esqueleto calcário, duas espécies de zoantídeos, Palythoa caribaeorum e Protopalythoa variabilis, acumulam sedimentos em seus tecidos (Amaral et al. 2009). Aragonita, calcita e sedimentos carbonáticos, como fragmentos de esqueletos de corais, foram encontrados nos tecidos de Palythoa caribaeorum (Haywick & Mueller, 1997). Porém, a 8 espécie não é capaz de contribuir com a formação de recifes biogênicos, já que os grãos retornam para o ambiente após a morte da colônia (Haywick & Mueller, 1995). Por outro lado, podem recobrir extensas áreas nos recifes rochosos de áreas rasas, estruturando as comunidades bentônicas e oferecendo refúgio para inúmeras espécies (Pérez et al. 2005; Mendonça-Neto et al. 2008). As colônias de zoantídeos, que são formadas por pólipos conectados, ocorrem em áreas tropicais e temperadas, incrustadas em rochas subtidais, piscinas de maré e recifes de coral, principalmente em águas rasas (Carlgren, 1951; Sebens, 1977; Reimer 1971). Os zoantídeos são hospedeiros de densas populações de zooxantelas (Reimer, 1971), que são dinoflagelados endossimbiontes fotossintetizantes muito encontrados em uma relação mutualística com antozoários (LaJeunesse, 2002). Elas se localizam na gastroderme, principalmente nos tentáculos e disco oral dos pólipos (Eloy, 2005). As zooxantelas são extremamente importantes, pois entregam parte da demanda energética do coral, sem a qual eles não sobrevivem. O metabolismo do hospedeiro está diretamente associado com o metabolismo da alga (Reimer, 1971; Von Holt & Von Holt, 1968). Elas são responsáveis pela incorporação primária de carbono inorgânico aos tecidos do animal, assim como a fixação de nitrogênio, contribuindo com a produtividade do hospedeiro (Von Holt & Von Holt, 1968; Falkowski, 1984). Porém, os zoantídeos também necessitam de uma fonte de energia heterotrófica, suprida pelo zooplâncton (Sebens, 1977). As zooxantelas também são, em parte, responsáveis pela coloração do animal (Reimer, 1971). O zoantídeo Palythoa caribaeorum oferece habitat e proteção para diversos organismos. Moluscos, crustáceos, poliquetas, peixes bentônicos, entre outros, utilizam as colônias para buscar segurança ao longo de seu desenvolvimento e para se refugiarem em um local úmido durante o período de maré baixa. Juvenis de nudibrânquios foram encontrados no interior do conênquima, sugerindo que o zoantídeo oferece um ambiente adequado para reprodução e berçário de espécies (Pérez et al. 2005). Além disso, são uma importante fonte de alimento para algumas espécies de tartarugas marinhas, como a tartaruga-de-pente (Eretmochelys imbricata), conforme observado no Parque Estadual Marinho da Laje de Santos, no sudeste do Brasil e nas Ilhas Virgens Americanas, EUA (Stampar et al. 2007; Pemberton et al. 2000). 9 Em áreas onde P. caribaeorum domina o substrato rochoso, na costa sudeste brasileira, há uma maior diversidade e abundância de peixes bentônicos e demersais e melhores condições para peixes que se alimentam de invertebrados sésseis (Mendonça-Neto et al. 2008). Essas áreas podem ser essenciais para a dinâmica do recife rochoso, estruturando a comunidade bentônica, a assembleia de peixes locais e a limitação de espaço (Mendonça-Neto et al. 2008). Por fim, os zoantídeos são também alvo de pesquisas farmacológicas, o muco produzido por organismos do gênero Palythoa, utilizado como proteção contra infecções e durante período de maré baixa, possui uma microbiota complexa associada, sendo que seu potencial farmacológico está em investigação, em especial o desenvolvimento de novas moléculas antitumorais (Sahm, 2014). Com o aumento das atividades humanas, como portos e navegação, exploração de recursos naturais, agropecuária, geração de resíduos, atividades industriais e ocupação da zona costeira, a poluição vem se tornando uma grande ameaça aos ecossistemas marinhos, assim como a perda de habitat, a sobreexploração dos recursos vivos pesqueiros, a introdução de espécies invasoras e modificações terrestres que alteram as taxas de sedimentação e salinidade (Crain et al. 2009). Basicamente, todos os impactos mencionados podem afetar os corais e zoantídeos, sendo o principal aqui estudado a poluição. A poluição por esgotos domésticos pode levar a eutrofização das águas marinhas, por conter nitrogênio e fósforo em sua composição, que favorece o crescimento de algas planctônicas, que por sua vez, reduzem a quantidade de oxigênio dissolvido resultando na hipóxia e anóxia das águas (Howarth et al. 2000). O crescimento de macroalgas também é favorecido pela alta quantidade de nitrogênio no ambiente, de modo que elas passam a dominar os recifes, diminuindo a cobertura de corais. Além disso, o aumento da turbidez (que diminui a incidência de luz solar) reduz a produção primária e afeta diretamente os corais zooxantelados (Howarth et al. 2000). Acosta (2001) sugere que o lançamento de esgoto pode estar associado ao aumento de patologias no zoantídeo Palythoa caribaeorum. Além disso, é amplamente reconhecido que os esgotos contêm uma infinidade de substâncias potencialmente tóxicas, de diferentes naturezas, as quais podem induzir a mudanças no metabolismo de corais e a diminuição das taxas de crescimento e reprodução (Pastorok & Bilyard, 1985). Kinsey & Davies (1979) atribuíram a redução de 50% da calcificação de recifes na Grande Barreira de 10 Coral Australiana, primariamente, ao enriquecimento de fosfato (2 µM). Montastraea annularis, Acropora cervicornis e Madracis mirabilis expostos a uma mistura de organoclorados apresentaram uma redução das taxas de fotossíntese (McCloskey & Chesher, 1971). Os nutrientes terrestres também influenciam a tolerância térmica dos corais, aumentando a incidência de branqueamento (DeCarlo et al. 2020). Mais recentemente, Hernandez-Delgado et al. (2017) demonstraram que a combinação do aporte de águas pluviais urbanas e esgotos causava efeitos adversos em um recife de corais localizado na Reserva Natural Canal Luis Peña, em Porto Rico, havendo associação entre estes efeitos e concentrações de bactérias fecais. A entrada de óleo no mar por derramamentos, efluentes industriais e urbanos, operação de portos e embarcações também é uma forma relevante de poluição. O óleo, após entrar no mar, pode se dispersar, evaporar, ser diluído e até ser depositado no sedimento, sendo que alguns compostos, como hidrocarbonetos policíclicos aromáticos (HPA), podem permanecer no ambiente marinho por um longo tempo (GESAMP, 1993). Há diferentes níveis de impacto do óleo nos corais, a exposição crônica pode levar à bioacumulação de hidrocarbonetos nos tecidos, o que pode disparar efeitos tóxicos de longo prazo e também a mortalidade das colônias (Horta et al. 2016; Bak, 1987). Há efeitos na reprodução, como indução da liberação de larvas imaturas (Loya & Rinkevich, 1979) ou efeitos sobre o desenvolvimento e assentamento larval (Turner & Renegar, 2017). Em recifes mais superficiais o recobrimento por óleo pode impedir as trocas gasosas e levar à asfixia do organismo (Horta et al. 2016). Em áreas com atividade portuária e náutica, as tintas anti-incrustantes representam outro grupo de substâncias potencialmente tóxicas para os corais. Um mesmo navio pode utilizar uma tinta com mais de um composto tóxico, de modo que próximo das regiões de tráfego de embarcações, tende a haver uma contaminação complexa por vários desses compostos (Castro, Westphal & Fillmann, 2011). Ao ser exposto à tinta anti-incrustante contendo tributil-estanho (TBT) (8 mg kg⁻¹ ), cobre (Cu) (72 mg kg⁻¹) e zinco (Zn) (92 mg kg⁻¹), o coral Acropora microphthalma apresentou inibição do assentamento larval e da metamorfose, e mortalidade das larvas, quando expostas a concentrações mais elevadas (Negri et al. 2002), e o herbicida Irgarol 1051, usado como anti-incrustante, reduz (a uma concentração de l00 ng 1(-1)) ou inibe 11 (a uma concentração de 1000 ng 1(-1)) a atividade fotossintética das zooxantelas no coral Madracis mirabilis (Owen et al. 2002). As atividades de turismo também podem causar impactos nos ambientes recifais, sendo que partes das colônias podem quebrar por meio do pisoteio direto (Woodland & Hooper, 1977). Os recifes também podem ser impactados pela suspensão de sedimentos causada pela movimentação, levando ao soterramento e abrasão, podendo haver inibição do assentamento larval, das taxas de crescimento e de alimentação (Neil, 1990). Outras atividades relacionadas ao turismo como a ancoragem de embarcações, remoção de corais e outros organismos associados e uso de protetor solar também podem impactar os ambientes recifais (Steiner et al. 2006; Danovaro et al. 2008). Os compostos químicos butilparabeno, etil-hexilmetoxicinamato, benzofenona-3 e 4-metilbenzilideno, presentes em alguns protetores solares, causaram branqueamento completo nos experimentos realizados com Acropora spp por Danovaro et al. (2008), mesmo a baixas concentrações (10 μL/L), sendo a principal causa a indução do ciclo lítico de vírus nas zooxantelas pelos filtros orgânicos ultravioletas, levando a uma infecção. E os estudos feitos por He et al. (2019) confirmaram a bioacumulação de etil-hexilmetoxicinamato e octocrileno nos tecidos de corais. Os protetores solares podem entrar no ambiente marinho por liberação direta através de banhistas, mergulhadores, surfistas, dentre outros e também por meio de efluentes urbanos, já que o protetor pode ser retirado no banho (NOAA, 2021). Além disso, há impactos causados pelo aumento da temperatura média global. O aquecimento das águas é uma grande ameaça aos corais, levando ao branqueamento e muitas vezes à morte de colônias (Hughes et al. 2003). O aumento da temperatura também foi diretamente relacionado a doenças em Palythoa caribaeorum (Acosta, 2001). Outro efeito em escala global, decorrente das mudanças do clima, é a acidificação dos oceanos. A absorção do CO2 pelo mar resulta na diminuição da disponibilidade dos íons de carbonato, os quais são essenciais para os corais construtores de recifes, afetando também todos os organismos associados a eles (Guinotte & Fabry, 2008). A acidificação também pode alterar a biodisponibilidade de metais e fármacos na água. De acordo com Richards et al. (2011) a concentração de cobre pode aumentar em 115% nas águas costeiras devido à diminuição do pH e o efeito do fármaco Carbamazepina nos organismos marinhos é maior sob a influência da 12 acidificação, aumentando o estresse oxidativo de bivalves no estudo feito por Freitas et al. (2016). Sabe-se que as espécies de corais têm sensibilidades diferentes às mudanças no ambiente (Cook et al. 1990; Hissa et al. 2009), mas algumas espécies zooxanteladas possuem grande potencial para serem utilizadas como indicadoras dessas mudanças e da qualidade do ambiente. Os corais podem expulsar suas zooxantelas quando elas produzem espécies reativas de oxigênio (que são tóxicas para o coral), o que pode ser desencadeado pelo aumento da temperatura da água de forma anormal, intensa exposição aos raios UV, condições de baixa salinidade e poluição (Lesser, 1997; Lesser et al. 1990; Dias et al. 2019; De Carlo et al. 2020). A perda das zooxantelas e/ou a diminuição dos pigmentos fotossintéticos delas leva ao branqueamento do coral (Szmant & Gassman, 1990). Se o estresse permanecer, pode haver a morte da colônia pela falta dos nutrientes e da energia que são promovidos pela zooxantela (Reimer, 1971). O branqueamento aumenta a suscetibilidade a doenças, reduz as taxas de crescimento, de fertilidade e de recrutamento, e impacta todos os organismos dependentes das colônias (McClanahan et al. 2009) O fator mais estudado que induz o branqueamento é o aumento anormal da temperatura da água, porém, a temperatura sozinha não descreve corretamente a maioria dos eventos de branqueamento (DeCarlo et al. 2020), sendo que, como descrito nos parágrafos anteriores, o papel de múltiplos estressores tem uma enorme importância e foi abordado neste estudo. O excesso de nutrientes na água, oriundo de fontes poluentes terrestres e de ressurgências, aumenta a susceptibilidade dos corais ao branqueamento, assim como a exposição crônica dos corais à sedimentação, população humana local e pressão de pesca (DeCarlo et al. 2020; Carilli, 2009). Os corais expostos a estressores antrópicos locais também demoram mais tempo para se recuperar de eventos de branqueamento do que corais não expostos, indicando a necessidade de monitorar as colônias em locais impactados, a fim de direcionar os esforços de conservação (Carilli, 2009). Em relação aos ambientes recifais brasileiros, os recifes de coral se concentram mais no Nordeste, sendo que alguns estão incluídos em Unidades de Conservação, como a Reserva Biológica do Atol das Rocas, Parque Nacional Marinho de Fernando de Noronha, Parque Nacional Marinho dos Abrolhos, Área de Proteção Ambiental Costa dos Corais, Reserva 13 Extrativista Marinha do Corumbau, entre outras. Muitos desses recifes têm sido alvo de estudos, como o programa Monitoramento dos Recifes de Coral do Brasil e o Projeto Recifes Costeiros (Ferreira & Maida, 2006). Já os recifes rochosos podem ser encontrados ao longo de todo o litoral, sendo predominantes nas regiões Sul e Sudeste, onde cumprem funções ecológicas muito parecidas àquelas desempenhadas pelos recifes de coral (Stuart-Smith et al. 2017). Nesse sentido, a cobertura de corais pode estar associada a importantes funções ecológicas, as quais nem sempre têm sido devidamente avaliadas, com poucos esforços no monitoramento das colônias de zoantídeos presentes em costões rochosos, sobretudo nas regiões sul e sudeste do Brasil. No Litoral Norte do Estado de São Paulo os zoantídeos são frequentes e abundantes em costões rochosos, sendo que em Ilhabela chegaram a recobrir de 25% a mais de 50% do substrato nos pontos estudados por Oliveira (2014). Em Ubatuba ocorrem amplamente em vários locais, como nos costões da Ilha das Couves, praias localizadas na Baía do Flamengo e Saco da Ribeira, Ilha do Mar Virado, Baía da Fortaleza (Praias do Lázaro, Domingas Dias, Fortaleza e Vermelha do Sul), entre outros (observação pessoal); há registros formais dos zoantídeos na Ilha Anchieta e na Praia da Fortaleza (Ghilardi, 2007; Pereira, 2009). O município de Ubatuba apresenta diversos ecossistemas costeiros, sendo 102 praias e mais de 20 ilhas, com alta biodiversidade e importantes recursos naturais. Abriga comunidades tradicionais caiçaras, indígenas e quilombolas, 2 Parques Estaduais e 1 Nacional (Prefeitura Municipal de Ubatuba, 2021). A área marinha adjacente ao município está inserida na Área de Proteção Ambiental Marinha do Litoral Norte (APAMLN), que é uma Unidade de Conservação (UC) de Uso Sustentável criada em 2008 pelo Decreto Estadual n° 53.525/2008 (Estado de São Paulo, 2008). Além disso, parte da área marinha está dentro da Estação Ecológica Tupinambás, se sobrepondo com o território da APA. A APAMLN se divide em três setores, sendo que é no setor Cunhambebe onde está o litoral do município de Ubatuba. Dentro desse setor há também três Áreas de Manejo Especial (AME), sendo elas na região da Ilha do Tamanduá, Ilha do Mar Virado e a AME Tamoios na porção norte de Ubatuba abrangendo a Ilha das Couves, Ilha Comprida, Praia de Picinguaba, Praia da Fazenda, Ubatumirim e outras praias da região. Foram criadas para a proteção da 14 biodiversidade, o combate de atividades predatórias, o controle da poluição e a sustentação da produtividade pesqueira (Estado de São Paulo, 2008). Atividades como pesca, extrativismo, moradia, ecoturismo, turismo marítimo, esportes náuticos e a navegação são permitidos dentro dos limites da APAMLN (Estado de São Paulo, 2008), estando sujeitas a regulamentações para que não causem impactos significativos aos ecossistemas nativos. Há poucos dados sobre a saúde dos corais, o branqueamento e suas possíveis causas na região, mas há o registro de altas taxas de branqueamento de Mussismilia hispida na Praia do Lázaro, Praia do Flamengo e no Saco da Aroeira (Ilha Anchieta), em Ubatuba, durante o evento de branqueamento mais intenso já registrado em recifes subtropicais do Atlântico Sudoeste (Banha et al. 2019). Com um crescente mercado imobiliário, entre 2011 e 2020 a população de Ubatuba aumentou em 15%, além de ser um destino altamente procurado por turistas, sendo que a população flutuante foi maior do que a população fixa em 2020, aumentando a geração de resíduos e a carga orgânica nos efluentes da região, onde o percentual de coleta de esgoto é de apenas 34% (CETESB, 2021). Nesse sentido, o conhecimento da saúde dos ecossistemas e organismos dentro de Unidades de Conservação é importante para subsidiar a tomada de decisões, sendo que Palythoa caribaeorum é um organismo abundante e fácil de ser encontrado na região Sudeste, com potencial para ser uma espécie bioindicadora da qualidade ambiental. 2. Objetivos Objetivo geral O estudo tem como objetivo monitorar a porcentagem e o grau de branqueamento da cobertura do zoantídeo Palythoa caribaeorum em locais com diferentes graus e tipos de impactos antrópicos em Ubatuba - SP, Brasil. Objetivos específicos - Mensurar a porcentagem e o grau de branqueamento da cobertura de P. caribaeorum nos pontos de estudo em questão em diferentes épocas do ano, sendo no Verão, Inverno e Primavera de 2021. 15 - Realizar análises físico-químicas de amostras de água de cada área, a fim de caracterizar melhor os impactos e a contaminação existente em cada local. - Obter dados da temperatura da superfície do mar e valores de degree heating weeks (DHW) para a região, a fim de se compreender melhor o branqueamento observado. - Estimar o grau de ameaças antropogênicas existente em cada um dos locais amostrados. 3. Materiais e Métodos Área de estudo O ecossistema estudado são os ambientes recifais rochosos (costões rochosos) inseridos dentro da Área de Proteção Ambiental Marinha Litoral Norte (APAMLN) no município de Ubatuba, São Paulo, Brasil. Sendo eles na Praia do Lázaro, Praia do Flamengo, Ilha das Couves e Ilha das Palmas (ESEC Tupinambás) (Figura 1). Estes locais foram escolhidos tendo como base o conhecimento prévio da existência de colônias (observações pessoais do orientador do presente estudo), e diferenças no grau de proteção e influência antropogênica. A Praia do Lázaro (Figura 2), é o ponto com maior grau de urbanização dentre os estudados. É cercada por casas e construções, abriga quiosques e bares e podem ser encontrados córregos que deságuam no mar, onde foi registrado grande quantidade de coliformes, indicando a contaminação por esgoto (Sabino et al. 2020). A praia foi classificada como “ruim” na qualificação anual de 2019 feita pela CETESB (2020) e como “regular” na qualificação anual de 2020 (CETESB, 2021), além disso, Sabino et al. (2020) encontraram uma concentração de nitrato acima do ideal (de acordo com a Resolução CONAMA 357/05). As casas do bairro adjacente à praia, não possuem uma rede geral de coleta de esgoto, sendo que o saneamento é feito por fossas (sépticas ou comuns), não havendo uma fiscalização adequada pela prefeitura municipal sobre os descartes das residências. Há também, a presença de garagens náuticas na praia, as quais podem gerar potencial liberação de óleo e contaminantes a partir de tintas antiincrustantes. De acordo com o Diagnóstico Participativo do Plano de Manejo da APAMLN, a Praia do Lázaro é considerada impactada, e merece atenção dos órgãos ambientais e de toda comunidade, devido à construção de marinas, ocupação residencial e aumento do número de barcos (Fundação Florestal, 2014). 16 Figura 1 - Mapa de localização das áreas de estudo das colônias de Palythoa caribaeorum. Praia do Lázaro (1), Praia do Flamengo (2), Ilha das Couves (3) e Ilhas das Palmas (4). Fonte: Malha Digital IBGE 2020. Figura 2 - Praia do Lázaro. Em destaque, pontos de amostragem das colônias de Palythoa caribaeorum 1 (LA1) e 2 (LA2). Fonte: Malha digital IBGE 2020 e Google satélites 2021. 17 A Praia do Flamengo (Figura 3), local de médio impacto visível (em comparação com os outros pontos), apesar de não estar inserida em uma área tão urbanizada, pode estar sujeita a influências geradas pelas atividades náuticas que ocorrem nas proximidades. Está inserida na Enseada do Flamengo, onde há o centro do turismo náutico de Ubatuba, o Saco da Ribeira, que possui quatro marinas em operação e inúmeros pontos de fundeio de embarcações de lazer e de pesca. Além disso, na própria Praia do Flamengo há vários barcos que ficam permanentemente fundeados. A Enseada possui de baixa a moderada energia hidrodinâmica, sendo que mais próximo da costa a circulação fica mais restrita, dificultando a dispersão de poluentes (Batista & Harari, 2016). Maglioca & Kutner (1965) indicaram que materiais e contaminantes poderiam se depositar nas partes rasas da enseada, podendo ser ressuspendidos e remobilizados durante ressacas de inverno, se espalhando pela região até se depositarem novamente. Um estudo prévio (Abessa et al. (2005) mostrou que os sedimentos da praia apresentaram toxicidade para anfípodas. A Enseada do Flamengo está sujeita tanto a poluição por hidrocarbonetos e biocidas anti-incrustantes, advindos das atividades náuticas, quanto ao lançamento de efluentes. De acordo com o último relatório da CETESB disponível (2021) a Praia Perequê-Mirim e a Praia da Enseada (localizadas na Enseada do Flamengo) apresentaram uma condição anual de balneabilidade péssima e regular, respectivamente. Não há dados para a Praia do Flamengo nos boletins da CETESB, mas os resultados obtidos quanto ao status de Integridade Ambiental, presentes no Diagnóstico de Integridade do Plano de Manejo da APAMLN (Fundação Florestal, 2020), identificaram a Praia do Flamengo como área degradada (Status Ruim ou Péssimo). A Ilha das Couves (Figura 4) é o ponto com menos impactos visíveis, e está dentro de uma área de manejo especial da APAMLN, a AME Tamoios (Fundação Florestal, 2018). Entretanto, pelo menos até meados de 2018, as praias da ilha sofreram com o turismo descontrolado. Em 2019 iniciou-se o ordenamento do turismo na Ilha (Portaria Normativa FF nº 315/2019) que segue se aprimorando em uma nova portaria que está em vigor a Portaria Normativa FF/DE nº 323/2020 da Fundação Florestal (válida até 31 de março de 2022) que estabelece que a capacidade de carga da Ilha das Couves é de 177 pessoas simultaneamente. A ilha se encontra a aproximadamente 4km da Praia de Picinguaba, de onde partem barcos que levam os visitantes. Os barqueiros da comunidade tradicional de Picinguaba têm 18 prioridade para transportar os passageiros, usando barcos de motor de popa de até 50hp. Há apenas dois períodos em que o transporte por lanchas é autorizado (limitando-se a 40 passageiros por período) e dois períodos em que as escunas são autorizadas (duas por período, limitando-se a 50 passageiros por período) (Portaria Normativa FF/DE nº 323/2020). A Praia do Japonês (ou Praia Menor) possui o único quiosque da ilha e é o local onde há o desembarque e embarque de passageiros, portanto onde está concentrada a maior parte do tráfego de embarcações. A Praia de Fora (ou Praia Maior) possui maior extensão do que a primeira, e é onde ocorre a maior atividade de mergulho e onde podem ser observadas algumas lanchas fundeadas próximo a um dos costões; é nessa praia em que as coletas de dados foram feitas. A Ilha das Couves é também um território de importância para a conservação do patrimônio geológico e ecológico. As águas rasas e claras da ilha favorecem a existência de corais que atraem uma grande diversidade de organismos ao local. Durante 2015/2016 o turismo passou a ser realizado de forma descontrolada e predatória, com um intenso tráfego de embarcações sem ordenamento. Após atuação do Ministério Público Estadual, a Fundação Florestal iniciou a ordenação do turismo, monitoramento e manejo das áreas de visitação, indicando a necessidade de que pesquisas científicas sejam realizadas na ilha, principalmente para dar suporte à capacidade de carga e tomada de decisões futuras (Fundação Florestal, 2018). A Ilha das Palmas (Figura 5) foi escolhida como local de amostragem controle, por estar dentro da Estação Ecológica Tupinambás (ESEC), e distante da maioria das fontes antropogênicas de impacto. A principal diferença entre a APA e a ESEC é que a ESEC é uma Unidade de Conservação de Proteção Integral, não sendo permitido em seus limites a navegação e fundeio de embarcações, quaisquer atividades de pesca, mergulho livre ou autônomo e o desembarque nas ilhas (essas atividades apenas são permitidas para fins de gestão e pesquisa, devidamente autorizada) (ICMBio, 2017). Sendo assim, a Ilha das Palmas não recebe influência de nenhum impacto visível, diretamente. O objetivo da ESEC Tupinambás é a preservação da natureza e a pesquisa científica, promovendo a conservação do arquipélago dos Alcatrazes e das ilhas de Cabras e Palmas (ilhas, lajes e o ambiente marinho) e ambientes associados (costões, substratos consolidados e inconsolidados e coluna d’água), além de 19 garantir a conservação de peixes recifais da UC, sendo uma região de referência de ambientes insulares conservados de costão rochoso, para o sul e sudeste do Brasil (ICMBio, 2017). Figura 3 - Praia do Flamengo. Em destaque, pontos de amostragem das colônias de Palythoa caribaeorum 1 (FLA1) e 2 (FLA2). Fonte: Malha digital IBGE 2020 e Google satélites 2021. 20 Figura 4 - Ilha das Couves, Praia de Fora. Em destaque, pontos de amostragem das colônias de Palythoa caribaeorum 1 (CO1) e 2 (CO2). Fonte: Malha digital IBGE 2020 e Google satélites 2021. Figura 5 - Ilha das Palmas. Em destaque, ponto de amostragem das colônias de Palythoa caribaeorum (PAL). Fonte: Malha digital IBGE 2020 e Google satélites 2022. Espécie A espécie de zoantídeo estudada é Palythoa caribaeorum Duchassaing & Michelotti, 1860 (Figura 6), muito presente nos costões rochosos do Sudeste, onde pode cobrir 60% do substrato (Oigman-Pszczol et al. 2004). Se apresentam em uma coloração bronze e marrom, mas podem chegar a ficar completamente brancos ao perderem suas zooxantelas (Figura 7) (Kemp et al. 2006; Amaral et al. 2009). Também há mudanças em sua aparência quando ficam doentes, há descrição dos pólipos inchados, irregulares, pálidos, translúcidos, pretos e necrosados (Acosta, 2001; Furtado, 2009). São comumente encontrados até cerca de 10m de profundidade (Sebens, 1982) e possuem altas taxas de crescimento, tendo papel significativo na estruturação da comunidade bentônica, sendo que são fortes competidores de outras espécies (Suchanek & Green, 1981; Mendonça-Neto et al. 2008). 21 Método de amostragem As coletas de dados foram realizadas sob autorização do ICMBio (licença SISBIO #79823). A amostragem da cobertura do zoantídeo foi feita no verão, em Fevereiro de 2021 (Praia do Lázaro e Ilha das Couves) e Março de 2021 (Praia do Flamengo), no inverno, em Julho de 2021 e na primavera, em Novembro de 2021, por meio de mergulhos livres, onde um transecto de 25m foi passado no substrato rochoso (com o objetivo de demarcar as áreas com domínio de colônias da espécie e padronizar a área amostrada em cada local) a uma profundidade de 0 a 3 m. Ao longo do transecto foram colocados quadrados amostrais de 50 x 50 cm (= 0,25 m²), buscando não deixar espaços entre cada quadrado, dos quais fotos foram feitas utilizando uma câmera GoPro Hero 7 Black (Figura 8). Em cada praia 2 transectos foram feitos (com exceção da Ilha das Palmas onde foi feito apenas 1 transecto), para abranger melhor a área de cobertura das colônias. Sendo que, em média, 20 fotos foram realizadas por transecto. A cobertura de P. caribaeorum na Ilha das Palmas foi amostrada apenas na primavera, pois inicialmente a Ilhas das Couves havia sido definida como ponto controle e após o campo de verão percebeu-se que o local, mesmo estando dentro de uma Área de Manejo Especial da APAMLN, recebe grande quantidade de visitantes, banhistas, mergulhadores e embarcações próximos aos zoantídeos, de modo que poderiam haver impactos nesse local. Figura 6 - Colônia de Palythoa caribaeorum na Ilha das Couves (A) e detalhe dos pólipos de colônia da Praia do Flamengo (B). Fonte: Amanda Bueno. 22 Figura 7 - Colônia de Palythoa caribaeorum branqueada na Praia do Flamengo. Fonte: Amanda Bueno. Figura 8 - Exemplo da amostragem das colônias de Palythoa caribaeorum. Fonte: Amanda Bueno. Dados abióticos 500 ml de água foram coletados nas áreas de estudo, no mesmo local de realização de cada transecto, para análises em laboratório. As amostras foram analisadas para pH, por meio de eletrodos específicos (Digimed). A salinidade foi medida por meio de refratômetro portátil da marca Atago. Foram realizadas análises de nitrito, amônia, ferro e cobre, por meio de kits colorimétricos. Também, foi realizada uma estimativa da concentração de filtros UV nas amostras de água, descrita em um tópico específico a seguir. Valores semanais da temperatura da superfície do mar, para a região de Ubatuba foram obtidos por dados de satélite pela plataforma State of the Oceans (disponível em: State of the 23 Ocean (nasa.gov)). Foram datados os meses de realização das amostragens e dois meses antecedentes a cada mês amostrado, para maior abrangência. Também foi obtido valores de degree heating weeks (DHW) para a região de Ubatuba, pelo banco de dados NOAA Global Coral Bleaching Monitoring Products (disponível em: ERDDAP - NOAA Coral Reef Watch Operational Daily Near-Real-Time Global 5-km Satellite Coral Bleaching Monitoring Products - Data Access Form). DHW é uma medida de acúmulo de anomalias de temperatura, ou seja, quando a temperatura ultrapassa a média mensal máxima de uma região, durante um período de 12 semanas. Quando o DHW é de 4°C-weeks ou mais, um branqueamento significativo já pode ocorrer e quando é de 8°C-weeks ou mais, alto nível de branqueamento e mortalidade pode ocorrer (Liu et al. 2006; Kayanne 2017). Os resultados das análises físico-químicas da água foram comparados com os valores legais estabelecidos na legislação federal, para águas salinas classe 1 (Resolução CONAMA 357/2005), de modo a determinar se há atendimento à legislação. Estimativa da concentração de filtros UV na água De acordo com o método de Sánchez et al. (2020) foi utilizado um leitor de microplacas Biotek Synergy com funções de espectrofotômetro e espectrofluorímetro, para estimar a concentração de filtros UV na amostra de água do mar de cada local estudado. Foram feitas 6 soluções de um protetor solar comercializado em larga escala no Brasil, fator 70, nas seguintes concentrações: 10 mg/L, 30 mg/L, 90 mg/L, 270 mg/L, 810 mg/L e 1000 mg/L. O protetor solar utilizado possui Octocrylene e Dióxido de titânio (Titanium dioxide) em sua composição, filtros UV listados pela NOAA (National Oceanic and Atmospheric Administration) como compostos capazes de afetar organismos marinhos, dentre eles os corais (NOAA, 2021). Além desses compostos, o filtro usado também continha Bis-etil-hexiloxifenol metoxifenil triazina, Butil metoxidibenzoilmetano, Metileno bis-benzotriazolil tetrametilbutilfenol, Etil-hexil salicilato e Etil-hexil triazona, conforme indicações do rótulo. No espectrofotômetro, foi feita uma varredura das soluções nos comprimentos de onda de 280-420 nm, abrangendo o espectro UVB (280-320 nm) e UVA (320-400 nm) com o 24 objetivo de encontrar o comprimento de onda em que há maior absorbância pelos filtros utilizados (Sanchez et al., 2020), que foi 320 nm (Figura 9). Junto com as soluções feitas, foi feita a leitura de um branco analítico, que consistiu em apenas água do mar, para poder descontar das soluções a absorbância da própria água. nm Figura 9 - Gráfico da absorbância média (eixo y) em cada cada comprimento de onda testado (eixo x), para cada solução. Em seguida, as amostras de água de cada local de estudo foram colocadas na microplaca, sendo feita a leitura no espectrofotômetro, no comprimento de onda encontrado, 320 nm, para obter a absorbância. A partir das curvas obtidas nas varreduras com as diluições do filtro-UV, foi estabelecida uma regressão linear simples, a qual gerou as equações y=0,0008x + 0,0484 (verão), y=0,0014x + 0,0525 (inverno), y=0,0004x + 0,0057 (primavera), onde x= concentração e y= absorbância, a partir da qual foi possível obter a concentração estimada de filtros UV nas amostras de água (Figura 10,11 e 12). 25 Figura 10 - Gráfico de dispersão com linha de tendência linear e equação da reta feito com os dados obtidos na varredura das concentrações de protetor solar (na amostragem referente ao campo de verão), onde eixo y= absorbância e x= concentração. Figura 11 - Gráfico de dispersão com linha de tendência linear e equação da reta feito com os dados obtidos na varredura das concentrações de protetor solar (na amostragem referente ao campo de inverno), onde eixo y= absorbância e x= concentração. 26 Figura 12 - Gráfico de dispersão com linha de tendência linear e equação da reta feito com os dados obtidos na varredura das concentrações de protetor solar (na amostragem referente ao campo de primavera), onde eixo y= absorbância e x= concentração. Estimativas de interferência antrópica Para cada uma das áreas selecionadas, foram obtidas informações locais e do entorno, com base nas visitas de campo e em imagens de satélite, visando identificar as atividades humanas potencialmente capazes de causar impactos ambientais adversos, afetando a qualidade das águas e consequentemente a saúde das colônias de P. caribaeorum. As metodologias para esta identificação foram baseadas no manual da agência ambiental norte-americana (USEPA, 2000), no trabalho da ONG The Nature Conservancy (Chatwin, 2007) e Halpern et al. (2007), e a partir das fontes identificadas, foi calculado um índice de pressão ambiental relativa (REPI, do inglês relative environmental pressure index), conforme proposto por Oigman-Pszczol & Creed (2011) e Skeat et al. (2000), o qual tem sido usado em pesquisas visando averiguar impactos sobre ambientes recifais (Portugal et al. 2016). Basicamente, as atividades foram identificadas e a cada uma foi atribuída uma categoria de impacto (baixo, médio ou alto), cujos valores são, respectivamente, (1, 2 e 3). Da mesma forma, foi atribuída uma pontuação para a probabilidade das atividades causarem impactos, de forma qualitativa pelas observações feitas em campo e comparando uma praia com a outra, e em seguida, para cada atividade identificada, os valores foram multiplicados, gerando um valor entre 1 e 9 (Skeat et al. 2000). Por fim, foi calculado o valor de REPI para cada área, por meio da média aritmética dos valores obtidos para cada atividade (Oigman- Pszczol & Creed, 2011; Portugal et al. 2016). 27 Análise do branqueamento A porcentagem de branqueamento foi obtida a partir das áreas branqueadas em cada quadrado, e em seguida, para cada transecto, foram calculadas as porcentagens médias e seus desvios padrão (pelas médias aritméticas simples). Antes da análise foi feita uma seleção das fotos com as melhores condições. Fotos com muita sombra ou muita incidência de luz solar foram descartadas, por terem alteração na cor dos pólipos, assim como fotos embaçadas ou em outras condições julgadas inadequadas. A quantidade de fotos analisadas está disponível na Tabela 1. Foi utilizado o Coral Health Chart (Figura 13) metodologia desenvolvida pelo Coral Watch (disponível em CoralWatch – Citizen Science on the Reef) (Oladi, Shokri & Rajabi-Maham, 2017). O cartão é composto por quatro padrões de cores comumente encontrados nos corais, que variam em uma escala de 6 tonalidades, indo do mais pigmentado ao branco, indicando o grau de branqueamento do coral, onde as tonalidades 1 e 2 indicam um grau de branqueamento intenso, 3 e 4 branqueamento moderado e 5 e 6 não branqueado (Smith & Birkeland, 2007). A coloração dos pólipos em cada foto foi analisada por meio do programa ImageJ. Os três graus de branqueamento foram identificados em cada imagem, visualmente, e selecionados pelo programa, que retornou a área de cobertura dos mesmos. Antes disso, a cobertura do coral em cada quadrado foi recortada, manualmente, de forma a se obter apenas a área de interesse e excluir a cobertura de rochas ou outros organismos que compunham a imagem. Tabela 1 - Quantidade de fotos analisadas por transecto em cada estação amostrada. 28 Figura 13 - Coral Health Chart, utilizado na análise das fotos das colônias de Palythoa caribaeorum. Disponível em: CoralWatch – Citizen Science on the Reef Análise de dados A hipótese de que há diferenças entre as médias das porcentagens de branqueamento de cada transecto foi testada utilizando a ANOVA (Análise de variância). Nesta e nas demais análises estatísticas, foi considerado diferença significativa quando p<0.05. Os dados de cada transecto dentro de cada estação foram comparados entre si, pelo teste estatístico. Foi realizado o teste de normalidade de Shapiro-Wilk e análise de normalidade pelo Q-Q Plot, assim como teste de homogeneidade de Levene. Para os dados que resultaram em normais e homogêneos foi feita a ANOVA de uma via de Fisher, para os que não resultaram em normais e homogêneos foi feita uma análise não paramétrica de Kruskal-Wallis. Também foram realizados os testes post-hoc, sendo o de Tukey quando realizada ANOVA de uma via de Fisher e o DSCF quando feita uma análise não paramétrica. Em seguida, foi feito um GLM de medidas repetidas para comparar as porcentagens médias de um mesmo transecto ao longo das 3 estações, seguido do teste post-hoc de Tukey. Nos dois testes realizados aconteceram casos em que o valor de p não estava de acordo com o que era observado nos gráficos de barra com o erro padrão. Sendo assim foi feita a avaliação dos intervalos de confiança das diferenças entre os grupos, segundo Frost (2019). Os dois grupos foram isolados do banco de dados e foi realizado um Teste-T com a indicação do 29 intervalo de confiança (IC). Quando o IC passa pelo valor 0 não há diferença estatística significativa, quando o IC não passa pelo 0 há diferença significativa entre os grupos (Frost, 2019). 4. Resultados Dados abióticos Os resultados obtidos a partir da análise das amostras de água estão organizados na Tabela 2. Não foi encontrado em nenhum local a presença de nitrito, ferro e cobre em níveis detectáveis na água. Por sua vez, 0,25 ppm de amônia foi encontrado na Ilha das Couves na amostragem de verão, mas não nos outros meses estudados. Todos os valores encontrados estiveram abaixo dos limites estabelecidos na Resolução CONAMA 357/2005, para águas salinas de classe 1, sendo o valor máximo de amônia estabelecido 0,40 ppm. A média da temperatura da superfície do mar registrada em cada mês está representada na Figura 14. Ao longo de todos os meses datados a temperatura máxima registrada foi de 28,60 °C em fevereiro e março de 2021. Percebe-se em janeiro, outubro e novembro, a entrada de água mais fria, possivelmente pela influência da ACAS – Água Central do Atlântico Sul, que se aproxima da costa durante a primavera e o verão. Os maiores valores de DHW para a região da Ilha das Couves ocorreram em fevereiro (10.92°C-weeks), março (20.35°C-weeks) e abril (20.92°C-weeks), na região da Praia do Lázaro e do Flamengo ocorreram em março (11.9°C-weeks) e abril (12.19°C-weeks), na região da Ilha das Palmas ocorreram em fevereiro (5.21°C-weeks), em março (13.91°C-weeks) e no começo de abril (14.24°C-weeks). Nos outros meses não houve um valor significativo de DHW para ocorrência de branqueamento significativo. Tabela 2 - Dados abióticos obtidos com a análise das amostras de água dos locais de estudo. (A partir dos resultados da primeira amostragem viu-se a necessidade de realizar coletas de água nos dois pontos de cada local de estudo, para maior representatividade. Porém, na amostragem de primavera não houve coleta de água no ponto 1 da Praia do Lázaro.) 30 Figura 14 - Gráfico de frequência da variação da temperatura da superfície do mar, semanal, para a região de Ubatuba em cada mês datado. Dados obtidos em State of the Ocean (nasa.gov). Estimativa da concentração de filtros UV na água Os valores de concentração de filtros UV encontrados em cada amostra de água estão organizados na Tabela 3. 31 No verão foram encontrados 48,88 mg/L na Praia do Lázaro e 56,38 mg/L na Praia do Flamengo, sendo não detectável (ND) na Ilha das Couves. No inverno foram encontrados 8,21 mg/L no ponto 1 da Ilha das Couves e 13,92 mg/L no ponto 2, sendo ND nos outros locais. Na primavera foram encontrados 9,66 mg/L no ponto 2 da Praia do Lázaro, 2,16 mg/L no ponto 1 da Praia do Flamengo, 20,5 mg/L no ponto 2 da Praia do Flamengo e 9,66 mg/L na Ilha de Palmas, sendo ND nos dois pontos da Ilha das Couves. Tabela 3 - Concentração de filtros UV (mg/L) encontrados em cada amostra de água. ND = não detectável. Na amostragem de primavera não houve coleta de água no ponto 1 da Praia do Lázaro. Branqueamento Verão As porcentagens médias de cada grau de branqueamento e seus desvios padrão foram organizadas na Tabela 4, a distribuição dos dados em cada transecto pode ser visualizada na Figura 15. 32 Tabela 4 - Porcentagens médias e seus desvios padrão de cada grau de branqueamento encontrado em cada transecto na amostragem de verão. Figura 15 - Gráfico da distribuição de dados em cada transecto, onde o eixo x representa a porcentagem de branqueamento (intenso, moderado ou áreas não branqueadas) encontrado em cada imagem na amostragem de verão. Comparação entre os transectos Branqueamento intenso Na amostragem de verão, a porcentagem média de branqueamento intenso no transecto 2 da Ilha das Couves (35,02 %) é significativamente maior do que no transecto 2 da Praia do Flamengo (26,7 %), no transecto 2 da Praia do Lázaro (24,7 %) e no transecto 1 da Praia do Lázaro (23,5 %) (Figura 16). 33 Figura 16 - Gráfico de barra representando a porcentagem média (eixo y), com seu erro padrão, de branqueamento intenso em cada ponto de estudo na amostragem de verão. As inferências estatísticas estão representadas pelas letras e não pelas barras de erro. Há diferença entre CO2 e FLA2 (IC = -16,5 a -0,06), CO2 e LA2 (IC = 1,67 a 19,1) e CO2 e LA1 (IC = 1,99 a 21). Branqueamento moderado Na amostragem de verão, a porcentagem média de branqueamento moderado no transecto 2 da Ilha das Couves (55,5 %) é significativamente maior do que em todos os outros transectos, que não apresentam diferenças entre si (Figura 17). Figura 17 - Gráfico de barra representando a porcentagem média (eixo y), com seu erro padrão, de branqueamento moderado em cada ponto de estudo na amostragem de verão. Há diferença entre CO2 e FLA2 (p = 0.003), CO2 e FLA1 (p <.001), CO2 e LA2 (p = 0.011), CO2 e LA1 (p <.001), CO2 e CO1 (p = 0.002). 34 Não branqueado Na amostragem de verão, a porcentagem média de áreas não branqueadas no transecto 2 da Ilha das Couves (10,5 %) é significativamente menor do que em todos os outros transectos e o transecto 1 da Praia do Lázaro (42,9 %) apresenta uma porcentagem média significativamente maior de áreas não branqueadas do que o transecto 1 da Ilha das Couves (29,9 %) (Figura 18). Figura 18 - Gráfico de barra representando a porcentagem média (eixo y), com seu erro padrão, de áreas não branqueadas em cada ponto de estudo na amostragem de verão. As inferências estatísticas estão representadas pelas letras e não pelas barras de erro. Há diferença entre CO2 e FLA2 (p <.001), CO2 e FLA1 (p <.001), CO2 e LA2 (p <.001), CO2 e LA1 (p <.001), CO2 e CO1 (p <.001), LA1 e CO1 (IC = -20,8 a -3,07). Inverno As porcentagens médias de cada grau de branqueamento e seus desvios padrão foram organizadas na Tabela 5, a distribuição dos dados em cada transecto podem ser visualizadas na Figura 19. Tabela 5 - Porcentagens médias e seus desvios padrão de cada grau de branqueamento encontrado em cada transecto na amostragem de Inverno. 35 Figura 19 - Gráfico da distribuição de dados em cada transecto, onde o eixo x representa a porcentagem de branqueamento (intenso, moderado ou áreas não branqueadas) encontrado em cada imagem na amostragem de inverno. Comparação entre os transectos Branqueamento intenso No inverno, a porcentagem média de branqueamento intenso no transecto 1 da Ilha das Couves (36,6 %) é significativamente maior do que no transecto 2 da Ilha das Couves (21,2 %) e no transecto 2 da Praia do Lázaro (14,6 %), que é significativamente menor do que no transecto 1 (30,5 %) e 2 (32,7 %) da Praia do Flamengo (Figura 20). Figura 20 - Gráfico de barra representando a porcentagem média (eixo y), com seu erro padrão, de branqueamento intenso em cada ponto de estudo na amostragem de inverno. As inferências estatísticas estão representadas pelas 36 letras e não pelas barras de erro. Há diferença entre CO1 e CO2 (IC = 2,32 a 28,5), CO1 e LA2 (p = 0,040), LA2 e FLA1 (IC = 5,57 a 26,2), LA2 e FLA2 (IC = 3,64 a 32,6). Branqueamento moderado No inverno, a porcentagem média de branqueamento moderado no transecto 1 da Praia do Lázaro (53,3 %) é significativamente maior do que nos outros transectos, com exceção do transecto 1 da Ilha das Couves (40,2 %). No transecto 2 da Praia do Flamengo (21,2 %) a porcentagem média é significativamente menor do que nos demais (Figura 21). Figura 21 - Gráfico de barra representando a porcentagem média (eixo y), com seu erro padrão, de branqueamento moderado em cada ponto de estudo na amostragem de inverno. As inferências estatísticas estão representadas pelas letras e não pelas barras de erro. Há diferença entre LA1 e CO2 (IC = 7,11 a 33,5), LA1 e FLA1 (IC = 4,96 a 35,1), LA1 e FLA2 (p <.001), LA1 e LA2 (IC = 5.95 a 36,9), FLA2 e CO1 (p = 0.004), FLA2 e CO2 (IC = -20,1 a -3,53), FLA2 e FLA1 (IC = -21,1 a -3,09), FLA2 e LA2 (IC = -20,1 a -1.31). Não branqueado No inverno, a porcentagem média de áreas não branqueadas no transecto 1 da Ilha das Couves (23,2 %) é significativamente menor do que no transecto 2 da Ilha das Couves (45,8 %), no transecto 2 da Praia do Flamengo (46,1 %) e no transecto 2 da Praia do Lázaro (53,5 %). Por sua vez, o transecto 2 da Praia do Lázaro possui uma porcentagem média significativamente maior do que o transecto 1 da Praia do Flamengo (36,3 %) e o transecto 1 da Praia do Lázaro (29,6 %) (Figura 22). 37 Figura 22 - Gráfico de barra representando a porcentagem média (eixo y), com seu erro padrão, de áreas não branqueadas em cada ponto de estudo na amostragem de inverno. As inferências estatísticas estão representadas pelas letras e não pelas barras de erro. Há diferença entre CO1 e CO2 (p = 0.021), CO1 e FLA2 (p = 0.012), CO1 e LA2 (p <.001), LA2 e FLA1 (IC = -30,8 a -3,74), LA2 e LA1 (IC = -41,7 a -6,07). Primavera As porcentagens médias de cada grau de branqueamento e seus desvios padrão foram organizadas na Tabela 6, a distribuição dos dados em cada transecto podem ser visualizadas na Figura 23. Tabela 6 - Porcentagens médias e seus desvios padrão de cada grau de branqueamento encontrado em cada transecto na amostragem de Primavera. 38 Figura 23 - Gráfico da distribuição de dados em cada transecto, onde o eixo x representa a porcentagem de branqueamento (intenso, moderado ou áreas não branqueadas) encontrado em cada imagem na amostragem de primavera. Comparação entre os transectos Branqueamento intenso Na primavera, a porcentagem média de branqueamento intenso na Ilha de Palmas (23,4 %) não apresentou diferença significativa dos demais transectos. O transecto 1 da Praia do Flamengo (35,9 %) tem uma porcentagem média de branqueamento intenso maior do que os demais transectos, com exceção do transecto 2 da Praia do Lázaro (23,4 %) e do transecto da Ilha de Palmas. O transecto 2 da Praia do Lázaro tem uma porcentagem média maior do que o transecto 2 da Ilha das Couves (11,1 %), o transecto 2 da Praia do Flamengo (10 %) e o transecto 1 da Praia do Lázaro (9,54 %) (Figura 24). 39 Figura 24 - Gráfico de barra representando a porcentagem média (eixo y), com seu erro padrão, de branqueamento intenso em cada ponto de estudo na amostragem de primavera. As inferências estatísticas estão representadas pelas letras e não pelas barras de erro. Há diferença entre FLA1 e CO1 (p = 0.015), FLA1 e CO2 (p = 0.003), FLA1 e FLA2 (p <.001), FLA1 e LA1 (p = 0.002), LA2 e CO2 (IC = -23,1 a -1.53), LA2 e FLA2 (IC = 0.5 a 26.2), LA2 e LA1 (IC = -26 a -1.86). Branqueamento moderado Na primavera, a porcentagem média de branqueamento moderado na Ilha de Palmas (31,6 %) não apresentou diferença significativa dos demais transectos. O transecto 1 da Praia do Flamengo (25,3 %) e o transecto 2 da Praia do Lázaro (21,6 %) apresentaram uma porcentagem média significativamente menor dos que os demais transectos, com exceção da Ilha de Palmas (Figura 25). 40 Figura 25 - Gráfico de barra representando a porcentagem média (eixo y), com seu erro padrão, de branqueamento moderado em cada ponto de estudo na amostragem de primavera. As inferências estatísticas estão representadas pelas letras e não pelas barras de erro. Há diferença entre FLA1 e CO1 (p = 0.031), FLA1 e CO2 (IC = 5,60 a 23,60), FLA1 e FLA2 (IC = -22,3 a -2.60), FLA1 e LA1 (p = 0.049), LA2 e CO1 (p = 0.031), LA2 e CO2 (IC = 9.88 a 26.6), LA2 e FLA2 (IC = 4.63 a 27.6), LA2 e LA1 (p = 0.039). Não branqueado Na primavera, a porcentagem média de áreas não branqueadas na Ilha de Palmas (44,9 %) não apresentou diferença significativa dos demais transectos. O transecto 1 da Praia do Flamengo (34,2 %) possui uma porcentagem média significativamente menor do que os demais transectos, com exceção do transecto 1 da Ilha das Couves (44,9 %) e da Ilha das Palmas (Figura 26). Figura 26 - Gráfico de barra representando a porcentagem média (eixo y), com seu erro padrão, de áreas não branqueadas em cada ponto de estudo na amostragem de primavera. As inferências estatísticas estão representadas pelas letras e não pelas barras de erro. Há diferença entre FLA1 e CO2 (IC = -24.4 a -5.17), FLA1 e FLA2 (IC = -30.5 a -5.52), FLA1 e LA1 (IC = -28.2 a -2.43), FLA1 e LA2 (IC = -34.5 a -6.99). Comparação entre as estações Branqueamento intenso Não houve diferença entre a porcentagem média de branqueamento intenso do verão e do inverno, em todos os transectos. 41 O transecto 2 da Ilha das couves tem uma porcentagem média significativamente maior de branqueamento intenso no verão (35,02 %) do que na primavera (11,1 %). O transecto 1 da Ilha das Couves tem uma porcentagem média significativamente maior no inverno (36,6 %) do que na primavera (15,2 %). O transecto 2 da Praia do Flamengo tem uma porcentagem média maior no verão (26,7 %) e no inverno (32,7 %) do que na primavera (10 %) (Figura 27). No geral, as diferenças são maiores entre verão e primavera (p < 0.001) do que entre inverno e primavera (p = 0.020). Figura 27 - Gráfico de comparação entre as porcentagens médias de branqueamento intenso (com seu intervalo de confiança) de cada transecto em cada estação amostrada. Branqueamento moderado Não houve diferença entre a porcentagem média de branqueamento moderado do verão e da primavera, em todos os transectos. O transecto 2 da Ilha das Couves tem uma porcentagem média significativamente maior de branqueamento moderado no verão (55,5 %) do que no inverno (33 %), assim como o transecto 2 da Praia do Flamengo (39,8 % no verão e 21,2 % no inverno). 42 Além disso, a porcentagem média do transecto 2 da Praia do Flamengo na primavera (37,8 %) também é significativamente maior do que no inverno (Figura 28). Figura 28 - Gráfico de comparação entre as porcentagens médias de branqueamento moderado (com seu intervalo de confiança) de cada transecto em cada estação amostrada. Não branqueado Não houve diferença entre a porcentagem média de áreas não branqueadas do inverno e da primavera, em todos os transectos. O transecto 2 da Ilha das Couves tem uma porcentagem média significativamente menor de áreas não branqueadas no verão (10,5 %) do que no inverno (45,8 %) e na primavera (49 %). O transecto 2 da Praia do Flamengo tem uma porcentagem média significativamente menor de áreas não branqueadas no verão (32,5 %) do que na primavera (52,2 %) (Figura 29). No geral, as diferenças são maiores entre verão e primavera (p < 0.001) do que entre verão e inverno (p = 0.044). 43 Figura 29 - Gráfico de comparação entre as porcentagens médias de áreas não branqueadas (com seu intervalo de confiança) de cada transecto em cada estação amostrada. Estimativas de interferência antrópica O Índice de Pressão Ambiental Relativa calculado para cada área, assim como os valores de impacto e probabilidade de ocorrência podem ser visualizados na Tabela 7. Os Índices calculados para as praias do Lázaro, Flamengo, Ilha das Couves e Ilha de Palmas foram 26,75; 25,75, 27,75 e 4 respectivamente. Tabela 7 - Índice de Pressão Ambiental Relativa (REPI) calculado para cada local de estudo. Os valores de Impacto foram baseados em Halpern (2007), Oigman-Pszczol & Creed (2011) e Skeat et al. (2000). Probabilidade Atividade Impacto Praia do Lázaro Praia do Flamengo Ilha das Couves Ilha das Palmas Banhistas 1,5 1,5 1 3 0 Mergulho próximo aos zoantídeos 2,5 1 1 3 0 Navegação e atracação 3 2 2 3 1 Marinas e garagens náuticas 1,5 2 2 0 0 Fundeio 2 1,5 3 1,5 0,5 Lançamento de esgoto 2 2 1,5 1 0 Drenagem urbana 1,5 3 2 1 0 Urbanização 2,5 3 1,5 0,5 0 REPI - 26,75 25,75 27,75 4 44 5. Discussão A influência de um único estressor no ambiente natural raramente ocorre, enquanto que múltiplos estressores agindo simultaneamente e criando um efeito cumulativo, podem impactar os organismos e o ambiente de inúmeras maneiras (Crain, Kroeker & Halpern, 2008). O efeito de múltiplos estressores em ambientes recifais e comunidades bentônicas já foi estudado por Portugal et al. (2016), Carilli et al. (2009), Oigman-Pszczol & Creed (2011), porém ainda é muito pouco conhecido (Crain, Kroeker & Halpern, 2008). Os ambientes recifais ocorrem em grande parte da costa brasileira e por estarem próximos da zona costeira estão recebendo, constantemente, os múltiplos impactos das atividades humanas (Portugal et al. 2016) e sendo que não há registros atuais da saúde dos zoantídeos nos recifes rochosos de Ubatuba, essa foi a principal contribuição deste estudo. Em todos os transectos, no verão, não foi encontrada nenhuma porcentagem média menor do que 23,5% (LA1) de branqueamento intenso, colocando todos os locais de estudo em alerta. No inverno o menor valor encontrado para esse grau foi 14,6% (LA2) e na primavera 9,54% (LA1). A Ilha das Couves foi o pior cenário na amostragem de verão, com a maior porcentagem média de P. caribaeorum branqueado e a menor de áreas não branqueadas. O transecto 2 apresentou uma condição de branqueamento mais grave do que o transecto 1 (que não apresentou diferença das outras praias). Já no inverno foi o transecto 1 que teve um pior cenário do que o segundo. A principal diferença aparente entre os dois locais é que o costão onde foi feito o transecto 2 está mais perto da praia onde há maior fluxo de embarcações (desembarque e embarque de turistas na ilha), porém próximo ao local onde foi feito o transecto 1, pôde ser observado, durante as amostragens, lanchas ancoradas, nas quais havia banhistas e mergulhadores que se aproximaram do costão. Segundo a Portaria Normativa FF/DE nº 323/2020 (Fundação Florestal, 2020), válida de Outubro de 2020 ao final de Março de 2022, pode haver mais fluxo de embarcações que levam os turistas até a Ilha (e navegam mais próximas do local onde foi feito o transecto 2), do que lanchas e escunas. No entanto, essa 45 norma não regula embarcações particulares, as quais tendem a fundear próximo ao costão do transecto 1. Comparando as demais praias com a Ilha das Couves a diferença mais visível é a presença de um maior número de pessoas nadando próximo aos costões onde ocorrem os zoantídeos, na ilha, por ser um destino bastante procurado por turistas, sendo que de acordo com a Portaria Normativa FF/DE nº 323/2020 (Fundação Florestal, 2020), apesar da capacidade de carga ser de 177 pessoas simultâneamente, são permitidas até 621 pessoas por dia na ilha, divididas entre os turnos. A Ilha das Couves também possui o maior valor de REPI, 27,75. Os valores de probabilidade de ocorrência das atividades “Banhistas”, “Mergulho próximo aos zoantídeos”, e “Navegação e atracação” determinados para a Ilha das Couves foram maiores em comparação com as outras praias. A amostra de água da Ilha das Couves, no verão, foi a única que apresentou um sinal de amônia, de 0,25 ppm. Não foi identificada a sua origem, mas a amônia pode ser liberada no ambiente aquático por meio de fertilizantes, emissões atmosféricas, efluentes domésticos, metabolismo de animais e plantas e também pela decomposição de organismos e de matéria orgânica de origem natural (Randall & Tsui, 2002; Bucking, 2016). Nos experimentos feitos por Gouveia (2012) a adição de amônia na água (20 ppm) foi responsável pela diminuição da sobrevivência larval do coral Pocillopora damicornis, coletado de um aquário da Galeria do Índico do Oceanário de Lisboa. Sendo alguns outros efeitos, nos organismos aquáticos, possíveis, como a redução das taxas de crescimento, alterações no metabolismo e desequilíbrios iônicos e osmóticos (Randall & Tsui, 2002; Bucking, 2016). Porém o valor encontrado foi baixo e está dentro dos limites estabelecidos na Resolução CONAMA 357/2005, para águas salinas de classe 1. O transecto 2 da Praia do Lázaro apresentou um cenário melhor do que o transecto 1, no inverno. A principal diferença entre os locais de realização de cada transecto é que LA1 está mais próximo da praia, bem em frente a uma saída de água de drenagem urbana, e em local com presença mais frequente de banhistas e mergulhadores. LA2 já está em um local mais aberto, sujeito à ação de correntes e ondas, sendo que a dispersão de poluentes e outros materiais possivelmente é maior. Porém a porcentagem média de branqueamento intenso em LA2 foi maior do que em LA1 na amostragem de primavera. 46 Ainda em relação a Praia do Lázaro, no local em que foi feito o transecto 1, havia uma cobertura menor de zoantídeos em comparação com todos os outros transectos. O local estava cercado por áreas cobertas por algas, onde antes, segundo Abessa (comunicação pessoal), os costões eram, nas décadas de 1980 e 1990, em boa parte ocupados por P. caribaeorum. A Praia do Lázaro e a Praia do Flamengo não apresentaram diferenças entre si na amostragem de verão, e no geral, também não apresentaram muitas diferenças no inverno e na primavera. As duas praias podem estar em contato com esgoto e drenagem urbana, sendo encontrado córregos que deságuam no mar, apesar de que os valores de probabilidade de ocorrência das atividades “Lançamento de esgoto”, “Drenagem urbana” e “Urbanização” no REPI, são maiores na Praia do Lázaro do que nos outros locais. Porém, a Praia do Flamengo apresenta várias embarcações permanentemente fundeadas, inclusive em locais muito próximos dos costões avaliados, e apresentou o maior valor de probabilidade de ocorrência, no REPI, dessa atividade do que os outros locais. A Praia do Flamengo também fica mais próxima das marinas do Saco da Ribeira, podendo estar sujeita à influência de poluentes advindos daquela área, como óleo e combustíveis, biocidas antiincrustantes, e esgoto. A maior temperatura de superfície do mar registrada nos meses de estudo foi de aproximadamente 28,60 °C. De acordo com os experimentos realizados por Hissa et al. (2009), não houve branqueamento de P. caribaeorum a 35 °C, já Kemp et al. (2006) observaram que uma leve expulsão das zooxantelas ocorreu a 26 °C, a qual atingiu valores significativos a 32 °C e 34 °C. Porém os valores de DHW encontrados para a região nos meses de fevereiro, março e abril estão acima de 8°C-weeks, podendo causar altos níveis de branqueamento. Isso ajuda a explicar as altas porcentagens encontradas na amostragem de verão e inverno e a melhora de alguns transectos ao longo das estações. No geral, o cenário da Ilha das Couves melhorou, principalmente em relação a áreas não branqueadas, que passaram de uma porcentagem de 10,5% no verão para 45,8% no inverno e 49% na primavera (CO2). E o contrário ocorreu com a porcentagem de branqueamento intenso que passou de 35,02% no verão para 11,1% na primavera (CO2). E o transecto 1 passou de uma porcentagem de branqueamento intenso de 36,6% no inverno para 15,2% na primavera. O transecto 2 da Praia do Flamengo também teve um cenário melhor na primavera, passando de uma porcentagem de branqueamento intenso no verão de 26,7% e no inverno de 47 32,7% para apenas 10% na primavera. E a porcentagem de áreas não branqueadas passou de 32,5% no verão para 52,2% na primavera. No entanto, os altos valores de DHW não explicam todas as áreas branqueadas observadas. A amostragem de verão na Praia do Lázaro ocorreu em fevereiro de 2021 e só foi ocorrer um valor de DHW acima de 4°C-weeks na região do Lázaro em março. Além disso, o cenário dos dois transectos da Praia do Lázaro e do transecto 1 da Praia do Flamengo não melhorou ao longo das estações (com a diminuição dos valores de DHW) e FLA1 teve um cenário de branqueamento pior do que FLA2 na primavera. O ponto de estudo controle (Ilha das Palmas) não apresentou diferença significativa de nenhum transecto, tendo uma alta porcentagem de áreas branqueadas. A amostragem foi realizada 7 meses após o último registro de um alto valor de DHW. Isso indica que algum outro fator (ou fatores), que não o efeito direto dos impactos antrópicos e altos valores de DHW possa também estar influenciando no branqueamento observado na região. O trabalho de Furtado (2009) realizado nos recifes costeiros do Picãozinho, João Pessoa, PB, também utilizando a metodologia do Coral Watch, encontrou 41,57% das colônias de P. caribaeorum monitoradas classificadas como sadias, 32,41% com branqueamento moderado e 2,85% com branqueamento intenso. Foi observado que existe uma influência da concentração de cianobactérias, nemátodas e diatomáceas, dos tecidos de P. caribaeorum, na concentração de zooxantelas, sendo que quanto maior a concentração de outros organismos, menor a concentração de zooxantelas, fator que também poderia explicar o branqueamento e pode ser abordado em futuras pesquisas. Porém, o trabalho de Debeus & Crispin (2008) traz uma avaliação do turismo no local do recife do Picãozinho. O pisoteio, a movimentação e a ancoragem de barcos são as atividade mais impactantes e também muito frequentes, além de observado derramamento de óleo dos barcos, o que pode afetar diretamente os zoantídeos. O branqueamento observado também pode estar relacionado a diferenças genéticas entre as populações de zoantídeos e ainda a diferenças genéticas das zooxantelas (Kemp et al. 2006). A densidade de zooxantelas no hospedeiro também pode ser influenciada pelos nichos disponíveis dentro dos tecidos do coral, sendo que os minerais assimilados por P. caribaeorum 48 podem criar microhabitats diferentes de acordo com a quantidade de luz que eles refletem, ajudando na absorção de luz pelas zooxantelas (Enriquez et al. 2005) Em Arraial do Cabo, RJ, foi registrado branqueamento de Palythoa caribaeorum, por Santos (2021), sendo que 87,5% das colônias estavam branqueadas (branqueamento moderado e intenso). Os autores relacionaram o branqueamento apenas a temperatura da água, porém, na praia em que foi realizado o estudo (Praia do Forno) há grande quantidade de banhistas e embarcações, sendo estes relacionados com a alteração na estrutura dos ecossistemas de costões rochosos da praia por Vieira & Fortes (2019). Banha et al. (2019) registraram altas taxas de branqueamento de Mussismilia hispida na Praia do Lázaro (95%) e na Praia do Flamengo (40%). Os autores atribuíram o branqueamento a altos valores de temperatura da água (sendo o valor de DHW 18.5°C-weeks), mas também a uma combinação com efeitos antropogênicos. As mesmas praias estudadas no presente trabalho também apresentaram um valor significativo de branqueamento intenso e moderado de Palythoa caribaeorum, mas o branqueamento observado na Praia do Lázaro ocorreu antes dos altos valores de DHW serem registrados para a região, confirmando o efeito das atividades antropogênicas. Por exemplo, no verão, as praias do Flamengo e do Lázaro apresentaram as maiores concentrações de filtros UV na água, sugerindo maior aporte, seja pelos banhistas ou pelos esgotos e águas de drenagem urbana. Por outro lado, Duarte et al. (2020) demonstraram que a onda de calor observada na costa brasileira em 2019, durante o registro feito por Banha et al. (2019), causou níveis inéditos de branqueamento de corais, principalmente Millepora alcicornis. Assim, ainda que as altas temperaturas correspondam ao principal fator responsável pelo branqueamento de corais, outros fatores também podem causar o mesmo tipo de efeito, como a poluição e o pisoteio. A concentração de filtros UV detectada nas amostras de água são suficientes para causarem branqueamento. Nos experimentos realizados por He et al. (2019) houve branqueamento dos corais Seriatopora caliendrum (100%) e Pocillopora damicornis (66.7%) a uma concentração de 1,5 mg/L de etil-hexilmetoxi-cinamato e 0,1 mg/L de octocrileno. A presença dos filtros foi detectada em todos os locais, em pelo menos uma estação amostrada, podendo estar contribuindo com o estado de branqueamento das colônias. 9,66 mg/L foi 49 detectado na Ilha das Palmas, o que não era o esperado, já que o local não recebe visitantes. Sendo este um ponto importante para próximos estudos na região. Em relação à análise química das amostras de água, com exceção de 0,25 ppm de amônia na Ilha das Couves e os filtros UV, não foi encontrado nenhum outro composto, a concentrações detectáveis. A coluna d’água, por ser um meio dinâmico, não retém os contaminantes, principalmente quando a ação das fontes ocorre em pulsos. Assim, os organismos são expostos por curtos períodos de tempo e absorvem os contaminantes, sendo que estes logo se diluem ou são levados pelas correntes, e podem não ser detectados nas amostras de água. No entanto, os efeitos dessa exposição podem persistir e causar alterações na saúde dos organismos. A análise química do sedimento dos locais de estudo é necessária para obter informações mais robustas sobre a contaminação em cada local, principalmente pelo fato de que P. caribaeorum incorpora grãos de sedimento aos seus tecidos. Outra limitação metodológica a ser mencionada é que a análise do Índice de Pressão Ambiental Relativa foi feita de forma qualitativa, apenas com os dados que foram observados no dia das amostragens. Para próximos estudos, o ideal é que seja feito um cálculo de REPI de forma quantitativa, por vários dias seguidos em cada local e estação a serem amostrados, inclusive considerando amostragens durante finais de semana e feriados, quando o fluxo de pessoas aumenta bastante, e também considerando períodos secos e chuvosos, de modo a considerar aportes relacionados com a drenagem urbana, e indiretamente, os esgotos. Os três locais estudados apresentam potenciais ameaças aos zoantídeos, algumas delas podem ser menos aparentes, como os barcos fundeados, e outras, como o contato humano direto e a urbanização mais efetivas. Os dados obtidos podem sugerir uma relação das atividades antrópicas com o branqueamento, assim, os impactos locais podem ser importantes e precisam ser melhor monitorados. Na primeira versão deste trabalho, apenas com os dados da amostragem de verão, algumas perguntas ficaram em aberto e foram respondidas no presente estudo: Há diferenças entre as taxas de branqueamento de Palythoa caribaeorum nas regiões estudadas em diferentes épocas do ano? Ou entre regiões mais costeiras (como as estudadas) e ilhas mais afastadas da 50 costa e com menor interferência humana? Em Unidades de Conservação mais restritivas do que a APA as taxas de branqueamento de P. caribaeorum são menores? No entanto, algumas outras perguntas ganharam espaço: Palythoa caribaeorum pode ser um bom bioindicador de qualidade ambiental? Como as atividades antrópicas podem afetar os zoantídeos? Quais fatores podem estar causando o branqueamento observado na Ilha das Palmas? Quais os impactos ecológicos do branqueamento observado? Os recifes estudados podem estar perdendo biodiversidade? Futuras pesquisas que abordem essas questões e experimentos com P. caribaeorum e os contaminantes encontrados no ambiente devem ser realizadas para compreender melhor a biologia da espécie e quem sabe seu futuro uso como indicador de qualidade de água. Os dados obtidos são importantes para a gestão da APAMLN e da ESEC Tupinambás, e devem ser apresentados para os respectivos gestores e conselhos, já que colocam os locais estudados em alerta, por conta das altas taxas de branqueamento encontradas, principalmente na Ilha das Couves e na Ilha das Palmas. Os possíveis cenários futuros de mudanças do clima, estudados por Hoegh-Guldberg et al. (2007) mostram efeitos devastadores nos corais. Soma-se a isso a previsão de episódios extremos de precipitação, aumentando o arraste de água doce, nutrientes, contaminantes e material em suspensão, os quais podem também afetar a biota bentônica, incluindo os zoantídeos. Assim, é necessário ter conhecimento do efeito das ações antrópicas e da poluição química, e sobretudo, como elas podem ser minimizadas, para não se somar aos efeitos naturais, que já são ruins por si só. 6. Conclusão Todos os locais estudados apresentaram taxas relevantes de branqueamento intenso e moderado de P. caribaeorum. A Ilha das Couves foi o pior cenário no verão, local onde há um maior número de banhistas e pessoas nadando próximo aos zoantídeos, além da presença de embarcações. 51 A Ilha das Palmas, local de amostragem controle, teve altas taxas de branqueamento, sendo sua causa não identificada. Nos outros locais, foi observado uma provável combinação de efeitos antrópicos com a acumulação de anomalias térmicas como causa do branqueamento. Todos esses pontos indicam a necessidade do monitoramento e estudos nos recifes rochosos de Ubatuba. 7. Referências Bibliográficas Abessa, D.M.S; Sousa, E.C.P.M; Pereira, C.D.S; Bainy, A.C.D. (2005). 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