REGULADORES VEGETAIS MODULAM A SÍNTESE DE ALCALOIDES E O PERFIL DE VOLÁTEIS FOLIARES EM MUDAS DE Annona emarginata (ANNONACEAE)? MARÍLIA CAIXETA SOUSA Tese apresentada ao Instituto de Biociências, Câmpus de Botucatu, UNESP, para obtenção do título de Doutora no Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Botânica). Área de concentração: Fisiologia e Bioquímica Vegetal. BOTUCATU – SP 2020 UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA “Júlio De Mesquita Filho” INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS DE BOTUCATU REGULADORES VEGETAIS MODULAM A SÍNTESE DE ALCALOIDES E O PERFIL DE VOLÁTEIS FOLIARES EM MUDAS DE Annona emarginata (ANNONACEAE)? MARÍLIA CAIXETA SOUSA PROF. DRA. GISELA FERREIRA Orientadora PROF. DR. IVÁN DE LA CRUZ CHACÓN Co-orientador Tese apresentada ao Instituto de Biociências, Câmpus de Botucatu, UNESP, para obtenção do título de Doutora no Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Botânica). Área de concentração: Fisiologia e Bioquímica Vegetal. BOTUCATU – SP 2020 FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA SEÇÃO TÉC. AQUIS. TRATAMENTO DA INFORM. DIVISÃO TÉCNICA DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - CÂMPUS DE BOTUCATU - UNESP BIBLIOTECÁRIA RESPONSÁVEL: ROSEMEIRE APARECIDA VICENTE-CRB 8/5651 Sousa, Marília Caixeta. Reguladores vegetais modulam a síntese de alcaloides e o perfil de voláteis foliares em mudas de Annona emarginata (Annonaceae)? / Marília Caixeta Sousa. - Botucatu, 2020 Tese (doutorado) - Universidade Estadual Paulista "Júlio de Mesquita Filho", Instituto de Biociências de Botucatu Orientador: Gisela Ferreira Coorientador: Iván de la Cruz Chacón Capes: 20303009 1. Fotossíntese. 2. Hormônios vegetais. 3. Plantas - Metabolismo. 4. Annona. 5. Reguladores de crescimento de plantas. Palavras-chave: Fotossíntese; Hormônios vegetais; Metabolismo especializado; Metabolismo primário; Substâncias voláteis. Aos meus pais Conceição e Marcio, à minha irmã Milene, e a toda minha família que, com muito carinho, não mediram esforços para que eu realizasse meus objetivos. A eles todo meu amor e admiração, Dedico. Agradecimentos À Coordenação de Aprfeiçoamento de Pessoal de Nível Superiror - Brasil CAPES pela concessão de bolsa de doutorado - Código de Financiamento 001. À querida Prof.ª Dr.ª Gisela Ferreira pela atenção e orientação que foram imprescindíveis para a realização deste trabalho. Agradeço especialmente a confiança creditada a mim e a oportunidade de aprendizado. Ao Prof. Dr. Iván De La Cruz Chacón da Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas, pela orientação e dedicação a este trabalho. À Prof.ª Dr.ª Carmem Silvia F. Boaro, ao Programa de Pós-graduação em Ciências Biológicas (Botânica) e aos funcionários da Seção de Pós-graduação, pelo auxílio no decorrer do curso. Aos docentes, técnicos e funcionários do Departamento de Botânica do Instituto de Biociências de Botucatu, por todo auxílio dedicado. À Coordenadoria de Assistência Técnica e Integral (CATI) de São Bento do Sapucaí - SP, em especial, à Engenheira Agrônoma Dra. Silvana Catarina Sales Bueno e ao Engenheiro Agrônomo Amélio José Berti, pelo fornecimento das mudas de Annona emarginata e por todo o apoio durante as coletas. À Profª Dr.ª Marcia Ortiz Mayo Marques do Instituto Agronômico de Campinas, à Dr.ª Maria Aparecida Ribeiro Vieira e a todos os funcionários do instituto pelo auxílio nas análises de voláteis foliares. Ao Prof. Dr. Ivan de Godoy Maia e à doutoranda Mariana de Lara Campos Arcuri por todo o aprendizado obtido durante as análises moleculares. Às amigas de Pós-graduação, Carolina Mimi, Mariana De-Pieri-Oliveira e Patrícia Corrêa pela por tornarem a realização desse trabalho mais divertida e por toda a aprendizagem que tivemos juntas. Ao amigo Dr. Felipe Girotto Campos, por toda a parceria e auxílio na realização das análises de trocas gasosas. Aos colegas do Laboratório de Germinação, que sempre estiveram presentes para auxiliar na realização desse trabalho. Aos professores Dr. Derblai Casaroli, Dr. Evandro Binotto Fagan e Dr. João Domingos Rodrigues que foram fundamentais para meu ingresso no mundo científico. Aos meus queridos pais Conceição e Marcio pelo amor, dedicação e incentivo. À minha irmã Milene pelo carinho e amizade. Ao meu irmão Mauro, que mesmo muito distante, sempre me deu forças para seguir em frente. A todos os meus familiares, em especial meus afilhados Lucas e Júlia, por compreenderem a minha ausência e acreditarem nos meus objetivos. À amiga Lílian Simonetti por sempre me apoiar nos momentos difíceis e comemorar comigo todas as vitórias À Marla Diamante, por compartilhar comigo as experiencias de viver longe de casa. Obrigada por tudo! Aos meus amigos, todos, sem exceção! Não deixarei escrito aqui nomes, para não cometer o erro de esquecer de alguém. Obrigada pelas risadas, apoio e companhia! Sumário RESUMO ................................................................................................................................... 8 ABSTRACT ............................................................................................................................... 9 1. INTRODUÇÃO GERAL .............................................................................................. 10 2. OBJETIVOS ................................................................................................................. 12 REFERÊNCIAS ........................................................................................................... 13 3. CAPÍTULO 1: Avanços sobre o efeito de reguladores vegetais na síntese de alcaloides e terpenos em Annonaceae ........................................................................................... 16 3.1. Metabolismo especializado em Annonaceae ................................................................ 16 3.1.1. Alcaloides em Annonaceae ........................................................................................... 16 3.1.2. Terpenos em Annonaceae ............................................................................................. 18 3.2. Efeito dos hormônios e reguladores vegetais no metabolismo ..................................... 20 3.3. Material Suplementar .................................................................................................... 23 REFERENCIAS ........................................................................................................... 30 4. CAPÍTULO 2 – Ação diferencial de reguladores vegetais no metabolismo de Annona emarginata .................................................................................................................... 54 4.1. INTRODUÇÃO ............................................................................................................ 55 4.2. MATERIAL E MÉTODOS .......................................................................................... 57 4.3. RESULTADOS ............................................................................................................ 61 4.4. DISCUSSÃO ................................................................................................................ 64 4.5. CONCLUSÃO .............................................................................................................. 67 Material Suplementar .................................................................................................... 86 REFERÊNCIAS ........................................................................................................... 94 5. CONSIDERAÇÕES FINAIS ..................................................................................... 103 8 SOUSA, M. C. REGULADORES VEGETAIS MODULAM A SÍNTESE DE ALCALOIDES E O PERFIL DE VOLÁTEIS FOLIARES EM MUDAS DE Annona emarginata (ANNONACEAE)? 2020. 103P. TESE (DOUTORADO) – INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS, UNESP - UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA, BOTUCATU. RESUMO As plantas da família Annonaceae são conhecidas por produzirem diversos metabolitos especializados, dentre eles, alcaloides e voláteis de interesse farmacológico. No entanto, não há relatos de como seu metabolismo especializado (ME) pode responder a aplicação exógena de reguladores vegetais e como é possível a modulação ser associada ao metabolismo primário (MP). Assim, o objetivo deste trabalho foi avaliar as respostas do ME e MP de Annona emarginata em função da aplicação dos reguladores vegetais. Para isso plantas jovens foram tratadas com auxina, metil jasmonato, ácido salicílico e ácido abscísico em várias concentrações. Para conhecer o efeito particular da auxina foi realizado um segundo experimento que utilizou a auxina e seu inibidor observando a resposta em vários momentos após a aplicação. As respostas avaliadas do ME foram a quantificação dos alcaloides totais, da oxoaporfina liriodenina, perfil de alcaloides em raízes e o perfil de voláteis foliares. Para o MP foram determinadas as variáveis de trocas gasosas e fluorescencia da clorofila a. O uso de reguladores vegetais em A. emarginata apresentou efeito negativo nas variáveis de trocas gasosas, ocasionando diminuição da assimilação de CO2 e eficiência de carboxilação da enzima Rubisco. A aplicação de auxina a 10-6 M e do ácido salicílico a 10-3 M ocasionou incremento de alcaloides totais e liriodenina. Todos os reguladores alteraram a composição dos voláteis foliares, sendo que a auxina, metil jasmonato e ácido salicílico diminuiram a proporção relativa de monoterpenos, e o ácido abscísico provocou alterações nos sesquiterpenos. Com isso foi possível demonstrar que A. emarginata altera o fluxo energético entre metabolismo primário e especializado em função do regulador vegetal aplicado e que o número e proporção de metabolitos especializados também são modulados de acordo com o tratamento empregado. Palavras-chave: Metabolismo especializado; Metabolismo primário; Hormônios vegetais; Substâncias voláteis; Fotossíntese. 9 PLANT GROWTH REGULATORS MODULATING ALKALOID SYNTHESIS AND LEAF VOLATILE PROFILE IN Annona emarginata (ANNONACEAE) SEEDLINGS? ABSTRACT Plants of the Annonaceae family are known to produce several specialized metabolites, including alkaloids and volatiles of pharmacological interest. However, there are no reports on how its specialized metabolism (SM) can respond to exogenous application of plant regulators and how it is possible that modulation is associated with primary metabolism (PM). Thus, the objective of this work was to evaluate the SM and PM responses of Annona emarginata as a function of the application of plant growth regulators. For this, young plants were treated with auxin, methyl jasmonate, salicylic acid and abscisic acid at various concentrations. To know the effect of auxin, a second experiment was carried out using auxin and its inhibitor, observing the response at various times after application. The evaluated responses of the SM were the quantification of the total alkaloids, the oxoaporphine liriodenine, the alkaloids profile in roots and the leaf volatiles profile. For PM, the gas exchange and fluorescence variables of chlorophyll a were determined. The use of plant growth regulators in A. emarginata had a negative effect on gas exchange variables, causing a decrease in CO2 assimilation and Rubisco enzyme carboxylation efficiency. The application of 10-6 M auxin and 10-3 M salicylic acid caused an increase in total alkaloids and liriodenine. All regulators altered the composition of leaf volatiles, with auxin, methyl jasmonate and salicylic acid decreasing the relative proportion of monoterpenes, and abscisic acid caused alterations in sesquiterpenes. Thus, it was possible to demonstrate that A. emarginata alters the energy flow between primary and specialized metabolism as a function of the plant growth regulator applied and that the number and proportion of specialized metabolites are also modulated according to the treatment used. Key words: Annonaceae; Alkaloids; Phytohormones; Specialized Metabolism; volatile substances. 10 1. INTRODUÇÃO GERAL As plantas apresentam metabolismo funcionalmente dividido em primário e especializado (secundário). O metabolismo primário é considerado como uma série de processos envolvidos na manutenção fundamental do crescimento e desenvolvimento vegetal. O metabolismo especializado tem como precursores compostos do metabolismo primário que atuam especialmente na interação entre a planta e o ambiente, garantindo sua sobrevivência (KUTCHAN et al., 2015; PICHERSKY; LEWINSOHN, 2011; VERPOORTE, 2000). Os metabólitos especializados diferentemente dos metabólitos primários, que são encontrados em todo o reino vegetal, apresentam-se em baixas concentrações e são restritos a uma espécie ou a determinados grupos de espécies, podendo ser principalmente divididos em terpenos, compostos fenólicos e compostos nitrogenados (VERPOORTE, 2000; STEVENSON; NICOLSON; WRIGHT, 2017). Estas moléculas podem desempenhar função de alelopatia, defesa química contra herbivoria e ataque de patógenos, atração de organismos benéficos como polinizadores, proteção contra mudanças de temperatura, níveis hídricos e na intensidade luminosa, oferecendo, portanto, auxilio em relação a estresses bióticos e abióticos (VERPOORTE, 2000; STEVENSON; NICOLSON; WRIGHT, 2017). Na família Annonaceae foram relatados ácidos fenólicos, substâncias aromáticas, esteroides, óleos essenciais, acetogeninas e alcaloides, englobando, portanto, os diversos grupos de metabólitos especializados (LEBOEUF et al., 1982; MAKABE; KONNO; MIYOSHI, 2008; LIMA et al., 2012). Nessa família estão documentados mais de 900 alcaloides, apresentando maior abundância os alcaloides benzilisoquinolínicos derivados da tirosina e fenilalanina (LÚCIO et al., 2015). Um dos alcaloides típicos, mas não exclusivo, em Anonáceas é a liriodenina, um alcaloide benzilisoquinolínico (ABI), considerado marcador quimiotaxonômico, que possui potente ação antifúngica, antibactericida, antiprotozoaria, capaz de inibir o crescimento de varios fitopatógenos (DE LA CRUZ et al., 2011a). Em Annona como A. diversifolia, os ABIs são produzidos desde etapas iniciais da germinação (DE LA CRUZ; GONZÁLEZ-ESQUINCA, 2012), de tal maneira que plântulas com seis folhas possuem a mesma variedade e quantidade de alcaloides que uma planta adulta (GONZÁLEZ-ESQUINCA et al., 2014). Nestas etapas, a liriodenina forma parte do sistema de defesa ao inibir o crescimento de 11 Rhizopus stolonifer e Aspergillus glaucus, fungos que degradam sementes dormentes ou que não germinam (DE LA CRUZ et al., 2011a). O desenvolvimento vegetal está relacionado à síntese e balanço hormonal, no entanto as relações entre hormônios e síntese de metabólitos especializados são pouco estudadas, em especial em Annonaceae. Hormônios vegetais têm efeitos biológicos reconhecidos há mais de um século e está bem estabelecido que esses compostos atuam na regulação e coordenação do crescimento das plantas, morfogênese e metabolismo (ALAM et al., 2012; OLIVOTO et al., 2017). Metabolitos especializados e hormônios compartilham parte de rotas metabólicas, o que sugere que hormônios poderão desempenhar papel na biossíntese de alcaloides e óleos essenciais. Por exemplo, a rota do ácido chiquímico dá origem a produtos especializados nitrogenados como os alcaloides e compostos fenólicos, além do grupo hormonal das auxinas (MAEDA; DUDAREVA, 2012; LJUNG, 2013); as rotas do ácido mevalônico e metileritritol-fosfato, originam os terpenos incluindo os hormônios vegetais ácido abscísico, brassinosteróides e as giberelinas (RAO et al., 2002; EL-SAYED; VERPOORTE, 2004; HEDDEN; THOMAS, 2012). Foi usada a espécie Annona emarginata (Schltdl.) H. Rainer, sinonímia de Rollinia emarginata (RAINER, 2007), nativa do continente sul-americano, encontrada em Bolívia, Peru, Argentina, Paraguai, Uruguai e Brasil (MAAS et al., 2001). No Brasil possui importância na recuperação de áreas degradadas e é utilizada como porta-enxerto para espécies comerciais como a atemoia (Annona x atemoya Mabb.) e a fruta-do-conde (A. squamosa L.) (BETTIOL NETO et al., 2006; KAVATI, 2013) devido a sua rusticidade, tolerância a déficit hídrico severo (MANTOAN et al., 2016) e a patógenos causadores da broca-do-coleto (KAVATI, 2013), podridão de raízes e colo (TOKUNAGA, 2005). Nesta espécie há relatos da presença de liriodenina, anonaina, reticulina e asimilobina em raízes e caules de plantas adultas (LÚCIO et al., 2015) e de voláteis em função da variação de nitrogênio no meio hidropónico (CAMPOS, 2015). Vários esforços vêm sendo realizados para conhecer as vias que regulam a biossíntese dos metabolitos especializados, no entanto, até o momento, o papel dos hormônios nestas rotas não está totalmente elucidado. Embora a família Annonaceae seja estudada quanto à síntese de alcaloides (DE LA CRUZ CHACÓN; GONZÁLEZ- ESQUINCA, 2012) e perfil de voláteis foliares e óleos essenciais (DE COSTA et al., 2013; CAMPOS, 2015; RABELO et al., 2016) não foram encontrados relatos da interação entre estes e os reguladores vegetais, o que reforça a importância deste estudo. 12 2. OBJETIVOS i. Verificar se os reguladores vegetais (auxina, jasmonato, ácido salicílico e ácido abscísico) aumentam a eficiência fotossintética em Annona emarginata. ii. Determinar se os reguladores vegetais proporcionam aumento na produção de alcaloides e variação no perfil de voláteis foliares. iii. Averiguar as possíveis relações entre o metabolismo primário e especializado das plantas jovens durante o estádio vegetativo, em função da aplicação de reguladores vegetais. iv. Realizar uma revisão de literatura a respeito dos metabólitos especializados em Annonaceae, com foco em alcaoides de terpenos. 13 REFERÊNCIAS ALAM, M. M.; NAEEM, M.; IDREES, M.; KHAN, M. M. A.; MOINUDDIN. Augmentation of photosynthesis, crop productivity, enzyme activities and alkaloids production in Sadabahar (Catharanthus roseus L.) through application of diverse plant growth regulators. Journal of Crop Science and Biotechnology, v. 15, n. 2, p. 117–129, 29 jun. 2012. Disponível em: . BETTIOL NETO, J. E.; PIO, R.; BUENO, S. C. S.; BASTOS, D. C.; SCARPARE FILHO, J. A. Enraizamento de estacas dos porta-enxertos Araticum-de- Terra-Fria (Rollinia sp.) e Araticum-Mirim (Rollinia emarginata Schltdl.) para anonáceas. Ciência e Agrotecnologia, v. 30, n. 6, p. 1077–1082, 2006. CAMPOS, F. G. Annona emarginata (SCHLTDL.) H. RAINER ‘ARATICUM-DE- TERRA-FRIA’ CULTIVADA COM VARIAÇÃO DE NITROGÊNIO: PRODUTIVIDADE E PERFIL QUÍMICO DOS VOLÁTEIS FOLIARES. Dissertação, v. 1, 2015. DE COSTA, F.; YENDO, A. C. A.; FLECK, J. D.; GOSMANN, G.; FETT- NETO, A. G. Accumulation of a bioactive triterpene saponin fraction of Quillaja brasiliensis leaves is associated with abiotic and biotic stresses. Plant Physiology and Biochemistry, v. 66, p. 56–62, 2013. DE LA CRUZ, C. I.; GONZÁLEZ-ESQUINCA, A. R. Liriodenine alkaloid in Annona diversifolia during early development. Natural product research, v. 26, n. 2, p. 42–49, 2012. DE LA CRUZ, C. I.; GONZÁLEZ-ESQUINCA, A. R.; GUEVARA, F. P.; JÍMENEZ, G. L. F. Liriodenine, early antimicrobial defence in Annona diversifolia. Zeitschrift für Naturforschung, v. 66, n. Table I, p. 377–384, 2011. DE LA CRUZ CHACÓN, I.; GONZÁLEZ-ESQUINCA, A. R. Liriodenine alkaloid in Annona diversifolia during early development. Natural Product Research, v. 26, n. 1, p. 42–49, 2012. Disponível em: . EL-SAYED, M.; VERPOORTE, R. Growth, metabolic profiling and enzymes activities of Catharanthus roseus seedlings treated with plant growth regulators. Plant Growth Regulation, v. 44, n. 1, p. 53–58, 2004. GONZÁLEZ-ESQUINCA, A. R.; DE-LA-CRUZ-CHACÓN, I.; CASTRO- 14 MORENO, M.; OROZCO-CASTILLO, J. A.; RILEY- SALDAÑA, C. A. Alkaloids and acetogenins in Annonaceae development: biological considerations. Revista Brasileira de Fruticultura, v. 36, n. spe1, p. 01–16, 2014. Disponível em: . HEDDEN, P.; THOMAS, S. G. Gibberellin biosynthesis and its regulation. Biochemical Journal, v. 444, n. 1, p. 11–25, 2012. Disponível em: . LEBOEUF, M.; CAVÉ, A.; BHAUMIK, P. K.; MUKHERJEE, B.; MUKHERJEE, R. The phytochemistry of the annonaceae. Phytochemistry, v. 21, n. 12, p. 2783–2813, 1982. LIMA, L. A. R. S.; ALVES, T. M. A.; ZANI, C. L.; PIMENTA, L. P. S.; BOAVENTURA, M. A. D. Antioxidant and cytotoxic potential of fatty acid methyl esters from the seeds of Annona cornifolia A. St.-Hil. (Annonaceae). Food Research International, v. 48, n. 2, p. 873–875, 2012. Disponível em: . LJUNG, K. Auxin metabolism and homeostasis during plant development. Development, v. 140, n. 5, p. 943–950, 2013. Disponível em: . LÚCIO, A. S. S. C.; ALMEIDA, J. R. G. da S.; DA-CUNHA, E. V. L.; TAVARES, J. F.; BARBOSA FILHO, J. M. Alkaloids of the Annonaceae: Occurrence and a Compilation of Their Biological Activities. In: Alkaloids: Chemistry and Biology. [s.l: s.n.]74p. 233–409. MAAS, P. J. M.; KAMER, H. M. De; JUNIKKA, L.; MELLO-SILVA, R. De; RAINER, H. Annonnaceae from Central-eastern Brazil. Rodriguésia, v. 52, n. 80, p. 65–98, 2001. MAEDA, H.; DUDAREVA, N. The Shikimate Pathway and Aromatic Amino Acid Biosynthesis in Plants. Annual Review of Plant Biology, v. 63, n. 1, p. 73–105, 2012. Disponível em: . MAKABE, H.; KONNO, H.; MIYOSHI, H. Current Topics of Organic and Biological Chemistry of Annonaceous Acetogenins and their Synthetic Mimics. Current Drug Discovery Technologies, v. 5, n. 3, p. 213–229, 1 set. 2008. Disponível em: . MANTOAN, L. P. B.; ROLIM DE ALMEIDA, L. F.; MACEDO, A. C.; FERREIRA, G.; BOARO, C. S. F. Photosynthetic adjustment after rehydration in Annona emarginata. Acta Physiologiae Plantarum, v. 38, n. 6, p. 157, 30 jun. 2016. Disponível em: . OLIVOTO, T.; NARDINO, M.; CARVALHO, I. R.; FOLLMANN, D. N.; SZARESKI, V. J.; FERRARI, M.; PELEGRIN, A. J. de; SOUZA, V. Q. de. Plant secondary metabolites and its dynamical systems of induction in response to environmental factors: A review. African Journal of Agricultural Research, v. 12, n. 2, p. 71–84, 2017. Disponível em: . PICHERSKY, E.; LEWINSOHN, E. Convergent Evolution in Plant Specialized Metabolism. Annual Review of Plant Biology, v. 62, n. 1, p. 549–566, 2011. Disponível em: . RABELO, S. V.; QUINTANS, J. de S. S.; COSTA, E. V.; ALMEIDA, J. R. G. da S.; QUINTANS JÚNIOR, L. J. Annona Species (Annonaceae) Oils. In: Essential Oils in Food Preservation, Flavor and Safety. [s.l.] Elsevier, 2016. p. 221–229. RAINER, H. Monographic studies in the genus Annona L . ( Annonaceae ): Inclusion of the genus Rollinia A . S T . -H IL . Ann. Naturhist. Mus. Wien, v. 108 B, n. Fries 1959, p. 191–206, 2007. RAO, S. S. R.; VARDHINI, B. V.; SUJATHA, E.; ANURADHA, S. Brassinosteroids - A new class of phytohormones. Current Science, v. 82, n. 10, p. 1239–1245, 2002. STEVENSON, P. C.; NICOLSON, S. W.; WRIGHT, G. A. Plant secondary metabolites in nectar: impacts on pollinators and ecological functions. Functional Ecology, v. 31, n. 1, p. 65–75, 2017. VERPOORTE, R. Secondary Metabolism. In: Metabolic Engineering of Plant Secondary Metabolism. Dordrecht: Springer Netherlands, 2000. p. 1–29. 16 3. CAPÍTULO 1: Avanços sobre o efeito de reguladores vegetais na síntese de alcaloides e terpenos em Annonaceae 3.1. Metabolismo especializado em Annonaceae A família Annonaceae apresenta importância evolutiva, ecológica e econômica, incluindo 108 gêneros e 2.400 espécies (CHATROU et al., 2012). No Brasil, está representada por 26 gêneros e aproximadamente 260 espécies (MAAS et al., 2001). A expansão do seu cultivo está ligada ao interesse do mercado por frutas frescas e para a indústria de processamento de seus derivados. Além disso, há aumento das pesquisas com moléculas provenientes das anonas com as mais diversas funções biológicas, o que tem gerado cada vez mais pesquisas nessa área (FERREIRA, 2011). Nessa família foram relatados ácidos fenólicos, substâncias aromáticas, esteroides, óleos essenciais, acetogeninas e alcaloides (LEBOEUF et al., 1982; MAKABE; KONNO; MIYOSHI, 2008; DE LIMA et al., 2012). Neste capítulo será feita abordagem a respeito de compostos da classe de alcaloides e terpenos. 3.1.1. Alcaloides em Annonaceae Existem três revisões de literatura sobre alcaloides em plantas da família Annonaceae. A primeira foi publicada por Leboeuf et al. (1982), a segunda por Saito (1995) e a última, mais atual, realizada por Lúcio et al. (2015). Nessa última foram documentados 934 alcaloides encontrados em 254 espécies, o que revela aumento substancial em relação aos 168 alcaloides inicialmente relatados por Leboeuf et al. (1982). Essa quimiodiversidade sugere a importância dessas moléculas nitrogenadas para plantas da família Annonaceae, uma vez que há intenso investimento dos recursos fotossintéticos para biossíntese. No entanto, os papéis específicos de muitas delas não estão claramente estabelecidos (GONZÁLEZ-ESQUINCA et al., 2014). Os alcaloides mais abundantes na família Annonaceae são os benzilisoquinolínicos (ABIs) derivados da tirosina e fenilalanina (LÚCIO et al., 2015), que representam um grupo grande e diversificado de compostos que incluem alcaloides aporfínicos e oxoaporfínicos, como a liriodenina (PHILLIPSON et al., 1985; GONZÁLEZ-ESQUINCA et al., 2014; OROZCO-CASTILLO et al, 2016). Também estão reportados alcaloides indólicos derivados do triptofano, porém em menor escala (WATERMAN, 1985). 17 Um dos alcaloides típicos, mas não exclusivo, em Anonáceas é a liriodenina. Ela é um alcaloide oxoaporfínico encontrado em 240 espécies dessa familia, podendo ser considerado um marcador quimiotaxonômico (GONZÁLEZ-ESQUINCA et al., 2014; PINHEIRO et al., 2009). Foi isolada pela primeira vez em Liriodendron tulipifera L., e apresenta propriedades antimicrobiana, antitumoral, antiplaquetária dentre outras (WARTHEN et al., 1969; CHEN et al, 2013). Em A. diversifolia, os ABIs são produzidos desde etapas iniciais da germinação (DE LA CRUZ CHACÓN; GONZÁLEZ-ESQUINCA, 2012), de tal maneira que plântulas com seis folhas possuem a mesma variedade e quantidade de alcaloides que uma planta adulta (GONZÁLEZ-ESQUINCA et al., 2014). Nestas etapas, a liriodenina forma parte do sistema de defesa ao inibir o crescimento de Rhizopus stolonifer e Aspergillus glaucus, fungos que degradam sementes dormentes ou que não germinam (DE LA CRUZ et al., 2011b). Em sementes de A. cacans foi reportado a presença de liriodenina nas sementes antes mesmo do início do processo de germinação (SOUSA et al., 2019). Em A. mucosa foi observado atividade antileishmania do alcaloide liriodenina (DE LIMA et al., 2012). Em estudo realizado com A. salzmannii, liriodenina apresentou atividade antimicrobiana contra Staphylococcus aureus, Staphylococcus epidermidis e Candida dubliniensis (COSTA et al., 2013a). Liriodenina extraída de raízes de A. reticulata apresentou propriedade citotóxica contra células cancerígenas (SURESH et al., 2012). Do ponto de vista ecológico, a maioria dos alcaloides possuem efeitos tóxicos em animais e efeitos alelopáticos em plantas (RAMAWAT; MÉRILLON, 2013), sendo que os alcaloides benzilisoquinolinicos conferem proteção contra herbívoros e inibem a multiplicação de microrganismos (SCHMELLER et al., 1997). Devido as suas característica químicas, de modo geral, os alcaloides das anonáceas tem enorme importância por seu potencial farmacológico incluindo atividade antibacteriana (PAULO et al. 1992; LUNA-CAZÁRES; GONZÁLEZ-ESQUINCA, 2008), antifúngica (HUFFORD et al., 1980; VILLAR et al., 1987; NISSANKA et al., 2001; RAHMAN et al., 2005; WIRASATHIEN et al., 2006; DE LA CRUZ-CHACÓN et al., 2011), analgésica (NISHIYAMA et al. 2010), antiplaquetária (LIN et al., 1994; MOHARAM et al., 2010; CHEN et al., 2013) e atividade citotóxica (YOU et al., 1995; CHEN et al., 1997; DE SIQUEIRA et al., 1998; CHANG et al., 2004; KHAMIS et al., 2004; WIRASATHIEN et al., 2006; GUO et al., 2005; CHIU et al., 2012). Os alcaloides apresentam também atividade inseticida controlando populações de mosquitos Aedes 18 albopictus e Culex quinquefaciatus a partir de extratos de semente de A.squamosa L. e A.muricata L. (RAVAOMANARIVO et al., 2014). Ma et al. (2014), relatam efeito bioinseticida de uso na agricultura com alcaloides extraidos de Triptergium wilfordi, para combater insetos como o Plutella xylostella L. (traça das cruciferas). Além do efeito inseticida, De la Cruz-Chacón e González-Esquinca (2015) relatam efeito de alcaloides extraídos de Annonaceae no controle de vasta lista de fungos fitopatogênicos com interesse na agricultura. 3.1.2. Terpenos em Annonaceae Várias espécies da família Annonaceae possuem aroma, essas fragrâncias estão relacionadas a presença de óleos essenciais, contendo em especial terpenoides. Como a maioria dos estudos nessa família são realizados com alcalóides e acetogeninas, não há tantos estudos sobre essas substâncias voláteis. Diversos artigos foram dedicados a essas substâncias voláteis, em especial para espécies de interesse econômico, no entanto poucas compilações de dados referentes a terpenos de Annonaceae foram realizadas. Em 1989 foi realizada uma revisão sobre voláteis de Annonaceae (Ekundayo, 1989), em 1999 sobre óleos essenciais de Annonaceae (FOURNIER; LEBOEUF; CAVÉ, 1999) e em 2016 uma revisão sobre óleos do gênero Annona (RABELO et al., 2016). Os compostos voláteis são divididos em classes incluindo terpenóides, fenilpropanóides, benzenoides, derivados de ácidos graxos e de aminoácidos (DUDAREVA et al., 2013). Óleos essenciais são constituídos por compostos voláteis e aromáticos, produzidos pelo metabolismo especializado. São sintetizados por todos os órgãos da planta e armazenados em células secretoras, cavidades, canais, células epidérmicas ou tricomas glandulares (BAKKALI et al, 2008; BASSOLÉ et al., 2012). Em geral, são constituídos principalmente por monoterpenos (10C) e sesquiterpenos (15C), que são hidrocarbonetos formados pela junção de isoprenos (5C) (MOHAMED et al., 2010; KANDI et al, 2015). Em Annonaceae, os principais compostos são geralmente hidrocarbonetos monoterpênicos nos óleos de frutas e sementes, hidrocarbonetos sesquiterpênicos nos óleos das folhas e sesquiterpenos oxigenados nos óleos de casca e raiz. Os constituintes principais são α-pineno, limoneno, β-pineno, β-cariofileno, p-cimeno e óxido de cariofileno (Fournier et al., 1999). Muitos desses compostos possuem algum tipo de atividade biológica conhecida (Rabelo et al., 2016). 19 Óleos essenciais extraídos de folhas de Annona Salzmannii e A. pickelii apresentam atividade antioxidante, antimicrobiana, antitumoral e contra Trypanosoma cruzi (COSTA et al., 2011; COSTA et al., 2012). Em A. foetida, óleos essenciais apresentam atividades antimicrobiana e antileishmania (COSTA et al, 2009). Óleos extraídos de A. vepretotum apresentam propriedades antimicrobiana e contra T. cruzi (COSTA et al., 2012). Em Annona sylvatica foram relatadas atividades anti-inflamatória e anticancerígenas dos seus óleos essenciais (FORMAGIO et al., 2013). Visto que as anonaceae são ricas em terpenos, muito deles com alguma atividade biológica associada, o principal objetivo desta revisão é apresentar uma visão geral dos trabalhos publicados durante as duas últimas décadas, relacionando o tipo de estudo (apenas descritivo ou de atividade biológica), o local de publicação e os gêneros mais estudados. Para isso, buscamos artigos publicados no período de 2000 a 2019, utilizando uma combinação das palavras-chave “Annonaceae”, “terpenos” e “voláteis”. Foram excluídos artigos a respeito de variação sazonal e de localidade no do perfil de compostos. SCOPUS, Web of Science, Science Direct. Diversos estudos foram dedicados a óleos isolados de várias partes de espécies de Annonaceae, nessa revisão foram encontrados 82 artigos com os mecanismos de busca utilizados (Quadro 1 – Material suplementar), 48% deles apenas descreve os compostos presentes nas espécies estudadas e 52% testam a atividade biológica. A maioria dos estudos foram realizados com espécies dos gêneros Xylopia e Annona, assim como também foi observado na revisão realizada por Fournier et al. (1999). Esses são os gêneros como o maior número de espécies dentro da família Annonaceae, Annona conta com aproximadamente 160 espécies (Chatrou et al., 2012) e Xylopia com 100 a 160 espécies de árvores e arbustos (LOPES; MELLO-SILVA, 2014). Dentro do gênero Xylopia as espécies X. aethiopica e X. aromatica foram as mais estudadas e para o gênero Annona a maioria dos estudos foram realizados com A. squamosa, A. muricata e A. reticulata. Foram encontrados estudos sobre plantas coletadas em 19 países, sendo a maioria no Vietnam e Brasil, seguidos por Austrália e Nigéria. Em sua maioria os terpenos foram extraídos das folhas. 20 3.2. Efeito dos hormônios e reguladores vegetais no metabolismo Hormônios vegetais têm efeitos biológicos reconhecidos há mais de um século e está bem estabelecido que esses compostos atuam na regulação e coordenação do crescimento das plantas, morfogênese e metabolismo (ALAM et al., 2012; OLIVOTO et al., 2017). Em relação as trocas gasosas, foi reportado que a aplicação de reguladores vegetais, como auxinas (JOSHI; SHUKLA; SHUKLA, 2011), giberelinas e ácido abscísico (EL-SAYED; VERPOORTE, 2004; SUKHOV et al., 2017), e ácido salicílico (GORNI; PACHECO, 2016) podem causar alterações na assimilação de carbono bem como nos demais parâmetros avaliados, interferindo diretamente na produção de biomassa. Em relação aos metabolitos especializados, a literatura relata que os hormônios compartilham parte de rotas metabólicas, o que sugere que eles podem competir por substrato. Dessa forma a aplicação de reguladores vegetais pode alterar a síntese de alcaloides, óleos essenciais e outras substâncias no metabolismo especializado. Por exemplo, a rota do ácido chiquímico dá origem a produtos especializados nitrogenados como os alcaloides e compostos fenólicos, além dos grupos hormonais das auxinas e salicilatos (MAEDA; DUDAREVA, 2012; LJUNG, 2013); as rotas do ácido mevalônico e metileritritol-fosfato, originam os terpenos incluindo os hormônio vegetais ácido abscísico, brassinosteróides e as giberelinas (RAO et al., 2002; EL-SAYED; VERPOORTE, 2004; HEDDEN; THOMAS, 2012). No entanto, essas relações devem ser mais bem estudadas a fim de elucidar o real papel dos reguladores vegetais nas rotas de síntese de metabólitos especializados. Para as auxinas são propostas duas vias principais para a biossíntese, as vias independentes e dependentes do aminoácido triptofano (WOODWARD; BARTEL, 2005; CHANDLER, 2009; NORMANLY, 2010; DI et al., 2016). Dentre as auxinas naturais o ácido indol acético (AIA) é a mais abundante tendo a síntese associada a regiões de divisão celular rápida, onde se encontram meristemas de órgãos em desenvolvimento (SIMON; PETRÁŠEK, 2011; DI et al., 2016). A relação entre auxinas e metabólitos especializados tem sido demonstrada em alguns trabalhos. Em Cinchona ledgeriana a produção de alcaloides indólicos foi estimulada pela auxina (HARKES et al., 1985). Em folhas de Balanites aegyptiaca a síntese de alcaloides, saponina e de tanino nas plantas também foi aumentada significativamente com a utilização de diferentes concentrações desse regulador vegetal 21 (MOSTAFA; ABOU ALHAM, 2011). Em Catharanthus roseus a aplicação foliar de ácido indolacético (AIA), na concentração de 150 e 200 ppm, proporcionou aumento na biomassa e a produção do alcaloide indólico vincristina (MUTHULAKSHMI; PANDIYARAJAN, 2013). Em cultura de células de Daucus carota e C. roseus a auxina apresentou efeito negativo na síntese de alcaloides indólicos, por estimular a proliferação celular enquanto reprimiu a expressão de genes tdc (gene que codifica a enzima triptofano descarboxilase) e str (gene que codifica a enzima estrictosidina sintase) envolvidos na biossíntese de alcaloides, sendo que o nível desses transcritos aumentou em meio sem o fitormônio (GODDIJN et al., 1992; PASQUALI et al., 1992). O ácido salicílico (AS) pertence à classe dos compostos fenólicos, distribuído em uma ampla gama de espécies de plantas, sendo encontrado tanto nas folhas como nas estruturas reprodutivas (HAYAT; ALI; AHMAD, 2007). Seu processo de biossíntese é derivado da rota do ácido chiquímico, tendo como precursor direto o corismato. Estudos mostram que existem dois caminhos para sua síntese, a via do isicorismato e a via da enzima fenilalanina amônia-liase (PAL) (FAGAN et al., 2015). Diversos estudos recentes têm mostrado que a aplicação exógena de ácido salicílico pode impulsionar o crescimento e desenvolvimento das plantas, atuando em seus sistemas de sinalização e induzindo enzimas a catalisar a formação de compostos de defesa, o que explica seu papel como elicitor do metabolismo especializado (GORNI; PACHECO, 2016). Em hortelã-pimenta (Mentha piperita) e erva-doce (Foeniculum vulgare) observou-se que a aplicação de desse regulador vegetal aumentou o teor de óleo em comparação com as plantas não tratadas (SAHARKHIZ; GOUDARZI, 2014; GORNI et al., 2017). Em plantas de tomilho submetidas a seca, a pulverização foliar de ácido salicílico impulsionou a produção de metabolitos especializados, em particular os polifenóis antioxidantes e os constituintes do óleo essencial (KHALIL et al., 2018). Quando aplicado em culturas de tecido de Stemona sp. houve maior acúmulo de alcaloides pirrolidínicos em relação ao controle (CHAICHANA; DHEERANUPATTANA, 2012). Os jasmonatos são conhecidos como moléculas sinalizadoras de plantas em respostas a estresse biótico e abiótico (PASQUALI et al., 1992; MEMELINK; VERPOORTE; KIJNE, 2001). Os jasmonatos são derivados do ácido linolênico que é convertido em ácido 13-hidroperoxinolênico pela enzima 13- LOX (13-lipoxigenase) (DOBRITZSCH et al., 2015). Quando aplicados em plantas de forma exógena têm demonstrado exibir efeitos morfológicos e fisiológicos, sendo associados ao acúmulo de 22 metabólitos especializados (alcaloides, terpenoides, fenilpropanoides), que também são parte da resposta de defesa. Verificou-se que os jasmonatos têm fortes efeitos indutores na biossíntese de ABIs em Eschscholzia californica e em culturas de suspensão celular de Thalictrum tuberosum pela ativação coordenada de genes de biossíntese desses compostos (FRICK; KUTCHAN, 1999; FACCHINI; HUBER-ALLANACH; TARI, 2000). Contudo, observa-se que a aplicação desse regulador vegetal induz conjuntos distintos de genes para enzimas limitantes de velocidade em diferentes espécies de plantas, dependendo da subclasse de alcaloides benzilisoquinolinicos (MEMELINK; VERPOORTE; KIJNE, 2001). O ácido abscísico (ABA) tem efeito na inibição do crescimento e da germinação de sementes, fechamento de estômatos, além disso, está envolvido na regulação da dormência sazonal nos tecidos em repouso e nos mecanismos de tolerância à seca (CHINNUSAMY; GONG; ZHU, 2008). O ABA é um sesquiterpeno, sua síntese é iniciada nos plastídios e deriva do ácido mevalônico e do metabolismo de carotenoides. Quando aplicado em mudas de C. roseus retardou o crescimento e aumentou a produção dos alcaloides indólicos (EL-SAYED; VERPOORTE, 2004). Diante do exposto é possível observar que os reguladores vegetais atuam em diversas rotas e podem realmente alterar tanto o metabolismo primário quanto especializado das plantas, onde os efeitos dependerão da interação entre o tratamento, a concentração e a espécie estudada. No entanto, os mecanismos de ação desses compostos nos processos fisiológicos requerem maiores investigações, reforçando a necessidade de estudos futuros neste sentido. 23 3.3. Material Suplementar Quadro 1- Terpenos descritos para Annonaceae entre 2000 e 2019. Os dados foram organizados de acordo com a espécie, parte da planta, localização geográfica e tipo de estudo (D- estudo descritivo; AB – estudo relacionado a atividade biológica). Espécie Parte da planta Localização Geográfica Estudo Referência Alphonsea philastreana Folhas Vietnam D (THANG et al., 2013c) Alphonsea gaudichaudiana folhas Vietnam D (THANG et al., 2013c) Anaxagorea brevipes folhas Brasil AB (DE ALENCAR et al., 2016) Anaxagorea dolichocarpa caules finos Brasil D (ANDRADE; OLIVEIRA; ZOGHBI, 2007) Anaxagorea dolichocarpa folhas Brasil D (ANDRADE; OLIVEIRA; ZOGHBI, 2007) Annona squamosa caule India AB (CHAVAN; SHINDE; NIRMAL, 2006) Annona muricata folhas Brasil ab (KOSSOUOH et al., 2007) Annona foetida folhas Brasil AB (COSTA et al., 2009) Annona senegalensis folhas Egito AB (AHMED et al., 2010) Annona foetida folhas Brasil AB (COSTA et al., 2011) Annona pickelii folhas Brasil AB (COSTA et al., 2011) Annona coriácea folhas Brasil AB (SIQUEIRA et al., 2011) Annona vepretorum folhas Brasil AB (COSTA et al., 2012) Annona muricata folhas Benim AB (ALITONOU et al., 2013) Annona squamosa folhas Benim AB (ALITONOU et al., 2013) Annona crassiflora folhas Brasil AB (OLIANI et al., 2013) Annona muricata folhas Nigéria AB (OWOLABI et al., 2013) Annona cherimola folhas Egito AB (ELHAWARY et al., 2013) Annona squamosa folhas Egito AB (ELHAWARY et al., 2013) Annona muricata folhas Egito AB (ELHAWARY et al., 2013) Annona glabra folhas Egito AB (ELHAWARY et al., 2013) Annona vepretorum folhas Brasil AB (ARAÚJO et al., 2015) Annona muricata folhas Gana AB (GYESI; OPOKU; BORQUAYE, 2019) Annona muricata frutos Gana AB (GYESI; OPOKU; BORQUAYE, 2019) Rollinia sericea folhas Brasil AB (ITO et al., 2010) Annona cherimólia frutos Cuba D (PINO, 2000a) Annona retlciilata frutos Cuba D (PINO, 2000a) 24 Annona muricata frutos Cuba D (PINO; AGÜERO; MARBOT, 2001) Annona glabra frutos Cuba D (PINO; MARBOT; AGÜERO, 2002) Annona montana frutos Cuba D (PINO; MARBOT; AGÜERO, 2002) Annona reticulata frutos Cuba D (PINO, 2000a) Annona squamosa folhas Índia D (GARG; GUPTA, 2005) Annona reticulata folhas Nigeria D (OGUNWANDE; EKUNDAYO; KASALI, 2006) Annona densicoma folhas Brasil D (ANDRADE et al., 2010) Annona senegalensis casca da raiz Congo D (NKOUNKOU- LOUMPANGOU et al., 2002) Annona senegalensis casca do caule Congo D (NKOUNKOU- LOUMPANGOU et al., 2002) Annona senegalensis fruto Congo D (NKOUNKOU- LOUMPANGOU et al., 2002) Annona senegalensis folhas Congo D (NKOUNKOU- LOUMPANGOU et al., 2002) Annona senegalensis fruto Congo D (NKOUNKOU- LOUMPANGOU et al., 2002) Annona senegalensis sementes Congo D (NKOUNKOU- LOUMPANGOU et al., 2002) Annona senegalensis folhas Nigéria D (AMEEN et al., 2011) Annona squamosa casca do caule Vietnam D (THANG et al., 2013a) Annona reticulata casca do caule Vietnam D (THANG et al., 2013a) Annona squamosa caule Vietnam D (THANG et al., 2013a) Annona reticulata caule Vietnam D (THANG et al., 2013a) Annona glabra folhas Vietnam D (THANG et al., 2013a) Annona squamosa folhas Vietnam D (THANG et al., 2013a) Annona muricata folhas Vietnam D (THANG et al., 2013a) Annona reticulata folhas Vietnam D (THANG et al., 2013a) Annona cherimola folhas Brasil D (CAMPOS et al., 2019c) Annona squamosa folhas Brasil D (CAMPOS et al., 2019c) Annona emarginata folhas Brasil D (CAMPOS et al., 2019c) Annona × atemoya folhas Brasil D (CAMPOS et al., 2019c) Rollinia mucosa folhas Cuba D (PINO, 2000b) Anonidium mannii casca do caule Gabão D (AGNANIET; MENUT; BESSIÈRE, 2004) Artabotrys hongkongensis folhas Vietnam D (THANG et al., 2013b) Artabotrys pallens folhas Vietnam D (THANG et al., 2013a) Artabotrys petelotii Caule Vietnam D (HUNG et al., 2014) 25 Artabotrys intermedius Caule Vietnam D (HUNG et al., 2014) Artabotrys petelotii folhas Vietnam D (HUNG et al., 2014) Artabotrys intermedius folhas Vietnam D (HUNG et al., 2014) Artabotrys harmandii folhas Vietnam D (HUNG et al., 2014) Asimina triloba folhas Reino Unido AB (FARAG, 2009) Bocageopsis multiflora folhas Brasil AB (ALCÂNTARA et al., 2017) Bocageopsis multiflora folhas Brasil AB (BAY et al., 2019) Cananga odorata folhas Australia D (BROPHY; GOLDSACK; FORSTER, 2004a) Cananga odorata folhas China AB (ZHAO et al., 2019) Cleistopholis patens casca do caule Camarões AB (BOYOM et al., 2011) Cleistopholis patens folhas Camarões AB (BOYOM et al., 2011) Cyathostemma micranthum folhas Australia D (BROPHY; GOLDSACK; FORSTER, 2004a) Dasymaschalon rostratum folhas Vietnam D (THANG et al., 2013a) Dasymaschalon longiusculum casca do caule Vietnam D (DAI et al., 2014b) Dasymaschalon glaucum casca do caule Vietnam D (DAI et al., 2014b) Dasymaschalon robinsonii casca do caule Vietnam D (DAI et al., 2014b) Dasymaschalon longiusculum folhas Vietnam D (DAI et al., 2014b) Dasymaschalon glaucum folhas Vietnam D (DAI et al., 2014b) Dasymaschalon robinsonii folhas Vietnam D (DAI et al., 2014b) Desmopsis bibracteata folhas Costa Rica AB (PALAZZO et al., 2009) Desmopsis microcarpa folhas Costa Rica AB (PALAZZO et al., 2009) Desmos cochinchinensis folhas Vietnam D (DAI et al., 2012) Desmos penduculosus folhas Vietnam D (DAI et al., 2012) Desmos chinensis folhas Vietnam D (DAI et al., 2012) Desmos dumosus folhas Vietnam D (DAI et al., 2012) Desmos penduculosus var. tonkinensis folhas Vietnam D (DAI et al., 2012) Desmos cochinchinensis casca do caule Vietnam D (DAI et al., 2014c) Desmos cochinchinensis frutos Vietnam D (DAI et al., 2014c) Duguetia glabriuscula folhas Brasil AB (DE SIQUEIRA et al., 2003) Duguetia glabriuscula folhas Brasil AB (DE SIQUEIRA et al., 2003) Duguetia gardneriana folhas Brasil AB (ALMEIDA et al., 2010) Duguetia moricandiana folhas Brasil AB (ALMEIDA et al., 2010) Duguetia quitarensis folhas Brasil AB (BAY et al., 2019) Duguetia flagellaris caule Brasil D (MAIA et al., 2006) Duguetia trunciflora caule Brasil D (MAIA et al., 2006) Duguetia flagellaris folhas e caules finos Brasil D (MAIA et al., 2006) Duguetia pycnastera folhas e caules finos Brasil D (MAIA et al., 2006) 26 Duguetia riparia folhas e caules finos Brasil D (MAIA et al., 2006) Duguetia trunciflora folhas e caules finos Brasil D (MAIA et al., 2006) Duguetia eximia folhas e caules finos Brasil D (MAIA et al., 2006) Ephedranthus amazonicus folhas Brasil AB (ALCÂNTARA et al., 2017) Fissistigma maclurei folhas Vietnam D (THANG et al., 2013b) Fissistigma rufinerve folhas Vietnam D (THANG et al., 2013b) Fissistigma chloroneurum folhas Vietnam D (HÖFERL et al., 2013) Fissistigma cupreonitens folhas Vietnam D (HÖFERL et al., 2013) Fissistigma pallens folhas Vietnam D (HÖFERL et al., 2013) Fissistigma bicolor folhas Vietnam D (HÖFERL et al., 2013) Fissistigma shangtzeense folhas Vietnam D (HÖFERL et al., 2013) Fissistigma petelotii folhas Vietnam D (HÖFERL et al., 2013) Fissistigma bracteolatum casca do caule Vietnam D (THANG et al., 2014a) Fissistigma villosissimum casca do caule Vietnam D (THANG et al., 2014a) Fissistigma latifolium casca do caule Vietnam D (THANG et al., 2014a) Fissistigma glaucescens casca do caule Vietnam D (THANG et al., 2014a) Fissistigma bracteolatum folhas Vietnam D (THANG et al., 2014a) Fissistigma villosissimum folhas Vietnam D (THANG et al., 2014a) Fissistigma latifolium folhas Vietnam D (THANG et al., 2014a) Fissistigma glaucescens folhas Vietnam D (THANG et al., 2014a) Fissistigma bracteolatum frutos Vietnam D (HUNG et al., 2016) Fissistigma maclurei frutos Vietnam D (HUNG et al., 2016) Friesodielsia filipes casca do caule Vietnam D (DAI et al., 2014a) Friesodielsia filipes folhas Vietnam D (DAI et al., 2014a) Fusaea longifólia folhas Brasil AB (BAY et al., 2019) Goniothalamus macrophyllus caules finos Malásia AB (HUMEIRAH et al., 2010) Goniothalamus macrophyllus raiz Malásia AB (HUMEIRAH et al., 2010) Goniothalamus australis folhas Australia D (BROPHY; GOLDSACK; FORSTER, 2004a) Goniothalamus tamirensis folhas Vietnam D (THANG et al., 2013a) Goniothalamus takhtajanii casca do caule Vietnam D (THANG; DAI; OGUNWANDE, 2016) Goniothalamus multiovulatus casca do caule Vietnam D (THANG; DAI; OGUNWANDE, 2016) Goniothalamus wightii casca do caule Vietnam D (THANG; DAI; OGUNWANDE, 2016) Goniothalamus multiovulatus folhas Vietnam D (THANG; DAI; OGUNWANDE, 2016) Goniothalamus wightii folhas Vietnam D (THANG; DAI; OGUNWANDE, 2016) Goniothalamus takhtajanii folhas Vietnam D (THANG; DAI; OGUNWANDE, 2016) Guatteria costaricensis folhas Costa Rica AB (PALAZZO et al., 2009) 27 Guatteria diospyroides folhas Costa Rica AB (PALAZZO et al., 2009) Guatteria oliviformis folhas Costa Rica AB (PALAZZO et al., 2009) Guatteria blepharophylla folhas Brasil AB (ALCÂNTARA et al., 2017) Guatteria elliptica folhas Brasil AB (FERREIRA et al., 2018) Guatteria elliptica folhas Brasil AB (FERREIRA et al., 2018) Guatteria juruensis folhas Brasil D (MAIA et al., 2005a) Guatteria microcalyx folhas Brasil D (MAIA et al., 2005a) Guatteria poeppigiana folhas Brasil D (MAIA et al., 2005a) Guatteria australis folhas Brasil AB (SIQUEIRA et al., 2015) Guatteria punctata folhas Brasil AB (BAY et al., 2019) Guatteriopsis hispida folhas Brasil AB (COSTA et al., 2008) Guatteriopsis blepharophylla folhas Brasil AB (COSTA et al., 2008) Guatteriopsis friesiana folhas Brasil AB (COSTA et al., 2008) Guatteriopsis blepharophylla folhas Brasil D (MAIA et al., 2005a) Meiogyne virgata casca do caule Vietnam D (DAI et al., 2014a) Meiogyne virgata folhas Vietnam D (DAI et al., 2014a) Meiogyne hainanensis folhas Vietnam D (THANG et al., 2015) Meiogyne monogyna folhas Vietnam D (THANG et al., 2015) Melodorum uhrii folhas Australia D (BROPHY; GOLDSACK; FORSTER, 2004b) Melodorum leichhardtii folhas Australia D (BROPHY; GOLDSACK; FORSTER, 2004b) Melodorum fruticosum folhas Vietnam D (THANG et al., 2013b) Melodorum vietnamensis folhas Vietnam D (THANG et al., 2013a) Melodorum indochinense folhas Vietnam D (THANG et al., 2015) Melodorum vietnamense var. Calcareum folhas Vietnam D (THANG et al., 2015) Mitrephora zippeliana folhas Australia D (BROPHY; GOLDSACK; FORSTER, 2004a) Mitrephora zippeliana folhas Australia D (BROPHY; GOLDSACK; FORSTER, 2004a) Monodora myristica folhas Benim AB (ALITONOU et al., 2013) Monodora myristica casca do caule Gabão D (AGNANIET; MENUT; BESSIÈRE, 2004) Orophea hirsuta folhas Vietnam D (DAI et al., 2014a) Pachypodanthium staudtii casca do caule Gabão D (AGNANIET; MENUT; BESSIÈRE, 2004) Polyalthia nitidissirnu chemotype 1 (PIF21361) folhas Australia D (BROPHY; GOLDSACK; FORSTER, 2001) Polyalthia nitidissirnu chemotype 2 (PIF19261, PIF.24581) folhas Australia D (BROPHY; GOLDSACK; FORSTER, 2001) Polyalthia sp. folhas Australia D (BROPHY; GOLDSACK; FORSTER, 2001) Polyalthia australis folhas Australia D (BROPHY; GOLDSACK; FORSTER, 2001) 28 Polyalthia michaelii folhas Australia D (BROPHY; GOLDSACK; FORSTER, 2001) Polyalthia suaveolens casca do caule Gabão D (AGNANIET; MENUT; BESSIÈRE, 2004) Polyalthia longifolia casca do caule Nigéria D (OGUNBINU et al., 2007) Polyalthia longifolia folhas Nigéria D (OGUNBINU et al., 2007) Polyalthia longifolia var. pendula folhas Vietnam D (THANG et al., 2013b) Polyalthia sessiliflora casca do caule Vietnam D (DAI et al., 2014a) Polyalthia sessiliflora folhas Vietnam D (DAI et al., 2014a) Pseuduvaria mulgraveana var. mulgraveana folhas Australia D (BROPHY et al., 2004) Pseuduvaria mulgraveana var. glabrescens folhas Australia D (BROPHY et al., 2004) Pseuduvaria villosa folhas Australia D (BROPHY et al., 2004) Pseuduvaria froggattii folhas Australia D (BROPHY et al., 2004) Pseuduvaria hylandii folhas Australia D (BROPHY et al., 2004) Pseuduvaria indochinensis casca da raiz Vietnam D (DAI et al., 2014a) Pseuduvaria indochinensis casca do caule Vietnam D (DAI et al., 2014a) Pseuduvaria indochinensis folhas Vietnam D (DAI et al., 2014a) Unonopsis costaricensis folhas Costa Rica AB (PALAZZO et al., 2009) Unonopsis guatterioides folhas Brasil AB (YOSHIDA et al., 2019) Uvaria hamiltonii flores India AB (BARMAN et al., 2019) Uvaria rufa folhas Australia D (BROPHY; GOLDSACK; FORSTER, 2004a) Uvaria pierrei folhas Vietnam D (THANG et al., 2013a) Uvaria dac folhas Vietnam D (THANG et al., 2013a) Uvaria rufa casca do caule Vietnam D (THANG et al., 2014b) Uvaria cordata casca do caule Vietnam D (THANG et al., 2014b) Uvaria rufa folhas Vietnam D (THANG et al., 2014b) Uvaria cordata folhas Vietnam D (THANG et al., 2014b) Uvaria hamiltonii flores India AB (BARMAN et al., 2019) Uvaria concava folhas Australia D (BROPHY; GOLDSACK; FORSTER, 2004a) Uvaria grandiflora folhas Vietnam D (THANG et al., 2017) Uvaria microcarpa folhas Vietnam D (THANG et al., 2017) Uvariastrum pierreanum casca do caule Camarões AB (BOYOM et al., 2011) Uvariastrum pierreanum folhas Camarões AB (BOYOM et al., 2011) Dennettia tripetala casca do caule Nigeria AB (GBOLADE et al., 2008) Dennettia tripetala folhas Nigeria AB (GBOLADE et al., 2008) Xylopia aethiopica folhas Gana AB (KARIOTI et al., 2004) Xylopia aethiopica frutos Gana AB (KARIOTI et al., 2004) Xylopia aethiopica casca do caule Gana AB (KARIOTI et al., 2004) Xylopia aethiopica cascas da raiz Gana AB (KARIOTI et al., 2004) Xylopia langsdorffiana folhas Brasil AB (TAVARES et al., 2007) 29 Xylopia aethiopica frutos Togo AB (KOBA et al., 2008) Xylopia aethiopica folhas Benim AB (ALITONOU et al., 2013) Xylopia laevigata folhas Brasil AB (COSTA et al., 2013b) Xylopia frutescens folhas Brasil AB (FERRAZ et al., 2013) Xylopia frutescens folhas Brasil AB (SILVA et al., 2013) Xylopia laevigata folhas Brasil AB (SILVA et al., 2013) Xylopia aethiopica frutos Sudão AB (ABD-ALGADER et al., 2013) Xylopia parviflora frutos Camarões AB (WOGUEM et al., 2014) Xylopia malayana caules finos Malásia AB (GHANI et al., 2016) Xylopia elliptica caules finos Malásia AB (GHANI et al., 2016) Xylopia fusca caules finos Malásia AB (GHANI et al., 2016) Xylopia aethiopica frutos Nigeria AB (USMAN et al., 2016) Xylopia aromatica folhas Brasil AB (ALCÂNTARA et al., 2017) Xylopia aromatica flores Brasil AB (NASCIMENTO et al., 2018) Xylopia aromatica folhas Brasil AB (NASCIMENTO et al., 2018) Xylopia brasiliensis folhas Brasil D (LAGO et al., 2003) Xylopia aromatica folhas Brasil D (LAGO et al., 2003) Xylopia aromatica flores Brasil D (ANDRADE et al., 2004) Xylopia aromatica folhas Brasil D (ANDRADE et al., 2004) Xylopia aromatica frutos Brasil D (ANDRADE et al., 2004) Xylopia aromatica folhas Brasil D (MAIA et al., 2005b) Xylopia cayennensis folhas Brasil D (MAIA et al., 2005b) Xylopia emarginata folhas Brasil D (MAIA et al., 2005b) Xylopia nitida folhas Brasil D (MAIA et al., 2005b) Xylopia aethiopica frutos Sudão D (EL-KAMALI; ADAM, 2009) Xylopia pierrei folhas Vietnam D (THANG et al., 2015) Xylopia vielana folhas Vietnam D (THANG et al., 2015) Xylopia aethiopica frutos Nigeria AB (OLONISAKIN et al., 2018) Xylopia hypolampra casca do caule Itália AB (PEDRALI et al., 2019) Xylopia Aethiopica frutos Nigeria D (OGUNWANDE; OLAWORE; ADELEKE, 2005) 30 REFERENCIAS ABD-ALGADER, N. N.; EL-KAMALI, H. H.; RAMADAN, M. M.; GHANEM, K. Z.; FARRAG, A. R. H. Xylopia aethiopica volatile compounds protect against panadol-induced hepatic and renal toxicity in male rats. World Applied Sciences Journal, v. 27, n. 1, p. 10–22, 2013. AGNANIET, H.; MENUT, C.; BESSIÈRE, J. M. Aromatic plants of tropical central africa. part LII comparative study of the volatile constituents from barks of four annonaceae species. Journal of Essential Oil-Bearing Plants, v. 7, n. 3, p. 201–209, 2004. AHMED, A. L.; BASSEM, S. E. M.; MOHAMED, Y. H.; GAMILA, M. W. Cytotoxic essential oil from Annona sengalensis Pers. Leaves. Pharmacognosy Research, v. 2, n. 4, p. 211–214, 2010. ALAM, M. M.; NAEEM, M.; IDREES, M.; KHAN, M. M. A.; MOINUDDIN. Augmentation of photosynthesis, crop productivity, enzyme activities and alkaloids production in Sadabahar (Catharanthus roseus L.) through application of diverse plant growth regulators. Journal of Crop Science and Biotechnology, v. 15, n. 2, p. 117–129, 29 jun. 2012. Disponível em: . ALCÂNTARA, J. M.; DE LUCENA, J. M. V. M.; FACANALI, R.; MARQUES, M. O. M.; DA PAZ LIMA, M. Chemical composition and bactericidal activity of the essential oils of four species of annonaceae growing in brazilian amazon. Natural Product Communications, v. 12, n. 4, p. 619–622, 2017. ALITONOU, G.; TCHOBO, F.; SESSOU, P.; AVLESSI, F. Chemical composition, antiradical and antiinflammatory activities of four Annonaceae from Benin. International Journal of Pharmaceutical, Chemical and Biological Sciences, v. 3, n. 3, p. 914–923, 2013. Disponível em: . ALMEIDA, J. R. D. S. G.; FACANALI, R.; VIEIRA, M. A. R.; MARQUES, M. O. M.; LÚCIO, A. S. S. C.; DE OLIVEIRA LIMA, E.; DE FÁTIMA AGRA, M.; BARBOSA-FILHO, J. M. Composition and antimicrobial activity of the leaf essential oils of duguetia gardneriana mart. and duguetia moricandiana mart. (annonaceae). Journal of Essential Oil Research, v. 22, n. 3, p. 275–278, 2010. AMEEN, O.; USMAN, L.; OGANIJA, F.; HAMID, A.; MUHAMMED, N.; 31 ZUBAIR, M.; ADEBAYO, S. Chemical composition of leaf essential oil of Annona senegalensis Pers. (Annonaceae) growing in North Central Nigeria. International Journal of Biological and Chemical Sciences, v. 5, n. 1, p. 375–379, 2011. ANDRADE, D. J. de; OLIVEIRA, C. A. L. de; PATTARO, F. C.; SIQUEIRA, D. S. Acaricidas utilizados na citricultura convencional e orgânica: manejo da leprose e populações de ácaros fitoseídeos. Revista Brasileira de Fruticultura, v. 32, n. 4, p. 1028–1037, 2010. Disponível em: . ANDRADE, E. H. A.; DA SILVA, A. C. M.; CARREIRA, L. M. M.; OLIVEIRA, J.; MAIA, J. G. S. Essential oil composition from leaf, fruit and flower of xylopia aromatica (lam.) mart. Journal of Essential Oil-Bearing Plants, v. 7, n. 2, p. 151–154, 2004. ANDRADE, E. H. A.; OLIVEIRA, J.; ZOGHBI, M. das G. B. Volatiles ofAnaxagorea dolichocarpa Spreng. & Sandw. andAnnona densicoma Mart. growing Wild in the state of Pará, Brazil. Flavour and Fragrance Journal, v. 22, n. 2, p. 158–160, mar. 2007. Disponível em: . ARAÚJO, C. D. S.; DE OLIVEIRA, A. P.; LIMA, R. N.; ALVES, P. B.; DINIZ, T. C.; DA SILVA ALMEIDA, J. R. G. Chemical constituents and antioxidant activity of the essential oil from leaves of Annona vepretorum Mart. (Annonaceae). Pharmacognosy Magazine, v. 11, n. 43, p. 615–618, 2015. ATKINSON, R.; AREY, J. Gas-phase tropospheric chemistry of biogenic volatile organic compounds: a review. Atmospheric Environment, v. 37, n. SUPPL. 2, p. 197–219, jan. 2003. Disponível em: . BALDWIN, I. T. An ecologically motivated analysis of plant-herbivore interactions in native tobacco. Plant physiology, v. 127, n. 4, p. 1449–1458, 2001. BARMAN, M.; GHISSING, U.; DEY, P. K.; AGARWAL, A.; BERA, B.; KOTAMREDDY, J. N. R.; KARMAKAR, P.; MITRA, A. Specialized metabolites contributing to colour and scent volatiles in Uvaria hamiltonii flowers. Natural Product Research, v. 0, n. 0, p. 1–4, 2019. Disponível em: . BARON, D.; AMARO, A. C. E.; CAMPOS, F. G.; FERREIRA, G. Leaf gas exchanges responses of atemoya scion grafted onto Annona rootstocks. Theoretical 32 and Experimental Plant Physiology, v. 30, n. 3, p. 203–213, 2018a. Disponível em: . BARON, D.; AMARO, A. C. E.; MACEDO, A. C.; BOARO, C. S. F.; FERREIRA, G. Physiological changes modulated by rootstocks in atemoya (Annona x atemoya Mabb.): gas exchange, growth and ion concentration. Brazilian Journal of Botany, v. 41, n. 1, p. 219–225, 14 mar. 2018b. Disponível em: . BARON, D.; FERREIRA, G.; BOARO, C. S. F.; RODRIGUES, J. D.; AMARO, A. C. E.; MISCHAN, M. M. The Effect of the Ionic Strength of Nutrient Solution on Gas Exchange, Ionic Concentration and Leaf Biomass of Annona emarginata (Schltdl.) H. Rainer Variety ‘Terra-Fria’ Seedlings. Journal of Plant Nutrition, v. 38, n. 12, p. 1944–1960, 2015. BATE, N. J.; ROTHSTEIN, S. J. C6-volatiles derived from the lipoxygenase pathway induce a subset of defense-related genes. The Plant Journal, v. 16, n. 5, p. 561–569, dez. 1998. Disponível em: . BATISTA, D. S.; DE CASTRO, K. M.; KOEHLER, A. D.; PORTO, B. N.; DA SILVA, A. R.; DE SOUZA, V. C.; TEIXEIRA, M. L.; DAS GRAÇAS CARDOSO, M.; DE OLIVEIRA SANTOS, M.; VICCINI, L. F.; OTONI, W. C. Elevated CO2 improves growth, modifies anatomy, and modulates essential oil qualitative production and gene expression in Lippia alba (Verbenaceae). Plant Cell, Tissue and Organ Culture, v. 128, n. 2, p. 357–368, 21 fev. 2017. Disponível em: . BAY, M.; SOUZA DE OLIVEIRA, J. V.; SALES JUNIOR, P. A.; FONSECA MURTA, S. M.; ROGÉRIO DOS SANTOS, A.; DOS SANTOS BASTOS, I.; PUCCINELLI ORLANDI, P.; TEIXEIRA DE SOUSA JUNIOR, P. In Vitro Trypanocidal and Antibacterial Activities of Essential Oils from Four Species of the Family Annonaceae. Chemistry and Biodiversity, 2019. BELL, E.; MULLET, J. E. Characterization of an Arabidopsis Lipoxygenase Gene Responsive to Methyl Jasmonate and Wounding. Plant Physiology, v. 103, n. 4, p. 1133–1137, 1 dez. 1993. Disponível em: . BETTIOL NETO, J. E.; PIO, R.; BUENO, S. C. S.; BASTOS, D. C.; SCARPARE FILHO, J. A. Enraizamento de estacas dos porta-enxertos Araticum-de- 33 Terra-Fria (Rollinia sp.) e Araticum-Mirim (Rollinia emarginata Schltdl.) para anonáceas. Ciência e Agrotecnologia, v. 30, n. 6, p. 1077–1082, 2006. BOYOM, F. F.; NGOUANA, V.; KEMGNE, E. A. M.; ZOLLO, P. H. A.; MENUT, C.; BESSIERE, J. M.; GUT, J.; ROSENTHAL, P. J. Antiplasmodial volatile extracts from Cleistopholis patens Engler & Diels and Uvariastrum pierreanum Engl. (Engl. & Diels) (Annonaceae) growing in Cameroon. Parasitology Research, v. 108, n. 5, p. 1211–1217, 2011. BRAGA, J. F.; FERREIRA, G.; PINHO, S. Z. de; BRAGA, L. F.; SOUSA, M. P. Germination of atemoya (annona cherimola mill. x a. squamosa L.) cv. gefner seeds subjected to treatments with plant growth regulators. International Journal of Science and Nature, v. 1, n. 2, p. 120–126, 2010. BROPHY, J.; GOLDSACK, R.; FORSTER, P. Essential oils from the leaves of some queensland annonaceae. Journal of Essential Oil Research, v. 16, n. 2, p. 95–100, 2004a. BROPHY, J. J.; GOLDSACK, R. J.; FORSTER, P. I. Leaf oils of the australian species of polyalthia (annonaceae). Journal of Essential Oil Research, v. 13, n. 1, p. 5–7, 2001. BROPHY, J. J.; GOLDSACK, R. J.; FORSTER, P. I. The leaf oils of the queensland species of melodorum (annonaceae). Journal of Essential Oil Research, v. 16, n. 5, p. 483–486, 2004b. BROPHY, J. J.; GOLDSACK, R. J.; HOOK, J. M.; FOOKES, C. J. R.; FORSTER, P. I. The Leaf Essential Oils of the Australian Species of Pseuduvaria (Annonaceae). Journal of Essential Oil Research, v. 16, n. 4, p. 362–366, jul. 2004. Disponível em: . CAMPOS, F. G. Annona emarginata (SCHLTDL.) H. RAINER ‘ARATICUM-DE- TERRA-FRIA’ CULTIVADA COM VARIAÇÃO DE NITROGÊNIO: PRODUTIVIDADE E PERFIL QUÍMICO DOS VOLÁTEIS FOLIARES. Dissertação, v. 1, 2015. CAMPOS, F. G.; BARON, D.; ORTIZ, M.; MARQUES, M.; FERREIRA, G.; BOARO, C. S. F. Characterization of the chemical composition of the essential oils from Annona emarginata. Fevereiro 2014, v. 36, p. 202–208, 2014. CAMPOS, F. G.; VIEIRA, M. A. R.; AMARO, A. C. E.; DELACRUZ- CHACÓN, I.; MARQUES, M. O. M.; FERREIRA, G.; BOARO, C. S. F. Nitrogen in 34 the defense system of Annona emarginata (Schltdl.) H. Rainer. PLOS ONE, v. 14, n. 6, p. e0217930, 6 jun. 2019a. Disponível em: . CAMPOS, F. G.; VIEIRA, M. A. R.; BARON, D.; MARQUES, M. O. M.; FERREIRA, G.; BOARO, C. S. F. Profile of Essential Oils From the Leaves of Annona Grafted. Journal of Agricultural Science, v. 11, n. 2, p. 210, 15 jan. 2019b. Disponível em: . CAMPOS, F. G.; VIEIRA, M. A. R.; SANTOS, A. A. Dos; JORGE, L. G.; MARQUES, M. O. M.; BOARO, C. S. F. Chemical Diversity of Volatiles From Parents, Rootstock and Atemoya Hybrid. Journal of Agricultural Science, v. 11, n. 4, p. 271, 15 mar. 2019c. Disponível em: . CAPPELLARI, L. D. R.; SANTORO, M. V.; SCHMIDT, A.; GERSHENZON, J.; BANCHIO, E. Improving Phenolic Total Content and Monoterpene in Mentha x piperita by Using Salicylic Acid or Methyl Jasmonate Combined with Rhizobacteria Inoculation. International Journal of Molecular Sciences, v. 21, n. 1, p. 50, 19 dez. 2020. Disponível em: . CARVALHO, D.; DE, ved U.; CRUZ, M. A. da; OSIPI, E. A. F.; COSSA, C. A.; COLOMBO, R. C.; SORACE, M. A. F. PLANT GROWTH REGULATORS ON ATEMOYA SEEDS GERMINATION. Nucleus, v. 15, n. 2, p. 457–462, 30 out. 2018. Disponível em: . CHAICHANA, N.; DHEERANUPATTANA, S. Effects of Methyl Jasmonate and Salicylic Acid on Alkaloid Production from in vitro Culture of Stemona sp. International Journal of Bioscience, Biochemistry and Bioinformatics, v. 2, n. 3, p. 146–150, 2012. CHANDLER, J. W. Auxin as compère in plant hormone crosstalk. Planta, v. 231, n. 1, p. 1–12, 2009. CHATROU, L. W.; ERKENS, R. H. J.; RICHARDSON, J. E.; SAUNDERS, R. M. K.; FAY, M. F. The natural history of Annonaceae. Botanical Journal of the Linnean Society, v. 169, n. 1, p. 1–4, maio 2012. Disponível em: . 35 CHAUDHARI, J. C.; YADAV, L.; VARU, D. K. Effect of plant growth regulators on quality of Custard apple (Annona squamosa L.) CV. Sindhan. International Journal of Chemical Studies, v. 5, n. 5Pt.O, p. 1036–1037, 2017. Disponível em: . CHAVAN, M. J.; SHINDE, D. B.; NIRMAL, S. A. Major volatile constituents of Annona squamosa L. bark. Natural Product Research, v. 20, n. 8, p. 754–757, 2006. CHEN, C.-Y.; WU, H.-M.; CHAO, W.-Y.; LEE, C.-H. Review on pharmacological activities of liriodenine. African Journal of Pharmacy and Pharmacology, v. 7, n. 18, p. 1067–1070, 2013. CHINNUSAMY, V.; GONG, Z.; ZHU, J.-K. Abscisic Acid-mediated Epigenetic Processes in Plant Development and Stress Responses. Journal of Integrative Plant Biology, v. 50, n. 10, p. 1187–1195, out. 2008. Disponível em: . COSTA, E. V.; DA CRUZ, P. E. O.; DE LOURENÇO, C. C.; DE SOUZA MORAES, V. R.; DE LIMA NOGUEIRA, P. C.; SALVADOR, M. J. Antioxidant and antimicrobial activities of aporphinoids and other alkaloids from the bark of Annona salzmannii A. DC. (Annonaceae). Natural Product Research, v. 27, n. 11, p. 1002– 1006, 2013a. COSTA, E. V.; DA SILVA, T. B.; MENEZES, L. R. A.; RIBEIRO, L. H. G.; GADELHA, F. R.; DE CARVALHO, J. E.; DE SOUZA, L. M. B.; DA SILVA, M. A. N.; SIQUEIRA, C. A. T.; SALVADOR, M. J. Biological activities of the essential oil from the leaves of Xylopia laevigata (Annonaceae). Journal of Essential Oil Research, v. 25, n. 3, p. 179–185, 2013b. COSTA, E. V.; DUTRA, L. M.; NOGUEIRA, P. C. D. L.; MORAES, V. R. D. S.; SALVADOR, M. J.; RIBEIRO, L. H. G.; GADELHA, F. R. Essential oil from the leaves of Annona vepretorum: Chemical composition and bioactivity. Natural Product Communications, v. 7, n. 2, p. 265–266, 2012. COSTA, E. V.; PINHEIRO, M. L. B.; DE SOUZA, A. D. L.; BARISON, A.; CAMPOS, F. R.; VALDEZ, R. H.; UEDA-NAKAMURA, T.; FILHO, B. P. D.; NAKAMURA, C. V. Trypanocidal activity of oxoaporphine and pyrimidine-β-carboline alkaloids from the branches of annona foetida mart. (annonaceae). Molecules, v. 16, n. 11, p. 9714–9720, 2011. 36 COSTA, E. V.; PINHEIRO, M. L. B.; SILVA, J. R. D. A.; MAIA, B. H. L. D. N. S.; DUARTE, M. C. T.; AMARAL, A. C. F.; MACHADO, G. M. D. C.; LEON, L. L. Antimicrobial and antileishmanial activity of essential oil from the leaves of Annona foetida (Annonaceae). Quimica Nova, v. 32, n. 1, p. 78–81, 2009. COSTA, E. V.; TEIXEIRA, S. D.; MARQUES, F. A.; DUARTE, M. C. T.; DELARMELINA, C.; PINHEIRO, M. L. B.; TRIGO, J. R.; SALES MAIA, B. H. L. N. Chemical composition and antimicrobial activity of the essential oils of the Amazon Guatteriopsis species. Phytochemistry, v. 69, n. 9, p. 1895–1899, 2008. DAI, D. N.; HOI, T. M.; THANG, T. D.; OGUNWANDE, I. A. The leaf essential oils of five Vietnamese Desmos species (annonaceae). Natural Product Communications, v. 7, n. 2, p. 231–234, 2012. DAI, D. N.; HUONG, L. T.; HUNG, N. H.; THANG, T. D.; OGUNWANDE, I. A. Chemical compositions of essential oils of selected medicinal plants from thùa thiên-hu province, vietnam. Journal of Herbs, Spices and Medicinal Plants, v. 20, n. 3, p. 269–281, 2014a. DAI, D. N.; HUONG, L. T.; THANG, T. D.; OGUNWANDE, I. A. Analysis of essential oil constituents of three Dasymaschalon species (Annonaceae) from VietnamNatural Product ResearchTaylor & Francis, , 2014b. . Disponível em: . DAI, D. N.; THANH, B. V; THANG, T. D.; OGUNWANDE, I. A. Identification of Volatile Constituents of the Stem bark and Fruits of Desmos cochinchinensis Lour. v. 1, n. 4, p. 20–23, 2014c. DE ALENCAR, D. C.; PINHEIRO, M. L. B.; PEREIRA, J. L. D. S.; DE CARVALHO, J. E.; CAMPOS, F. R.; SERAIN, A. F.; TIRICO, R. B.; HERNÁNDEZ- TASCO, A. J.; COSTA, E. V.; SALVADOR, M. J. Chemical composition of the essential oil from the leaves of Anaxagorea brevipes (Annonaceae) and evaluation of its bioactivity. Natural Product Research, v. 30, n. 9, p. 1088–1092, 2016. Disponível em: . DE COSTA, F.; YENDO, A. C. A.; FLECK, J. D.; GOSMANN, G.; FETT- NETO, A. G. Accumulation of a bioactive triterpene saponin fraction of Quillaja brasiliensis leaves is associated with abiotic and biotic stresses. Plant Physiology and Biochemistry, v. 66, p. 56–62, 2013. DE LA CRUZ, C. I.; GONZÁLEZ-ESQUINCA, A. R. Liriodenine alkaloid in Annona diversifolia during early development. Natural product research, v. 26, n. 37 2, p. 42–49, 2012. DE LA CRUZ, C. I.; GONZÁLEZ-ESQUINCA, A. R.; GUEVARA, F. P.; JÍMENEZ, G. L. F. Liriodenine, early antimicrobial defence in Annona diversifolia. Zeitschrift für Naturforschung, v. 66, n. Table I, p. 377–384, 2011a. DE LA CRUZ, C. I.; GONZÁLEZ, E. A. R.; GUEVARA, F. P.; JÍMENEZ, G. L. F. Liriodenine, early antimicrobial defence in Annona diversifolia. Zeitschrift für Naturforschung, v. 66, p. 377–384, 2011b. DE LA CRUZ CHACÓN, I.; GONZÁLEZ-ESQUINCA, A. R. Liriodenine alkaloid in Annona diversifolia during early development. Natural Product Research, v. 26, n. 1, p. 42–49, 2012. Disponível em: . DE LIMA, J. P. S.; PINHEIRO, M. L. B.; ANTONIO, A. M.; JOSÉ, J. L.; SANTOS, D. M. F.; BARISON, A.; SILVA-JARDIM, I.; COSTA, E. V. In Vitro Atileishmanial and Cytotoxic Activities of Annona mucosa (Annonaceae). Revista Virtual de Quimica, v. 4, n. 6, p. 692–702, 2012. DE SIQUEIRA, J. M.; MÜLLER, L.; CAROLLO, C. A.; SILVA GARCEZ, W.; DIAMANTINO BOAVENTURA, M. A.; NASCIMENTO, E. A. AROMADENDRANE SESQUITERPENOIDS FROM THE ESSENTIAL OIL OF LEAVES OF DUGUETIA GLABRIUSCULA - ANNONACEAE. Journal of the Chilean Chemical Society, v. 48, n. 4, dez. 2003. Disponível em: . DELANHOL, S. J.; MANTOAN, L. P. B.; AMARO, A. C. E.; FERREIRA, G. Gas exchange in Annona emarginata (SCHLTDL.) H. RAINER subjected to salt stress and application of plant growth regulator. Scientia Agraria Paranaensis, v. 17, n. 1, p. 67 70, 2018. DEMMIG-ADAMS, B.; ADAMS III, W. W.; BARKER, D. H.; LOGAN, B. A.; BOWLING, D. R.; VERHOEVEN, A. S. Using chlorophyll fluorescence to assess the fraction of absorbed light allocated to thermal dissipation of excess excitation. Physiologia Plantarum, v. 98, n. 2, p. 253–264, 9 out. 2008. Disponível em: . DHEWARE, R. M.; JADHAV, A. R.; THORAT, U. K. Influence of Growth Regulators on Quality and Fruit Attributes of Custard Apple (Annona squamosa L.) Cv. Balanagar. International Journal of Economic Plants, v. 5, n. 3, p. 151–153, 2018. 38 DI, D. W.; ZHANG, C.; LUO, P.; AN, C. W.; GUO, G. Q. The biosynthesis of auxin: how many paths truly lead to IAA? Plant Growth Regulation, v. 78, n. 3, p. 275–285, 2016. DOBRITZSCH, S.; WEYHE, M.; SCHUBERT, R.; DINDAS, J.; HAUSE, G.; KOPKA, J.; HAUSE, B. Dissection of jasmonate functions in tomato stamen development by transcriptome and metabolome analyses. BMC Biology, v. 13, n. 1, p. 28, 2015. Disponível em: . DUDAREVA, N.; KLEMPIEN, A.; MUHLEMANN, J. K.; KAPLAN, I. Biosynthesis, function and metabolic engineering of plant volatile organic compounds. New Phytologist, v. 198, n. 1, p. 16–32, abr. 2013. Disponível em: . EGYDIO-BRANDÃO, A.; NOVAES, P.; SANTOS, D. Alkaloids from Annona: Review from 2005 To 2017. JSM Biochem Mol Biol, v. 4, n. 3, p. 1031, 2017. EL-KAMALI, H. H.; ADAM, H. O. Aromatic plants from the Sudan: Part II. Chemical composition of the essential oil of Xylopia aethiopica (Dunal)A.rich. - existence of chemotype species. Advances in Natural and Applied Sciences, v. 3, n. 2, p. 166–169, 2009. EL-SAYED, M.; VERPOORTE, R. Growth, metabolic profiling and enzymes activities of Catharanthus roseus seedlings treated with plant growth regulators. Plant Growth Regulation, v. 44, n. 1, p. 53–58, 2004. ELHAWARY, S. S.; EL TANTAWY, M. E.; RABEH, M. a.; FAWAZ, N. E. DNA Fingerprinting , Chemical Composition , Antitumor and Antimicrobial Activities of the Essential Oils and Extractives of four Annona Species from Egypt. Journal of Natural Sciences Research, v. 3, n. 13, p. 59–69, 2013. ERB, M.; MELDAU, S.; HOWE, G. A. Role of phytohormones in insect- specific plant reactions. Trends in Plant Science, v. 17, n. 5, p. 250–259, maio 2012. Disponível em: . FACCHINI, P. J.; HUBER-ALLANACH, K. L.; TARI, L. W. Plant aromatic L-amino acid decarboxylases: Evolution, biochemistry, regulation, and metabolic engineering applications. Phytochemistry, v. 54, n. 2, p. 121–138, 2000. FAGAN, E. B.; ONO, E. O.; RODRIGUES, J. D.; CHALFUNJÚNIO, A.; NETO, D. D. Fisiologia Vegetal: Reguladores Vegetais. [s.l: s.n.] FARAG, M. A. Chemical composition and biological activities of Asimina 39 triloba leaf essential oil. Pharmaceutical Biology, v. 47, n. 10, p. 982–986, 2009. FERRAZ, R. P. C.; CARDOSO, G. M. B.; DA SILVA, T. B.; FONTES, J. E. do N.; PRATA, A. P. do N.; CARVALHO, A. A.; MORAES, M. O.; PESSOA, C.; COSTA, E. V.; BEZERRA, D. P. Antitumour properties of the leaf essential oil of Xylopia frutescens Aubl. (Annonaceae). Food chemistry, v. 141, n. 1, p. 196–200, 2013. Disponível em: . FERREIRA, A. K. R.; LOURENÇO, F. R.; YOUNG, M. C. M.; LIMA, M. E. L.; CORDEIRO, I.; SUFFREDINI, I. B.; LOPES, P. S.; MORENO, P. R. H. Chemical composition and biological activities of Guatteria elliptica R. E. Fries (Annonaceae) essential oils. Journal of Essential Oil Research, v. 30, n. 1, p. 69–76, 2018. Disponível em: . FERREIRA, G. REGULADORES VEGETAIS NA SUPERAÇÃO DA DORMÊNCIA, BALANÇO HORMONAL E DEGRADAÇÃO DE RESERVAS EM SEMENTES DE Annona diversifolia SAFF. E A. purpurea MOC. & SESSÉ EX DUNAL (ANNONACEAE). p. 116, 2011. Disponível em: . FOURNIER, G.; LEBOEUF, M.; CAVÉ, A. Annonaceae essential oils: A review. Journal of Essential Oil Research, v. 11, n. 2, p. 131–142, 1999. Disponível em: . FRICK, S.; KUTCHAN, T. M. Molecular cloning and functional expression ofO-methyltransferases common to isoquinoline alkaloid and phenylpropanoid biosynthesis. The Plant Journal, v. 17, n. 4, p. 329–339, 1999. Disponível em: . GARG, S. N.; GUPTA, D. Composition of the leaf oil of annona squamosa L. From the north indian plains. Journal of Essential Oil Research, v. 17, n. 3, p. 257– 258, 2005. GBOLADE, A. A.; ARCORACI, T.; D’ARRIGO, M.; OLORUNMOLA, F. O.; BIONDI, D. M.; RUBERTO, G. Essential oils of Dennettia tripetala Bak. f. stem bark and leaf - Constituents and biological activities. Natural Product Communications, v. 3, n. 11, p. 1925–1930, 2008. GHANI, S. A.; NOR, A. M. A.; MAILINA, J. M. M.; SAIFUL, A. J.; MAZURAH, M. I.; MOHD, F. Z. P. Chemical compositions and antimicrobial activity of twig essential oils from three Xylopia (Annonaceae) species. African Journal of 40 Biotechnology, v. 15, n. 10, p. 356–362, 2016. GODDIJN, O. J. M.; DE KAM, R. J.; ZANETTI, A.; SCHILPEROORT, R. A.; HOGE, J. H. C. Auxin rapidly down-regulates transcription of the tryptophan decarboxylase gene from Catharanthus roseus. Plant Molecular Biology, v. 18, n. 6, p. 1113–1120, 1992. GONÇALVES, S.; ROMANO, A. In vitro culture of lavenders (Lavandula spp.) and the production of secondary metabolites. Biotechnology Advances, v. 31, n. 2, p. 166–174, mar. 2013. Disponível em: . GONZÁLEZ-ESQUINCA, A. R.; DE-LA-CRUZ-CHACÓN, I.; CASTRO- MORENO, M.; OROZCO-CASTILLO, J. A.; RILEY- SALDAÑA, C. A. Alkaloids and acetogenins in Annonaceae development: biological considerations. Revista Brasileira de Fruticultura, v. 36, n. spe1, p. 01–16, 2014. Disponível em: . GORNI, P. H.; BROZULATO, M. de O.; LOURENÇÃO, R. da S.; KONRAD, E. C. G. Increased biomass and salicylic acid elicitor activity in fennel (Foeniculum vulgare Miller). Brazilian Journal of Food Technology, v. 20, n. 0, p. 1– 7, 2017. Disponível em: . GORNI, P. H.; PACHECO, A. C. Growth promotion and elicitor activity of salicylic acid in Achillea millefolium L. African Journal of Biotechnology, v. 15, n. 16, p. 657–665, 20 abr. 2016. Disponível em: . GRIMES, H. D.; KOETJE, D. S.; FRANCESCHI, V. R. Expression, Activity, and Cellular Accumulation of Methyl Jasmonate-Responsive Lipoxygenase in Soybean Seedlings. Plant Physiology, v. 100, n. 1, p. 433–443, 1 set. 1992. Disponível em: . GUO, M.; FENG, J.; ZHANG, P.; JIA, L.; CHEN, K. Postharvest treatment with trans-2-hexenal induced resistance against Botrytis cinerea in tomato fruit. Australasian Plant Pathology, v. 44, n. 1, p. 121–128, 19 jan. 2015. Disponível em: . GYESI, J. N.; OPOKU, R.; BORQUAYE, L. S. Chemical Composition, 41 Total Phenolic Content, and Antioxidant Activities of the Essential Oils of the Leaves and Fruit Pulp of Annona muricata L. (Soursop) from Ghana. Biochemistry Research International, v. 2019, 2019. HARKES, P. A. A.; KRIJBOLDER, L.; LIBBENGA, K. R.; WIJNSMA, R.; NSENGIYAREMGE, T.; VERPOORTE, R. Influence of various media constituents on the growth of Cinchona ledgeriana tissue cultures and the production of alkaloids and anthraquinones therein. Plant Cell, Tissue and Organ Culture, v. 4, n. 3, p. 199– 214, 1985. HAYAT, S.; ALI, B.; AHMAD, A. Salicylic Acid: Biosynthesis, Metabolism and Physiological Role in Plants. In: Salicylic Acid: A Plant Hormone. Dordrecht: Springer Netherlands, 2007. p. 1–14. HEDDEN, P.; THOMAS, S. G. Gibberellin biosynthesis and its regulation. Biochemical Journal, v. 444, n. 1, p. 11–25, 2012. Disponível em: . HERMS, D. A.; MATTSON, W. J. The Dilemma of Plants: To Grow or Defend. Source: The Quarterly Review of Biology, v. 67, n. 3, p. 283–335, 1992. Disponível em: . HÖFERL, M.; DAI, D. N.; THANG, T. D.; JIROVETZ, L.; SCHMIDT, E. Leaf essential oils of six Vietnamese species of Fissistigma (Annonaceae). Natural Product Communications, v. 8, n. 5, p. 663–665, 2013. HUMEIRAH, A. G. S.; NOR AZAH, M. A.; MASTURA, M.; MAILINA, J.; SAIFUL, J. A.; MUHAJIR, H.; PUAD, A. M. Chemical constituents and antimicrobial activity of Goniothalamus macrophyllus (Annonaceae) from Pasoh Forest Reserve, Malaysia. African Journal of Biotechnology, v. 9, n. 34, p. 5511–5515, 2010. HUNG, N.; DAI, D.; THAI, T.; THANG, T.; OGUNWANDE, I. Essential Oil from the Fruits of Fissistigma bracteolatum and Fissistigma maclurei. Chemical Science International Journal, v. 17, n. 3, p. 1–7, 2016. HUNG, N. H.; DAI, D. N.; DUNG, D. M.; GIANG, T. T. B.; THANG, T. D.; OGUNWANDE, I. A. Chemical Composition of Essential Oils of Artabotrys petelotii Merr.,Artabotrys intermedius Hassk., and Artabotrys harmandii Finet & Gagnep. (Annonaceae) from Vietnam. Journal of Essential Oil-Bearing Plants, v. 17, n. 6, p. 1105–1111, 2014. HUOT, B.; YAO, J.; MONTGOMERY, B. L.; HE, S. Y. Growth–Defense 42 Tradeoffs in Plants: A Balancing Act to Optimize Fitness. Molecular Plant, v. 7, n. 8, p. 1267–1287, ago. 2014. Disponível em: . ITO, R. K.; ITO, R. K.; CORDEIRO, I.; LIMA, M. E. L.; MORENO, P. R. H. Chemical composition and antimicrobial activity of the essential oil from rollinia sericea (R.E.Fr.) R.E.Fr. (Annonaceae) Leaves. Journal of Essential Oil Research, v. 22, n. 5, p. 419–421, 2010. JAMWAL, K.; BHATTACHARYA, S.; PURI, S. Plant growth regulator mediated consequences of secondary metabolites in medicinal plants. Journal of Applied Research on Medicinal and Aromatic Plants, v. 9, n. June 2017, p. 26–38, 2018. Disponível em: . JOSHI, G.; SHUKLA, A.; SHUKLA, A. Synergistic response of auxin and ethylene on physiology of Jatropha curcas L. Brazilian Journal of Plant Physiology, v. 23, n. 1, p. 66–77, 2011. Disponível em: . JUNG, S. Effect of chlorophyll reduction in Arabidopsis thaliana by methyl jasmonate or norflurazon on antioxidant systems. Plant Physiology and Biochemistry, v. 42, n. 3, p. 225–231, mar. 2004. Disponível em: . KARIOTI, A.; HADJIPAVLOU-LITINA, D.; MENSAH, M. L. K.; FLEISCHER, T. C.; SKALTSA, H. Composition and antioxidant activity of the essential oils of Xylopia aethiopica (Dun) A. Rich. (Annonaceae) leaves, stem bark, root bark, and fresh and dried fruits, growing in Ghana. Journal of Agricultural and Food Chemistry, v. 52, n. 26, p. 8094–8098, 2004. KD, M.; UM, N.; RI, N.; PM, C. Effect of plant growth regulators on flowering , fruit set and yield of custard apple ( Annona squamosa L .). International Journal of Chemical Studies, v. 6, n. 4, p. 2381–2384, 2018. KHALIL, N.; FEKRY, M.; BISHR, M.; EL-ZALABANI, S.; SALAMA, O. Foliar spraying of salicylic acid induced accumulation of phenolics, increased radical scavenging activity and modified the composition of the essential oil of water stressed Thymus vulgaris L. Plant Physiology and Biochemistry, v. 123, n. 2018, p. 65–74, 2018. Disponível em: . KOBA, K.; SANDA, K.; RAYNAUD, C.; GUYON, C.; CHAUMONT, J. P.; NICOD, L. Chemical composition and in vitro cytotoxic activity of xylopia aethiopica (dun) a. Rich. (annonaceae) fruit essential oil from togo. Journal of 43 Essential Oil Research, v. 20, n. 4, p. 354–357, 2008. KOORNNEEF, A.; PIETERSE, C. M. J. Cross Talk in Defense Signaling: Figure 1. Plant Physiology, v. 146, n. 3, p. 839–844, mar. 2008. Disponível em: . KOSSOUOH, C.; MOUDACHIROU, M.; ADJAKIDJE, V.; CHALCHAT, J. C.; FIGUÉRÉDO, G. Essential oil chemical composition of annona muricata l. leaves from Benin. Journal of Essential Oil Research, v. 19, n. 4, p. 307–309, 2007. KUTCHAN, T. M.; GERSHENZON, J.; MOLLER, B. .; DAVID, R.; GANG, D. R. Natural Products. In: BUCHANAN, B. B.; GRUISSEM, W.; GONES, R. . (Ed.). Biochemistry and Molecular Biology of Plants. 2. ed. Hoboken, New Jersey: Wiley, 2015. p. 1132–1221. LAGO, J. H. G.; MOREIRA, I. C.; TANIZAKI, T. M.; MORENO, P. R. H.; ROQUE, N. F.; LIMBERGER, R. P.; APEL, M. A.; HENRIQUES, A. T. Mono and sesquiterpenes from the leaf essential oil of xylopia brasiliensis spreng. Annonaceae. Journal of Essential Oil Research, v. 15, n. 6, p. 406–407, 2003. LEBOEUF, M.; CAVÉ, A.; BHAUMIK, P. K.; MUKHERJEE, B.; MUKHERJEE, R. The phytochemistry of the annonaceae. Phytochemistry, v. 21, n. 12, p. 2783–2813, 1982. LI, H.-T.; WU, H.-M.; CHEN, H.-L.; LIU, C.-M.; CHEN, C.-Y. The Pharmacological Activities of (−)-Anonaine. Molecules, v. 18, n. 7, p. 8257–8263, 12 jul. 2013. Disponível em: . LIMA, L. A. R. S.; ALVES, T. M. A.; ZANI, C. L.; PIMENTA, L. P. S.; BOAVENTURA, M. A. D. Antioxidant and cytotoxic potential of fatty acid methyl esters from the seeds of Annona cornifolia A. St.-Hil. (Annonaceae). Food Research International, v. 48, n. 2, p. 873–875, 2012. Disponível em: . LJUNG, K. Auxin metabolism and homeostasis during plant development. Development, v. 140, n. 5, p. 943–950, 2013. Disponível em: . LOPES, J. de C.; MELLO-SILVA, R. Diversidade e caracterização das Annonaceae do Brasil. Revista Brasileira de Fruticultura, v. 36, n. spe1, p. 125–131, 2014. Disponível em: . LÚCIO, A. S. S. C.; ALMEIDA, J. R. G. da S.; DA-CUNHA, E. V. L.; 44 TAVARES, J. F.; BARBOSA FILHO, J. M. Alkaloids of the Annonaceae: Occurrence and a Compilation of Their Biological Activities. In: Alkaloids: Chemistry and Biology. [s.l: s.n.]74p. 233–409. MAAS, P. J. M.; KAMER, H. M. De; JUNIKKA, L.; MELLO-SILVA, R. De; RAINER, H. Annonnaceae from Central-eastern Brazil. Rodriguésia, v. 52, n. 80, p. 65–98, 2001. MAEDA, H.; DUDAREVA, N. The Shikimate Pathway and Aromatic Amino Acid Biosynthesis in Plants. Annual Review of Plant Biology, v. 63, n. 1, p. 73–105, 2012. Disponível em: . MAIA, J. G. S.; ANDRADE, E. H. A.; CARREIRA, L. M. M.; OLIVEIRA, J. Essential oil composition from duguetia species (annonaceae). Journal of Essential Oil Research, v. 18, n. 1, p. 60–63, 2006. MAIA, J. G. S.; ANDRADE, E. H. A.; CARREIRA, L. M. M.; OLIVEIRA, J.; ARAÚJO, J. S. Essential oils of the Amazon Guatteria and Guatteriopsis species. Flavour and Fragrance Journal, v. 20, n. 5, p. 478–480, 2005a. MAIA, J. G. S.; ANDRADE, E. H. A.; DA SILVA, A. C. M.; OLIVEIRA, J.; CARREIRA, L. M. M.; ARAÚJO, J. S. Leaf volatile oils from four Brazilian Xylopia species. Flavour and Fragrance Journal, v. 20, n. 5, p. 474–477, 2005b. MAKABE, H.; KONNO, H.; MIYOSHI, H. Current Topics of Organic and Biological Chemistry of Annonaceous Acetogenins and their Synthetic Mimics. Current Drug Discovery Technologies, v. 5, n. 3, p. 213–229, 1 set. 2008. Disponível em: . MANTOAN, L. P. B.; ROLIM DE ALMEIDA, L. F.; MACEDO, A. C.; FERREIRA, G.; BOARO, C. S. F. Photosynthetic adjustment after rehydration in Annona emarginata. Acta Physiologiae Plantarum, v. 38, n. 6, p. 157, 30 jun. 2016. Disponível em: . MEMELINK, J.; VERPOORTE, R.; KIJNE, J. W. ORCAnization of jasmonate-responsive gene expression in alkaloid metabolism. Trends in Plant Science, v. 6, n. 5, p. 212–219, 2001. MIZOBUTSI, G. P.; SANTOS, B. H. C. dos; NIETSCHE, S.; SANTOS, R. C. dos; SOBRAL, R. R. S.; PEREIRA, M. C. T.; MENDES, D. S. Gibberellic acid induces parthenocarpy and increases fruit size in the ‘Gefner’ custard apple (Annona 45 cherimola x Annona squamosa). Australian Journal of Crop Science, v. 10, n. 3, p. 314–321, 2016. MOSTAFA, G. G.; ABOU ALHAM, M. F. Effect of Gibberellic Acid and Indole 3-acetic Acid on Improving Growth and Accumulation of Phytochemical Composition in Balanites aegyptiaca Plants. American Journal of Plant Physiology, v. 6, n. 1, p. 36–43, 1 jan. 2011. Disponível em: . MOTA FILHO, V. J. G.; PEREIRA, M. C. T.; NIETSCHE, S.; GUIMARÃES, J. F. R.; MOREIRA, G. B. R.; FERNANDES, T. P. Uso de fitorreguladores no desenvolvimento de frutos na atemoieira (Annona cherimola x A. squamosa cv. Gefner). Revista Ceres, v. 59, n. 5, p. 636–645, 2012. MOTALLEBI, P.; NIKNAM, V.; EBRAHIMZADEH, H.; HASHEMI, M.; ENFERADI, S. T. Exogenous Methyl Jasmonate Treatment Induces Defense Response Against Fusarium culmorum in Wheat Seedlings. Journal of Plant Growth Regulation, v. 36, n. 1, p. 71–82, 11 mar. 2017. Disponível em: . MURCIA, G.; FONTANA, A.; PONTIN, M.; BARALDI, R.; BERTAZZA, G.; PICCOLI, P. N. ABA and GA3 regulate the synthesis of primary and secondary metabolites related to alleviation from biotic and abiotic stresses in grapevine. Phytochemistry, v. 135, p. 34–52, mar. 2017. Disponível em: . MUTHULAKSHMI, S.; PANDIYARAJAN, V. Influence of IAA on the vincristine content of Catharanthus roseus ( L ). G . Don . Asian Journal of Plant Science and Research, v. 3, n. 4, p. 81–87, 2013. NASCIMENTO, M. N. G. do; JUNQUEIRA, J. G. M.; TEREZAN, A. P.; PRISCILA SEVERINO, R.; DE SOUZA SILVA, T.; MARTINS, C. H. G.; SEVERINO, V. G. P. Chemical Composition and Antimicrobial Activity of Essential Oils from Xylopia aromatica (Annonaceae) Flowers and Leaves. Revista Virtual de Química, v. 10, n. 5, p. 1578–1590, 2018. Disponível em: . NKOUNKOU-LOUMPANGOU, C.; GOUOLLALY, T.; MAHMOUT, Y.; ELOUMA, N.; OUAMBA, J.; CHALCHAT, J.; FIGUÉRÉDO, G. African journal of biotechnology. African Journal of Biotechnology, v. 9, n. 6, p. 887–891, 2002. Disponível em: . 46 NORMANLY, J. Approaching cellular and molecular resolution of auxin biosynthesis and metabolism. Cold Spring Harbor perspectives in biology, v. 2, n. 1, p. 1–17, 2010. OGUNBINU, A. O.; OGUNWANDE, I. A.; ESSIEN, E.; CIONI, P. L.; FLAMINI, G. Sesquiterpenes-rich essential oils of polyalthia longifolia Thw. (annonaceae) from Nigeria. Journal of Essential Oil Research, v. 19, n. 5, p. 419–421, 2007. OGUNWANDE, I. A.; EKUNDAYO, O.; KASALI, A. A. Essential Oil of Annona reticulata L. Leaves from Nigeria. Journal of Essential Oil Research, v. 18, n. 4, p. 374–376, 2006. OGUNWANDE, I. A.; OLAWORE, N. O.; ADELEKE, K. A. Contribution to the study of essential oil of xylopia aethiopica (dunal) a. rich: Isolation and characterization of Zerumbone. Journal of Essential Oil-Bearing Plants, v. 8, n. 2, p. 159–164, 2005. OLIANI, J.; SIQUEIRA, C. A. T.; SARTORATTO, A.; QUEIROGA, C. L.; MORENO, P. R. H.; REIMÃO, J. Q. R.; TEMPONE, A. G.; DIAZ, I. E. C.; FISCHER, D. C. H. Chemical composition and in vitro antiprotozoal activity of the volatile oil from leaves of annona crassiflora mart. (Annonaceae). Pharmacologyonline, v. 3, n. January 2014, p. 8–15, 2013. OLIVOTO, T.; NARDINO, M.; CARVALHO, I. R.; FOLLMANN, D. N.; SZARESKI, V. J.; FERRARI, M.; PELEGRIN, A. J. de; SOUZA, V. Q. de. Plant secondary metabolites and its dynamical systems of induction in response to environmental factors: A review. African Journal of Agricultural Research, v. 12, n. 2, p. 71–84, 2017. Disponível em: . OLONISAKIN, A.; ABUGAN, A. V.; AKINNIFESI, T. A.; KOLAWOLE, B. O. Terpenoid constituents, insecticidal and antimicrobial activities of Xylopia aethiopica fruits found in Ondo State, Nigeria. J. Chem Soc. Nigeria, v. 43, n. 1, p. 126–133, 9 ago. 2018. Disponível em: . OWOLABI, M. S.; OGUNDAJO, A. L.; DOSOKY, N. S.; SETZER, W. N. 47 The Cytotoxic Activity of Annona muricata Leaf Oil from Badagary , Nigeria. American Journal of Essential Oil and Natural Product, v. 1, n. 1, p. 1–3, 2013. PALAZZO, M. C.; WRIGHT, H. L.; AGIUS, B. R.; WRIGHT, B. S.; MORIARITY, D. M.; HABER, W. A.; SETZER, W. N. Chemical Compositions and Biological Activities of Leaf Essential Oils of Twelve Species of Piper from Monteverde, Costa Rica. Natural Product Communications, v. 3, n. 3, p. 153–160, ago. 2009. Disponível em: . PARMOON, G.; EBADI, A.; JAHANBAKHSH, S.; HASHEMI, M.; MOOSAVI, S. A. Effect of Exogenous Application of Several Plant Growth Regulators on Photosynthetic Pigments of Fennel Plants. Notulae Scientia Biologicae, v. 10, n. 4, p. 508–515, 2018. PASQUALI, G.; GODDIJN, O. J. M.; DE WAAL, A.; VERPOORTE, R.; SCHILPEROORT, R. A.; HOGE, J. H. C.; MEMELINK, J. Coordinated regulation of two indole alkaloid biosynthetic genes from Catharanthus roseus by auxin and elicitors. Plant Molecular Biology, v. 18, n. 6, p. 1121–1131, 1992. PEDRALI, A.; ROBUSTELLI DELLA CUNA, F. S.; GRISOLI, P.; CORTI, M.; BRUSOTTI, G. Chemical composition and antimicrobial activity of the essential oil from the bark of xylopia hypolampra. Natural Product Communications, v. 14, n. 6, 2019. PICHERSKY, E.; LEWINSOHN, E. Convergent Evolution in Plant Specialized Metabolism. Annual Review of Plant Biology, v. 62, n. 1, p. 549–566, 2011. Disponível em: . PIETERSE, C. M. J.; VAN DER DOES, D.; ZAMIOUDIS, C.; LEON- REYES, A.; VAN WEES, S. C. M. Hormonal Modulation of Plant Immunity. Annual Review of Cell and Developmental Biology, v. 28, n. 1, p. 489–521, 10 nov. 2012. Disponível em: . PINO, J. A. Volatile components of cuban annona fruits. Journal of Essential Oil Research, v. 12, n. 5, p. 613–616, 2000a. PINO, J. A. Volatile components of rollinia mucosa (Jacq.) Baill. Journal of Essential Oil Research, v. 12, n. 1, p. 97–98, 2000b. PINO, J. A.; AGÜERO, J.; MARBOT, R. Volatile components of soursop 48 (Annona muricata L.). Journal of Essential Oil Research, v. 13, n. 2, p. 140–141, 2001. PINO, J. A.; MARBOT, R.; AGÜERO, J. Volatile components of baga (Annona glabra L.) fruit. Journal of Essential Oil Research, v. 14, n. 4, p. 252–253, 2002. PRINS, C. L.; VIEIRA, I. J. C.; FREITAS, S. P. Growth regulators and ess