FLÁVIA REGINA BUENO 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

ANÁLISE FILOGENÉTICA COMPORTAMENTAL: O caso  
 dos mustelídeos  

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

ASSIS  
2014 



FLÁVIA REGINA BUENO 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

ANÁLISE FILOGENÉTICA COMPORTAMENTAL: O caso  
 dos mustelídeos 

 
 
 
 
 

Dissertação apresentada à Faculdade 
de Ciências e Letras de Assis – UNESP 
– Universidade Estadual Paulista para a 
obtenção do título de Mestra em 
Biociências (Área de Conhecimento: 
Caracterização e Aplicação da 
Diversidade Biológica) 
 
 
Orientador: Prof. Dr. Carlos C. Alberts 
 

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

ASSIS 
2014 



 

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

                Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)                  
Biblioteca do Instituto Educacional de Assis –  I E D A  

 
 
Bueno, Flávia Regina 

B928a      Análise filogenética comportamental: o caso dos mustelídeos / 
Flávia Regina Bueno. Assis, 2014 

69 f. il.   
 

Dissertação de Mestrado –  Faculdade de  Ciências e  Letras de 
  Assis –  Universidade Estadual Paulista. 

Orientador: Dr. Carlos C. Alberts 
 
1. Ordem Carnivora. 2. Filogenia. 3.Citocromo b. 4. Caniforme. 

5. Autolimpeza. I. Título. 
   

 
CDD 599.744 47  



 



  

 

 

AGRADECIMENTOS 
 
 

Agradeço ao meu orientador, Prof. Dr. Carlos Alberts, pela dedicação, 

amizade e ensinamentos durante o Mestrado, e, sobretudo pelaconfiança no meu 

trabalho. 

Aos docentes Prof. Dr. Sérgio Nascimento Stampar e Profa. Dra. Renata 

Giassi Udulutsch pela participação em minha banca de qualificação. Suas sugestões 

foram muito importantes para o desenvolvimento de minha Dissertação. Agradeço 

também ao professor Sérgio por toda a ajuda com as análises moleculares, bem 

como sua participação na minha banca de defesa. 

Agradeço ao Prof. Dr. Gelson Genaro por ter aceitado participar da minha 

banca de defesa. Seus comentários e sugestões foram muito valiosos. 

Meus sinceros agradecimentos a todos os funcionários, sem nenhuma 

exceção, das instituições que visitei (não irei colocar nomes por medo de me 

esquecer de alguém)...obrigada por terem me recebido tão bem! Todos os biólogos, 

veterinários, tratadores e demais funcionários contribuíram de alguma forma para 

que as filmagens dos animais pudessem ser realizadas; seja conseguindo algum 

equipamento, me explicando sobre a rotina e comportamento dos animais, me 

ajudando a conseguir lugar nos alojamentos, ou até mesmo por todas as conversas 

descontraídas que tivemos. Aprendi muito com todos. 

Agradeço aos meus pais, Lourdes e Jurandir, e demais familiares pelos 

diferentes tipos de apoio e por sempre acreditarem em mim. 

Ao meu primo, João, que me acolheu tão bem em sua casa durante minha ida 

ao Rio de Janeiro. 

À minha grande amiga Héllen, companheira de longa data, por toda a 

amizade e por sempre me apoiar e torcer por mim. 



  

 

 

Aos colegas do programa de pós-graduação, em especial a Jonathan, Érika, 

Yara e Vanessa, com os quais desenvolvi uma amizade sincera (dessas que não se 

encontram em qualquer lugar, rs)...obrigada por todo companheirismo, dedicação, 

ajuda nos momentos difíceis, e é claro que por todas as risadas que demos juntos! 

À minha querida amiga Mariana, que foi a primeira pessoa que conheci e fiz 

amizade em Assis. Obrigada por tudo, por sempre me ouvir e compartilhar comigo 

as alegrias, frustrações e experiências com nossos gatos. Espero que nossa 

amizade perdure por muitos anos. 

À minha amiga Iara, que faz nossas aulas de inglês ficarem mais divertidas! 

Obrigada por toda a amizade e por compartilhar comigo o amor pelos gatinhos. 

A todos os professores e demais funcionários do programa de pós-graduação 

em Biociências da UNESP de Assis pelo aprendizado e dedicação. 

À Pró-Reitoria de Pós-Graduação da UNESP (PROPG) pelo auxílio financeiro 

concedido para as viagens de campo. 

 

 

A todos os animais que filmei durante a pesquisa. Desenvolvi um carinho 

especial por todos eles! 

 

 

Muito obrigada. 

 
 
 
 
 
 
 
 



  

 

 

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

 

“Existem muitas hipóteses em ciência que estão erradas. Isso é perfeitamente aceitável, elas são a 

abertura para achar as que estão certas”. (Carl Sagan) 



  

 

 

BUENO, Flávia Regina. Análise Filogenética Comportamental: O Caso dos 
Mustelídeos. 2014. 69f. Dissertação. (Mestrado em Biociências). – Faculdade de 
Ciências e Letras, Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Assis, 
2014.  
 

 

 

RESUMO 

 

As relações evolutivas da Ordem Carnivora são extensivamente estudadas e 

contraditórias, principalmente entre os caniformes. Embora as filogenias baseadas 

em dados moleculares tenham feito uma contribuição importante, elas também 

podem ser comparadas a reconstruções usando outros tipos de caracteres, como 

comportamentais. O comportamento vem conquistando espaço no cenário da 

biologia evolutiva, e entre os comportamentos exibidos pelos animais, a autolimpeza 

se apresenta como uma boa fonte de caracteres filogenéticos. Este estudo teve 

como objetivo reconstruir uma filogenia das principais Famílias de carnívoros 

caniformes usando o comportamento de autolimpeza como caractere. Foi criada 

uma reconstrução filogenética por meio de caracteres moleculares como forma de 

comparação e evidência adicional. Nas análises comportamentais, excetuando-se os 

representantes dos grupos externos, uma grande politomia é o resultado para os 

demais terminais analisados. Os terminais dentro dessa politomia, no entanto, 

apresentam algumas relações interessantes e com grande sustentação em 

verificações de bootstrap e jackknife. Os resultados com dados moleculares, nos 

quais foram empregados setores específicos do gene citocromo b mostraram uma 

filogenia clássica da Subordem, exceto no que diz respeito à posição do 

representante da Família Canidae, mas com baixo suporte em verificação bootstrap 

em alguns ramos, exceto no que diz respeito à posição do representante da Família 



  

 

 

Canidae. A rápida radiação adaptativa, bem como especiação recente e grande 

diversidade ecológica dos grupos do estudo representam dificuldades ao se tentar 

estabelecer o exato relacionamento entre as espécies, independente dos dados 

biológicos utilizados para reconstrução filogenética. 

 

Palavras-chaves: Carnivora, filogenia, comportamento, autolimpeza, citocromo b. 

 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 
 
 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



  

 

 

BUENO, Flávia Regina. Behavioral phylogenetic analyses: The Case of 
Mustelids. 2014. 69p. Dissertation. (Master‟s degree in Biosciences). – Languages 
and Sciences College, São Paulo State University (UNESP), Assis, 2014. 
 

 

 

 

ABSTRACT 

 

The evolutionary relationships inside the Order Carnivora are extensively 

studied and sometimes contradictory, especially among caniforms. Although 

phylogenies based on molecular data have made a significant contribution, they can 

also be compared to reconstructions using other types of characters, such as the 

behavioral ones. Behavior has aided space on the current state of evolutionary 

biology, and among the various possible behaviors exhibited by animals, grooming is 

a very good source of phylogenetic characters. Grooming has stereotyped patterns 

and it has been shown that differences in patterns of grooming are observable 

between closely related species, which makes it a good source of phylogenetic 

characters. Thus this study aimed to reconstruct a phylogeny of the major families of 

caniforms carnivores using the grooming behavior as character. A molecular 

phylogenetic reconstruction was created for comparison and also as further 

evidence. In the behavioral reconstruction, except for the representatives of the 

external groups, it resulted a large polytomy. Terminals within this polytomy, 

however, present some interesting and highly bootstrap and jackknife supported 

associations. The results with molecular data, in which specific sectors of the 

cytochrome b gene were employed, showed a classical phylogeny of the suborder, 

except for the position of the Canidae‟s representative, but with low bootstrap support 

in most branches. Rapid adaptive radiation, recent speciation and great ecological 



  

 

 

diversity of the studied group turn difficult to establish the exact relationship between 

the terminals, independent of the biological data used. 

 

Keywords: Carnivora, phylogeny, behavior, grooming, cytochrome b. 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



  

 

 

SUMÁRIO 
 

1. INTRODUÇÃO GERAL......................................................................11  

2. MATERIAIS E MÉTODOS GERAIS...................................................21  

3. REFERÊNCIAS..................................................................................27  

4. CAPÍTULO 1: ARTIGO: Estudo Filogenético de espécies selecionadas 

de Caniformia......................................................................................31 

5. CONCLUSÕES GERAIS....................................................................66 

ANEXO A: Regras de Publicação da revista Cladistics.................68 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

  



11 

 

 

1. INTRODUÇÃO GERAL 

 

Os Carnivora representam uma ordem de animais com tamanho médio a 

grande dentro dos Mammalia. É evidente o apelo carismático de muitos de seus 

membros, bem como a grande variedade fisiológica e comportamental existente 

entre eles (DALERUM, 2007).  

A base da radiação dos carnívoros ocorreu logo após o limite Cretáceo-

Paleogeno, há cerca de 65 milhões de anos, sendo que os registros fósseis 

remontam, pelo menos, a 60 milhões de anos e documentam uma longa história de 

radiação adaptativa e evolução entre clados distintos. Também por incluir espécies 

tanto terrestres quanto aquáticas, Carnivora é uma das poucas ordens de mamíferos 

que vivemnaturalmente em todos os continentes e em habitats que vão desde 

desertos a florestas, do oceano ao alto das cordilheiras, do Ártico à Antártica, fato 

este que expressa sua grande diversidade ecológica (NYAKATURA & BININDA-

EMONDS, 2012; VALKENBURGH et al., 2004; VALKENBURGH, 2007). 

Após terem aparecido pela primeira vez no Paleoceno, os carnívoros 

divergiram em dois ramos monofiléticos principais, Caniformia e Feliformia, os quais 

são compostos atualmente por cerca de 280 espécies distribuídas em pouco mais 

de 10 famílias, incluindo muitos dos maiores predadores terrestres da Terra (como 

leões, tigres e lobos), animais de estimação (cães e gatos) e animais selvagens 

icônicos (como os ursos) (AGNARSSON et al., 2010; FLYNN et al., 1998; YU et al., 

2011). Além disso, mais de 355 gêneros fósseis foram identificados, alguns dos 

quais pertencem a Famílias extintas (McKENNA & BELL, 1997).  

 As relações evolutivas da ordem Carnivora têm sido extensivamente 

estudadas. No entanto, os estudos filogenéticos com base em diferentes tipos de 

caracteres, assimcomo as amostras de espécies e métodos de análise utilizados têm 



12 

 

 

fornecido resultados contraditórios. Consequentemente, durante as últimas décadas 

de trabalho, os estudos sobre a reconstrução filogenética dos carnívoros produziram 

grande diversidade de conclusões e as relações evolutivas entre eles permanecem 

controversas (DELISLE & STROBECK, 2005; YU et al., 2011). 

Embora dados moleculares tenham amplamente reafirmado as relações 

filogenéticas obtidas comcaracteres fenotípicos, eles também derrubaram alguns 

agrupamentos tradicionais de longa data e conjuntos de relacionamentos. São 

particularmente notáveis as mudanças às quais incluem a Família Mephitidae sendo 

elevada de Mustelidae (DRAGOO, 1993; 1997), Nandinia formando o grupo-irmão 

de todos os carnívoros feliformes remanescentes (FLYNN et al., 2005), Prionodon 

estando mais intimamente relacionado com Felidae do que com Viverridae 

(GAUBERT & VERON, 2003) e o monofiletismo entre os feloides de Madagascar 

com a família Viverridae, e Herpestidae com Eupleridae (YODER et al., 2003). 

Entre as famílias que compõem os Feliformia, Felidae tem sido o centro de 

interesse em análises recentes. Afinidades filogenéticas entre as 38 espécies dessa 

família têm permanecido problemáticas, especialmente dentro da linhagem 

Pantherinae, o grupo mais recentemente evoluído dos Felidae (YU et al., 2004). Já 

entre as famílias que constituem os Caniformia, as relações filogenéticas se 

mostram ainda mais conflitantes. 

Caracterizado por considerável variação morfológica, ecológica e 

comportamental, o grupo monofilético Caniformia inclui as famílias Canidae (cães), 

Ursidae (ursos), Ailuridae (panda-vermelho), Procyonidae (guaxinins), Mustelidae 

(doninhas), Mephitidae (cangambás) e pinípedes, isto é, as famílias Odobenidae 

(morsas), Otariidae (leões-marinhos e lobos-marinhos) e Phocidae (focas), de 

acordo com Gittleman (1989). O trabalho de Yu et al. (2004) confirmou a visão 



13 

 

 

tradicional de que a família Canidae está inserida nos Caniformia e é considerada a 

primeira linhagem divergente, independentemente das abordagens usadas. Com 

exceção do consenso geral de que os Canidae sofreram divergência precoce em 

relação aos demais caniformes, e do quase consenso do agrupamento de 

Procyonidae e Mustelidae como Musteloidea stricto sensu (FLYNN & NEDBAL, 

1998; VRANA et al., 1994; WYSS & FLYNN, 1993; YU & ZHANG, 2006; YU et al., 

2004; 2008), existem hipóteses filogenéticas conflitantes para as demais famílias 

dos caniformes (Figura 1): 

 

 

 
Figura 1: Hipóteses alternativas de relações interfamiliares da ordem Carnivora. a) Com base em 

fragmentos de genes mitocondriais; b) Com base em três sequências mitocondriais e introns 

nucleares; c) Com base em genes mitocondriais e proteínas complexas; d) Com base em genes 

mitocondriais codificadores de proteínas; e) Com base em genes nucleares; f) Com base em genes 

nucleares e mitocondriais (análise Bayesiana); g) Com base em genes nucleares e mitocondriais; h) 
Com base em sequências mitocondriais e caracteres morfológicos. Adaptado de YU et al., 2011. 

 
 

Relações filogenéticas entre as principais famílias de caniformes 

 

Mustelídeos 

A evidência fóssil indica que a história biogeográfica dos mustelídeos, a maior 

e mais diversificada Família dos Carnivora, é caracterizada por numerosas 



14 

 

 

dispersões intercontinentais, principalmente originárias da Eurásia, onde os mais 

antigos restos fósseis da família são encontrados. Considera-se que a grande 

maioria da diversidade dos mustelídeos das Américas tenha se originado a partir de 

linhagens que repetidamente se dispersaram da Eurásia, através do estreito de 

Bering, sendo que atualmente a família apresenta distribuição por todos os 

continentes (exceto Austrália e Antártida) (BASKIN, 1998; TEDFORD et al., 2004). 

Por essas razões, tentativas de estabelecer o exato relacionamento entre suas 

subfamílias com base numa variedade de estudos e conjuntos de dados moleculares 

têm sido desafiadoras (KOEPFLI et al., 2008; YU et al., 2011).  

Os mustelídeos são agrupados segundo a perda evolutiva do entalhe 

carniceiro no quarto pré-molar superior, perda do segundo molar superior e aumento 

das glândulas odoríferas (BRYANT et al., 1993; MARTIN, 1989; WOZENCRAFT, 

1989). O problema com esses caracteres é que eles podem ser associados com um 

elevado grau de homoplasia (traço não derivado de ancestral comum, mas a partir 

de convergência, por exemplo). Além disso, Wozencraft (1989) sugeriu que a perda 

do entalhe sobre o dente carniceiro ocorreu mais do que uma vez, em linhagens 

independentes de carnívoros, como, por exemplo, em cangambás, historicamente 

classificados como doninhas na família Mustelidae. Bonaparte, em 1845, foi o 

primeiro a reconhecer que cangambás eram "diferentes", chamando-os de 

Mephitina. 

 

Famílias Ailuridae, Mephitidae e Musteloidea 

De acordo com vários estudos, tem havido muita polêmica acerca das 

relações de grupos-irmãos existentes entre as famílias Ailuridae, Mephitidae e 

Musteloidea, no sentido estrito (FLYNN et al., 2000; 2005; SATO et al. 2006; 2009; 



15 

 

 

YU et al., 2004, 2008). Resultados contraditórios foram obtidos em análises de 

genes mitocondriais e nucleares. Estudos de sequências nucleares realizados por 

Fulton & Strobeck (2006) e Sato et al. (2009) apoiam o agrupamento entre Ailuridae 

e Musteloidea stricto sensu, não reconhecendo Mephitidae, enquanto estudos com 

genes mitocondriais sugerem uma estreita relação entre Ailuridae e Mephitidae ou 

entre Musteloidea stricto sensu e Mephitidae, dependendo dos taxa e métodos 

analíticos utilizados. Análises concatenadas de genes mitocondriais e nucleares 

suportam cada uma das três análises (ARNASON et al., 2007; DELISLE & 

STROBECK, 2005; YONEZAWA et al., 2007). 

 

Pinípedes 

Outra área de pesquisa disputada envolve os representantes aquáticos dos 

Carnivora, os pinípedes. Esses animais representam um grupo monofilético de 

carnívoros aquáticos intimamente relacionados com mustelídeos ou ursídeos. As 

três Famílias monofiléticas, Phocidae, Otariidae e Odobenidae, provavelmente 

compartilhando o ancestral com os carnívoros arctoideos (BERTA & ADAM, 2001). 

Mas ainda existe discordância sobre os seus verdadeiros parentes não aquáticos 

mais próximos dentro dos carnívoros caniformes (FLYNN & NEDBAL, 1998; VRANA 

et al., 1994; WYSS & FLYNN, 1993).  

 

Um resumo das relações filogenéticas dos Carnivora 

O seguinte cladograma esquemático, baseado no trabalho de Flynn et al. 

(2005), representa as possíveis relações evolutivas dos carnívoros (Figura 2): 

 



16 

 

 

 

 
Figura 2: Cladograma esquemático representando as principais relações evolutivas dos carnívoros. 

As ilustrações dos taxa representam as grandes linhagens, que incluem (de cima para baixo): 

Nandinia binotata; Felidae (Lynx rufus); Viverridae (Viverra zibetha); Hyaenidae (Crocuta crocuta); 

Herpestidae (Mungos mungo); Carnívoro de Madagascar (Eupleres goudotii); Canidae (Canis lupus); 

Ursidae (Ursus americanus); Phocidae (Phoca vitulina); Otariidae (Zalophus californianus); 

Odobenidae (Odobenus rosmarus); Ailurus fulgens; Mephitidae (Mephitis mephitis); Procyonidae 



17 

 

 

(Potos flavus); Mustelidae, basais/outros mustelídeos (generalização esquemática representando 

taxa diversos [doninha africana e marta listrado, texugo, etc]); Mustelidae, Gulo gulo; Mustelidae, 

Mustela (Mustela frenata); Mustelidae, Lutrinae (Lontra canadensis). Adaptado de FLYNN et al., 2005. 

 

 

Filogenias baseadas em diferentes tipos de dados 

Embora as filogenias baseadas em dados moleculares constituam uma 

contribuição importante, elas também podem e devem ser comparadas a 

reconstruções usando outros tipos de caracteres, especialmente em casos como o 

do grupo Caniformia, onde há controvérsias nos estudos. 

 Somente será possível compreender a história evolutiva de grupos 

taxonômicos complexos, seja qual for o nível taxonômico, através do emprego de 

diversas fontes biológicas, tais como morfológicas, moleculares, paleobiológicas, 

ecológicas e comportamentais (DE PINNA, 1997; SALLES, 1992).  

Geralmente, o que está presente, por exemplo, na estrutura morfológica de 

um animal foi herdado de seus antepassados e, assim, pode servir para estudar sua 

história evolutiva. Qualquer manifestação do animal em relação ao meio e mediada 

pelos genes é herdada, seja sua estrutura esquelética, seja a forma de seus 

cromossomos, seja ainda seu comportamento (WENZEL, 1992).  

Estudos comprovam que tanto comportamentos estereotipados como os 

plásticos e contexto-dependentes podem ser usados em reconstruções filogenéticas, 

embora seu emprego para este fim tenha sido questionado por ATZ (1970) nos 

primeiros anos de seu uso, sendo que as restrições quanto ao uso do 

comportamento em filogenia se dão principalmente no que diz respeito à sua 

homologia. O motivo alegado pelo pesquisador e por outros estudiosos é que o 

conceito de homologia não se aplica ao comportamento, porém, diversos trabalhos 



18 

 

 

mostram como são fixas proporções e posições dos comportamentos em relação a 

estruturas morfológicas, bem como a sequência de eventos no fluxo 

comportamental, o que demonstra a aplicabilidade ao comportamento do critério de 

homologia de posição relativa (DE PINNA, 1997; WENZEL, 1992).  

O desenvolvimento posterior dos estudos sobre comportamento animal indica 

que muitos dos argumentos levantados contra a filogenia comportamental não se 

sustentam, poiso estabelecimento de homologias é uma tarefa complexa, 

independentemente do tipo de caráter usado, quer de natureza morfológica, quer 

molecular ou comportamental. Estudos baseados na homologia de caracteres 

comportamentais são possíveis, usando-se os critérios para o estabelecimento de 

homologias (EDWARDS & NAEEM, 1993; PATERSON et al., 1995; WENZEL, 1992). 

Além disso, podemos dizer que, há poucas décadas, as metodologias etológicas 

eram ainda menos conhecidas eas dificuldades atuais para uma análise comparativa 

do comportamento são muito menores. A partir do uso de filmagens, gravações de 

sons, gravações de imagens em vídeo, até a banalização do uso de computadores, 

na pesquisa, tornou-se mais fácil enfrentar problemas como variabilidade, 

continuidade, ontogenia e evanescência do comportamento (JAPYASSÚ et al., 

2006). 

Desde as primeiras décadas até os anos 80 e 90 do século XX, abundantes 

pesquisas foram realizadas na tentativa de agrupar o comportamento dentre as 

possíveis fontes de informação biológica propícias às reconstruções filogenéticas, 

sendo que estudos empíricos evidenciaram que características comportamentais 

estereotipadas são tão úteis na reconstrução das relações filogenéticas como traços 

morfológicos e moleculares (ALBERTS, 1996; DE PINNA, 1997; DE QUEIROZ & 

WIMBERGER, 1993; LORENZ, 1941; McLENNAN et al., 1988; PATERSON et al., 



19 

 

 

1995; PRUM, 1994; SLIKAS, 1998; TIMBERGEN, 1959). Também, de acordo com 

Wenzel & Noll (2006), caracteres comportamentais podem ser considerados “fósseis 

de informação” e fornecer a conexão necessária quando há perda de outros níveis 

de informação. 

Dessa maneira, apesar do uso cada vez mais intenso das fontes moleculares 

para reconstrução filogenética, o comportamento vem conquistando espaço no 

cenário da biologia evolutiva. Em acréscimo, a partir de técnicas de bioinformática 

próximas e aquelas usadas em fontes moleculares, é possível propor reconstruções 

filogenéticas bastantecongruentes (JAPYASSÚ et al., 2006). 

 

O comportamento de autolimpeza 

Entre os comportamentos exibidos pelos animais, a autolimpeza apresenta 

padrões estereotipados e relativamente frequentes. A frequência dos surtos de 

autolimpeza se altera com as condições ambientais, mas as estruturas sequenciais 

desse comportamento são bastante fixas (JAPYASSÚ et al., 2006). 

O fato de as sequências não serem idênticas em todas as espécies, mas 

apontarem similaridades dentro de um padrão relativamente estereotipado, além de 

exibirem um dado grau de complexidade e serem herdados, possibilita o emprego 

do comportamento de autolimpeza para o estabelecimento de homologias 

(MALANGE et al., 2013; WENZEL & NOLL, 2006). Ademais, estudos de isolamento 

e com esquemas de reforçamento reforçam o caráter herdado do comportamento de 

autolimpeza (ANNABLE & WEARDEN, 1979; FENTRESS, 1973; SHETTLEWORTH, 

1975). Além de ser uma reação do animal aos estímulos endógenos e exógenos, 

estudos comprovam que as diferenças nos padrões de autolimpeza são consistentes 

entre espécies próximas, o que a torna uma boa fonte de caracteres filogenéticos 



20 

 

 

(BUSSAB, 1982; QUADROS, 2002). Japyassú e colaboradores (2006) reconstruíram 

a filogenia de felinos usando caracteres de autolimpeza, sendo que a única árvore 

possível obtida por eles demonstra uma forte homologia e estabilidade dos 

caracteres comportamentais. Malange e colaboradores (2013) estudaram as 

relações filogenéticas de Rodentia sob uma perspectiva comportamental. 

Sequências de autolimpeza também foram usadas por Quadros (2002; 2008) para a 

análise filogenética de aves falconiformes, tendo gerado resultados congruentes 

com estudos moleculares. 

  

Com base no que foi demonstrado a respeito das controvérsias entre as 

relações de parentesco dos carnívoros caniformes e o uso de diferentes tipos de 

caracteres para o estabelecimento de filogenias, os objetivos do presente projeto de 

pesquisa foram: 

 

 Reconstruir uma filogenia das principais famílias de carnívoros 

caniformes usando o comportamento de autolimpeza (todos os comportamentos 

realizados pelo animal dirigidos ao próprio corpo, mais precisamente, as sequências 

de autolimpeza) como caractere. 

 

 Comparar a filogenia comportamental resultante com outra baseada 

em dados moleculares (sequências do GenBank). 

 

 

 

 



21 

 

 

2. MATERIAIS E MÉTODOS GERAIS 

 

Sujeitos Experimentais 

A escolha das espécies estudadas (espécimes machos e fêmeas, adultos) foi 

feita em função da disponibilidade e do número de indivíduos existentes em 

exposição. Foram examinadas 10 espécies de carnívoros caniformes, componentes 

do grupo interno:  

 

Mustelidae: Ariranha, Pteronura brasiliensis Gmelin, 1788 (2♀,1♂); Irara, Eira 

barbara Linnaeus, 1758 (4♀,3♂); Furão pequeno, Galitcts cuja Molina, 1782 (3♀,1♂) 

e Texugo-do-mel, Mellivora capensis Schreber, 1776 (1♂). Procyonidae: Quati, 

Nasua nasua Linnaeus, 1766 (6♀, 4♂). Otariidae: Leão-marinho, Otaria byronia de 

Blainville, 1820 (2♀); Lobo-marinho-sul-americano, Arctocephalus australis 

Zimmermann, 1783 (1♂) e Lobo-marinho-do-peito-branco, Arctocephalus tropicalis 

Gray, 1872 (1♂). Ursidae: Urso-de-óculos, Tremarctos ornatus Cuvier, 1825 

(4♀,5♂). Mephitidae: Cangambá, Conepatus semistriatus Boddaert, 1785 (1♀). 

(Figs. 3 a 12): 

 

 

Fig. 3 Espécime de P. brasiliensis                     Fig. 4 Espécime de G. cuja                                             
 
 



22 

 

 

 

                                        

Fig. 5 Espécime de E. barbara                           Fig. 6 Espécime de M. capensis  

 
 

 

Fig. 7 Espécime de N. nasua                             Fig. 8 Espécimes de O. byronia 
 
 
 

 

Fig. 9 Espécime de A. australis                          Fig. 10 Espécime de A. tropicalis 
 
 
 
 



23 

 

 

 

 Fig. 11 Espécime de T. ornatus                         Fig. 12 Espécime de C. semistriatus 
 

 

O grupo externo foi composto por dois representantes: Lobo-europeu, Canis 

lupus Linnaeus, 1758 (1♀,1♂) e o Gato-doméstico, Felis silvestris catus Linnaeus, 

1758 (1♀) (Figs. 13 e 14). A escolha destas espécies foi feita em decorrência da 

proximidade filogenética relativa entre elas e as Famílias de caniformes presentes 

no estudo, possibilitando melhor comparação entre caracteres homólogos. Esta 

escolha também se baseia em reconstruções filogenéticas de categorias 

taxonômicas de nível superior (GITTLEMAN, 1989; FLYNN et al., 2005).  

 

 

 Fig. 13 Espécime de C. lupus                              Fig. 14 Espécime de F. silvestris catus 

 

 

 



24 

 

 

Alojamento das Espécies  

A maioria das espécies foi estudada em Zoológicos (Brasil e Alemanha) e 

umas das espécies foi estudada em um Aquário (Brasil). Em relação aos Zoológicos, 

os animais estavam presentes tanto na área de exposição ao público como nos 

Setores Extras. A espécie de felídeo utilizada como grupo externo teve suas 

exibições de autolimpeza filmadas em ambiente doméstico.  

 

Procedimento Experimental 

As filmagens do comportamento de autolimpeza dos animais foram feitas com 

câmera filmadora digital Sony Cyber Shot, modelo DSC-WX100. As filmagens de 

Mellivora capensis, ocorridas na Alemanha, foram cedidas pelo pesquisador Carlos 

C. Alberts (FCL UNESP, Assis/SP - Brasil) e feitas com uso da câmera de telefone 

celular Nokia, modelo Lumia 620.  

A câmera foi colocada sobre um tripé de 150 a 170 cm de altura, quando 

armado, o que possibilitou movimentos rápidos com a mesma. As coletas de dados 

foram realizadasdurante todos os períodos do dia, sendo que as sessões tiveram o 

tempo correspondente aos dos surtos de autolimpeza, e a sequência desse 

comportamento foi identificada nas imagens, de acordo com as 45 categorias que 

foram descritas posteriormente. As horas de filmagem de cada espécie, assim como 

os períodos, foram escolhidos de maneira a contemplar um determinado número de 

eventos, levando-se em consideração os ciclos de atividade e repouso 

característicos de cada espécie.  

 

 



25 

 

 

Análises dos Dados Comportamentais 

As imagens dos comportamentos de autolimpeza, capturadas pelas 

filmagens, foram observadas em velocidade reduzida através de programas 

gratuitos para edição de vídeos (Windows Media Player e PlayMemories Home). 

Simultaneamente às observações das filmagens em uma janela na tela do 

computador, os comportamentos eram transcritos para o programa computacional 

EthoLog (OTTONI, 2000), que contribuiu para a decodificação das mesmas. Após a 

transcrição, o número de eventos comportamentais foi contado e registrado, assim 

como o tempo real de exibição dos eventos. As sequências obtidas por meio das 

filmagens e transformadas em códigos mnemônicos foram submetidas à análise do 

software EthoSeq (JAPYASSÚ et al., 2006), programa baseado no algoritmo 

MRDitree, desenvolvido por Sato (1984), originalmente em linguagem PASCAL. 

Esse programa analisou as matrizes de transição de primeira ordem, convertendo-as 

em matrizes de probabilidade condicional. Pela análise destas últimas, foram 

gerados diagramas em forma de árvores orientadas, permitindo que seja observado 

como os eventos comportamentais são organizados na sequência e a probabilidade 

entre os caminhos. Assim, o programa EthoSeq revelou as sequências de 

autolimpeza e comportamentos de ligação mais prováveis de cada espécie 

observada. 

As sequências comportamentais foram usadas como caracteres filogenéticos 

para cada espécie observada no estudo e a presença ou ausência de cada 

caractere (cada sequência), depois da polarização em relação aos grupos externos, 

gerou uma matriz binária. As análises da matriz binária foram realizadas utilizando-

se o programa de análise cladística WinClada versão 1.00.08 (NIXON, 2002), o qual 

permite cálculos de índice de consistência (CI) e retenção (RI), revelando o grau de 



26 

 

 

homoplasias e sinapomorfias em um grupo, respectivamente. Foi efetuada busca 

heurística, com parâmetros RAS + TBR e 10 repetições, para se obter a árvore mais 

parcimoniosa. O suporte entre os ramos foi estimado pelos cálculos de bootstrap 

(FELSEINSTEIN, 1985) e jackknife (FARRIS et al., 1996), com 100 replicações. 

 

Análises dos Dados Moleculares 

Análises moleculares foram realizadas como forma de se obter um resultado 

adicional. Para a análise molecular, foi adotado um determinado setor do marcador 

mitocondrial citocromo b. Para se obter o alinhamento das sequências moleculares e 

reconstruir uma das filogenias, foram utilizados, respectivamente, os programas 

MAFFT (Multiple alignment program for amino acid or nucleotide sequences), versão 

7, e PhyML: new algorithms, methods and utilities,versão 3.0 (GUINDON et al., 

2010), o qual forneceu estimativas de máxima verossimilhança.  

 

Os resultados serão apresentados na forma de artigo, seguindo-se as normas 

de publicação da revista Cladistics (editada por Dennis Stevenson, fator de impacto: 

5.043). As regras de publicação se encontram no ANEXO A. 

Informações mais detalhadas a respeito da Metodologia se encontrarão 

descritas no artigo. 

 

 

 

 

 

 



27 

 

 

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31 

 

 

4. CAPÍTULO 1 
 

ARTIGO: ESTUDO FILOGENÉTICO DE ESPÉCIES SELECIONADAS DE 

CANIFORMIA 

 

Flávia R. Buenoa e Carlos C. Albertsa 
aUniversidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Faculdade de Ciências e 

Letras de Assis. Departamento de Ciências Biológicas, Laboratório de Evolução e 

Etologia.  

 

 

Resumo 

As relações evolutivas da Ordem Carnivora são extensivamente estudadas e 

contraditórias, principalmente entre os caniformes. Embora as filogenias baseadas 

em dados moleculares tenham feito uma contribuição importante, elas também 

podem ser comparadas a reconstruções usando outros tipos de caracteres, como 

comportamentais. O comportamento vem conquistando espaço no cenário da 

biologia evolutiva, e entre os comportamentos exibidos pelos animais, a autolimpeza 

se apresenta como uma boa fonte de caracteres filogenéticos. Este estudo teve 

como objetivo reconstruir uma filogenia das principais Famílias de carnívoros 

caniformes usando o comportamento de autolimpeza como caractere. Foi criada 

uma reconstrução filogenética por meio de caracteres moleculares como forma de 

comparação e evidência adicional. Nas análises comportamentais, excetuando-se os 

representantes dos grupos externos, uma grande politomia é o resultado para os 

demais terminais analisados. Os terminais dentro dessa politomia, no entanto, 

apresentam algumas relações interessantes e com grande sustentação em 

verificações de bootstrap e jackknife. Os resultados com dados moleculares, nos 

quais foram empregados setores específicos do gene citocromo b mostraram uma 



32 

 

 

filogenia clássica da Subordem, mas com baixo suporte em verificação bootstrap em 

alguns ramos, exceto no que diz respeito à posição do representante da Família 

Canidae. A rápida radiação adaptativa, bem como especiação recente e grande 

diversidade ecológica dos grupos do estudo representam dificuldades ao se tentar 

estabelecer o exato relacionamento entre as espécies, independente dos dados 

biológicos utilizados para reconstrução filogenética. 

 

Palavras-chaves: Carnivora, filogenia, comportamento, autolimpeza, citocromo b. 

 

Introdução 

Os Carnivora representam animais de diferentes tamanhos dentro da classe 

dos mamíferos, sendo que a base da radiação desses animais ocorreu há cerca de 

65 milhões de anos. Por incluir espécies tanto terrestres quanto aquáticas, os 

carnívoros representam uma das poucas ordens de mamíferos que vivem 

naturalmente em todos os continentes e em habitats diversos, fato este que 

expressa sua impressionante diversidade ecológica (Valkenburgh et al., 2004; 

Valkenburgh, 2007; Nyakatura e Bininda-Emonds, 2012). 

Após terem aparecido pela primeira vez no Paleoceno, os carnívoros 

divergiram em dois ramos monofiléticos principais, Caniformia e Feliformia, os quais 

são compostos atualmente por pouco mais de 10 famílias que incluem desde os 

maiores predadores terrestres do mundo aos animais de estimação (Agnarsson et 

al., 2010; Flynn et al., 1998; Yu et al., 2011).  

Caracterizado por considerável variação morfológica, ecológica e 

comportamental, o grupo monofilético Caniformia inclui as famílias Canidae, os cães 

e aparentados; Ursidae, ursos; Ailuridae, o panda-vermelho; Procyonidae, quatis e 



33 

 

 

guaxinins; Mustelidae, martas e lontras; Mephitidae, cangambás; Odobenidae, 

morsas; Otariidae, leões-marinhos e Phocidae, as focas.  

Com exceção do consenso geral de que os Canidae sofreram divergência 

precoce em relação aos demais caniformes, e o quase consenso do agrupamento 

de Procyonidae e Mustelidae como Musteloidea stricto sensu, estudos filogenéticos 

com base em diferentes tipos de dados, amostras de espécies e métodos de 

análises têm fornecido hipóteses filogenéticas conflitantes para as demais famílias 

dos caniformes (Wyss e Flynn, 1993; Vrana et al., 1994; Flynn; Nedbal, 1998; Yu e 

Zhang, 2006; Yu et al., 2004; 2008, Delisle e Strobeck, 2005; Yu et al., 2011).  

As principais áreas de estudo envolvem as subfamílias dos mustelídeos, os 

quais são representantes da maior e mais diversificada família dos Carnivora; 

relações de grupos-irmãos existentes entre as famílias Ailuridae, Mephitidae e 

Musteloidea, no sentido restrito; e relações entre o grupo monofilético de carnívoros 

aquáticos, os pinípedes (Baskin, 1998; Flynn et al., 2000; 2005; Berta e Adam, 2001; 

Tedford et al., 2004; Yu et al., 2004; 2008; Sato et al., 2006; 2009).  

Embora as filogenias baseadas em dados moleculares constituam uma 

contribuição muito importante, elas podem e devem ser comparadas a 

reconstruções usando outros tipos de caracteres, sendo estes morfológicos, 

ecológicos, paleontológicos ou comportamentais (De Pinna, 1997).  

Estudos de filogenia comportamental possuem uma história considerável, 

sendo que evidências nas pesquisas comprovam que tanto comportamentos 

estereotipados como os plásticos e contexto-dependentes podem ser usados em 

sistemática (Legendre et al., 2012). O emprego de caracteres comportamentais 

como base para reconstruções filogenéticas foi questionado por Atz (1970), sendo 

que as restrições quanto ao uso do comportamento em filogenia se dão 



34 

 

 

principalmente no que diz respeito à sua homologia. O motivo alegado é que o 

conceito de homologia não se aplica ao comportamento, porém, diversos trabalhos 

mostram como são fixas proporções e posições dos comportamentos em relação a 

estruturas morfológicas, bem como a sequência de eventos no fluxo 

comportamental. Além do mais, o estabelecimento de homologias é uma tarefa 

complexa, independentemente do tipo de caráter usado (Edwards e Naeem, 1993; 

Wenzel, 1992; Paterson et al., 1995). 

Estudos empíricos evidenciaram que características comportamentais 

estereotipadas são tão úteis na reconstrução das relações filogenéticas como traços 

morfológicos e moleculares, além de que caracteres comportamentais fornecem 

conexão necessária quando há perdas de outros níveis de informação (Lorenz, 

1941; Timbergen, 1959; McLennanet al., 1988; De Queiroz e Wimberger, 1993; 

Paterson et al., 1995; Prum, 1994; De Pinna, 1997; Slikas, 1998; Wenzel e Noll, 

2006).  

Dessa maneira, apesar da abrangência cada vez mais intensa das fontes 

moleculares para reconstrução filogenética, o comportamento vem conquistando 

espaço no cenário da biologia evolutiva. Entre os comportamentos exibidos pelos 

animais, a autolimpeza apresenta padrões estereotipados e relativamente 

frequentes. O fato de as sequências não serem idênticas em todas as espécies, mas 

apontarem similaridades dentro de um padrão relativamente estereotipado, 

possibilita o emprego da autolimpeza para o estabelecimento de homologias 

(Wenzel e Noll, 2006).  

Estudos de isolamento e com esquemas de reforçamento indicam o caráter 

herdado deste comportamento (Fentress, 1973; Shettleworth, 1975; Annable e 

Wearden, 1979). Fentress (1973), por exemplo, demonstrou que camundongos que 



35 

 

 

sofreram amputação de suas patas dianteiras apresentaram os mesmos movimentos 

característicos de autolimpeza observados em camundongos normais, agindo como 

se ainda tivessem seus membros anteriores.  

Além de ser uma reação do animal aos estímulos endógenos e exógenos, 

estudos comprovam que as diferenças nos padrões de autolimpeza são mínimas 

entre espécies próximas, além das sequências não sofrerem consideráveis 

modificações devido a mudanças ambientais. Espécimes similares, embora se 

encontrem em ambientes diferentes, possuem os mesmos padrões sequenciais de 

autolimpeza, sendo que o sexo do animal também não interfere neste 

comportamento.   

Todas as características relatadas demonstram que a autolimpeza se trata de 

um comportamento apto a servir como caractere filogenético (Wenzel e Noll, 2006; 

Malange et al., 2013). Com base em todo esse contexto, este estudo visa reconstruir 

uma filogenia do grupo das principais famílias de carnívoros caniformes utilizando 

caracteres de autolimpeza. Foi realizada uma reconstrução filogenética adicional 

baseada em dados moleculares para comparar com os resultados obtidos através 

do uso de caracteres comportamentais. 

 

 

Materiais e métodos 

Sujeitos Experimentais 

A escolha das espécies estudadas (espécimes machos e fêmeas, adultos) foi 

feita em função da disponibilidade e do número de indivíduos existentes em 

exposição em zoológicos. Foram examinadas 10 espécies de carnívoros caniformes 

adultos, componentes do grupo interno:  



36 

 

 

Mustelidae: Pteronura brasiliensis Gmelin, 1788; Eira barbara Linnaeus, 

1758; Galitcts cuja Molina, 1782 e Mellivora capensis Schreber, 1776. Procyonidae: 

Nasua nasua Linnaeus, 1766. Otariidae: Otaria byronia de Blainville, 1820; 

Arctocephalus australis Zimmermann, 1783 e Arctocephalus tropicalis Gray, 1872. 

Ursidae: Tremarctos ornatus Cuvier, 1825. Mephitidae: Conepatus semistriatus 

Boddaert, 1785. 

O grupo externo foi composto por dois representantes: Canis lupus Linnaeus, 

1758 e Felis silvestris catus Linnaeus, 1758. A escolha destas espécies foi feita em 

decorrência da proximidade filogenética relativa entre elas e as Famílias de 

caniformes presentes no estudo, possibilitando melhor comparação entre caracteres 

homólogos. Esta escolha também se baseia em reconstruções filogenéticas de 

categorias taxonômicas de nível superior (Gittleman, 1989; Flynnet al., 2005), onde 

Canidae se encontra cabalmente fora do grupo de interesse e Felidade está na outra 

Subordem de Carnivora. 

 

Locais de estudo e alojamento das espécies  

A maioria das espécies foi estudada em Zoológicos (Brasil e Alemanha) e 

umas das espécies foi estudada em um Aquário (Brasil). Em relação aos Zoológicos, 

os animais estavam presentes tanto na área de exposição ao público como nos 

Setores Extras. A espécie de felídeo utilizada como grupo externo teve suas 

exibições de autolimpeza filmadas em ambiente doméstico.  

 

Procedimento Experimental 

As filmagens do comportamento de autolimpeza dos animais foram feitas com 

câmera filmadora digital Sony Cyber Shot, modelo DSC-WX100. A câmera foi 



37 

 

 

colocada sobre um tripé de 150 a 170 cm de altura, quando armado, o que 

possibilitou movimentos rápidos com a mesma. As coletas de dados foram 

realizadasdurante todos os períodos do dia, sendo que as sessões tiveram o tempo 

correspondente aos dos surtos de autolimpeza, e a sequência desse comportamento 

foi identificada nas imagens, de acordo com as 45 categorias que foram descritas 

posteriormente (Anexo 1). As horas de filmagem de cada espécie, assim como os 

períodos, foram escolhidos de maneira a contemplar um determinado número de 

eventos, levando-se em consideração os ciclos de atividade e repouso 

característicos de cada espécie.  

As filmagens de Mellivora capensis, ocorridas na Alemanha, foram feitas com 

uso da câmera de telefone celular Nokia, modelo Lumia 620.  

Informações mais detalhadas, como o número e sexo dos espécimes, bem 

como os locais de estudo e outras considerações relevantes encontram-se 

resumidas na Tabela A: 



38 

 

 

Tabela A: Informações relevantes a respeito das filmagens dos animais. Para cada espécie, está sendo considerado todos os indivíduos analisados, 
independente do local.  
 

*Os dias totais de observação podem conter ou não surtos do comportamento de autolimpeza. 

 

 

 
Espécie  

(número de 
indivíduos e sexo) 

 

 
 

Local de estudo 

 
Período das 

observações de 
autolimpeza. Dias 

totais de 
observação. * 

 
Condições 
ambientais 

 
Comportamento de 

autolimpeza na 
água 

 
Tipo e período de 

alimentação 

 
P. brasiliensis 

(ariranha) 
(2♀,1♂) 

 
Zoológico de 

Americana/SP,  
Zoológico de 

Sorocaba/SP (Brasil) 

 
Manhã e tarde (sem 

predominância de algum 
período). Dezessete dias 

de observação. 

 
Clima ensolarado 

e/ou chuvoso. 
Temperatura variável. 

 

Ausente 

 
Peixe. Período 

variável. 

 
E. barbara (irara) 

(4♀,3♂) 
 

 

 

 

 

 

 

 

 
Zoológico de 

Americana/SP, 
Zoológico de 

Piracicaba/SP, Zoológico 
de Sorocaba/SP, 
Zoológico de São 

Carlos/SP, Zoológico do 
Rio de Janeiro/RJ 

(Brasil) 

 
Manhã e tarde (sem 

predominância de algum 
período). Sete dias de 

observação. 

 
Clima ensolarado 

e/ou chuvoso. 
Temperatura variável. 

 

Ausente 

 
Frutos e/ou carne 
vermelha. Período 

variável. 



39 

 

 

 
G. cuja (furão-

pequeno) 
(3♀,1♂) 

 
Zoológico de 

Piracicaba/SP, Zoológico 
de Sorocaba/SP (Brasil) 

 
Manhã e tarde (com 
predominância do 

período da tarde). Sete 
dias de observação. 

 
Clima ensolarado. 

Temperatura variável. 

 

Ausente 

 
Carne vermelha. 
Período variável. 

 
M. capensis (texugo-

do-mel) 
(1♂) 

 

 
Tierpark Berlin 

(Alemanha) 

 
Manhã. Um dia de 

observação. 

 
Clima ensolarado. 

Temperatura 
moderada. 

 

Ausente 

 

Não constatado. 

 
N. nasua (quati) 

(6♀, 4♂) 

 
Zoológico de 

Paulínia/SP, Zoológico 
de Americana/SP, 

Zoológico de 
Piracicaba/SP, Zoológico 

de Sorocaba/SP, 
Zoológico de São 

Carlos/SP, Zoológico do 
Rio de Janeiro/RJ 

(Brasil) 

 
Manhã e tarde (sem 

predominância de algum 
período). Vinte dias de 

observação. 

 
Clima ensolarado. 

Temperatura variável. 

 

Ausente 

 
Frutos e/ou ovos e/ou 

carne vermelha. 
Período variável. 

 
O. byronia (leão-

marinho) 
(2♀) 

 

 

 
Zoológico de São 
Paulo/SP (Brasil) 

 
Manhã e tarde (sem 

predominância de algum 
período). Seis dias de 

observação. 

 
Clima ensolarado e/ 

ou nublado. 
Temperatura 

moderada a baixa. 

 

Ausente 

 
Peixe. Período 

variável. 

 
A. australis (lobo-

marinho-sul-
americano) 

(1♂) 

 
Aquário do Guarujá/SP 

(Brasil) 

 
Manhã e tarde (sem 

predominância de algum 
período). Seis dias de 

observação. 

 
Clima ensolarado. 
Temperatura alta. 

 

Presente 

 
Peixe. Período 

variável. 



40 

 

 

 
A. tropicalis (lobo-
marinho-do-peito-

branco) 
(1♂) 

 
Zoológico do Rio de 
Janeiro/RJ (Brasil) 

 
Manhã e tarde (sem 

predominância de algum 
período). Um dia de 

observação. 

 
Clima ensolarado. 

Temperatura 
moderada. 

 

Presente 

 
Peixe. Período 

variável. 

 
T. ornatus (urso-de-

óculos) 
(4♀,5♂) 

 
Zoológico de São 

Paulo/SP, Zoológico de 
Sorocaba/SP, Zoológico 

de São Carlos/SP, 
Zoológico do Rio de 
Janeiro/RJ (Brasil) 

 
Manhã e tarde (com 
predominância do 
período da tarde). 
Dezoito dias de 

observação. 

 
Clima ensolarado 

e/ou nublado. 
Temperatura 
moderada. 

 

 

Ausente 

 
Frutos e ração. Período 

variável. 

 
C. semistriatus 

(cangambá) 
(1♀) 

 

 
Zoológico do Rio de 
Janeiro/RJ (Brasil) 

 
 

Manhã. Oito dias de 
observação. 

 
Clima ensolarado 

e/ou nublado. 
Temperatura 
moderada. 

 

Ausente 

 
Frutos. Período 

variável. 

 
C. lupus (lobo-europeu) 

(1♀,1♂) 

 
Zoológico de São 

Paulo/SP, Zoológico do 
Rio de Janeiro/RJ 

(Brasil) 

 
Manhã e tarde (com 
predominância do 

período da tarde). Onze 
dias de observação.  

 
Clima ensolarado 

e/ou nublado. 
Temperatura 
moderada. 

 

Ausente 

 
Carne vermelha. 
Período da tarde. 

 
F. silvestris catus 
(gato-doméstico) 

(1♀) 

 
Ambiente doméstico 
(Paulínia/SP-Brasil) 

 
Manhã, tarde e noite 

(com predominância dos 
períodos da manhã e 

noite). 

 
Clima ensolarado. 

Temperatura 
moderada a alta. 

 

Ausente 

 
Ração. Período 

variável. 

 
 
 



41 

 

 

Análises dos Dados Comportamentais 

As imagens doscomportamentos de autolimpeza, capturadas pelas filmagens, 

foram observadas em velocidade reduzida através de programas gratuitos para 

edição de vídeos (Windows Media Player e PlayMemories Home). Simultaneamente 

às observações das filmagens em uma janela na tela do computador, os 

comportamentos eram transcritos para o programa computacional EthoLog (Ottoni, 

2000), que contribuiu para a decodificação das mesmas. Após a transcrição, o 

número de eventos comportamentais foi contado e registrado, assim como o tempo 

real de exibição dos eventos. As sequências obtidas por meiodas filmagens e 

transformadas em códigos mnemônicos foram submetidas à análise do software 

EthoSeq (Japyassú et al., 2006), programa baseado no algoritmo MRDitree, 

desenvolvido, originalmente em linguagem PASCAL,  por Sato (1984). Esse 

programa analisou as matrizes de transição de primeira ordem, convertendo-as em 

matrizes de probabilidade condicional. Pela análise destas últimas, foram gerados 

diagramas em forma de árvores orientadas, permitindo que fosse observado como 

os eventos comportamentais são organizados na sequência e a probabilidade entre 

os caminhos. 

As sequências comportamentais foram usadas como caracteres filogenéticos 

para cada espécie observada no estudo e geraram uma matriz binária, após a 

polarização com os grupos externos. As análises das matrizes binárias foram 

realizadas utilizando-se o programa de análise cladística WinClada versão 1.00.08 

(Nixon, 2002), o qual permite cálculos de índice de consistência (CI) e retenção (RI), 

revelando o grau de homoplasias e sinapomorfias em um grupo, respectivamente.  

Foi efetuada busca heurística, com parâmetros RAS (Random Addition Sequences)+ 

TBR (Tree Bisection and Reconection) e 10 repetições, para se obter a árvore mais 



42 

 

 

parcimoniosa. O suporte entre os ramos foi estimado pelos cálculos de bootstrap 

(Felseinstein, 1985) e jackknife (Farris et al., 1996), com 100 replicações. 

 

Análises dos Dados Moleculares 

Análises moleculares foram realizadas como forma de se obter um resultado 

adicional e comparativo. Para a análise molecular, foram adotados setores 

específicos do marcador mitocondrial citocromo b. Os dados moleculares foram 

obtidos a partir do GenBank e encontram-se no Anexo 2. Para se obter o 

alinhamento das sequências moleculares e reconstruir uma das filogenias, foram 

utilizados, respectivamente, os programas MAFFT (Multiple alignment program for 

amino acid or nucleotide sequences), versão 7, ePhyML: new algorithms, methods 

and utilities,versão 3.0 (Guindon et al., 2010), o qual forneceu estimativa de máxima 

verossimilhança, usando-se diferentes medidas estatísticas: aLRT, bootstrap, teste 

chi-quadrado e tipo SH para suporte dos ramos. 

 

 

Resultados e Discussão 

Análises comportamentais 

Cada sequência comportamentallevantada pelo programa EthoSeq e  

verificada nos dados originais pode indicar ou não alguma aleatoriedade na 

construção. Usando-se uma medida de chi-quadrado, o programa estima qual 

sequência foi observadaem número igual, maior ou menor que o esperado. Foram 

retiradas das análises posteriores as espécies cujas sequências obtiveram 

observações abaixo do esperado. Com as sequências remanescentes, foi criada 

uma matriz filogenética, que foi submetida a análises pelo software WinClada. Os 



43 

 

 

resultados obtidos através da busca heurística com o programamostramas relações 

entre os terminais estudados, embora os suportes aos clados, nesse tipo de análise, 

não sejam conhecidos (Fig. 1): 

 

 

 
Fig. 1 Árvore mais parcimoniosa resultante da análise heurística de 3455 caracteres comportamentais 

(CI = 82, RI = 30) dos grupos de estudo: F. silvestris catus (Catus), C. lupus (Lupus), P. brasiliensis 

(Pteronura), E. Barbara (Eira), G. cuja (Cuja), M. capensis (Mellivora), N. nasua (Nasua), O. byronia 

(Otaria), A. australis (Australis), A. tropicalis (Tropicalis), T. ornatus (Ornatus), C. semistriatus 

(Conepatus). 

 

 

As análises de bootstrap (Fig. 2) e jackknife (Fig. 3) indicam suporte máximo, 

de 100%, no ramo em que se separam o grupo interno dos externos. Excetuando-se 

os grupos externos, uma politomia é o resultado para os demais terminais 

analisados: 

 

 

 



44 

 

 

 

   Fig. 2                                                                       Fig. 3  

 
 
 
Figs. 2 e 3 Valores de bootstrap e jackknife (CI = 81, RI = 25), respectivamente, da árvore mais 

parcimoniosa resultante da análise de 3455 caracteres comportamentais dos grupos de estudo: F. 

silvestris catus (Catus), C. lupus (Lupus), P. brasiliensis (Pteronura), E. barbara (Eira), G. cuja (Cuja), 

M. capensis (Mellivora), N. nasua (Nasua), O. byronia (Otaria), A. australis (Australis), A. tropicalis 

(Tropicalis), T. ornatus (Ornatus), C. semistriatus (Conepatus). 

 

 

A politomia observada nas análises confirmam os resultados filogenéticos 

problemáticos verificados entre os caniformes presentes no estudo em outros 

trabalhos. Porém, apesar do grande número de caracteres analisados pelo 

programa WinClada (3455, sendo que 566 deles são informativos), observa-se que 

há suporte bom para alguns ramos, dentro da politomia.  

As posições de dois pinípedes (Australis e Tropicalis) estão bem sustentadas 

(embora o número de eventos de comportamento de autolimpeza de A. tropicalis 

tenha sido consideravelmente inferior à de A. australis) e são consistentes com os 

resultados de outros autores. Em um clado separado e não resolvido a eles 

encontra-se outro pinípede, o leão-marinho (Otaria), sendo que desta forma nossa 

reconstrução não reconheceu o monofiletismo desse grupo. Além disso, foi 



45 

 

 

observado que ambas as espécies de lobo-marinho possuem um intenso 

comportamento de autolimpeza enquanto estão na água, com movimentos similares 

e bem característicos. O mesmo não aconteceu com os leões-marinhos, já que estes 

apenas se limpavam enquanto estavam fora da água. Enquanto estavam na água, 

eles apenas nadavam. Um dos lobos-marinhos (A. australis) encontrava-se em 

período reprodutivo, segundo seu tratador. Embora, por ação hormonal, o animal 

estivesse acima do peso e apresentando períodos mais longos de descanso, os 

surtos de autolimpeza não foram afetados.  

A posição exata da Família Otariidae em relação aos demais caniformes não 

está resolvida. Análises combinadas de íntrons sugerem um clado 

Ursidae/Pinípedes (Yu et al., 2004; 2011). O trabalho de Yu e colaboradores (2011) 

aponta igualmente que a aglomeração de Ursidae e Pinípedes é congruente com o 

tradicional ponto de vista morfológico (e também com estudos com citocromo b), 

enquanto a colocação de Ursidae como um ramo basal é suportada em outras 

análises que adotam genomas mitocondriais.  

A posição apresentada por nosso estudo para Conepatus e Nasua condiz 

com estudos apresentados anteriormente (Flynn et al., 2005; Yu et al., 2005; 2011), 

onde também foi demonstrado, através de análises sob máxima parcimônia e 

bayesiana, a posição filogenética (fortemente suportada) de Mephitidae como clado-

irmão de Procyonidae + Mustelidae (Flynn et al., 2005; Koepfli et al., 2007). 

O mustelídeo texugo-do-mel (Mellivora) encontra-se como grupo irmão dos 

lobos-marinhos. Tradicionalmente, no entanto, outra espécie de texugo, o texugo 

fétido asiático (gênero Mydaus), é colocado dentro da subfamília Melinae (Família 

Mustelidae), porém alguns pesquisadores consideram que esta subfamília é 

composta de indivíduos não relacionados por um ancestral comum (Pocock, 1921; 



46 

 

 

Simpson, 1945; Petter, 1971; Radinsky, 1973; Schmidt-Kittler, 1981; Bryant et al., 

1993). Além disso, outras análises indicaram que o registro fóssil fornece suporte 

para que cangambás e texugos formem um grupo natural, reconhecendo, desta 

maneira, a estreita relação entre texugos fedidos e cangambás (Radinsky, 1973; 

Schmidt-Kittler, 1981). Em suas análises, Bryant et al. (1993) e Koepfli et al. (2008) 

apoiaram que o texugo fétido asiático não é um mustelídeo, e sim um membro da 

Família Mephitidae, diferente, portanto, de nosso resultado. 

 

Análises moleculares 

Por intermédio da técnica máxima verossimilhança do programa PhyML, é 

possível reconstruir a filogenia do grupo através do alinhamento de sequências de 

nucleotídeos ou aminoácidos. Um diferencial da técnica é que esta engloba várias 

opções para a pesquisa de topologias entre as árvores filogenéticas, além de 

sustentar números razoáveis de conjuntos de dados. Os resultados das análises 

moleculares são mostrados a seguir (Figs. 4, 5, 6 e 7). A sequência para o setor do 

gene citocromo b não foi encontrada para A. tropicalis. 

 

 

 

 

 

 



47 

 

 

 

 
 
Fig. 4 Valores de aLRT da análise molecular utilizando um setor do marcador mitocondrial citocromo 

b, com 826 caracteres. Espécies incluídas nas análises: F. silvestris catus (Catus), C. lupus (Lupus), 

P. brasiliensis (Pteronura), E. barbara (Eira), G. cuja (Cuja), M. capensis (Mellivora), N. nasua 

(Nasua), O. byronia (Otaria), A. australis (Australis), A. tropicalis (Tropicalis), T. ornatus (Ornatus), C. 

semistriatus (Conepatus). 

 

 

 

 

 

 



48 

 

 

 
 

 

Fig. 5 Valores tipo SH para suporte dos ramos da análise molecular utilizando um setor do marcador 

mitocondrial citocromo b, com 826 caracteres. Espécies incluídas nas análises: F. silvestris catus 

(Catus), C. lupus (Lupus), P. brasiliensis (Pteronura), E. barbara (Eira), G. cuja (Cuja), M. capensis 

(Mellivora), N. nasua (Nasua), O. byronia (Otaria), A. australis (Australis), A. tropicalis (Tropicalis), T. 

ornatus (Ornatus), C. semistriatus (Conepatus). 

 

 

 

 

 

 



49 

 

 

 

 
 

 

Fig. 6 Valores de bootstrap da análise molecular utilizando um setor do marcador mitocondrial 

citocromo b, com 826 caracteres. Espécies incluídas nas análises: F. silvestris catus (Catus), C. lupus 

(Lupus), P. brasiliensis (Pteronura), E. barbara (Eira), G. cuja (Cuja), M. capensis (Mellivora), N. 

nasua (Nasua), O. byronia (Otaria), A. australis (Australis), A. tropicalis (Tropicalis), T. ornatus 

(Ornatus), C. semistriatus (Conepatus). 



50 

 

 

 
 

 

/ 

Fig. 7 Valores do teste de chi-quadrado da análise molecular utilizando um setor do marcador 

mitocondrial citocromo b, com 826 caracteres. Espécies incluídas nas análises: F. silvestris catus 

(Catus), C. lupus (Lupus), P. brasiliensis (Pteronura), E. barbara (Eira), G. cuja (Cuja), M. capensis 

(Mellivora), N. nasua (Nasua), O. byronia (Otaria), A. australis (Australis), A. tropicalis (Tropicalis), T. 

ornatus (Ornatus), C. semistriatus (Conepatus). 

 

 

 

 

 



51 

 

 

 

Os resultados com dados moleculares, assim como os comportamentais, 

evidenciaram dificuldades em reconstruir a filogenia dos grupos estudados, 

retratando diferentes valores de suporte nos quatro testes estatísticos utilizados. As 

posições do furão-pequeno (Cuja) e dos pinípedes (Otaria e Australis), 

apresentaram os maiores valores de suporte, sendo que uma politomia pode ser 

considerada para o restante dos grupos. 

Os testes utilizados para indicar a congruência entre os ramos (aLRT e SH) 

detectaram que, de alguma maneira, os mesmos se encontram muito distantes uns 

dos outros. O baixo suporte identificado nesta análise é justificado pelo fato de não 

haver amostras completas de terminais de cada grupo, pois foram utilizadas poucas 

espécies pertencentes a um número igualmente baixo de gêneros.  

O teste paramétrico de chi-quadrado foi o que apresentou melhor resolução, 

fornecendo maior suporte em grande parte dos ramos, fornecendo, deste modo, 

informações coerentes dentro da matriz. Portanto, este teste mostra que, embora 

certas incongruências nas relações entre os grupos sejam encontradas, há 

consistência nos resultados. Esta consistência é reforçada mesmo com a utilização 

de setores moleculares restritos (apenas 826 caracteres) formando a matriz 

filogenética. 

 A posição do representante de Canidae, Canis lupus, o lobo, escolhido como 

um dos grupos externos encontra-se contraditória em relação a outros estudos com 

a filogenia do grupo. No nosso estudo, o lobo encontra-se ligado a representantes 

do grupo interno. Tal fato pode ter ocorrido devido à função do gene mitocondrial 

citocromo b, que é a regulação da temperatura corpórea. Sendo o lobo-europeu um 

animal que habita ambientes frios, acreditamos que esta função específica do gene 



52 

 

 

utilizado nas análises influencie consideravelmente sua fisiologia. Isso poderia 

explicar a posição encontrada para o canídeo dentro da matriz. Sendo assim, é de 

se esperar que o citocromo b não seja o melhor marcador a ser utilizado, pois o 

mesmo está sujeito a pressões externas. Isso demonstra a necessidade de se 

realizar análises com marcadores „neutros‟, bem como a importância de se utilizar 

vários genes nas análises filogenéticas. 

 

O uso de diferentes caracteres em filogenia: qual o melhor a ser escolhido? 

Acreditamos que os caracteres comportamentais são a melhor opção para ser 

utilizada em estudos filogenéticos, pois o comportamento, ao contrário de outras 

fontes, é selecionado. Consideramos o comportamento como a junção de genes e 

morfologia, por exemplo – dessa forma, o comportamento é composto por todos os 

fatores biológicos que permitem ao animal „funcionar‟.  

Contudo, o uso do comportamento apresenta, assim como outras fontes 

biológicas, seu limite. E essa limitação se deve ao fato dos animais do nosso estudo 

apresentarem, sobretudo, grande variação morfológica e ambiental. 

Quando existem diferentes tipos de suporte, há indicação de que determinado 

grupo de estudo é realmente problemático. As inúmeras tentativas de se estabelecer 

o exato relacionamento entre as espécies de carnívoros com base numa variedade 

de estudos moleculares têm sido desafiadoras. O principal problema é que os 

carnívoros representam um típico exemplo de rápida radiação evolutiva e 

especiação recente. Evidências fósseis indicam que a história biogeográfica desses 

animais é caracterizada por variadas e numerosas dispersões intercontinentais, 

sendo que, entre os membros dos Mustelidae, tais dispersões são principalmente 

originárias da Eurásia, onde estão os mais antigos restos fósseis da Família são 



53 

 

 

encontrados. Considera-se que a grande maioria da diversidade dos mustelídeos 

das Américas tenha se originado a partir de linhagens que repetidamente se 

dispersaram da Eurásia através do estreito de Bering (Baskin, 1998; Tedford et al., 

2004). Os grupos de caniformes estudados apresentam também grande diversidade 

ecológica, diferente dos Felidae ou Canidae, por exemplo. Essa situação pode se 

refletir na diversidade de resultados obtidos, dependendo das técnicas e dos tipos 

de caracteres empregados. 

 

O emprego do comportamento de autolimpeza na reconstrução filogenética 

Neste estudo, foi confirmada a complexidade de se estudar sequências 

comportamentais, sendo que o maior desafio está no ato de extraí-las. Como 

ressaltado em outros estudos envolvendo filogenia comportamental, pesquisas com 

animais envolvem tempo longo para que haja a construção e interpretação do 

catálogo de comportamentos (Malange et al., 2013).  

É perfeitamente possível se estabelecer categorias comportamentais de 

autolimpeza utilizando um único indivíduo. O problema encontrado se refere 

principalmente ao tempo de observações necessário para determinadas espécies. 

No estudo, foi necessário um tempo maior de observação para os espécimes de 

ursos, por exemplo. Isso se deve pelo fato desses animais apresentarem tamanho 

grande bem como serem considerados lentos em seus movimentos. 

O comportamento de autolimpeza, além de apresentar um padrão 

estereotipado, parece ser um comportamento evolutivamente primitivo e é 

observado em diversos grupos de animais (Lorenz, 1958). Colonnese e 

colaboradores (1996) demonstraram que as regras de organização desse 

comportamento apareceram cedo na evolução dos mamíferos; supõe-se que há 60 



54 

 

 

a 100 milhões de anos, portanto, antes da divergência dos carnívoros. Berridge et al. 

(2005) referem-se à autolimpeza como sendo um comportamento espontâneo que 

ocorre como uma transição entre fases de atividade e repouso. Os movimentos 

desse comportamento são facilmente reconhecíveis. Contudo, os elementos 

desencadeadores e o modo como a estrutura se organiza têm sido alvo de inúmeras 

investigações no decorrer dos anos (Hawlena et al., 2007). 

 

Número de categorias comportamentais 

É possível que por termos nos decidido por organizar o estudo do 

comportamento de autolimpeza com um grande número de categorias 

comportamentais, devido à morfologia muito variada dos vários grupos do estudo, 

possa ter ocasionado situações em que nem todo o grupo partilhava das mesmas 

categorias. Assim, um grande número de categorias levou a um grande matriz 

comportamental com poucas transições. Outros estudos com sequências 

comportamentais usaram um número menor de categorias (Japyassú et al., 2003; 

Malange et al., 2013).  

 

Comportamento social 

Outra questão inesperada no presente estudo seria a de que muitas espécies 

entre os terminais são animais sociais. É possível que parte do comportamento 

exibido seja modificado para, além das outras funções da autolimpeza, exprimir 

mensagens a outros membros dos grupos em que convivam. Tais mensagens, se 

realmente existirem, podem ser (e provavelmente são, realmente) diferentes entre os 

diversos grupos e entre as diversas espécies sociais do grupo de interesse. Em 

acréscimo, espécies solitárias não têm porque alterar seu comportamento de 



55 

 

 

autolimpeza, a fim de incluir outra função. Sendo verdadeiro, é possível que algumas 

categorias possam não ser a melhor escolha para usar como caractere filogenético. 

 

Alimentação dos animais estudados 

Alguns dos animais estudados apresentavam surtos de autolimpeza após a 

alimentação, principalmente o felino e o canídeo, mas isso não foi uma regra. 

 Acreditamos que a alimentação não tenha influenciado nos surtos de 

autolimpeza entre as mesmas espécies presentes em locais diferentes, pois o 

alimento, bem como o horário de alimentação, era similar. Acreditamos que as 

condições de temperatura ambiental não tenham influenciado no comportamento de 

autolimpeza dos animais. 

 

 

Conclusões 

As reconstruções filogenéticas comportamentais e moleculares realizadas no 

estudo se mostraram diferentes. A politomia observada em ambas as análises, com 

diferentes tipos de suporte, evidenciam a problemática encontrada nas 

reconstruções filogenéticas dos carnívoros caniformes. Porém, as análises 

comportamentais resultaram em suportes satisfatórios para alguns ramos dentro da 

politomia. Contudo, embora o uso do comportamento se mostre satisfatório em 

análises filogenéticas, dificuldades ao se registrar os eventos comportamentais no 

estudo podem proporcionar problemas nas análises. Determinados comportamentos 

dos animais sociais envolvidos, bem como o uso de muitas categorias 

comportamentais podem ter contribuído para os resultados obtidos. 

 



56 

 

 

Agradecimentos 

Nós agradecemos a todos os funcionários das instituições nas quais as 

filmagens foram realizadas: Fundação Parque Zoológico de São Paulo, Parque 

Ecológico Municipal de Paulínia, Parque Ecológico Municipal de Americana, 

Zoológico Municipal de Piracicaba, Parque Ecológico Municipal de Sorocaba, 

Parque Ecológico de São Carlos, Zoológico do Rio de Janeiro, Zoológico de Itatiba, 

Aquário do Guarujá e Tiepark Berlin. Todos os biólogos, veterinários e tratadores 

contribuíram de forma significativa para a realização da pesquisa. Agradecemos 

também ao Prof. Dr. Sérgio Nascimento Stampar, que gentilmente nos auxiliounas 

análises moleculares, e à Pró-Reitoria de Pós-Graduação da UNESP (PROPG) pelo 

auxílio financeiro concedido para as viagens de campo. 

 
 
 
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61 

 

 

Anexo 1 
Etograma com 45 categorias comportamentais definido por meio da 
observação do comportamento de autolimpeza nos 12 taxa estudados  
Algumas categorias foram fundidas por não se tratarem de autolimpeza 

 

1. Raspar corpo no substrato (raspar_corpo_subs): O animal coça ou esfrega o 

corpo utilizando tronco, parede ou chão, muitas vezes ativamente. 

2. Nadar (nadar): O animal nada na piscina existente no recinto. 

3. Ingerir (ingerir): O animal ingere alimento ou água. 

4. Social (social): O animal interage com outro(s) animal (is):brigando, brincando 

ou vocalizando.  

5. Observação (obs): O animal permanece sentado, parado, com pouco ou 

nenhum movimento corporal, mantendo os olhos fixos em algum objeto ou 

organismo. 

6. Pausa (pausa): Esta categoria foi registrada quando o animal realizava a 

mesma subunidade de autolimpeza mais de uma vez, seguidamente. Isto foi 

necessário, pois nossa análise exclui transições entre a mesma categoria e, 

assim, acreditamos ser importante o registro da repetição. 

7. Parado (parado): O animal não apresenta nenhum movimento aparente, de 

qualquer parte do corpo. Foi considerado „parado‟ quando o animal fez uma 

“pausa” por um período superior a 30 segundos. 

8. Fora de visão (fdv): Esta categoria foi registrada quando o animal encontrava-

se fora da visão do observador, muitas vezes escondido atrás da vegetação 

existente no recinto. 

9. Movimento (mov): O animal realiza uma das seguintes ações: farejar, saltar, 

cavar, escalar, brincar sozinho e bocejar. 

10.  Deslocamento (desloc): O animal se desloca de um lado ao outro do recinto. 

11. Chacoalhar o corpo (chaco): O animal sacode a cabeça, ou o corpo inteiro, de 

um lado para outro, apresentando movimentos rápidos e repetidos. 

12.   Limpar genitália com a boca (limpar_gen_boca): O animal apóia-se na região 

central da parte posterior, realiza uma curvatura dorso-ventral e flexiona o 

pescoço até tocar a parte genital com a língua, realizando fricções rápidas ou 

não. 



62 

 

 

13.   Limpar cauda com a boca (limpar_cau_boca): O animal gira o corpo e cabeça 

para um dos lados, apoiando as patas anteriores perto da região proximal, 

mediana ou distal da cauda, friccionando a língua ou mordiscando a região. 

14.   Limpar costas com a boca (limpar_cos_boca): O animal gira o tronco e a 

cabeça de maneira que possa alcançar, com a boca, a região das costas. O 

animal pode lamber ou beliscar o local. 

15.   Limpar peito com a boca (limpar_pei_boca): O animal, partindo ou não da 

região do pescoço, lambe ou mordisca a região peitoral repetidas vezes, 

realizando movimentos com a cabeça. 

16.   Limpar pata anterior com a boca (limpar_p_a_boca): O animal, apoiado em 

suas patas posteriores, lambe ou mordisca a pata anterior.  

17.  Limpar pata posterior com a boca (limpar_p_p_boca): O animal eleva a pata 

posterior até a região da boca e a limpa, lambendo ou mordiscando. 

18.  Limpar palma com a boca (limpar_pal_boca): Com a pata anterior levantada, 

e com a palma virada em direção à face, o animal move a cabeça partindo de 

perto para distante do corpo, lambendo a palma. 

19.  Limpar sola com a boca (limpar_sola_boca): O animal ergue sua pata 

posterior e move a cabeça repetidas vezes, lambendo ou mordiscando a 

planta da pata. 

20.  Limpar face com a pata anterior (limpar_face_p_a): O animal coça ou esfregar 

a face utilizando a pata anterior. 

21.  Limpar face (limpar_face): O animal lambe a pata anterior e a passa repetidas 

vezes na face. 

22.  Lamber boca (lamber_boca): O animal lambe a região da boca repetidas 

vezes. 

23.  Limpar região abdominal com a boca (limpar_abd_boca): O animal, apoiado 

sobre sua parte posterior, realiza uma curvatura dorso-ventral do corpo, de 

modo que possa lamber ou mordiscar os pelos da região ventral. 

24.  Limpar região lateral com a boca (limpar_lat_boca): O animal realiza uma 

curvatura da cabeça e tronco e atinge a região lateral de seu corpo (flanco), 

lambendo ou mordiscando os pelos desta região.  

25.  Limpar nuca (limpar_nuca): O animal, apoiado sobre uma de suas patas 

posteriores, esfrega ou coça a região da nuca com a outra pata posterior. 



63 

 

 

26.  Limpar lateral (limpar_lat): O animal coça ou esfrega a região lateral do corpo 

com uma ou ambas as patas anteriores. 

27.  Limpar pata anterior com a outra pata anterior (limpar_a_a): O animal, 

apoiado sobre ambas as patas ou até mesmo sentado, coça uma das patas 

anteriores com a outra pata anterior ou esfrega uma das patas anteriores na 

outra. 

28.  Limpar pata anterior com a pata posterior (limpar_a_p): O animal, apoiado 

sobre ambas as patas, coça uma das patas anteriores com a pata posterior ou 

esfrega uma das patas posteriores na anterior. 

29.  Limpar pata posterior com a pata anterior (limpar_p_a): O animal, apoiado 

sobre ambas as patas ou até mesmo sentado, coça uma das patas posteriores 

com a pata anterior ou esfrega uma das patas anteriores na posterior. 

30.  Limpar pata posterior com a outra pata posterior (limpar_p_p): O animal, 

apoiado sobre ambas as patas, coça uma das patas posteriores com a outra 

pata posterior ou esfrega uma das patas posteriores na outra. 

31.  Limpar abdome com pata anterior ou nadadeira anterior (limpar_abd_a): O 

animal coça ou esfrega região abdominal com a nadadeira, pata ou ambas as 

patas anteriores. 

32.  Limpar abdome com pata posterior ou nadadeira posterior (limpar_abd_p): O 

animal coça a região abdominal com a pata posterior ou, no caso dos animais 

aquáticos, estes esfregam as nadadeiras posteriores na região ventral do 

corpo. 

33.  Esfregar face na cauda (esf_fa_cau): O animal faz uma curvatura dorso-

ventral com o corpo e esfrega a face repetidas vezes na cauda.  

34.  Esfregar face na pata anterior (esf_fa_a): O animal esfrega a face repetidas 

vezes na pata anterior. 

35.  Esfregar face na pata posterior (esf_fa_p): O animal esfrega a face repetidas 

vezes na pata posterior. 

36.  Esfregar face no abdômen (esf_fa_abd): O animal, curvado e deitado de 

costas, esfrega a face repetidas vezes na região ventral. 

37.  Esfregar face na lateral (esf_fa_lat): O animal, deitado e curvado, esfrega a 

face repetidas vezes na região lateral do corpo. 



64 

 

 

38.  Coçar face com a pata ou nadadeira posterior (coçar_face): O animal apóia-

se e eleva uma das patas ou nadadeiras posteriores à região da face, coçando 

repetidas vezes a região. 

39.  Coçar cabeça com a pata ou nadadeira posterior (coçar_cab): O animal 

apóia-se e eleva uma das patas ou nadadeiras posteriores à região da cabeça, 

coçando repetidas vezes a região. 

40.  Coçar pescoço com pata ou nadadeira posterior (coçar_pesc): O animal 

apóia-se e eleva uma das patas ou nadadeiras posteriores à região do 

pescoço, coçando repetidas vezes a região. 

41.  Coçar costas (coçar_cos): O animal, apoiado no chão, faz uma curvatura e 

coça a região das costas com as patas anteriores. 

42.  Coçar peito (coçar_pei): O animal, apoiado sobre ambas as patas, eleva uma 

das patas posteriores em direção à região ventral do corpo e coça a região 

peitoral. 

43.  Coçar queixo (coçar_quei): O animal eleva uma das patas posteriores em 

direção à região do pescoço e coça repetidas vezes o queixo. 

44. Coçar região anogenital (coçar_gen): O animal apóia-se de costas e coça 

repetidas vezes a região genital com as patas anteriores. 

45.  Coçar lateral do corpo com pata ou nadadeira posterior (coça_lat_p): O 

animal coça a região lateral do corpo com umas das patas posteriores. 

___________________________________________________________________ 

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 



65 

 

 

Anexo 2 
Números de acesso do GenBank para dados moleculares de acordo com cada táxon e cada gene 

mitocondrial utilizado neste estudo 

 
 

     Espécies                                                       setor do gene citocromo b 
______________________________________________________________________________ 
Felis silvestris catus                                                   AB004238.1 

Canis lupus                                                                AJ441334.1 

Pteronura brasiliensis                                                AF057126.1 

Eira barbara                                                               AF498154.1 

Galictis cuja                                                               EF987754.1 

Mellivora capensis                                                     EF987755.1 

Tremarctos ornatus                                                   U23554.1 

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Conepatus semistriatus                                             JQ979136.1 

Otaria byronia                                                            AY377328.1 

Arctocephalus australis                                             AY377329.1 

Arctocephalus tropicalis                                                n/d 

_________________________________________________________________ 
n/d, não disponível 

 
 
 
 

 
 
 
 
 
 
 
 

 
 
 



66 

 

 

5. CONCLUSÕES GERAIS 

A reconstrução filogenética do grupo de interesse através de dados 

comportamentais e moleculares confirmou a dificuldade em estabelecer a evolução 

dos Caniformia. Problemas ao se tentar estabelecer o exato relacionamento entre os 

membros da Subordem se devem, sobretudo, a especiação recente sofrida por 

esses animais, bem como grande diversidade de dispersões sofridas ao longo do 

tempo e diversidade ecológica entre as diferentes espécies viventes. 

Os cladogramas obtidos pelas análises comportamentais e moleculares 

mostram politomias e algumas concordâncias e/ou incongruências com trabalhos 

anteriores, porém as análises comportamentais resultaram em suportes satisfatórios 

para alguns ramos dentro da politomia, evidenciando o uso do comportamento de 

autolimpeza em sistemática. Os resultados moleculares obtidos foram consistentes, 

porém o uso do gene citocromo b em nossos tipos de análises pode não ser a 

melhor opção.  

Estudos filogenéticos futuros envolvendo comportamento de autolimpeza dos 

caniformes mostram-se promissores, desde que haja maior coleta de dados e uma 

possível reanálise de categorias envolvidas, além de um melhor esclarecimento em 

relação a determinados comportamentos observados nos animais sociais. 

Nossa pesquisa mostrou-se pioneira no sentido de tentar usar o 

comportamento de autolimpeza para o estabelecimento de relações de parentesco 

entre espécies morfologicamente tão diferentes e para o grupo de interesse. Embora 

os dados moleculares representem uma contribuição importante à pesquisa, é 

interessante se pensar nas possibilidades de uso de outras fontes biológicas para se 

estudar a história evolutiva dos caniformes. Perspectivas futuras envolvem o 

aumento do tempo de captura do comportamento de autolimpeza, o que poderá 



67 

 

 

gerar um melhor esclarecimento a respeito das categorias e também o envolvimento 

de um número maior de indivíduos pertencentes a outras espécies. 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



68 

 

 

ANEXO A 

Normas de publicação da revista Cladistics (Editada por Dennis 

Stevenson, fator de impacto: 5.043). Atualizado em fevereiro de 2014. 

 

Os trabalhos devem estar de acordo com o seguinte esquema: 

 

Título: 

O título deve ser conciso, mas informativo e, se for o caso, deve incluir a 

menção de um táxon superior. Um subtítulo pode ser incluído. Nomes de táxons 

novos não devem ser incluídos nos títulos. 

 

Resumo: 

Todos os artigos de revisão ou artigos regulares devem ter um resumo.  O 

resumo deve ser apresentado em uma página separada e é de grande importância, 

uma vez que pode ser produzido em outros lugares, e é tudo o que muitos vêem do 

trabalho publicado. Ele deve ter entre 100 a 200 palavras para a