Universidade Estadual Paulista – UNESP Instituto de Biociências Curso de Pós-Graduação em Ciências Biológicas Área de Concentração: Zoologia Efeito de alterações do nível da água do reservatório Salto Grande, usadas para controle de macrófitas, na estrutura e estabilidade da fauna de invertebrados fitófilos em uma lagoa marginal ao Rio Paranapanema Sandra Francisca Marçal Orientadora: Profa. Adj. Virgínia Sanches Uieda Tese apresentada ao Instituto de Biociências da Universidade Estadual Paulista – UNESP, Campus de Botucatu, SP, como parte dos requisitos para obtenção do Título de Doutor em Ciências Biológicas – Área de Concentração: Zoologia. BOTUCATU – SP 2014 i �������� � � �� ������������������� ����������������������������������������� ������������� ������������������ � �� � DEDICO ESTE TRABALHO: A mim: pela insistência, persistência e vontade. A professora Virginia Sanches Uieda: pela sabedoria, maturidade e paciência ii ������ ����! ��� ���� �� �����"��� ����#��� ��� ��$%������ ����� � ��� � �� ������� ��� ������������ ��&� “Passava os dias ali, quieto, no meio das coisas miúdas. E me encantei.” ...“Rola uma vespa na estrada� – morta e enformigada – Aranhas a tecem com pontos de orvalho�� Folha seca viaja� pelo rio – um rã sentado nela� escolhe nuvens� Nas nuvens um incêndio de garças�� Cigarras franzem a hora Libélulas pensam dálias”... Passarinho “Estava com as asas e o peito quebrados – tombo de ninhego teimoso, que sai do ninho antes da hora. No chão, a realidade me arrebatou. Eu não era a única sem saber voar. Tive que esperar o socorro dos outros filhotes. Fora do ninho, fui ser passarinha dos meus passarinhos, que velhos e doentes padeciam. Fui forte. Tão esquecida, não cuidei de mim. Quase morri, quase matei e não aprendi a voar. Virei passarinho do chão.” '���������($� ��� ��������� ���� )����� *+���, ��� �������� ������ ��� � �#��� � ��� ���������$! ����������������������� ������������ ��������� ���� ���*�� &� -.��������/���� ���� ���*�� ���*��� ���� ���� ���� ���������� ������ � �� �������� ��������#� ���0������� �������*�� �*������1� ������� ( ������*+����0������� �������*�*� ����0��*�*�������� ��*�� ���� ������ *�*� �����*��������� �� ����$���#���2�� �������"� � 3������� $� #�������������� *���� ����������������4������*���*�� . iii AGRADECIMENTOS Lidar com o frio, amadurecer e me organizar, foram essas as palavras de ordem. Nesses desafios, não sei o quanto avancei, mas nesse processo de aprender tenho muito a agradecer: Primeiro a Deus, que concedeu saúde a mim e a minha família para que aqui eu pudesse estar. Aos meus pais dona Rita e Seu Chiquinho; meus amores, minha vida, minha alegria. A minha Orientadora, professora Dra. Virginia Sanches Uieda, pela oportunidade e paciência. Obrigada pela confiança, por me ensinar tanto e acreditar em mim. Sem seu auxílio na condução e redação deste trabalho, ele não seria possível. Ao Programa de Pós Graduação em Ciências Biológicas – Zoologia pelo auxílio financeiro e logístico e a CAPES pela concessão da bolsa de estudos. Ao professor Dr. Marcos Gomes Nogueira por ter permitido que eu participasse no seu projeto: Estudo limnológico e da qualidade de água dos reservatórios do rio Paranapanema (São Paulo/Paraná): análise do meio físico, biótico e produção pesqueira. Apoio Duke Energy Geração Paranapanema. Contrato 010015003 Fundibio/Duke Energy. Obrigada por ter me auxiliado nas coletas e proporcionado apoio logístico para realização deste trabalho de doutorado. Aos colegas do curso: Jorge, Diogo, Danilo, Aninha, Zé Roberto, Marco Aurélio e Juliana pelo valioso auxílio nas coletas. Ao técnico Hamilton pelo grande apoio nas coletas. Pela sobriedade de meu irmão, pela saúde de minha linda afilhada, Maria Rita - meu sangue que prospera. iv A minhas tias e primas, sempre muito presentes e prestativas. Ao meu amigo, atual namorado e incentivador, Leonardo de Oliveira. A minha amiga Márcia Maria Kovaléski e a sua mãe por cuidarem da minha casa na minha ausência. Pelo incentivo e apoio fundamentais. A minhas queridas amigas da república “Chiquita Banana” “Mescalina”, “Féti”, “Vivi” e “Justinha”, ora meio irmãs, ora meio filhas. Ao colega e recém doutor, José Roberto Debastiani Junior pela identificação dos Cladóceros. A professora Alessandra Angélica de Pádua Bueno da Universidade Federal de Lavras pela identificação dos Anfípodas. A professora Dra. Sonia Barbosa dos Santos da Universidade Estadual do Rio de Janeiro pela acolhida e identificação dos Moluscos. A Banca examinadora por aceitar tão prontamente o convite em contribuir com este trabalho. Aos colegas do laboratório: Maria Lúcia, André e Pedro; em especial a Eliane e Janete que se tornaram boas amigas. A Juliana – a secretária mais competente que já conheci. Aos colegas do laboratório vizinho: Marciano e Rafaela, com quem distribui muitas risadas. Agradeço a todos aqueles que em mim acreditaram e também aos que me criticaram. Aos que não fizeram nada e aos que muito fizeram pra eu conseguir prosseguir e chegar. SUMÁRIO Resumo ................................................................................................................. 1 Introdução Geral.................................................................................................. 2 Capítulo I – Efeito de alterações operacionais do nível da água no reservatório de Salto Grande sobre a estrutura da fauna de invertebrados associados à macrófita Egeria (Hydrocharitaceae), em uma lagoa marginal ao rio Paranapanema. Resumo................................................................................................................... 28 Abstract.................................................................................................................. 29 Introdução............................................................................................................... 30 Material e Métodos................................................................................................. 33 Resultados............................................................................................................... 37 Discussão................................................................................................................ 42 Referências Bibliográficas...................................................................................... 52 Figuras.................................................................................................................... 66 Tabelas.................................................................................................................... 76 Capítulo II – Diversidade e estabilidade de Chironomidae fitófilos frente ao manejo operacional do nível da água para controle de macrófitas submersas em uma lagoa marginal ao Rio Paranapanema. Resumo................................................................................................................... 85 Abstract.................................................................................................................. 86 Introdução............................................................................................................... 86 Material e Métodos................................................................................................. 89 Resultados............................................................................................................... 92 Discussão................................................................................................................ 96 Referências Bibliográficas...................................................................................... 102 Figuras.................................................................................................................... 110 Tabelas.................................................................................................................... 118 Conclusões Gerais................................................................................................ 125 1 RESUMO Em ambientes aquáticos controlados por barragens, a elevada estabilidade hídrica favorece a proliferação de macrófitas, sendo para seu controle utilizado um manejo por alterações no nível da água. Porém não existem estudos que avaliem o efeito dessa técnica, que gera condições extremas de seca e inundação sobre a fauna de invertebrados fitófilos. O presente trabalho foi realizado durante alterações operacionais do nível da água para controle de macrófitas submersas no reservatório de Salto Grande (SP/PR). O objetivo foi avaliar o efeito dessas alterações sobre a diversidade de invertebrados associados à macrófita Egeria na lagoa Pedra Branca, conectada ao Rio Paranapanema e sob a influência do reservatório. As coletas foram realizadas ao longo de um transecto longitudinal da lagoa, antes do manejo ser iniciado (controle), no 1º, 7º e 11º dias após o rebaixamento (PR), quando a lagoa se desconecta do rio, e 49 dias após o enchimento do reservatório (PE). A hipótese do trabalho de menor diversidade após as alterações do nível da água do reservatório (seca e cheia induzidas) foi avaliada ao nível de toda a fauna e para os táxons de Chironomidae. As alterações do nível da água foram acompanhadas por alterações na estrutura da fauna fitófila, com variação temporal na densidade dos grupos, especialmente de Hexapoda, Mollusca e Protozoa. As mudanças ambientais relacionadas à contração (seca), e conseqüente concentração das macrófitas na área central da lagoa, e ampliação (cheia) das regiões limnética e litorânea geraram uma substituição de grupos dominantes (reduzindo a densidade de Chironomidae e aumentando a de Physa marmorata durante o PR), aumento na riqueza e maior diversidade e equitabilidade no PE. Os distúrbios causaram redução na densidade das três subfamílias de Chironomidae, principalmente de Chironominae, com maior riqueza e dominância em todas as datas amostrais, exceto no pico da seca induzida (PR11), quando foi suplantado por Orthocladiinae. A supressão e a substituição de táxons dominantes (Caladomyia por Thienemanniella) no distúrbio de seca e a supressão de dominância na cheia foram determinantes para maiores valores de diversidade e equitabilidade de Chironomidae, e para os baixos valores de resistência e resiliência encontrados. A baixa diversidade e equitabilidade observadas antes do manejo foram reflexo da dominância de táxons sensíveis ao distúrbio. Assim, a perturbação ambiental resgatou a variabilidade do ambiente e incrementou a diversidade e equitabilidade da fauna fitófila, com redução na densidade de espécies dominantes e aumento na riqueza. Nesse sentido, os resultados parecem corroborar a Hipótese de Distúrbio Intermediário. Palavras-chave: equilíbrio dinâmico, pulso hidrológico, resistência, resiliência, distúrbio. 2 Introdução Geral INTRODUÇÃO GERAL 1. Apresentação e justificativa Em ecossistemas aquáticos, as macrófitas são, no geral, as principais responsáveis pela adição de uma grande heterogeneidade de habitats, propiciando um conjunto de microhabitats e de microclimas para colonização de diversos tipos de organismos (Dvorák, 1970; Margalef, 1983, Cyr & Downing, 1988; Lopes & Caliman, 2008). A complexidade espacial fornecida pelas macrófitas parece influenciar a distribuição e abundância não somente de espécies associadas às plantas, mas também de espécies pelágicas (Lansac-Tôha et al., 1997; Nurminen & Horppila, 2002). Assim, as macrófitas desempenham papel chave na estruturação e funcionamento de ecossistemas aquáticos, interferindo na abundância, riqueza e nas interações entre os organismos (Tolonen et al., 2005; Bazzanti et al., 2010). A importância das macrófitas deve-se, entre outros fatores, à habilidade de acumular biomassa, acelerar a ciclagem de nutrientes, atuar como substrato para bactérias, algas perifíticas e invertebrados, sustentando assim a cadeia de detritos e de herbivoria (Pompêo, 2008). Elas podem funcionar como abrigo, local de desova e desenvolvimento de formas juvenis de peixes (Dibble et al., 1996; Agostinho et al., 2003), como refúgio contra predadores (Tessier et al., 2008; Bazzanti et al., 2010), fornecer material para a construção de casulos (Takeda et al., 2003), servir de refúgio para muitas espécies de invertebrados planctônicos (Lansac-Tôha et al., 2003) ou servir de habitat para invertebrados não planctônicos durante toda a vida (Geraldes & Boavida, 2004). Uma fauna variada de invertebrados pode ser encontrada em macrófitas, como protozoários e rotíferos (<0,1mm), metazoários com tamanho de 0,1 a 0,5mm e invertebrados com mais de 1,0mm de tamanho, todos comumente retidos em malhas de 0,5mm (Esteves, 2011). Esta fauna exerce papel fundamental em ecossistemas aquáticos, sejam eles naturais ou antropizados, funcionando como o elo entre grupos de organismos basais e de topo na cadeia alimentar, ou seja, componentes-chave na estrutura e funcionamento de lagos rasos devido à interação com peixes, perifíton e plantas (Clemente et al., 2005), ou mesmo aves e outros vertebrados. Apesar de sua grande importância, o estudo das macrófitas e das comunidades animais e vegetais a elas associadas é ainda insipiente nos trópicos, seja em ambientes naturais ou alterados, sendo o uso de macrófitas para o teste de hipóteses ecológicas e estudos experimentais altamente recomendado devido ao seu rápido crescimento e diversidade (Pompêo, 2008). 3 Introdução Geral Em ambientes aquáticos, a heterogeneidade espacial e temporal favorece a coexistência de espécies de macrófitas porque limita a competição interespecífica e leva à utilização diferencial dos recursos, seja em ambientes naturais (Chambers & Prepas, 1990) ou em comunidades reguladas pelo pulso de inundação, que atua como fator determinante das condições ambientais (Ward et al., 1999), e contribui para a manutenção de uma elevada biodiversidade em ecossistemas lênticos laterais aos rios (Henry & Costa, 2003). Nesses sistemas, o nível da água é uma variável chave que influencia os processos de colonização, crescimento (produção primária) e decomposição de plantas aquáticas (Thomaz & Santos, 2001; Thomaz et al., 2003a). A fragmentação dos ambientes aquáticos através da construção de reservatórios causa o represamento da água, interrompe o contínuo do rio e altera fatores-chave, causando uma grande homogeneidade no sistema (Ward, 1998). As áreas naturalmente alagadas pelos rios ficam menores, pois a operação destes ecossistemas artificiais acarreta um achatamento dos pulsos de inundação, reduzindo a conectividade entre o rio principal e os ambientes da planície (Tundisi, 1999; Henry, 2005). Essa redução na heterogeneidade espacial e temporal pode modificar as condições hidrológicas, causar eutrofização artificial e, assim, provocar o favorecimento de uma espécie de macrófita competitivamente superior que passa a proliferar irrestritamente e expressar dominância (Camargo et al., 2003). Como conseqüência, ocorre uma redução na diversidade biológica nestes sistemas. A grande proliferação de macrófitas aquáticas em reservatórios resulta da atenuação da velocidade e maior tempo de residência das águas (Bianchini Jr., 2003), podendo causar diversos problemas ambientais, além de prejuízos à geração de energia elétrica, navegação e outros usos (Thomaz & Bini, 1999; Martins et al., 2005). Atualmente, apesar de algumas espécies de macrófitas submersas estarem causado graves problemas para as empresas de geração de energia, ainda são poucos os estudos sobre sua biologia e ecologia (Thomaz & Bini, 1998; 1999; Pompêo, 1999; 2008). Entre as macrófitas submersas mundialmente conhecidas pelos problemas causados em ambientes naturais e alterados estão espécies do gênero Egeria Planch (Yarrow et al., 2009). Essas plantas ocupam áreas marginais de rios, lagos e reservatórios e até zonas mais profundas, porém não superiores a 10m, devido à pressão hidrostática e à limitação de luz (Bianchini Jr., 2003). A proliferação indesejada dessas espécies em represas não somente no Brasil foi relatada por outros autores (Yarrow et al., 2009; Curt et al., 2010), sendo o potencial invasivo dessa espécie considerado como o resultado da taxa de crescimento relativamente rápida, aclimatação a diferentes regimes de luz, flexibilidade para captação de nutrientes da coluna de água e sedimentos, alta 4 Introdução Geral produtividade em média ou baixa disponibilidade de nutrientes, plasticidade fenotípica alta, alta dispersão via fragmentos vegetativos e elevado potencial para colonizar áreas perturbadas (Yarrow et al., 2009). A estrutura física de E. densa afeta a disponibilidade de luz e nutrientes para outros organismos; atua na estabilização do sedimento e na redução da turbidez, sendo assim considerada uma engenheira do ecossistema (Yarrow et al., 2009). Como espécie invasora, E. densa pode afetar negativamente as funções e serviços do ecossistema, pois os estandes densos e monoespecificos podem reduzir a biodiversidade por competição e exclusão de outras macrófitas (Yarrow et al., 2009). O interesse crescente em entender a biologia das espécies de Egeria e de outras macrófitas invasoras em ambientes represados tem levado recentemente a um maior número de estudos de manejo e controle. Entre os mecanismos de manejo e controle usados existem métodos físicos, químicos e biológicos; desde métodos simples como a remoção manual, até o emprego de herbicidas e manipulação operacional no nível da água do reservatório (Pompêo, 2008). O controle físico; manual ou mecânico não é muito recomendado porque a planta se reproduz vegetativamente através de fragmentação; o controle químico pode ser conseguido por emprego de herbicidas, mas com contaminação da água e efeitos em curto prazo; o controle biológico tem sido testado com fitopatógenos, insetos e vertebrados (Curt et al., 2010; Coetzee et al., 2011). Manipulações do nível da água (drawdowns), consistindo em alterar a altura da lâmina d’água e permitir o acúmulo ou redução de água no lago, tem apresentado algum sucesso no controle de Egeria (Coetzee et al., 2011). Este procedimento consiste em um controle mecânico-biológico que modifica o regime de luminosidade para as plantas submersas e diminui a cota da lâmina d’água, reduzindo a área potencial para colonização no sedimento, tanto para as emersas como para as submersas (Pompêo, 2008). Como ponto negativo, a modificação da altura da lâmina d’água interfere na hidrodinâmica de todo o sistema, alterando o padrão de estratificação e de luminosidade com reflexo em toda a biota (Pompêo, 2008). O processo atua como uma estiagem provocada, com conseqüências diversas na riqueza e diversidade de macrófitas e resultando na contração de habitats (Santos & Thomaz, 2007). Com relação ao nível da água, muitos reservatórios apresentam marcado padrão anual de variação, geralmente refletindo alterações sazonais da precipitação e da operação do reservatório (Pompêo, 1999). Os efeitos desse processo variam de acordo com o tipo da macrófita e também dependem da amplitude e duração das alterações, podendo causar efeitos favoráveis (Thomaz & Bini, 1999; Thomaz et al., 1999) ou desfavoráveis (Thomaz et al., 5 Introdução Geral 2003a; Santos & Thomaz, 2007), devido ao aumento de nutrientes na água, liberados pela decomposição da vegetação morta. Para reservatórios tem sido demonstrado que oscilações de nível intermediário estimulam o aumento da riqueza de espécies (Thomaz & Bini, 1999), enquanto a ausência de oscilação provoca o crescimento explosivo de poucas espécies (Thomaz & Bini, 1998). Esse incremento da riqueza e do turnover de espécies pode estar associado ao aumento da diversidade de habitats propiciados pelas flutuações moderadas dos níveis (Thomaz & Bini, 1999). Por outro lado, secas pronunciadas levam à exposição da vegetação litoral, provocando a morte das macrófitas (Thomaz et al., 2003b), reduzindo também a disponibilidade de habitats e diminuindo as chances de colonização. Tem sido demonstrado, por exemplo, que os efeitos mais negativos são observados nas espécies submersas que não apresentam mecanismos de resistência, como por exemplo Egeria najas e Egeria densa (Thomaz et al., 2003b). Segundo Neiff & Poi De Neiff (2003), alterações drásticas na periodicidade do sistema produzem uma perturbação de grande magnitude, a qual produz uma grande modificação na organização do ambiente, com alterações na proporção de espécies aquáticas típicas. Em reservatórios, amplas áreas litorâneas podem sofrer simultaneamente os efeitos diretos das oscilações do nível de água derivadas da operação da barragem, constituindo assim este tipo de manejo uma importante ferramenta para controle de macrófitas em reservatórios (Thomaz & Bini, 1999). Em sistemas ecológicos naturais, eventos estocásticos e perturbações ocorrem na maioria das vezes de forma cíclica e apresentam intensidades moderadas. No geral, frente a estes distúrbios, as comunidades tendem a manter sua composição relativamente estável, absorvendo as flutuações e retornando a um estado de equilíbrio, seja se mantendo relativamente constantes ou flutuando em um ciclo estável (Holling, 1973). Em lagoas temporárias, a seca resulta em uma extensiva mortalidade, sendo o comprimento da fase aquática determinante para a vida dos invertebrados (Maltchik, 1999; Maltchik & Florin, 2002; Silva-Filho, 2004). Em ambientes aquáticos sujeitos a um pulso de inundação sazonal, o distúrbio natural favorece a diversidade (Ward, 1998), sendo o comprimento do hidroperíodo determinante na riqueza, composição, abundância, sucesso reprodutivo e sucessão de invertebrados aquáticos (Tarr et al., 2005). Tundisi (1999) considera que a manutenção da conectividade e dos pulsos em ecossistemas aquáticos tem importância fundamental, visto que estes componentes do sistema têm um relevante papel nas relações de complexidade-estabilidade, afetando variáveis físicas, químicas e biológicas dos reservatórios. 6 Introdução Geral A redução do nível da água em reservatórios pode, até certo ponto, ser equiparada ao distúrbio natural de vazante e seca que ocorre em ambientes aquáticos naturais, sujeitos a pulsos de inundação. Porém, estudos que avaliem o efeito desta técnica de manejo de reservatórios na fauna de invertebrados são escassos. Assim, considerando a Hipótese do Distúrbio Intermediário como mediadora de competição e provocadora de níveis sucessionais diferenciados (Connell, 1978), espera-se que, após uma perturbação de nível intermediário, a diversidade seja incrementada no sistema ou que, pelo menos, retorne ao seu status anterior ao distúrbio. Porém, quando a perturbação adquire níveis de intensidade muito elevados, o destino da comunidade é a extinção ou redução drástica na diversidade. O retorno ou recuperação (resiliência) e a resistência (grau de imutabilidade) de sistemas biológicos a perturbações hidrológicas dependem da estabilidade (Grimm & Fisher, 1989; Maltchik & Florin, 2002). Resistência e resiliência são características mensuráveis da estabilidade que têm sido usadas para descrever respostas ao nível de populações e ecossistemas, porém nem sempre de fácil mensuração (McNaughton, 1977). No presente estudo houve a oportunidade de acompanhar um distúrbio hidrológico do tipo drawdown, em uma lagoa marginal ao Rio Paranapanema e sob a influência do reservatório de Salto Grande (SP/PR). Este sistema possui algumas lagoas marginais com conexão permanente ao rio que são extensivamente usadas para pesca, mas apresentam grande densidade de macrófitas submersas, especialmente Egeria, que tem provocado transtornos à população local e alto custo de manutenção para a usina (Lage, 2008). Por este motivo, o método de controle mecânico-biológico das macrófitas através da redução do nível da água do reservatório tem sido utilizado pela empresa Duke Energy - Geração Paranapanema desde 2004. A “seca” induzida, que dura geralmente 15 dias, promove a desconexão da lagoa e exposição dos bancos de macrófitas. Este procedimento é finalizado com uma cheia artificial, gerada pela abertura das comportas e retorno ao nível normal de operação do reservatório (Figura 1). A decisão para realizar o controle de macrófitas por este método baseia-se em dados do programa de monitoramento de macrófitas do reservatório Itaipu (Thomaz et al., 2003a; Thomaz et al., 2006). Em Itaipu, Egeria najas foi eficientemente controlada, pois o declínio do nível de água acarretou a morte por dessecamento da biomassa exposta (Thomaz et al., 2003a; Thomaz et al., 2006), indicando que manipulações deste tipo se colocam como uma alternativa potencial ao controle de macrófitas submersas (Yarrow et al., 2009; Curt et al., 2010; Coetzee et al., 2011). Entretanto, a preocupação com o efeito da depleção da água em reservatórios deve-se à importância das macrófitas como habitat para diversos grupos de 7 Introdução Geral organismos, especialmente invertebrados, que determinam a estruturação e funcionamento do ecossistema aquático como um todo. Dessa forma, apesar de ser uma alternativa interessante, não existem dados que referendem a depleção operacional em reservatórios do ponto de vista biológico. Alguns estudos sobre a fauna associada a macrófitas indicam que mudanças na composição e na abundância de invertebrados ocorrem em função da senescência da macrófita e das variações hidrológicas cíclicas do sistema, determinando a sucessão da comunidade (Poi de Neiff & Bruquetas, 1991; Stripari & Henry, 2002; Mormul et al., 2006). A lagoa escolhida para este estudo é densamente colonizada principalmente por Egeria, dificultando inclusive o uso de barco a motor na sua exploração. A conexão com o rio é feita por um canal estreito, o qual aparentemente alimenta a lagoa. Após a redução do nível da água no reservatório, a lagoa deixa de ser alimentada pelo rio e praticamente se desconecta do mesmo. Com a menor profundidade, os bancos de macrófitas ficam expostos e secam nas áreas de barranco e margens da lagoa. Na região central, mais profunda, as macrófitas e a fauna associada, incluindo invertebrados e peixes, ficam sujeitas ao estresse hídrico, mudanças nas variáveis físicas e químicas da água e limitação de espaço. Após o enchimento, o nível da água na lagoa é recuperado, sendo inclusive maior que antes de iniciado o manejo, encobrindo o dossel de macrófitas (Figura 2). Como em reservatórios o ciclo natural de seca e cheia é perdido, e esses sistemas são consideravelmente estáveis quanto à ocorrência de distúrbios ambientais, esta redução e aumento repentinos no nível da água são perturbações que podem causar uma redução na diversidade local de espécies de invertebrados fitófilos. 8 Introdução Geral Figura 1. Imagens da barragem do reservatório de Salto Grande, Rio Paranapanema, após a redução do nível da água (A e B) e após o retorno da cota normal de operação (C). Em B, é mostrado o processo de remoção da vegetação morta da área de lazer “prainha”, no município de Salto Grande. Figura 2. Imagens da lagoa Pedra Branca antes (controle) e durante (PR no 1º, 7º e 11º dias pós-rebaixamento, PE no 49º dia pós-enchimento) as fases do manejo do reservatório de Salto Grande, Rio Paranapanema. A - Controle; B - Canal de conexão com o rio no 1º dia PR; C, D e E - 1º, 7º e 11º PR, onde pode ser visto as macrófitas mortas nos barrancos e margens e o grande adensamento de Egeria na região central da lagoa; F - após retorno da cota máxima de operação do reservatório. 9 Introdução Geral 2. Objetivos e Hipótese do trabalho O presente trabalho teve por objetivo avaliar o efeito das alterações do nível da água para controle de macrófitas submersas sobre a diversidade e estabilidade da fauna de invertebrados associados a essas macrófitas na lagoa Pedra Branca. Os objetivos específicos foram: • Analisar a composição da fauna fitófila associada à macrófita submersa-enraizada Egeria em uma lagoa conectada ao canal principal do Rio Paranapanema. • Analisar temporalmente as variações da riqueza, densidade e diversidade de macroinvertebrados, comparando os dados obtidos antes da redução do nível da água do reservatório (amostragem controle), após o rebaixamento (distúrbio de seca) e após o enchimento do reservatório (distúrbio de cheia). • Avaliar temporalmente a resistência e resiliência de Chironomidae associados à macrófita Egeria frente às alterações do nível da água induzidas pelo manejo operacional do reservatório. A seguinte questão e hipótese foram levantadas: Haverá mudanças significativas na riqueza, densidade e diversidade de macroinvertebrados fitófilos frente às alterações do nível d’água (seca e cheia) no reservatório? A hipótese é de que haverá diferenças significativas na densidade de invertebrados fitófilos em função do distúrbio hidrológico, porém sem aumento na riqueza e diversidade da fauna. Em princípio se assumiu que a Hipótese do Distúrbio Intermediário não se aplicaria ao sistema em questão devido às características inerentes a reservatórios, como a simplificação da teia alimentar, redundância dos grupos, vulnerabilidade a espécies exóticas e ausência de históricos recentes de distúrbios dessa magnitude. Além disso, o distúrbio pode não ser intermediário quanto à amplitude e intensidade e difere muito da seca natural que ocorre em áreas alagáveis. O estímulo gerado pela seca induzida e senescência das macrófitas pode significar o final do ciclo de vida aquático, levando à emergência de insetos para a vida adulta ou a morte dos que não completarem seu desenvolvimento. Os organismos que possuírem capacidade de natação podem abandonar as plantas em condições não satisfatórias ou morrerem com estas, quando não possuem estratégias de dispersão. Assim, eram esperadas reduções na densidade, riqueza e diversidade após o distúrbio, mas aumento de densidade de grupos oportunistas ou com maior capacidade de locomoção na região central da lagoa. A hipótese é de que 10 Introdução Geral diferenças significativas na densidade dos grupos taxonômicos serão dependentes de maior ou menor capacidade de dispersão, relacionadas a adaptações estruturais, fisiológicas e comportamentais particulares, com alguns grupos apresentando maior tolerância às mudanças ambientais e outros, mais sensíveis, menor tolerância. 3. Relevância do trabalho A relevância do trabalho recai principalmente no fato de alertar a comunidade científica para desestruturações ambientais que atividades de manejo em reservatórios podem causar. Uma simplificação ainda maior pode ocorrer no reservatório caso ocorram perdas na diversidade das lagoas marginais, desencadeando efeitos em cascata. Atualmente, o Rio Paranapanema, já historicamente alterado pelas onze usinas hidrelétricas nele implantadas, conta ainda com a presença de espécies de invertebrados exóticos invasores, como os bivalves Limnoperna fortunei (Dunker, 1857), Corbicula flluminea (Muller, 1974), Corbicula largillierti (Philippi, 1844) e o gastrópode Melanoides tuberculata (Müller, 1774). Assim, conseqüências profundas para os serviços que o homem deriva da natureza podem advir, como, por exemplo, a redução na pesca em função da queda na disponibilidade de alimentos para os peixes. Assim, antes que a depleção operacional torne-se uma prática para empreendimentos hidrelétricos, que precisam de forma pouco onerosa realizar o controle de plantas aquáticas como Egeria, é premente analisar em detalhes se esta atividade não causará uma redução na fauna de invertebrados e, conseqüentemente, uma desestruturação das comunidades aquáticas que dependem desses organismos. É importante ressaltar que o trabalho também poderá contribuir com as discussões acerca da Hipótese do Distúrbio Intermediário e, de uma maneira mais ampla, para o entendimento dos fatores que afetam a diversidade de espécies e a estabilidade de sistemas aquáticos. 4. Referencial teórico Diversidade e Estabilidade em sistemas ecológicos A importância relativa das espécies varia dentro e entre as comunidades e se tem empregado esforços consideráveis para documentar essas diferenças e compreender porque elas ocorrem. Não é apenas entender porque comunidades contem distintos números de 11 Introdução Geral espécies com importâncias relativas distintas, mas como essas diferenças afetam outras propriedades da comunidade, como a estrutura trófica e a estabilidade da comunidade (Pianka, 1982). Nas medidas de diversidade, a espécie pode não ser a melhor unidade ecológica, uma vez que estágios bionômicos ou formas vitais (tamanho e morfologia) ocorrem dentro da mesma espécie, e muitas vezes ocupam habitats e nichos diferentes. A diversidade de espécies tende a aumentar durante a sucessão ecológica, mas esta tendência não continua necessariamente nos estágios mais maduros da sucessão (Odum, 1988). A diversidade de espécies tende a ser reduzida em comunidades bióticas que sofrem estresse, porém pode também ser reduzida por competição em comunidades antigas e ambientes físicos estáveis (Odum, 1988). Os processos locais e regionais que atuam na diversidade também influenciam na estabilidade desses sistemas em micro, meso e macro escala. Processos locais tendem a exercer um poder mais instantâneo e intenso sobre a estrutura e estabilidade de populações e comunidades. Assim, a estabilidade dos sistemas ecológicos e de suas comunidades é fortemente determinada por fatores que atuam localmente. Entre esses, os processos locais que mais tem influencia na diversidade e estabilidade das comunidades biológicas são os distúrbios ou perturbações (Pianka, 1982). Uma perturbação é uma alteração capaz de causar mudanças nas comunidades e ecossistemas, levando à reestruturação dos mesmos (Ribeiro, 2007). A estabilidade de uma comunidade ou ecossistema a perturbações pode, em suma, determinar a persistência e o rumo de uma sucessão ecológica e assim determinar a riqueza e diversidade de espécies. Apesar de causar modificações na estrutura das comunidades e no funcionamento de ecossistemas, perturbações podem ser favoráveis à diversidade, visto que podem adicionar espécies em comunidades saturadas. Comunidades são denominadas saturadas (ou fechadas) quando espécies imigrantes não conseguem se estabelecer devido à exclusão competitiva ou outra interação interespecífica, ou quando a taxa de imigração é compensada pela taxa de extinção (Stohlgren, 2008). Em comunidades saturadas, processos que atuam em escala local, como interações interespecíficas, determinam a estrutura da comunidade (Mac Arthur & Wilson, 1967). Mas, os sistemas ecológicos reais quase nunca estão verdadeiramente saturados e fechados, pois recebem e cedem energia e materiais para outros sistemas (Pianka, 1982). De acordo com a teoria ecológica, ecossistemas são tanto mais estáveis quanto maior a diversidade no sistema, criando uma relação diversidade-estabilidade (Mac Arthur, 1955; Elton, 1958). Ecossistemas estáveis apresentam uma alta diversidade, sendo assim tentador 12 Introdução Geral concluir que a diversidade aumenta com a estabilidade. No seu desenvolvimento, a teoria foi contrariada a partir de May (1972), e a relação agora presente nos modelos de complexidade- estabilidade, foi tida como não causal. Alguns autores (McNaughton, 1977; Pimm, 1984) sustentam a idéia de que as espécies diferem em suas características e que ecossistemas mais diversos apresentam maior probabilidade de conter algumas espécies que sejam capazes de prosperar durante uma determinada perturbação ambiental e, deste modo, compensar os competidores que foram reduzidos pela perturbação. Esta visão sustenta que biodiversidade proporciona resistência à perturbação (Tilman & Downing, 1994) e sistemas que são perturbados periodicamente tendem a apresentar uma diversidade mais alta do que ecossistemas em “equilíbrio”, onde a dominância e a exclusão competitiva são mais intensas (Huston, 1979). A estabilidade também é associada à produtividade nos ecossistemas. Provavelmente, a estabilidade relaciona-se mais intimamente com a diversidade funcional do que com a estrutural, e o funcionamento (produtividade) depende do número e identidade das espécies (Fridley, 2001 apud Silva-Filho, 2004). De acordo com Tilman & Downing (1994), como há muita similaridade entre espécies em sistemas ecológicos, o seu funcionamento é independente da diversidade se grupos funcionais maiores estão presentes (Hipótese espécie- redundância). Tal hipótese sugere que as espécies são funcionalmente redundantes e que a perda de determinada espécie é compensada pela presença de outras do mesmo grupo funcional. Ao contrário do que alguns poderiam pensar, a redundância funcional não torna as espécies dispensáveis, pois estas podem estar garantindo a estabilidade destes sistemas quando perturbações ocorressem ou quando algumas espécies fossem extintas, funcionando como uma espécie de seguro (Naeem, 1998). Assim, o beneficio de se manter uma riqueza alta estaria na realidade relacionado ao aumento de probabilidade de manutenção do funcionamento do ecossistema caso houvesse uma modificação ambiental (Fonseca & Ganade, 2001). Assim, as espécies poderiam ser perdidas sem que o funcionamento dos ecossistemas sofresse alterações, contanto que fosse mantida pelo menos uma espécie de cada grupo funcional. O número de espécies pode variar muito entre habitats de acordo com a produtividade, grau de heterogeneidade estrutural e adequabilidade de condições físicas. Mas, a estrutura do habitat aparentemente sobrepuja a produtividade na determinação da diversidade de espécies (Ricklefs, 1996). Nos anos mais recentes, o debate permanece, com o pressuposto que a relação entre diversidade-estabilidade de fato é estatisticamente inevitável ou se expressa como conseqüência ecológica (Doak et al., 1998; Tilman et al., 1998). Frente ao grande 13 Introdução Geral número de teorias e hipóteses que surgiram após a hipótese ecológica tradicional de relação positiva entre diversidade-estabilidade, a única máxima que pode ser colhida é que o excesso de empiricidade e de hipóteses e conclusões pontuais na ciência ecológica são os maiores entraves para seu avanço, ou mudando um pouco a linha de pensamento, que os processos realmente não são determinísticos, tem pouco poder explicativo e comunidades naturais são governadas por eventos meramente casuais (Teoria neutra da Biodiversidade) (Hubbell, 2001). A relação entre diversidade e estabilidade de ecossistemas é um dos temas mais polêmicos da ecologia teórica (Maltchik, 1999). Propriedades da Estabilidade em ecologia O termo estabilidade ecológica, geralmente, é usado associado a equilíbrio de comunidade. Mas, a melhor definição para comunidades estáveis seria um “estado maior de equilíbrio”, visto que estão sujeitas constantemente a flutuações em suas abundâncias. Assim, o “equilíbrio” apresenta um caráter dinâmico, visto que comunidades reais são constantemente perturbadas. O conceito de estabilidade tem sua origem na matemática e na física. Nessas áreas estabilidade refere-se a uma propriedade de sistemas dinâmicos simples, nos quais é possível, em geral, definir um dado estado de equilíbrio ao qual o sistema tende a retornar após ser perturbado. No entanto, sistemas ecológicos são sistemas complexos cujas propriedades emergem das interações entre seus elementos. Perturbações, portanto, podem gerar efeitos diversos em sistemas complexos, de forma que a concepção de um estado único de equilíbrio é pouco parcimoniosa (Grimm & Wissel, 1997). Uma perturbação é uma alteração no ambiente capaz de causar mudanças na comunidade ou sistema, levando à reestruturação dos mesmos. Trata-se de um evento discreto que resulta em mudanças significativas, positivas ou negativas, na estrutura da comunidade (Wallace, 1990), que remove organismos e cria novos espaços e ou recursos que podem ser usados pelos indivíduos de uma ou de diferentes espécies (Townsend et al., 1997). A conceituação de estabilidade está longe de apresentar uma padronização, visto a grande quantidade de definições e a variedade de elementos, denominações e sub-conceitos que estão embutidos na formação desse conceito (Stiling, 1996). A adaptação do termo à ecologia sem levar em conta a diferença na complexidade dos sistemas estudados é, em parte, responsável por uma grande confusão na literatura no uso de termos relacionados à estabilidade (Grimm & Wissel, 1997). Há diversos termos que se referem a uma mesma propriedade ou que, apesar de possuírem definições teóricas distintas, tem definição operacional similar (Grimm & Wissel, 1997). 14 Introdução Geral O uso de terminologias que se enquadram apenas nos sistemas ecológicos examinados é comum em ecologia de comunidades (Grimm & Wissel, 1997), que é inclusive vista como uma vertente bagunçada da ecologia por ser composta por diversas teorias, as quais muitas vezes não dialogam entre si, ao invés de seguir uma teoria geral. Como sugerido por Grimm & Wissel (1997), ao considerar todos os diferentes conceitos como propriedades distintas que, em conjunto, compõem a estabilidade de um sistema e partindo da definição de estabilidade como uma forma de medir a sensibilidade a perturbações (Silva-Filho, 2004), algumas propriedades embutidas na conceituação de estabilidade emergem. Após uma perturbação, os níveis de resistência (habilidade de resistir a mudanças mantendo os diferentes componentes funcionais) e de resiliência (taxa de recuperação) irão determinar a persistência e a maior ou menor desestruturação da comunidade (Figura 3). A resistência, a persistência e a resiliência são propriedades com grande valor para explicar o efeito de perturbações. A resistência é a habilidade de uma comunidade evitar o deslocamento de um dado estado, ou a capacidade de manter sua estrutura e funcionamento após um distúrbio. A persistência refere-se ao tempo de existência, ou de “sobrevivência” de um sistema ou elemento de um sistema (Silva- Filho, 2004). Em ecologia, resiliência é a capacidade de um sistema restabelecer seu “equilíbrio” após este ter sido rompido por um distúrbio ou absorver flutuações e retornar a um estado anterior. Vale lembrar que equilíbrio e estabilidade não têm o mesmo sentido e conceituação. Equilíbrio descreve a condição média de um sistema, através de um de seus elementos ou atributos, ao longo de um dado período de tempo. A resiliência representa a resistência de um sistema a mudanças ambientais ou bióticas, e, portanto, está diretamente relacionada à persistência do sistema: quanto mais resiliente o sistema, maior a magnitude da perturbação que ele é capaz de aguentar antes de retornar ao seu estado de equilíbrio (Holling, 1996). Em outras palavras, um sistema de alta resiliência pode ser fortemente impactado e ainda assim se recuperar. Holling (1996) descreve dois tipos de resiliência, a “resiliência de engenharia”, em que o sistema retorna para exatamente o mesmo estado anterior, e o que ele chama de “resiliência ecológica”, em que o sistema pode mudar para um outro estado de equilíbrio alternativo após uma perturbação grande o suficiente. Num sistema com múltiplos estados estáveis alternativos, é o tamanho da perturbação que determina se o sistema permanece no mesmo equilíbrio ou muda para um estado alternativo (Scheffer, 2009). 15 Introdução Geral Figura 3. A figura exemplifica o comportamento de um ecossistema submetido a um distúrbio, provocando um desvio na amplitude operativa normal de uma função importante do ecossistema. A resistência relativa é medida em termos do grau de desvio, enquanto a resiliência relativa é medida pelo tempo necessário para recuperação (Fonte: Odum, 2007). Como o conceito de estabilidade foi definido de muitas maneiras (Grimm & Wissel, 1997) e, portanto, os resultados encontrados eram muitas vezes contraditórios, no início da década de 70 surgiram trabalhos que não focavam na estabilidade do sistema, mas sim, na resiliência dos sistemas em função da sua diversidade (Peterson et al., 1998; Elmqvist et al., 2003). Esta idéia se baseia na diversidade de grupos funcionais na dinâmica de um ecossistema que sofre perturbações e no conceito de redundância ecológica (Walker, 1992). Um grupo funcional com grande redundância seria aquele que comporta muitas espécies, assim, a perda de uma espécie não comprometeria o funcionamento do sistema, uma vez que restariam outras para desempenhar a mesma função ecológica (Walker, 1992). Espécies com a mesma função ecológica podem, no entanto, ter respostas diferentes frente a mudanças ambientais e, assim, uma espécie redundante pode ser a única do grupo a estar apta às novas condições ambientais impostas pelo sistema. Neste sentido, mais espécies em um mesmo grupo funcional seria importante para a reorganização do sistema após uma perturbação, pois haveria maior diversidade de respostas, o que é crítico para a resiliência de um sistema (Elmqvist et al., 2003). Assim, o conceito de resiliência está ligado a uma pergunta central em ecologia, que é como a diversidade biológica está ligada a funções ecológicas e, portanto, à manutenção do sistema (Peterson et al., 1998). 16 Introdução Geral Independente da propriedade de estabilidade em questão, todos os diferentes termos relacionados à estabilidade referem-se aos efeitos de perturbações sobre um determinado sistema. O estudo de diferentes aspectos relacionados à estabilidade em sistemas naturais, portanto, é crucial para que teorias em ecologia de comunidades possuam um caráter preditivo. Sistemas ecológicos estão constantemente sujeitos a diferentes tipos de perturbações, como a invasão de espécies, fenômenos climáticos ou atividades antrópicas. Modelos que incorporem diferentes aspectos relacionados à estabilidade frente a essas perturbações são mais precisos em prever o comportamento das comunidades ao longo do tempo. Adicionalmente, a identificação dos mecanismos que conferem estabilidade a um sistema são fundamentais do ponto de vista da conservação (Peterson et al., 1998), frente às crescentes perturbações impostas pela atividade humana. Hipótese do Distúrbio Intermediário Distúrbio é um “evento abrupto, de curta duração, que altera a estabilidade e dinâmica local; incide sobre a disponibilidade de recursos, gerando modificações instantâneas nas relações entre os meios biótico e abiótico, inclusive podendo promover danos aos organismos ou mesmo sua morte (Begon et al., 1999). Connell (1978) propõe uma forma de abordagem dos efeitos de distúrbios denominada “Hipótese do Distúrbio Intermediário”. É uma das teorias mais conhecidas que explica como os distúrbios ou perturbações naturais afetam a diversidade biológica. Segundo esta teoria, o balanço entre a habilidade competitiva superior e habilidade em colonizar habitats recém formados é mediado por distúrbios, influenciando a diversidade de espécies. Em ambientes muito estáveis ou sujeitos a perturbações muito intensas, a diversidade pode se tornar baixa, devido à persistência de competidores superiores (k estrategistas) ou espécies colonizadoras ágeis (r estrategistas). Por outro lado, ambientes sujeitos a freqüentes distúrbios de nível intermediário podem apresentar altos valores de diversidade, pois permite a coexistência por algum período de tempo de espécies melhores e piores competidoras. A teoria baseia-se na premissa que a identidade das espécies dominantes muda após perturbações. Assim, os táxons que imigram e se reproduzem rapidamente no habitat recém perturbado (r estrategistas) serão progressivamente deslocados por espécies mais competitivas que apresentam taxa de imigração mais lenta (k estrategistas) (Biggs & Smith, 2002 apud Silva-Filho, 2004). A Hipótese do Distúrbio Intermediário de Connell (1978) é bem documentada para comunidades vegetais e invertebrados marinhos. Essa teoria é creditada ao pesquisador 17 Introdução Geral Joseph Connell, apesar de ter sido proposta por John Phillip Grime em 1973, tratando de exclusão competitiva em plantas. O trabalho de Connell pode ter tido preferência na citação da teoria por ter contrastado dois ambientes muito distintos e reconhecidamente entre os mais diversos do planeta (recifes de corais e florestas tropicais). Nele o pesquisador advoga que o principal fator relacionado à manutenção da alta diversidade nesses ecossistemas é a presença de distúrbios em freqüências e intensidade intermediárias. A teoria já foi comprovada para a comunidade fitoplanctônica e zooplanctônica (Pereira & Pereira, 2010), mas pouco se conhece no que tange ao teste de hipótese para outros animais, como comunidades de invertebrados terrestres e dulcícolas. Avaliações da estabilidade relacionadas à capacidade do sistema em resistir ou retornar a um estado pré- distúrbio depois de mudanças significativas foram abordadas em parte por Kozlowsky-Suzuki & Bozelli (2004) e por Santangelo el al. (2007). Nestes casos, o estado estável da comunidade zooplanctônica foi considerado similar a condições anteriores ao distúrbio. De acordo com Pereira & Pereira (2010), a Hipótese do Distúrbio Intermediário fornece uma explicação para o fato da maioria dos ecossistemas se encontrarem distantes do clímax, do equilíbrio dinâmico ou estado estável (Reynolds et al., 1993). Connell (1978) pressupõe que a estrutura das comunidades que sofrem perturbações intermediárias tem seu desenvolvimento retardado, interrompido ou destruído, podendo o termo “intermediário” ser aplicado nos dois sentidos, o de intensidade média ou o de distúrbio que ocorre em uma etapa intermediária da sucessão, como ressaltado por Reynolds et al. (1993). Assim, a Hipótese do Distúrbio Intermediário permite entender os diferentes estágios sucessionais em áreas que estão sujeitas a distúrbios intermediários, tanto antropogênicos quanto naturais. Para os sistemas aquáticos, e particularmente para as comunidades planctônicas, os estudos realizados por diversos autores sugerem que os distúrbios seriam eventos estocásticos, de natureza abiótica, relacionados principalmente com eventos climáticos ou hidrológicos, operando em curtas escalas de tempo. Eventos de cheias, pulsos de inundação, tempestades, ocorrência de geadas e abertura de comportas de barragens são alguns dos exemplos ilustrativos desse tipo de perturbação (Pereira & Pereira, 2010). Contudo, a teoria ganhou críticas e contestações fundamentadas principalmente na ausência de abordagem a respostas evolutivas dos organismos frente a distúrbios causados pelo ambiente físico, competidores ou predadores. Assim, para que estas relações tenham sentido, os distúrbios deveriam se relacionar com a história evolutiva das espécies que os experimentam, calculando-se até que ponto os efeitos das perturbações mantém a estabilidade dos organismos (Kikkawa, 1986). Portanto, estes últimos autores sugerem que a procura por 18 Introdução Geral relações unicamente entre diversidade e estabilidade é provavelmente infrutífera. Determinar a estabilidade dos ambientes, populações e comunidades, demanda parâmetros ecológicos difíceis de serem medidos (Pimm, 1984; Scarano et al., 1998). Além disso, o fator habilidade de colonização é contraditório para alguns grupos de animais, incluindo invertebrados que podem ser essencialmente sésseis. Porém, atualmente, é possível quantificar a magnitude dos distúrbios, a velocidade de retorno e a resistência das espécies. No entanto, não conseguimos ainda entender muitas interações, processos evolutivos e fatores estocásticos que influenciam a organização das comunidades e a manutenção de seu equilíbrio (Sánchez-Botero, 2005). 5. Organização da tese A presente tese está sendo apresentada em capítulos, para facilitar a leitura e posterior publicação dos dados. No Capítulo I, intitulado “Efeito de alterações operacionais do nível da água no reservatório de Salto Grande sobre a estrutura da fauna de invertebrados associados à macrófita Egeria (Hydrocharitaceae), em uma lagoa marginal ao Rio Paranapanema”, é apresentada a fauna de invertebrados associados à macrófita Egeria na lagoa Pedra Branca, marginal ao Rio Paranapanema, e densamente colonizada por essa macrófita submersa enraizada. As coletas foram realizadas antes (Controle) e após o manejo operacional do nível da água no reservatório de Salto Grande, utilizado pela empresa geradora de energia elétrica (Duke Energy) para controle da biomassa de macrófitas na região. O efeito da seca na fauna de invertebrados foi acompanhado em três momentos: imediatamente após o rebaixamento do nível da água na lagoa (1º dia), no meio (7º dia) e no pico da seca induzida (11º dia). Para o efeito de cheia foi realizada apenas uma coleta, 49 dias após o nível da água da lagoa voltar ao normal. Amostras da macrófita foram coletadas e os invertebrados fitófilos triados, identificados e contados (Figura 4) para análise da variação temporal da riqueza, densidade, diversidade e equitabilidade da fauna de invertebrados frente aos distúrbios hidrológicos induzidos pelo manejo do reservatório. A aplicabilidade da Hipótese do Distúrbio Intermediário e a propriedade desse tipo de manejo de macrófitas do ponto de vista biológico foram discutidas. 19 Introdução Geral Figura 4. Ilustração da metodologia de coleta e análise empregadas: coleta das macrófitas com cilindro de PVC (A), sua lavagem em peneiras para separar a fauna associada (B), acondicionamento das macrófitas para secagem (C) e posterior pesagem (D). No Capítulo II, intitulado “Diversidade e estabilidade de Chironomidae fitófilos frente ao manejo operacional do nível da água para controle de macrófitas submersas em uma lagoa marginal ao Rio Paranapanema”, é apresentado a composição, diversidade e variação temporal da densidade de Chironomidae, o grupo de insetos mais denso em Egeria, possivelmente favorecidos pelo acúmulo de material orgânico sobre as macrófitas (Figura 5). Neste capítulo, além de discutir a aplicabilidade da Hipótese do Distúrbio Intermediário, a resistência e resiliência da fauna de Chironomidae fitófilos foi avaliada, de modo a verificar a estabilidade dessa comunidade frente aos distúrbios hidrológicos induzidos na lagoa. Figura 5. Imagens do volume da macrófita Egeria na lagoa Pedra Branca, a qual forma longos ramos enraizados no substrato. Além de servir como refúgio, estas plantas podem ser utilizadas diretamente como alimento para animais herbívoros, ou local de alimentação para carnívoros e detritívoros, estes últimos aproveitando o grande acúmulo de material orgânico em seus folíolos (foto da direita). 20 Introdução Geral Ao final da Tese são apresentadas algumas Considerações Finais, salientando os principais resultados obtidos e sua relação com a conceituação teórica acima apresentada. 6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS AGOSTINHO, AA., GOMES, LC. & JULIO-JR., HF., 2003. Relações entre macrófitas e fauna de peixes. In THOMAZ, SM. & BINI, LM. (Eds.). Ecologia e manejo de macrófitas aquáticas. Maringá: EDUEM. p. 261–279. BAZZANTI, M., COCCIA, C. & DOWGIALLO, MG., 2010. Microdistribution of macroinvertebrates in a temporary pond of Central Italy: Taxonomic and functional analyses. Limnologica, vol. 40, no. 4, p. 291–299. BEGON, M., HARPER, JL. & TOWNSEND, CR., 1999. Ecología:individuos, poblaciones y comunidades. 3rd ed. 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Porém, pouco se conhece sobre os reflexos deste distúrbio induzido sobre a biota aquática. No presente trabalho o efeito deste manejo, utilizado para controle da biomassa de Egeria, sobre a estrutura da fauna associada a esta macrófita enraizada submersa foi estudado em uma lagoa marginal ao Rio Paranapanema, em um trecho sob influência do reservatório de Salto Grande, SP. As macrófitas foram coletadas antes de iniciado o manejo (controle), no 1º, 7º e 11º dias após o rebaixamento (PR) do nível da água e 49 dias após o enchimento do reservatório. A fauna fitófila de Egeria esteve representada por 92 taxa, com maior riqueza de Hexapoda e Crustacea. O manejo do reservatório causou modificações na densidade e dominância dos grupos de invertebrados, com redução de Tecameba e Hexapoda e aumento de Physa marmorata (Mollusca) na fase de rebaixamento. Após o enchimento, Tecameba e Hexapoda se igualaram em densidade, o primeiro com valores semelhantes e o segundo com cerca de ¼ da densidade observada no controle. Diferenças significativas ao longo do manejo foram encontradas para cinco ordens e onze famílias de Hexapoda. Porém, o predomínio da ordem Diptera, com elevada dominância de Chironomidae-Chironominae em todas as datas amostrais, foi determinante na variação temporal da densidade total observada, mesmo com a grande redução na densidade deste grupo durante e ao final do manejo. Os valores de riqueza total de UTO’s foram significativamente diferentes entre as datas amostrais, com os menores valores no PR1 e os maiores no PR11. Entretanto, mesmo com a grande supressão de dípteros e protozoários tecados, não foram encontradas diferenças significativas para a densidade total de invertebrados entre as datas amostrais, porque outros grupos (Mollusca, Annelida, Amphipoda) ou mesmo alguns Hexapoda (Heteroptera e Lepidoptera) foram favorecidos com o manejo. Assim, a contração e expansão das regiões limnética e litorânea causada pelo 29 Capítulo I distúrbio incrementou a riqueza, diversidade e equitabilidade da fauna fitófila, reduzindo espécies dominantes. Quando analisado sob a ótica da Hipótese do Distúrbio Intermediário, o rebaixamento do nível da água causou uma substituição de grupos dominantes r-estrategistas e um aumento na sucessão de grupos que possuem adaptações estruturais (dispersão ativa e adaptações respiratórias), fisiológicas (dormência e ovos de resistência) ou tolerância ambiental para colonizarem ambientes sujeitos a perturbações hidrológicas. Palavras-chave: distúrbio hidrológico, fauna fitófila, macrófitas submersas, variação temporal. 2. ABSTRACT In reservoirs, macrophytes have great growth and its control has been accomplished through an induced drawdown in the system. However, little is known about the consequences of this induced disturbance on aquatic biota. The effect of this operational management, used to control the biomass of Egeria, upon the structure of the fauna associated with this rooted submerged macrophyte was studied in a pond marginal to Paranapanema River, at a stretch under the influence of the Salto Grande reservoir, SP. The macrophytes were collected before starting the management (control), in the 1st, 7th and 11th days of the drawdown period and in the 49th days after the end of the management. The phytophilous fauna of Egeria was represented by 92 UTO’s, with higher richness for Hexapoda and Crustacea. The management of the reservoir caused changes in the density and dominance of invertebrate groups, reducing Tecameba and Hexapoda density and increasing Physa marmorata (Mollusca) in the drawdown period. After the management, Tecameba and Hexapoda equaled in density, but with values similar to the control for the first and about ¼ of the control density for the second group. Significant differences across the management were found for five orders and eleven families of Hexapoda. However, the predominance of the order Diptera, with high dominance of Chironomidae-Chironominae on all sampling dates, was determinant for the temporal variation of the total density, even with the large reduction in the density of this group during and after the management. The total richness values were significantly different among sampling dates, with the lowest value in the 1st and the highest in the 11th days of drawdown. However, even with the large suppression of Diptera and Protozoa, no significant differences for total invertebrate densities among sampling dates were found, because other groups (Mollusca, Annelida, Amphipoda) or even some Hexapoda (Heteroptera and Lepidoptera) 30 Capítulo I were favored by the management. Thus, the contraction and expansion of limnetic and littoral regions, caused by this environmental disturbance, increased richness, diversity and evenness, and reduced dominant species. When analyzed from the perspective of the Intermediate Disturbance Hypothesis, the drawdown caused a substitution of dominant r-strategists groups and an increase in the succession of groups that have structural adaptations (active dispersal and respiratory adaptations), physiological (dormancy and resistance eggs) or environmental tolerance to colonize environments subject to hydrological disturbances. Keywords: hydrological disturbance, phytophilous fauna, submerged macrophytes, temporal variation. 3. INTRODUÇÃO A estabilidade dos sistemas ecológicos e de suas comunidades é fortemente determinada por fatores que atuam localmente, pois tendem a exercer um poder mais instantâneo e intenso sobre a estrutura de populações e comunidades. Entre esses fatores locais, os distúrbios ou perturbações são tidos como os de maior influência sobre a diversidade e estabilidade das comunidades biológicas (Pianka, 1982). Uma perturbação é uma alteração capaz de causar mudanças nas comunidades e ecossistemas, levando à reestruturação dos mesmos (Ribeiro, 2007). Perturbações físicas podem causar uma remoção parcial ou total de espécies dominantes, reduzir os efeitos da competição e criar espaços não ocupados para colonizadores, alterando a estrutura de dominância (Herkul et al., 2011). Rios sob condições naturais são expostos a variações de fluxo em diferentes escalas espaciais e temporais. Essas variações atuam como perturbações porque removem organismos, abrem novos espaços ou fornecem recursos que podem ser usados por indivíduos da mesma espécie ou de outras espécies (Otermin et al., 2002). Assim, em ecossistemas aquáticos naturais, sejam planícies sazonalmente inundadas e sujeitas a pulsos de inundação (Junk et al., 1989; Neiff, 1990; Tarr et al., 2005), ou áreas úmidas intermitentes (Maltchik, 1999; Maltchik & Florin, 2002; Silva-Filho, 2004), a duração da fase úmida é o fator determinante para maiores valores de diversidade de invertebrados (Tarr et al., 2005). Em áreas alagáveis, a resposta dos organismos ao hidroperíodo pode variar dependendo do grau e freqüência de eventos de perturbação (Tarr et al., 2005), geralmente ocorrendo uma baixa diversidade taxonômica onde os hidroperíodos são curtos e um aumento cumulativo de 31 Capítulo I táxons, ao menos no nível genérico, com o aumento da duração da inundação (Wiggins et al., 1980). Nos rios do Semi-Árido brasileiro, a perturbação hidrológica representa o elemento organizador da estrutura e do funcionamento destes ecossistemas (Maltchik, 1999). Os atributos da cheia e da seca (amplitude, duração, freqüência e previsibilidade) são os agentes que exercem maior influência nos padrões e modelos de sucessão ecológica das comunidades aquáticas ao longo de cada ciclo hidrológico (Maltchik, 1999). Em decorrência dos distúrbios naturais ocorrerem na maioria das vezes de forma cíclica e apresentarem intensidades moderadas, eles têm sido interpretados a partir da Hipótese do Distúrbio Intermediário. A Hipótese do Distúrbio Intermediário (Connell, 1978) baseia-se no pressuposto que ambientes sujeitos a freqüentes distúrbios de nível intermediário podem apresentar altos valores de diversidade, com coexistência por certo período de tempo de um maior número de espécies, devido a tradeoffs interespecíficos, entre habilidade de colonização e habilidade competitiva. Por outro lado, em ambientes muito estáveis ou sujeitos a perturbações muito intensas a diversidade pode se tornar baixa, com a persistência de competidores superiores (k estrategistas) ou espécies colonizadores ágeis (r estrategistas). Assim, a Hipótese do Distúrbio Intermediário pode ajudar a entender os diferentes estágios sucessionais em áreas que estão sujeitas a perturbações, tanto antropogênicas quanto naturais. A redução na biodiversidade através da alteração dos padrões naturais de variação ambiental tem sido freqüentemente debatida (Rader et al., 2007). Bacias de drenagem são fragmentadas por barragens que interrompem o contínuo do rio, alteram os fatores-chave e reduzem os níveis naturais de variação ambiental, causando uma mudança para um estado alternativo nas comunidades a jusante da barragem, como um declínio na diversidade de macroinvertebrados (Ward, 1998). A formação de reservatórios implica no surgimento de um novo sistema, com características intermediárias entre ecossistemas lóticos e lênticos (Margalef, 1983), aproximando-se mais de um ou outro extremo principalmente em função do tempo de residência, que varia de acordo com a operação do reservatório (Brandimarte et al., 1999). Em ambientes aquáticos controlados por barragens, a elevada estabilidade hídrica favorece a proliferação de macrófitas (Bianchini Jr., 2003), porque disponibiliza recursos para espécies melhor competidoras (Chambers & Prepas, 1990), que passam a expressar sua dominância (Camargo et al., 2003). As macrófitas são importantes componentes estruturais dos ecossistemas aquáticos, sendo fundamentais para a dinâmica das biocenoses desses ambientes (Silva, 2011). Estas plantas constituem importante fonte de carbono e energia na base da cadeia alimentar (Pompêo, 2008) e exercem um papel controlador na troca constante 32 Capítulo I de nutrientes, pois são citadas como as principais produtoras de matéria orgânica decorrente da elevada produção de biomassa (Junk, 1980; Pompêo, 1999). Alguns estudos têm demonstrado que uma fauna aquática mais diversificada é encontrada quando existe uma maior riqueza de espécies de macrófitas nos estandes (Agostinho et al., 2003; Thomaz & Bini, 2003; Tolonen et al., 2005), visto que podem atuar como sítio de desova e desenvolvimento de juvenis de peixes (Dibble et al., 1996; Agostinho et al., 2003; Lansac-Tôha et al., 2003), fornecem substrato para colonização e crescimento de bactérias, algas epifíticas e invertebrados aquáticos, tornado-se assim importante elemento na cadeia de herbivoria e detritivoria (Pompêo, 2008). A complexidade espacial fornecida pelas macrófitas parece influenciar a distribuição e abundância não somente de espécies associadas a plantas, mas também de espécies pelágicas (Jeppesen et al., 1998; Nurminen & Horppila, 2002; Lansac- Tôha et al., 2003), proporcionando habitat de alimentação e de refúgio para vários organismos aquáticos. Entre as macrófitas com maior desenvolvimento em represas no Brasil temos as espécies enraizadas submersas da família Hydrocharitaceae, Egeria densa e Egeria najas Planch (Bianchini Jr., 2003). Devido aos prejuízos causados a empresas geradoras de energia, nos últimos anos houve um maior interesse em entender a dinâmica destas e de outras espécies de macrófitas em ecossistemas alterados. Desta forma, a aplicação de medidas de manejo e controle tem se difundido, algumas com interesse puramente financeiro, outras com maior visibilidade científica (v. Thomaz & Bini, 2003; Pompêo, 2008). Para macrófitas submersas, alterações no nível da água, permitindo acúmulo ou redução de água no lago, têm sido utilizadas com eficiência no controle destas plantas (Pompêo, 2008; Yarrow et al., 2009; Curt et al., 2010; Coetzee et al., 2011). Este procedimento consiste em um controle mecânico-biológico que modifica o regime de luminosidade para as plantas submersas e diminui a cota da lâmina da água, reduzindo a área potencial para colonização no sedimento, tanto para as emersas como para as submersas. O processo atua como uma estiagem provocada, com conseqüências diversas na riqueza e diversidade de macrófitas como resultado da contração de habitats (Santos & Thomaz, 2007), interferindo na hidrodinâmica de todo o sistema e com reflexo em toda a biota (Pompêo, 2008). Estudos sobre as comunidades associadas a macrófitas tem indicado mudanças na composição e no número de indivíduos de invertebrados, em função da senescência da macrófita e das variações hidrológicas cíclicas do sistema (Poi de Neiff & Bruquetas, 1991; Stripari & Henry, 2002; Mormul et al., 2006). Esta fauna desempenha função importante em 33 Capítulo I ecossistemas aquáticos, transformando matéria orgânica de baixo valor energético em proteína animal, disponibilizada para outros níveis da cadeia alimentar, sendo assim componente-chave na estrutura e funcionamento de ecossistemas aquáticos (Clemente et al., 2005). Entretanto, existem poucos estudos que avaliem o efeito de técnicas de manejo de reservatórios, como a indução de seca e cheia repentinas, na fauna de invertebrados associados a macrófitas. Desta forma, apesar da depleção operacional ser uma alternativa de manejo interessante para plantas aquáticas, não existem avaliações sobre o efeito desta prática sob o ponto de vista biológico. O presente trabalho tem por objetivo avaliar o efeito das alterações do nível da água ocasionadas pelo manejo operacional do reservatório de Salto Grande (SP/PR), para controle da biomassa de macrófitas, sobre a estrutura da fauna de invertebrados fitófilos, em uma lagoa marginal ao Rio Paranapanema, avaliando a aplicabilidade da Hipótese do Distúrbio Intermediário. Nossa hipótese inicial era de redução na diversidade de invertebrados, pois acreditávamos que a teoria do Distúrbio não se aplicaria ao sistema em questão devido a características inerentes a reservatórios, como a simplificação da teia alimentar, redundância dos grupos, vulnerabilidade a espécies exóticas e ausência de históricos recentes de distúrbios dessa magnitude, ou seja, a freqüência com que o deplecionamento acontece no reservatório. Além disso, o distúrbio pode não ser intermediário quanto à amplitude e intensidade e difere muito da seca natural que ocorre em áreas alagáveis. 4. MATERIAL E MÉTODOS 4.1. Área de Estudo O trabalho foi realizado na Lagoa Pedra Branca (22º56’13’’S e 49º57’55’’W), localizada à margem direita do Rio Paranapanema e sob influência do reservatório de Salto Grande (SP/PR). O Rio Paranapanema é um dos principais tributários da margem esquerda do Rio Paraná, com a nascente localizada na Serra de Paranapiacaba, município de Capão Redondo (SP). Sua bacia hidrográfica estende-se pelo sudoeste do Estado de São Paulo e norte do Paraná, drenando uma área de cerca de 100.800 Km2, com declividade elevada e restritas planícies de inundação (Agostinho et al., 1995). Devido a sua declividade, localização e presença de muitas quedas e corredeiras (Sampaio, 1944), o Rio Paranapanema tem papel importante no desenvolvimento hidroelétrico do Estado de São Paulo. Uma série de onze 34 Capítulo I reservatórios foi construída nesse rio com a finalidade de geração de energia, sob a concessão da empresa Duke Energy (Nogueira et al., 2002a, 2002b; Júlio et al., 2005). O reservatório de Salto Grande, cuja usina é denominada “Lucas Nogueira Garcez”, está inserido na porção média do rio Paranapanema (Figura 1). Este reservatório é do tipo fio d’água, cuja operação hidráulica permite pouca variação do nível da água independentemente da sua taxa de descarga, não existindo uma expansão do ambiente aquático mesmo durante a época de chuva (Dias & Garavello, 1998). A barragem, uma das menores do Rio Paranapanema, apresenta 609,68 m de comprimento, 25 m de altura, área de drenagem de 38,76 km2, volume total de 42,2 x 106m3, taxa de descarga média de 413m3s-1 e tempo médio de residência entre 0,8 e 2 dias (Neves, 2008). A vegetação original em seu entorno era formada por matas de planalto (Maack, 1981), hoje substituída por culturas de trigo, soja, cana e pastagens, ocorrendo pequenos remanescentes florestais nos trechos mais íngremes das margens. A lagoa Pedra Branca, conectada ao canal principal do rio e sob influência do reservatório de Salto Grande, apresenta profundidade média de 2,0 m e é densamente colonizada por macrófitas aquáticas, com predomínio de Egeria densa Planch e Egeria najas Planch (Lage, 2008). É contornada por fragmentos de mata do tipo mesófila estacional semi- decídua com transição de várzeas dominadas por macrófitas aquáticas e por cultura de cana- de-açúcar e pastagens (Brandão, 2007). Estudos prévios constataram elevada riqueza de espécies de invertebrados bentônicos (Lage, 2008) e peixes (Brandão, 2007) nessa lagoa em comparação com outros ambientes lóticos e lênticos adjacentes. 4.2. Planejamento e delineamento amostral O trabalho foi realizado na lagoa Pedra Branca, em uma única campanha na estação seca, entre os meses de agosto e outubro de 2011. O planejamento amostral seguiu o cronograma estabelecido pela empresa geradora de energia elétrica para o manejo operacional do reservatório, utilizado para controle de macrófitas através deplecionamento induzido do nível da água (seca induzida). Assim, o trabalho de campo foi realizado antes da redução do nível da água do reservatório (amostragem controle), após o rebaixamento (distúrbio de seca) e após o enchimento do reservatório (distúrbio de cheia). O deplecionamento foi realizado entre os dias 21 e 22 de agosto e o enchimento, entre os dias 02 e 03 de setembro, tendo, portanto, a seca induzida durado 14 dias. 35 Capítulo I As coletas do controle (C) foram realizadas no dia 16/08. As coletas durante o manejo foram realizadas no 1º dia (PR1-23/08), 7º dia (PR7-29/08) e 11º dia (PR11-02/09) após o rebaixamento (PR) e no 49º dia após o enchimento (PE-22/10). Em três regiões ao longo do eixo longitudinal da lagoa (boca, meio, fundo) foram retiradas amostras em bancos de Egeria (três réplicas por região) utilizando um cilindro de PVC de 25 cm de diâmetro por 30 cm de altura, totalizando nove réplicas para cada data de amostragem (C, PR-1, PR7, PR11, PE). Um saco plástico foi preso na extremidade inferior do cilindro, o qual foi inserido lateralmente no banco de macrófitas até envolver uma porção das plantas em seu interior. Em seguida, o cilindro foi suspenso, os ramos de macrófitas junto à base do cilindro cortados manualmente e as macrófitas isoladas no saco plástico. Para fixação e transporte, a água coletada junto com as macrófitas foi coada sobre uma rede de 0,50 mm de malha, sendo as macrófitas novamente acondicionadas em saco plástico, agora com álcool a 40% para preservação do material até seu processamento no laboratório. No laboratório, as macrófitas foram lavadas cuidadosamente, com auxílio de uma mangueira, sobre uma bateria de peneiras de granulometria (1,0; 0,50 e 0,25 mm). Após a lavagem, as plantas foram examinadas com auxilio de uma lupa manual, para retirar invertebrados que ainda tivessem ficado aderidos. O material retido nas peneiras foi transferido para um pote plástico e fixado em álcool 70% para posterior triagem sob microscópio estereoscópico. Os macroinvertebrados foram contados e identificados até o menor nível taxonômico possível (gênero ou espécie), conforme a disponibilidade de chaves de identificação e de especialistas para auxiliar na identificação, ou mesmo das condições do material (fase de desenvolvimento, integridade do material). As chaves gerais utilizadas foram: Lopretto & Tell (1995), Dominguez & Fernández (2009) e Mugnai et al. (2010). Para alguns grupos também foram utilizadas chaves específicas, como Trivinho-Strixino (2011) para Chironomidae, Benetti et al. (2003) e Segura et al. (2011) para Coleoptera, Da-Silva et al. (2002), Salles et al. (2004) e Dias et al. (2007) para Ephemeroptera, Costa et al. (2004) para Odonata, Melo (2003), Magalhães et al. (2005) e Sampaio et al. (2009) para Crustacea-Decapoda. Especialistas foram consultados para a identificação de Amphipoda (Alessandra Angélica de Pádua Bueno – UFLA), Cladocera (José Roberto Debastiani Júnior – UNESP-Botucatu) e Mollusca (Sonia Barbosa dos Santos – UERJ). Após a retirada dos invertebrados, as macrófitas foram secas em estufa de aeração forçada a 70o C até atingir peso constante (cerca de 72 horas) e pesadas em balança analítica para determinação da biomassa (seguindo metodologia de Pompêo & Moschini-Carlos, 2003). 36 Capítulo I Dessa forma, foram obtidas amostras em tréplicas da biomassa seca de Egeria para cada região da lagoa e para cada data amostral. Nas três regiões de amostragem das macrófitas na lagoa (boca, meio, fundo), foram mensuradas a transparência da água através do desaparecimento visual do disco de Secchi e a profundidade utilizando uma corda graduada. Adicionalmente, foram mensurados dados físicos e químicos da água através de uma sonda multiparâmetros HORIBA modelo U-22: temperatura (°C), pH, condutividade elétrica (μS/cm), sólidos dissolvidos totais (mg/L) e oxigênio dissolvido (mg/L). A temperatura do ar nas regiões de amostragem foi medida através de um termômetro com bulbo de mercúrio. 4.3. Análise de dados No presente trabalho, para a análise temporal do efeito do distúrbio, os dados coletados por região da lagoa foram considerados em conjunto para cada data de amostragem. Assim, os dados de abundância e riqueza de invertebrados obtidos a partir da soma das 9 réplicas para cada data de amostragem (C, PR1, PR7, PR11, PE) foram utilizados para o cálculo da Diversidade de Shannon-Wiener e da Equitabilidade de Simpson (Krebs, 1989). Para o cálculo da riqueza foi considerada a menor entidade taxonômica conseguida para cada grupo, ou seja, foi computado o número de Unidades Taxonômicas Operacionais (UTO’s). Os animais categorizados como “ni” (não identificado), em função da má qualidade de conservação do espécime ou do estágio de desenvolvimento muito inicial, foram descartados da somatória da riqueza de UTO’s para os cálculos de diversidade e equitabilidade. A partir dos dados de abundância foi calculada a densidade de invertebrados, considerando o número de indivíduos por 100 gramas de peso seco de macrófita (ind.100g–1 PS), unidade comumente utilizada em estudos de macrófitas (Takeda et al., 2003; Mormul et al., 2006). Para a análise exploratória foram utilizados os dados de densidade média (média da densidade das nove réplicas obtidas para cada data amostral) absoluta e relativa de invertebrados nos seguintes níveis: (1) grandes grupos, (2) famílias de Mollusca, (3) grupos de Crustacea, (4) ordens, famílias e gêneros de Hexapoda. Estas análises foram realizadas considerando somente os grupos com densidade relativa maior que 10% em pelo menos uma das datas de amostragem. Análises de agrupamento (“Cluster Analysis”) e de Ordenação por Escalonamento Multidimensional Não-Métrico (NMDS) foram utilizadas como análises exploratórias multivariadas, executadas com o Programa Primer v6 (Clarke & Gorley, 2006), com o 37 Capítulo I objetivo de descrever as relações de similaridade entre as datas de amostragem. Para tal, os dados de densidade foram transformados em log (x+1) e o índice de associação usado foi o de Bray-Curtis, por este considerar de maneira equilibrada táxons raros e dominantes. Os dados de riqueza total de UTO’s e de densidade total, densidade dos grandes grupos de invertebrados, grupos de Crustacea, ordens e famílias de Hexapoda, obtidos nas nove réplicas em cada data amostral, foram analisados com o objetivo de verificar a existência de diferenças temporais significativas. Estes dados foram inicialmente testados quanto à normalidade (Shapiro-Wilks; α=0,05) e homocedasticidade (Levene; α=0,05). Em função da ausência de normalidade e homocedasticidade, mesmo após a transformação (logx+1), foi utilizada a análise de variância não-paramétrica de Kruskal-Wallis para testar diferenças na densidade entre as datas amostrais, sendo nos casos significativos seguida do teste pareado Dwass-Steel-Chritchlow-Fligner (SYSTAT 13 for Windows, 2009). Para os grupos que apresentaram variação temporal significativa, os dados de média e desvio padrão foram apresentados por meio gráficos de barra (OriginPro 8; ORIGINLAB ©, 2011). 5. RESULTADOS 5.1. Composição No total, considerando as nove réplicas por data de amostragem (controle, PR1, PR7, PR11 e PE), foram coletados 58.651 invertebrados, representando 92 UTO’s, pertencentes aos Reinos Protista e Animal (Tabela 1). Os animais representaram sete filos, dos quais Arthropoda se destacou em função da maior riqueza de Hexapoda (47) e Crustacea (29). No entanto, deste total 32 hexápodes e 18 crustáceos tiveram menos de dez indivíduos amostrados em pelo menos uma das datas amostrais, ou seja, cerca de 60% contribuiu pouco com a abundância total (<1 e < 5%, respectivamente). Do total de UTO´s amostradas, somente 25 (representando uma abundância relativa de 27%) ocorreram em todas as datas amostrais, a saber: Protozoa, Bryozoa, Ferrisia gentilis, Physa marmorata, Planorbidae, Acarina, Hyalella meinerti, Copepoda Calanoida, Copepoda Cyclopoida, Ostracoda, Macrothrix elegans, Chironominae, Ortocladiinae, Tanypodinae, Muscidae, Callibaetis, Cloeodes, Caenis, Parapoynx, Diastatops, Acanthagrion, Oxyagrion, Oxyethira, Cernotina e Cyrnellus (Tabela 1). Além disso, deste total de 92 UTO´s, 30% foram coletadas em apenas uma das cinco datas amostrais (Tabela 1) e 50% apresentaram baixa ocorrência nas amostras (no máximo 10 indivíduos/data amostral). 38 Capítulo I 5.2. Densidade Ao nível