RESSALVA Atendendo solicitação do(a) autor(a), o texto completo desta tese será disponibilizado somente a partir de 10/09/2026. Instituto de Biociências - Campus do Litoral Paulista/IBCLP/UNESP Praça Infante D. Henrique s/n 11330-900 - São Vicente - SP - Brasil Tel (13) 3569-7115 CAIO AKIRA MIYAI PERIGO IMINENTE: PERFORMANCE TÉRMICA DE UM CAMARÃO NATIVO E UM CAMARÃO INVASOR EM POTENCIAL FRENTE AO CENÁRIO DE AQUECIMENTO GLOBAL Edital PROPe 13/2022 #4452 São Vicente – SP 2024 Relatório de Pós-doutorado realizado na Universidade Estadual Paulista (UNESP), Instituto de Biociências – Campus do Litoral Paulista – São Vicente Supervisora: Prof. Dra. Tânia Marcia Costa Instituto de Biociências - Campus do Litoral Paulista/IBCLP/UNESP Praça Infante D. Henrique s/n 11330-900 - São Vicente - SP - Brasil Tel (13) 3569-7115 Resumo Mudanças climáticas e invasões biológicas exercem impacto significativo na biodiversidade global, alterando ecossistemas aquáticos e influenciando interações entre espécies nativas e invasoras. Espécies invasoras, especialmente aquelas filogeneticamente próximas às nativas, competem por recursos, acarretando efeitos prejudiciais. O clima desempenha papel crucial no estabelecimento dessas espécies, evidenciando a importância da temperatura. Animais ectotérmicos aquáticos, como camarões, enfrentam consequências fisiológicas e comportamentais devido às mudanças térmicas. A plasticidade térmica varia entre espécies, sendo explicadas pelas hipóteses de trade-off e latitudinal. Potimirim brasiliana, um camarão nativo de água doce, está suscetível a riscos de invasão biológica, particularmente pelo camarão Neocaridina davidi. O aumento da temperatura pode agravar os efeitos da invasão, enfatizando a necessidade de compreender suas tolerâncias térmicas. Este estudo visa avaliar as diferenças na tolerância e plasticidade térmica entre P. brasiliana e N. davidi, utilizando a metodologia da temperatura crítica (CTM), com o objetivo de determinar a temperatura crítica mínima (CT Mín) e a temperatura crítica máxima (CT Máx), possibilitando a elaboração do polígono de tolerância térmica (PTT) e a plasticidade térmica através da razão de resposta de aclimatação (RRA). Comparativamente, N. davidi e P. brasiliana apresentaram notáveis divergências em suas características térmicas, no qual N. davidi apresenta uma tolerância térmica maior, abrangendo um intervalo amplo de temperatura, e uma maior plasticidade térmica, indicando maior capacidade de adaptação a ambientes com variações térmicas significativas. Em contraste, P. brasiliana exibe uma tolerância térmica mais restrita, sugerindo uma adaptação mais específica a condições térmicas mais estáveis. Essas diferenças são de relevância particular em ambientes tropicais, onde as mudanças climáticas podem intensificar a variabilidade térmica. Neocaridina davidi destaca-se como um sério competidor em potencial, explorando eficientemente uma ampla gama de condições térmicas, reforçando a hipótese de trade-off. Essas descobertas são fundamentais para estratégias de conservação, considerando potenciais invasões biológicas e mudanças climáticas. Palavras chaves: Tolerância térmica; Plasticidade térmica; Neocaridina davidi; Potimirim brasiliana; Hipótese de trade-off; Mudanças climáticas Instituto de Biociências - Campus do Litoral Paulista/IBCLP/UNESP Praça Infante D. Henrique s/n 11330-900 - São Vicente - SP - Brasil Tel (13) 3569-7115 Introdução As mudanças climáticas e invasões biológicas são duas grandes preocupações relacionadas às mudanças ambientais globais (Lowry et al., 2013) e são processos chave que afetam a biodiversidade global (Vitousek, 1994). Espera-se que as mudanças climáticas aqueçam grande parte da superfície da Terra, alterando os regimes térmicos, padrões de precipitação e escoamento, gerando grande impacto nos ambientes aquáticos. À medida que a temperatura do ar aumenta, a temperatura da água também aumenta, provocando modificações profundas nos ecossistemas aquáticos (Poff et al., 2002). Essas mudanças podem, por sua vez, afetar a dinâmica de recursos e serviços ecossistêmicos (Schröter et al., 2005); interferir no alcance e distribuição de espécies (Chen et al., 2011; Parmesan, 2006) e favorecer o aumento do número e do impacto das invasões biológicas (Dukes and Mooney, 1999; Walther et al., 2009). A invasão biológica pode ser considerada como o sucesso do estabelecimento, reprodução e dispersão de uma espécie em um ecossistema no qual não se apresentava previamente (Carlton, 1989). A chegada de uma espécie invasora em um novo habitat, resultado de uma ação antrópica deliberada ou acidental (Hulme et al., 2015), constitui-se como uma das maiores ameaças à biodiversidade e ecossistemas nativos (Lowry et al., 2013; Sampaio and Schmidt, 2013). Já é bem reconhecido que as mudanças climáticas afetam as interações entre espécies nativas e invasoras, influenciando direta ou indiretamente as invasões biológicas (Dehnen- Schmutz et al., 2018; Dukes and Mooney, 1999; Hulme, 2017). Espécies invasoras podem provocar diversos efeitos deletérios às comunidades nativas e geralmente estão associados à sua alta capacidade de competição (Britton et al., 2018; Paini et al., 2008). Ao competir por recursos essenciais como alimentos ou territórios (Bøhn et al., 2008; Martin et al., 2010), é grande a possibilidade de haver uma sobreposição de nichos principalmente se houver um alto grau de proximidade filogenética entre as espécies invasoras e nativas (Arakaki et al., 2020; Sanches et al., 2012; Skálová et al., 2013; Vitule et al., 2009). As espécies invasoras congêneres ou filogeneticamente muito próximas são competidoras potencialmente mais críticas para as espécies nativas, podendo causar a diminuição da riqueza, diversidade e composição das comunidades invadidas (Hejda et al., 2009) e em casos extremos, até a extinção de espécies nativas (Gurevitch and Padilla, 2004; Thomas et al., 2006). Se o sucesso em se estabelecerem em uma nova região for devido a condições climáticas, então, as espécies invasoras podem experienciar maiores probabilidades de sobrevivência, crescimento populacional e persistência na natureza caso o clima do novo local se tornar mais adequado (Chown et al., 2012; Loomans et al., 2013). Além disso, espécies invasoras originárias de regiões mais quentes que estabelecerem populações persistentes, mas com distribuição limitada por baixas temperaturas, podem aumentar seu número e alcance geográfico na medida em que mudanças climáticas futuras tornem as condições climáticas mais favoráveis Instituto de Biociências - Campus do Litoral Paulista/IBCLP/UNESP Praça Infante D. Henrique s/n 11330-900 - São Vicente - SP - Brasil Tel (13) 3569-7115 e/ou semelhantes às de sua distribuição original (Bradley et al., 2010a; Ibáñez et al., 2009; O’Donnell et al., 2012). A temperatura é um fator chave que delimita a sobrevivência, mortalidade, crescimento, reprodução, tamanho de uma população (Brey, 1995; Charnov and Gillooly, 2003; Perry et al., 2005) e, consequentemente, interfere nas populações podendo desestabilizar a estrutura e a dinâmica da comunidade (Helmuth et al., 2002; Somero, 2012; Sunday et al., 2012). Ecologicamente, essas mudanças mediam e alteram dinâmicas de trade-off intra e interespecíficas, como a competição por recursos e interações presas-predadores, onde muitas vezes levam à alteração do funcionamento do ecossistema (Doney et al., 2012; Helmuth et al., 2006; Hoegh- Guldberg and Bruno, 2010). Animais ectotérmicos aquáticos não regulam fisiologicamente sua temperatura corporal, variando de acordo com a temperatura ambiente. Considerando os cenários de aquecimento global, o aumento da temperatura da água somado ao seu alto calor específico e alta capacidade de retenção de calor, pode tornar esses animais mais vulneráveis ao estresse térmico, tornando-os potencialmente suscetíveis a condições fora de sua tolerância térmica, ou seja, a faixa de temperatura ótima ou sub-ótima para sobreviver (Huey et al., 2012; Yanar et al., 2019). Ajustes fisiológicos durante uma exposição prolongada a altas ou baixas temperaturas da água podem alterar a sensibilidade térmica dos animais em um processo chamado aclimatação (em condições de laboratório) ou aclimatização (em condições naturais). Esses processos permitem que as espécies lidem com distúrbios e mantenham sua homeostase interna, possibilitando a sobrevivência (Sokolova et al., 2012; Stillman, 2003). A capacidade de aclimatação e aclimatização é um fator primordial que pode ditar a vulnerabilidade de um animal frente às mudanças climáticas (Huey et al., 2012; Somero, 2010; Stillman, 2003), pois organismos que exibem mecanismos fisiológicos termicamente muito especializados (Ghalambor et al., 2006), limitados em capacidade de aclimatação (Stillman, 2003) e tolerantes à faixas térmicas estreitas (Pörtner and Farrell, 2008), correm maior risco de sofrerem impactos mais graves do aquecimento global. Atualmente, duas hipóteses principais explicam os amplos padrões de variação na plasticidade de tolerância térmica nos ectotérmicos (Gunderson and Stillman, 2015). A hipótese do trade-off indica que espécies com maior tolerância a altas temperaturas terão a menor plasticidade térmica (Overgaard et al., 2011; Somero, 2010). Já a hipótese latitudinal indica que as espécies aumentam a sua plasticidade térmica à medida que se movem das áreas equatoriais para as polares com base no aumento concomitante da sazonalidade térmica (Chown et al., 2004; Ghalambor et al., 2006). Espécies que vivem em ambientes mais frios apresentam menor tolerância térmica do que espécies que vivem em ambientes mais quentes (Madeira et al., 2012). Espécies em ambientes termicamente estáveis, como ambientes aquáticos tropicais, exibem a menor plasticidade térmica (hipótese latitudinal), mas toleram temperaturas ambientais mais altas (hipótese do trad- Instituto de Biociências - Campus do Litoral Paulista/IBCLP/UNESP Praça Infante D. Henrique s/n 11330-900 - São Vicente - SP - Brasil Tel (13) 3569-7115 off) (Chown, 2001; Gunderson and Stillman, 2015; Overgaard et al., 2011). Os organismos tropicais podem, assim, serem mais vulneráveis ao aquecimento futuro do que as espécies temperadas, (Tewksbury et al., 2008) devido sua plasticidade de aclimatação limitada fazer com que vivam mais próximas de seus limites térmicos (Madeira et al., 2012; Nguyen et al., 2011). Tendo em conta que a maioria dos animais aquáticos invasores são ectotérmicos, como peixes, moluscos e crustáceos (Padilla and Williams, 2004; Schoolmann and Arndt, 2018; Strayer, 2010; Verberk et al., 2018), ainda há uma considerável lacuna de conhecimento sobre suas tolerâncias e sensibilidades térmicas (Freitas et al., 2010), sendo poucos os estudos comparando suas possíveis implicações entre animais nativos e invasores. Isso torna o aumento da temperatura um dos principais determinantes nas alterações fisiológicas e comportamentais para adaptação a um novo regime térmico (Hulme, 2017; Petersen and Kitchell, 2001; Sweeney et al., 1992). Os camarões da espécie Potimirim brasiliana (Villalobos, 1959; Crustacea, Decapoda, Atyidae) atingem cerca de 2,6cm e são endêmicos do território brasileiro, com ocorrências registradas principalmente no estados de Espírito Santo, Rio de Janeiro, São Paulo, Paraná e Santa Catarina, sendo muito comuns em rios e riachos litorâneos (De Melo, 2016; Mantelatto et al., 2016; Torati and Mantelatto, 2012). Nesses habitats, vivem associados às plantas aquáticas nas margens dos rios, em macrófitas submersas ou escondidos sob rochas, cascalho, raízes e folhas acumuladas no fundo de rios de águas claras que correm em direção ao mar (Barros and Fontoura, 1996a; Felgenhauer and Abele, 1985; Rocha and Bueno, 2004). Sendo assim, os P. brasiliana exercem um papel fundamental em ambientes límnicos no processo de renovação e ressuspensão de sedimentos (De Souza and Moulton, 2005; Moulton et al., 2004; Visoni and Moulton, 2003), transporte, retenção de detritos e na reciclagem de nutrientes (Covich et al., 1999; Crowl et al., 2001). Também são imprescindíveis na cadeia trófica das comunidades bentônicas ao limpar o substrato consolidado, consumindo significativamente o perifíton (De Souza and Moulton, 2005; Visoni and Moulton, 2003). Apesar da enorme importância ecológica que a espécie representa nesses ambientes límnicos, não há estudos básicos sobre sua fisiologia e comportamento em resposta à invasão biológica e aquecimento global, havendo apenas pesquisas restritas à biologia básica da espécie, como reprodução (Machado da Costa et al., 2020), crescimento (Barros and Fontoura, 1996b), estrutura populacional (Lima et al., 2006), filogenômica (Mantelatto et al., 2021) e distribuição (Lima and Oshiro, 2002). Uma grande ameaça a este camarão nativo é uma potencial invasão biológica, que como elucidado anteriormente, espécies invasoras podem provocar efeitos deletérios na espécie nativa, sendo intensificado numa situação de aquecimento climático (Hulme, 2017; Rahel and Olden, 2008; Walther et al., 2009). No Brasil, o uso ornamental e a criação de animais de estimação representam juntos cerca de 40% das introduções de espécies exóticas invasoras (Leão et al., 2011), sendo que as regiões sudeste (50%) e sul (31,25%) concentram 81,25% dos casos de introdução de crustáceos decápodes exóticos. (Tavares and Mendonça, 2004) Instituto de Biociências - Campus do Litoral Paulista/IBCLP/UNESP Praça Infante D. Henrique s/n 11330-900 - São Vicente - SP - Brasil Tel (13) 3569-7115 Como exemplo de um invasor biológico em potencial é o camarão Neocaridina davidi (Bouvier, 1904; Crustacea, Decapoda, Atyidae), uma espécie de tamanho e hábitos muito semelhantes ao P. brasiliana. Esses camarões atingem cerca de 3 centímetros de comprimento e possuem muitas características biológicas que favorecem o seu cultivo em cativeiro e sucesso como espécie invasora: ampla resistência à variações de temperatura e qualidade da água (Englund and Cai, 1999; Klotz et al., 2013), alta densidade de cultivo (Vazquez et al., 2017), desenvolvimento extremamente abreviado e rápido (Pantaleão et al., 2015a), alta tolerância à inanição (Pantaleão et al., 2015b), além de também se alimentarem de detritos, matéria orgânica, perifíton/biofilme e meiofauna (Schoolmann and Arndt, 2017; Viau et al., 2015; Weber and Traunspurger, 2016). Os N. davidi são nativos de rios e riachos de águas temperadas de Taiwan (Klotz et al., 2013), porém já foram encontrados em outras localidades distantes como invasores: Polônia (Jablońska et al., 2018), Alemanha (Klotz et al., 2013; Schoolmann and Arndt, 2018, 2017), Hungria (Weiperth et al., 2019), Havaí (Englund and Cai, 1999) e Japão (Mitsugi and Suzuki, 2018; Onuki, 2021). Estimam-se que essas invasões biológicas tenham se tornado possível devido à escapes e/ou solturas intencionais do aquarismo e à resistência de N. davidi às mudanças de temperatura da água, tornando-o um risco ambiental muito alto. O uso ornamental do N. davidi em aquariofilia vem ganhando força na América do Sul, principalmente na Argentina e no Brasil (Pantaleão et al., 2015a), sendo cada vez mais comum o comércio e o cultivo deste camarão para essa finalidade, aumentando muito as chances de descarte indevido desses animais no ambiente, potencializando sua invasão biológica. Portanto, N. davidi pode vir a ocupar habitats de água doce onde habitam camarões nativos como o P. brasiliana, competir por recursos e até substituí-los, como já ocorreu em outras localidades com outros camarões nativos (Englund and Cai, 1999). O que pode tornar esse cenário ainda mais complexo é o aumento da temperatura, intensificando as mudanças comportamentais, fisiológicas e de distribuição desses animais de forma muito individual (De Grande et al., 2021). Estudos mostram que N. davidi se adaptam a uma ampla faixa de temperatura, nos quais já foram encontrados em ambientes naturais que variavam de 6 a 8°C no inverno e aproximadamente 30°C no verão (Klotz et al., 2013). Em condições laboratoriais, as temperaturas entre 20º e 28ºC, não interferiram no crescimento, qualidade dos espermatóforos ou coloração corporal (Tomas et al., 2021). Sua reprodução só começa a ser prejudicada a acima de 32ºC, quando há uma inibição da maturação ovariana e desova dos camarões (Baliña et al., 2018), não havendo mortalidade significativa entre 24º a 32º C devido exclusivamente à temperatura (Tropea et al., 2015). Podemos inferir que tais características possibilitem que N. davidi seja um invasor com muitas vantagens competitivas sobre P. brasiliana. Instituto de Biociências - Campus do Litoral Paulista/IBCLP/UNESP Praça Infante D. Henrique s/n 11330-900 - São Vicente - SP - Brasil Tel (13) 3569-7115 Nossa principal hipótese aqui é que os camarões P. brasiliana, que vivem em ambientes termicamente mais estáveis (i.e., aquático tropical), apresentam uma menor plasticidade térmica, mas toleram temperaturas ambientais mais altas (hipótese do trade-off). Assim, esses animais podem ser mais vulneráveis ao aumento de temperatura global do que as espécies subtropicais e temperadas (Tewksbury et al., 2008), pois, apesar de sua maior tolerância térmica, sua plasticidade de aclimatação limitada faz com que vivam muito mais próximas de seus limites térmicos (Madeira et al., 2012; Nguyen et al., 2011). Esse fato possibilitaria que o N. davidi seja um invasor com vantagens térmicas mais competitivas, já que são originários de regiões mais frias, apresentando uma menor tolerância, porém maior plasticidade térmica. Os impactos das espécies invasoras podem se agravar sob os efeitos das mudanças climáticas, especialmente se as comunidades nativas existentes se tornarem mais vulneráveis à invasão ou os efeitos per capita das espécies invasoras exacerbarem o estresse ambiental causado pelo aquecimento (Compagnoni and Adler, 2014). Além disso, os ectotérmicos são capazes de realizar a termorregulação comportamental o que pode implicar na seleção de habitat com base nas características térmicas do habitat (Helmuth et al., 2002; Huey et al., 2012). De acordo com os cenários de mudanças climáticas, é razoável esperar que ocorra competição inter e intraespecífica se o microhabitat térmico for escasso devido uma invasão biológica (Madeira et al., 2012). O manejo de espécies invasoras também pode se tornar mais desafiador se sua fecundidade, resiliência ao manejo ou resistência aumentarem sob efeito do aquecimento (Chakraborty and Newton, 2011). Logo, este estudo visa determinar as diferenças interespecíficas da tolerância e plasticidade térmica do camarão nativo P. brasiliana e do potencial invasor N. davidi num cenário de aquecimento global, avaliando e definindo o polígono de tolerância térmica (CT Mín e CT Máx) e a plasticidade térmica através da razão de resposta de aclimatação (RRA) para ambas as espécies, sendo fundamentais para compreender as respostas térmicas das duas espécies de camarão. A avaliação do polígono de tolerância térmica (CT Mín e CT Máx) permitirá identificar as faixas de temperatura críticas para cada espécie, fornecendo informações cruciais sobre os limites ambientais que influenciam seu desempenho fisiológico. A plasticidade térmica, medida pela razão de resposta de aclimatação (RRA), oferecerá insights sobre a capacidade de adaptação das espécies a mudanças térmicas, sendo particularmente relevante em um cenário de aquecimento global. Compreender as diferenças térmicas entre as espécies é crucial para antecipar e gerenciar os impactos da invasão biológica em um contexto de mudanças climáticas. O conhecimento das preferências e limites térmicos das espécies pode guiar estratégias de conservação, contribuindo para a preservação da biodiversidade e integridade dos ecossistemas aquáticos frente a esses desafios. Os objetivos propostos visam estabelecer uma base científica sólida para apoiar decisões e desenvolver estratégias de conservação eficazes diante dos impactos combinados das mudanças climáticas e invasões biológicas. Instituto de Biociências - Campus do Litoral Paulista/IBCLP/UNESP Praça Infante D. Henrique s/n 11330-900 - São Vicente - SP - Brasil Tel (13) 3569-7115 Agradecimentos Os autores gostariam de agradecer a Dr. Ana Paula Ferreira e Bs. Leonardo Cirillo pela assistência nas análises estatísticas, ao Ms. Alexandre Arvigo, Bs. Alice Lima, Eduardo Matsumoto, Caio Paula, Maria Habib e Bs. Fernanda Pasetto pelo auxílio técnico nas coletas e experimentação. Este estudo recebeu apoio financeiro do Programa de Pós-doutorado na Unesp, Edital PROPe Nº 13/2022, # 4452. Referências: Abol-Munafi, A.B., Azra, M.N., 2018. Letter to editor climate change and the crab aquaculture industry: Problems and challenges. Journal of Sustainability Science and Management 13, 1–4. Alonso, J.C., Salgado, I., Palacín, C., 2015. Thermal tolerance may cause sexual segregation in sexually dimorphic species living in hot environments. https://doi.org/10.1093/beheco/arv211 Arakaki, J.Y., Grande, F.R. De, Arvigo, A.L., Pardo, J.C.F., Fogo, B.R., Sanches, F.H.C., Miyai, C.A., Marochi, M.Z., Costa, T.M., 2020. Battle of the borders: Is a range-extending fiddler crab affecting the spatial niche of a congener species? 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