UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA “JULIO DE MESQUITA FILHO” Campus de Botucatu – Instituto de Biociências Pós-Graduação em Ciências Biológicas – Zoologia TESE DE DOUTORADO DISTRIBUIÇÃO ECOLÓGICA DE CAMARÕES CARIDEA E PENAEOIDEA (CRUSTACEA: DECAPODA) NO LITORAL NORTE DO ESTADO DE SÃO PAULO ALEXANDRE DE OLIVEIRA MARQUES Orientador: Prof. Dr. Rogério Caetano da Costa Coorientador: Prof. Dr. Fúlvio Aurélio de Morais Freire BOTUCATU 2023 Tese de doutorado Marques, A.O. 2023 Instituto de Biociências – Pós-graduação em Ciências Biológicas – Zoologia Núcleo de Estudos em Biologia, Ecologia e Cultivo de Crustáceos – NEBECC ALEXANDRE DE OLIVEIRA MARQUES DISTRIBUIÇÃO ECOLÓGICA DE CAMARÕES CARIDEA E PENAEOIDEA (CRUSTACEA: DECAPODA) NO LITORAL NORTE DO ESTADO DE SÃO PAULO BOTUCATU 2023 Tese de doutorado Marques, A.O. 2023 ALEXANDRE DE OLIVEIRA MARQUES DISTRIBUIÇÃO ECOLÓGICA DE CAMARÕES CARIDEA E PENAEOIDEA (CRUSTACEA: DECAPODA) NO LITORAL NORTE DO ESTADO DE SÃO PAULO Tese apresentada ao Instituto de Biociências, como pré-requisito para obtenção do título de doutor em Ciências Biológicas – Zoologia, sob orientação do Prof. Dr. Rogério Caetano da Costa e coorientação do Prof. Dr. Fúlvio Aurélio de Morais Freire. BOTUCATU 2023 Tese de doutorado Marques, A.O. 2023 ALEXANDRE DE OLIVEIRA MARQUES DISTRIBUIÇÃO ECOLÓGICA DE CAMARÕES CARIDEA E PENAEOIDEA (CRUSTACEA: DECAPODA) NO LITORAL NORTE DO ESTADO DE SÃO PAULO Tese apresentada ao Instituto de Biociências, pós-graduação em Ciências Biológicas - Zoologia, como parte dos requisitos para obtenção do título de doutor em Zoologia, sob orientação do Prof. Dr. Rogério Caetano da Costa e coorientação do Prof. Dr. Fúlvio Aurélio de Morais Freire. Banca examinadora: _____________________________________ Prof. Dr. Rogério Caetano da Costa Universidade Estadual Paulista – UNESP ___________________________________ Profa. Dr. Carlos Eduardo Rocha Duarte Alencar Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia – UESB _____________________________________ Profa. Dr. Nielson Felix Caetano França Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN _____________________________________ Profa. Dra. Vivian Fransozo Cunha Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia – UESB _____________________________________ Prof. Dr. Bruno Gabriel Nunes Pralon Universidade Federal do Piauí – UFPI Botucatu, 12 de Julho de 2023 M357d Marques, Alexandre de Oliveira Distribuição ecológica de camarões Caridea e Penaeoidea (Crustacea: Decapoda) no Litoral Norte do Estado de São Paulo / Alexandre de Oliveira Marques. -- Botucatu, 2023 75 p. : tabs., fotos, mapas Tese (doutorado) - Universidade Estadual Paulista (Unesp), Instituto de Biociências, Botucatu Orientador: Rogério Caetano da Costa Coorientador: Fúlvio Aurélio de Morais Freire 1. Área de proteção ambiental. 2. Biologia pesqueira. 3. Ambientes de sedimentação. 4. Efeitos antropogênicos sobre a natureza. 5. Conservação da natureza. I. Título. Sistema de geração automática de fichas catalográficas da Unesp. Biblioteca do Instituto de Biociências, Botucatu. Dados fornecidos pelo autor(a). Essa ficha não pode ser modificada. Tese de doutorado Marques, A.O. 2023 “Quanto mais aumenta nosso conhecimento, mais evidente fica nossa ignorância”. John F. Kennedy Tese de doutorado Marques, A.O. 2023 Aos meus pais, Antônio de Pádua e Maria Geiza, por todo empenho dedicado à mim e por terem me capacitado a alcançar meus objetivos. À Flávia, meu amor, que tem passado por diversos desafios junto de mim, e que possamos disfrutar dos benefícios da vida à dois. Tese de doutorado Marques, A.O. 2023 AGRADECIMENTOS Primeiramente agradeço à Deus e à minha família por ter me amparado por todos os momentos difíceis que enfrentei durante esses quatro anos de doutorado. Agradeço ao Profº. Dr. Rogério Caetano da Costa por ter aceitado me orientar, na reta final do doutorado, e, sem dúvidas, contribuiu brilhantemente com minha formação e tese. Agradeço ao Profº. Dr. Fúlvio Aurélio de Morais Freire, que me acompanha na minha carreira científica desde a graduação, orientando desde a realização de testes estatísticos, bem como na vida pessoal. Agradeço ao Profº. Dr. Adilson Fransozo, que me aceitou como aluno de doutorado e me orientou inicialmente no desenvolvimento da minha tese. Agradeço também pelas conversas e esclarecimentos sobre o científico e pessoal, os passeios de bicicleta, UTV, moto e viagens à Ubatuba, além dos almoços com sua família. Agradeço à Profª. Dra. Maria Lucia Negreiros Fransozo, que me auxiliou de forma talentosa na escrita da minha tese, sem sua ajuda o que vem pela frente teria diversos erros, mas que não passam despercebidos aos seus olhos. Além disso, gostaria de agradecer a forma calorosa e acolhedora que sempre me recebeu na universidade, em casa e remotamente. Agradeço enormemente aos meus pais (Antônio de Pádua e Maria Geiza) e irmãos (Alex, Alessandro, Maria Dalva, Maria Clara, Maria Vitória e Maria Valentina), que me apoiaram financeira e emocionalmente, durante todo o meu doutorado. Tese de doutorado Marques, A.O. 2023 Quero agradecer à Flávia, atualmente minha noiva, que tem me apoiado na vida pessoal e profissional. Temos passados por diversas dificuldades, principalmente pela distância, mas tudo isso está com os dias contados para acabar. Vamos viver as melhores coisas que a vida pode nos dar juntos. Te amo. Gostaria de agradecer a Universidade Virtual do Estado de São Paulo (Univesp) por ter me concedido uma bolsa de doutorado, juntamente com a oportunidade de realizar a tutoria de alunos de graduação na produção dos relatórios de estágio. Agradeço aos amigos Hilbaty e Raoni, que me receberam inicialmente na cidade de Botucatu, e sempre que a saudade batia nos reuníamos para realizar um churrasco, ou até mesmo uma costelada. Agradeço aos amigos da República Alagoas (Darlin “Equador”, Valdeir “Satuba”, Lucas, Rafa, Hayver, entre outros), que me receberam e me auxiliaram em diversos momentos durante minha moradia. Além disso, os quase semanais churrascos na república foram cruciais para a minha sanidade mental. Gostaria de agradecer aos alunos, professores e gestores do Instituto Estadual de Educação, Ciência e Tecnologia do Maranhão (IEMA) Pleno de Pindaré Mirim, que me acolheram durante quase dois anos nessa escola. Sou muito grato pelo aprendizado diário, além de destacar a forma empática que a gestão possui com sua equipe de professores. Aos meus amigos do Laboratório de Ecologia e Evolução de Crustáceos (LABEEC; Cadu, Paulo Victor, Fúlvio, Carol, Alex, entre outros), que me apoiaram de forma direta ou indireta durante o processo de construção da tese. Aos professores participantes da banca de defesa de doutorado, pela contribuição excelente, com sugestões indispensáveis para melhoria da tese. SUMÁRIO Resumo.............................................................................................................................1 Abstract............................................................................................................................2 Considerações Iniciais.....................................................................................................3 Referências.....................................................................................................................11 Capítulo 1: Evaluation of caridean ecological distribution in the Ubatuba region, southeastern Brazilian coast using unsupervised machine learning technique (Marine Ecology, 2021, 42, e12673)…………………………………………………16 Capítulo 2: Distribuição ecológica de camarões Penaeoidea Rafinesque, 1815, nas proximidades de duas ilhas no Litoral Norte do Estado de São Paulo, Brasil............27 Resumo...........................................................................................................................28 1. Introdução..................................................................................................................30 2. Objetivos.....................................................................................................................34 2.1 Objetivo Geral..........................................................................................................34 2.2 Objetivos Específicos...............................................................................................34 3. Material e Métodos.....................................................................................................35 3.1 Área de Estudo..........................................................................................................35 Tese de doutorado Marques, A.O. 2023 3.2 Coleta de Dados........................................................................................................35 3.3 Análise de Dados.......................................................................................................38 4. Resultados...................................................................................................................41 5. Discussão.....................................................................................................................51 6. Referências.................................................................................................................60 Considerações Finais.....................................................................................................74 Considerações iniciais Marques, A.O. 2023 1 Resumo O estudo foi realizado, individualmente, com as assembleias de camarões Caridea e Penaeoidea para avaliar a distribuição ecológica espaço-temporalmente, e relacionando- as com os fatores ambientais na Enseada da Fortaleza e Ilhas das Couves e Mar Virado, Litoral Norte do Estado de São Paulo. As coletas foram realizadas mensalmente durante os anos de 2008 a 2009 e 1998 a 1999, respectivamente. A maior abundância da maioria dos camarões carídeos foi verificado em transectos com fragmentos biodetríticos. Tais galhos e folhas podem ser responsáveis pela maior oferta de abrigo contra predadores e alimento para este táxon. Os camarões penaeóideos foram observados em maior abundância na Ilha do Mar Virado e durante o primeiro ano de estudo (1998). Além disso, foi observado um incremento acentuado de matéria orgânica e silte e argila no sedimento no decorrer desta avaliação. Tais alterações ambientais podem ser responsáveis pela diminuição na abundância dos camarões Penaeoidea, por reduzir a disponibilidade de oxigênio no sedimento, além de, possivelmente, a decomposição da amônia produzir substâncias tóxicas e assim reduzir a abundância deste grupo taxonômico. Diante disso, é evidente a necessidade de ações que incluam a proteção de áreas continentais, que possuam conexão com o ambiente marinho, para a proteção da assembleia de camarões Caridea e Penaoidea. Palavras-Chave: Área de Preservação Ambiental; pesca; sedimentação; impactos antropogênicos; conservação. Considerações iniciais Marques, A.O. 2023 2 Abstract The study was performed, individually, with the shrimp assemblages Caridea and Penaeoidea to evaluate the spatial-temporal ecological distribution, and relate them to environmental factors in Enseada da Fortaleza and Ilhas das Couves and Mar Virado, North Coast of the State of São Paulo. The collections were carried out monthly from 2008 to 2009 and 1998 to 1999, respectively. The greatest abundance of most carid shrimps was verified in transects with biodetrital fragments. Such branches and leaves may be responsible for providing greater shelter against predators and food for this taxon. Penaeoid shrimps were observed in greater abundance on Ilha do Mar Virado and during the first year of the study (1998). In addition, a marked increase in organic matter and silt and clay in the sediment was observed during this evaluation. Such environmental changes may be responsible for the decrease in the abundance of Penaeoidea shrimp, for reducing the availability of oxygen in the sediment, in addition to possibly the decomposition of ammonia producing toxic substances and thus reducing the abundance of this tax. In view of this, the need for actions that include protecting continental areas, which are connected to the marine environment, for protecting the Caridea and Penaoidea shrimp assemblage is evident. Keywords: Marine Protected Area; fishing; sedimentation; anthropogenic impacts; conservation. Considerações iniciais Marques, A.O. 2023 3 Considerações Iniciais Entre os Metazoários, o grupo Crustacea apresenta uma diversidade elevada, ao ponto de serem considerados o quarto colocado em número de espécies, ficando atrás somente dos insetos, quelicerados e moluscos (Martin & Davis, 2001; Brusca et al., 2018). Com relação ao filo Arthropoda, podemos destacar o subfilo Crustacea, o qual apresenta aproximadamente 70.000 espécies conhecidas, entre as quais, podemos exemplificar: tatuzinhos de jardim, camarões, caranguejos, lagostas e lagostins (Brusca et al., 2018). A classificação dos grupos dos artrópodes vem evoluindo a mais de 250 anos, e ainda assim, são necessários mais estudos para esclarecer tais aspectos (Schram & Koenemann, 2021). Similarmente, a condição da monofilia dos crustáceos está cada vez mais discutida, sendo elaborada a hipótese de que este grupo é, de fato, parafilético (Regier et al., 2005; Brusca et al., 2018). Desta forma, acredita-se que os crustáceos estão inseridos dentro do grupo Pancrustacea (ou Tetraconata), unindo-os com a maioria dos indivíduos do subfilo Hexapoda (Koenemann & Jenner, 2005; Regier et al., 2010; Schram & Koenemann, 2021). Os crustáceos estão entre os animais com maior variedade morfológica, além de estarem presentes em diferentes tipos de ambientes (Martin & Davis, 2001). Estes organismos são encontrados em, praticamente, todas as latitudes; desde a região costeira até o mar profundo dos oceanos; nos ecossistemas de transição (ecótonos), como estuários e costões rochosos; em ambientes cavernícolas; em águas continentais; no ambiente terrestre; e associados a outros animais, vivendo em simbiose (Fransozo & Negreiros- Fransozo, 2017). Considerações iniciais Marques, A.O. 2023 4 Como características morfológicas que unem a maioria dos crustáceos, estes apresentam dois pares de antenas (antênulas e antenas); olhos compostos e ocelos, na maioria dos grupos, em algum estágio ontogenético; dois pares de maxilas (maxílulas e maxilas); glândulas antenais ou maxilares (nefrídios excretores) e estágio larval náuplio (este último suprimido em alguns grupos; Negreiros-Fransozo & Fransozo, 2017). A ordem Decapoda destaca-se como uma das mais representativas, compreendendo cerca de 1/3 de todas as espécies conhecidas entre os Crustacea. Os decápodes compreendem, aproximadamente, 233 famílias (53 exclusivamente fósseis), 2.725 gêneros e 17.635 espécies (espécies viventes e fósseis; De Grave et al., 2009). A etimologia do nome Decapoda sugere a sua principal característica diagnóstica, do grego “deca” e “poda” que significa “dez patas”, melhor dizendo, são cinco pares de pereiópodes funcionais. Ainda assim, os representantes desse grupo são muito diversificados, ocorrendo em todas as profundidades de todos os ambientes aquáticos e alguns, ainda, passam parte ou a maior parte da vida no ambiente terrestre (Fransozo & Negreiros-Fransozo, 2017). A ordem Decapoda compreende duas grandes subordens, os Dendrobranchiata Spence Bate, 1888 e os Pleocyemata Burkenroad, 1963. A primeira destas, compreende os camarões verdadeiros, cujas características principais são a presença de brânquias do tipo dendrobrânquias e larva típica náuplio, sem incubação pleopodial (com exceções). A subordem Dendrobranchiata está representada por duas superfamílias: Penaeoidea Rafinesque, 1815 e Sergestoidea Dana, 1852. A subordem Pleocyemata apresenta uma alta diversidade morfológica. Contudo, possuem algumas características em comum: brânquias dos tipos filo- e tricobrânquias; e incubação de ovos nos pleópodos (apêndices abdominais), com a eclosão ocorrendo em estágios posteriores à larva náuplio. Esta subordem é representada por dez infraordens, como segue: Achelata Scholtz & Richter, Considerações iniciais Marques, A.O. 2023 5 1995 e Polychelida Scholtz & Richter, 1995 (lagostas); Anomura MacLeay, 1838 (ermitões, porcelanídeos, tatuíras); Astacidea Latreille, 1802 (lagostins de água doce); Axiidea de Saint Laurent, 1979 e Gebiidea de Saint Laurent, 1979 (corruptos); Brachyura Latreille, 1802 (caranguejos e siris); Caridea Dana, 1852 (camarões carídeos); Glypheidea Van Straelen, 1925 (maioria fóssil, sendo duas espécies viventes) e Stenopodidea Spence Bate, 1888 (camarões palhaço; Fransozo & Negreiros-Fransozo, 2017). Entre os representantes da superfamília Penaeoidea, sete famílias são conhecidas: Aegeridae Burkenroad, 1963 (somente fóssil); Aristeidae Wood-Mason in Wood-Mason & Alcock, 1891; Benthesicymidae Wood-Mason in Wood-Mason & Alcock, 1891; Carpopenaeidae Garassino, 1994 (somente fóssil); Penaeidae Rafinesque, 1815; Sicyoniidae Ortmann, 1898 e Solenoceridae Wood-Mason in Wood-Mason & Alcock, 1891 (De Grave et al., 2009). Destas, a família Penaeidae é a mais abundante e a mais conhecida (Dall et al., 1990). Esta mesma família inclui inúmeras espécies de interesse econômico, amplamente exploradas pela pesca artesanal e industrial por meio da técnica de arrasto de fundo no Litoral Norte do Estado de São Paulo (Fransozo et al., 2016; Mantelatto et al., 2016). A infraordem Caridea é um grupo enorme e diverso, possui representantes em 17 superfamílias e 3.268 espécies viventes, ficando atrás somente da infraordem Brachyura Latreille, 1802, de acordo com De Grave et al. (2009). Os carídeos possuem como característica diagnóstica a presença da segunda pleura abdominal recobrindo, parcialmente, a primeira e a terceira pleuras, além de apresentar o primeiro ou os dois primeiros pares de pereiópodes quelados (Brusca et al., 2018). Os carídeos ocupam uma grande variedade de habitats, desde ambientes pelágicos, bentônicos, epibênticos, de água doce, água salobra e marinha (Fransozo & Negreiros-Fransozo, 2017). Considerações iniciais Marques, A.O. 2023 6 A maioria das espécies de camarões pertencentes a estes dois grupos, Penaeoidea e Caridea, habitam o ambiente marinho e estão susceptíveis de captura por meio da ação da pesca de arrasto de fundo. A exploração de camarões constitui uma atividade de grande importância em todo o mundo, gerando elevados benefícios econômicos, especialmente para os países em desenvolvimento (Gillett, 2008). Na região Sudeste do Brasil, a pesca de camarões tinha como espécies alvo os camarões-rosa Penaeus brasiliensis Latreille, 1817 e Penaeus paulensis Pérez Farfante, 1967, o camarão-branco Penaeus schmitti Burkenroad, 1936 e o camarão sete-barbas Xiphopenaeus kroyeri (Heller, 1862) (Costa et al., 2004; Castro et al., 2005; Fransozo et al., 2016). No entanto, com o aumento da frota pesqueira e consequente redução dos desembarques dessas espécies, a partir da década de 80, houve uma expansão na exploração de outras espécies de Penaeoidea, que foram utilizadas como alternativa para compensação da rentabilidade econômica (Valentini et al., 1991). Entre as espécies que ganharam maior importância comercial, como consequência desse declínio, destacam-se o camarão barba-ruça Artemesia longinaris Spence Bate, 1888 e o camarão vermelho Pleoticus muelleri (Spence Bate, 1888) (Castilho et al., 2008). A pesca de arrasto de fundo artesanal ou industrial, embora de importância para a economia, não se isenta de suas consequências para os ambientes costeiros (Fransozo et al., 2016). O impacto dessa atividade sobre os ecossistemas inclui alterações nos padrões de distribuição e abundância das espécies, redução no tamanho corporal dos indivíduos, maturidade sexual precoce, perturbações na cadeia alimentar, homogeneização do substrato não-consolidado e a alta captura de espécies sem importância econômica, chamada de fauna acompanhante “by-catch” (Kaiser et al., 2002). Muitas das espécies capturadas como fauna acompanhante são os camarões carídeos (Fransozo et al., 2016; Mantelatto et al., 2016; Pantaleão et al., 2016) e alguns Considerações iniciais Marques, A.O. 2023 7 desses organismos prejudicados podem morrer. Desta forma, o ecossistema pode ser alterado devido ao papel ecológico essencial de tais indivíduos nas cadeias alimentares de ambientes costeiros (Macías, 2012). Os carídeos podem participar de processos ecológicos e ter seu tamanho populacional controlado de forma descendente “top-down”. Essa teoria, proposta por Paine (1966) estabelece que os predadores podem regular o tamanho das populações das presas. Assim, os camarões Caridea podem servir de recurso alimentar para indivíduos de níveis tróficos mais elevados, como outros camarões (Jensen, 2011) e até para peixes (Anastasopoulou et al., 2013; Bornatowski et al., 2014). Investigações sobre a ecologia de camarões permite diagnosticar possíveis impactos ambientais, como situações de sobrepesca, e assim orientar ações de gerenciamento dos recursos naturais renováveis (Fransozo et al., 2016). Dentre estes, o estudo da distribuição das populações de crustáceos pode identificar locais prioritários para a preservação e reconhecer quais fatores modularam tais condições. A ocupação e manutenção de uma espécie em um determinado ambiente é resultado das condições ambientais, interações bióticas adequadas e processos de dispersão (Chase & Liebold, 2003). Tais condições ambientais determinam os limites de ocorrência de uma espécie. A disponibilidade de alimento, o tipo de sedimento, salinidade, profundidade e temperatura são parâmetros essenciais na distribuição espacial e temporal de camarões penaeoídeos (Boschi, 1963, 2000, Carvalho-Batista et al., 2011). Bem como, as relações inter-específicas (e.g. predação) podem influenciar a abundância dessas populações, como sugerido por Souza et al. (2014), que observou uma associação positiva entre a abundância dos camarões Penaeoidea e os peixes Sciaenidae Cuvier, 1829. Segundo os mesmos, esses peixes podem utilizar os camarões como recurso alimentar, bem como aproveitar as condições ambientais para o desenvolvimento da assembleia. Considerações iniciais Marques, A.O. 2023 8 Por apresentarem baixa densidade populacional, os camarões carídeos, na maioria das vezes, são incluídos em avaliações juntamente com os camarões penaeóideos, como por exemplo Furlan et al. (2013) e Pantaleão et al. (2016). Isso se deve por conta de que essa reduzida abundância dificulta as análises estatísticas subsequentes, que por muitas vezes possuem pressupostos que não são alcançados com esses conjuntos de dados. Entre os oito procedimentos prévios às análises estatísticas propostos por Zuur et al. (2010), destacamos que tal conjunto de dados pode ter sérios problemas em relação à inflação de valores zero na variável resposta, influenciando também a sua distribuição (não-normal), assim como a homogeneidade da variância dos dados. Diante disso, se faz necessário buscar alternativas que possuam flexibilidade em seus pressupostos, que asseguram a adequação dos seus dados à análise, e assim dar mais confiança aos seus resultados. Alguns métodos de aprendizado de máquina não supervisionado, comumente encontrado em inglês no termo “unsupervised machine learning”, podem ser empregados para realizar tais investigações (Tripathy et al., 2022). Uma das ferramentas desta técnica é através do reconhecimento de padrões, realizando o agrupamento, termo em inglês “clustering”, dos dados mais similares (Bishop, 2006; Legendre & Legendre, 2012; Fieguth, 2022). Assim, com esta análise podemos observar quais variáveis ambientais foram responsáveis pela modulação da distribuição da assembleia dos camarões carídeos. O primeiro capítulo da presente tese é intitulado: “Evaluation of caridean ecological distribution in the Ubatuba region, southeastern Brazilian coast using unsupervised machine learning technique”. Optou-se por publicar este estudo no periódico científico “Marine Ecology”, o qual foi aceito e publicado no ano de 2021. Este artigo visou a obtenção de importantes informações sobre os padrões de distribuição de Caridea, realizada na Enseada da Fortaleza, região de Ubatuba, no período de outubro de 2008 a setembro de 2009. Tal período de amostragem foi o de implementação de uma Considerações iniciais Marques, A.O. 2023 9 Área de Preservação Ambiental Marinha (APAM) no Litoral Norte do Estado de São Paulo. Tal publicação poderá ser utilizada para comparação e avaliação dos resultados da implementação da medida de preservação ambiental da região posteriormente. A segunda parte da pesquisa desta tese, também, foi realizada na região de Ubatuba, Litoral Norte de São Paulo, porém delimitou-se às áreas próximas à Ilha das Couves e à Ilha do Mar Virado. Neste caso, o estudo intitula-se “Distribuição ecológica de camarões Penaeoidea Rafinesque, 1815, próximo à duas ilhas no Litoral Norte do Estado de São Paulo, Brasil”, o qual avalia a distribuição e abundância dos camarões Penaeoidea espaço-temporalmente e sua relação com as variáveis ambientais. Seguindo a ideia da utilização de técnicas estatísticas mais flexíveis realizou-se a aplicação do modelo aditivo generalizado para localização, escala e forma (GAMLSS do termo em inglês “generalized additive model for location, scale and shape”), além do aprendizado de máquina não supervisionado por meio do agrupamento dos dados, para avaliar a distribuição dos camarões Penaeoidea nas áreas próximas à estas ilhas. O GAMLSS é uma técnica estatística univariada altamente ajustável ao seu conjunto de dados, e que a variável resposta pode apresentar relação linear, não-linear ou não-paramétrica, além das mais diversas formas de suavização, do termo em inglês “smooth”, das variáveis preditoras (Stasinopoulos et al., 2018). Essa ferramenta pode ser aplicada para dados que a variável resposta possui característica contínua, discreta ou mista, e tem disponível cerca de 80 tipos de distribuição de dados para ajuste do modelo conforme desejado (Stasinopoulos et al., 2017). Diante disso, a tese desenvolvida é sobre a aplicação de procedimentos estatísticos mais atuais e, também, mais ajustáveis, sem perder a robustez dos resultados alcançados. Com isso, avaliar quais variáveis ambientais e espaço-temporalmente são responsáveis Considerações iniciais Marques, A.O. 2023 10 por influenciar a distribuição dos camarões Caridea e Penaeiodea em Ubatuba, Litoral Norte do Estado de São Paulo. Considerações iniciais Marques, A.O. 2023 11 Referências Anastasopoulou, A.; Mytilineou, C.; Lefkaditou, E.; Dokos, J.; Smith, C.J.; Siapatis, A.; Bekas, P. & Papadopoulou, K.-N. 2013. Diet and feeding strategy of black mouth catshark Galeus melastomus. Journal of Fish Biology, 83 (6), 1637–1655. Bornatowski, H.; Wosnick, N.; Carmo, W.P.D.; Corrêa, M.F.M. & Abilhoa, V. 2014. Feeding comparisons of four batoids (Elasmobranchii) in coastal waters of southern Brazil. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom, 94 (7), 1491–1499. Bishop, C.M. 2006. Pattern recognition and machine learning. New York: Springer, p. 738. Boschi EE. 1963. Los camarones comerciales de la família Penaeidae de la costa Atlantica de America del Sur. Boletín del Instituto de Biología Marina de Mar del Plata, 3, 1-39. Boschi, E.E. 2000. Species of decapod crustaceans and their distribution in the marine zoogeographic provinces. Revista de Investigacion y Desarrollo Pesquero, 13, 7- 136. 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Among the anthropic impacts, we highlight bottom- trawling fishery, which is considered one of the main sources of environment perturbation in marine ecosystems (Fransozo et al., 2016; Simpson & Watling, 2006). The northern coast of São Paulo State (Brazil) is highly important for shrimp fishery due to the high abundance of Penaeidean shrimps. Thus, the low selec- tivity of fishing devices captures several non- target species, known  |  |  DOI: 10.1111/maec.12673                 | 1  | 1  | 1  | 1  | 1  | 1 1Group of Studies on Crustacean Biology, Ecology and Culture (NEBECC), Institute of Biosciences, Doctoral Program of Zoology, University of the State of São Paulo (UNESP), Botucatu, Brazil 2Laboratory of Ecology and Evolution of Crustaceans (LABEEC), Federal University of Rio Grande do Norte (UFRN), Natal, Brazil  Alexandre Oliveira Marques, Group of Studies on Crustacean Biology, Ecology and Culture (NEBECC), Institute of Biosciences, Doctoral Program of Zoology, University of the State of São Paulo (UNESP), Botucatu, São Paulo, Brazil. Email: alexandre.oliveiramarques@gmail.com  Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo, Grant/Award Number: #08/53495- 9, #94/4878- 8 and #98/031134- 6  We used the unsupervised machine learning technique to evaluate the environmental factors responsible for modulating the spatial and seasonal distribution of caridean shrimps from a southeastern region of the Brazilian coast. Samplings were collected from seven transects with an artisanal shrimp fishery boat with two double- rig nets. Samplings occurred every month from October 2008 to September 2009. The most frequently captured species were Exhippolysmata oplophoroides, Leander paulensis, and Nematopalaemon schmitti. The highest abundance of shrimps occurred in autumn at the II, III, and V transects, which present a higher amount of coarse sediment and biodetritic fragments on the bottom. During autumn, the temperatures were the highest and salinity values were the lowest. Data evaluation indicated efficiency in the visualization of interactions of different shrimp species and environmental data. This kind of sediment may be allowing shrimps to burrow in shelters that prevent pre- dation. The seasons with high temperatures and low salinities can offer better condi- tions for the establishment of the studied species, despite the fact that there is no hypothesis to prove it. Additionally, the higher abundance of such shrimps coincides with vegetal debris deposition, which could serve as food and provide protection for these shrimps. In this region, the vegetation matter deposited at the bottom of the bay comes from the Atlantic Forest. Overall, the preservation of the coastal forest strongly influences the abundance of this taxon, as it provides protection and food for these shrimps.         biodetritus, bycatch, clustering, composition, environmental protection area, shelter 14390485, 2021, 42, D ow nloaded from https://onlinelibrary-w iley.ez87.periodicos.capes.gov.br B y U N IV ER SID A D E ESTA D U A L PA U LISTA - on [31/10/2021]. R e-use and distribution is strictly not perm itted, except for O pen A ccess articles | MARQUES .ET AL as bycatch, which are not economically important (Graça- Lopes et al., 2002). The majority of species captured as bycatch die and include some shrimps of the infraorder Caridea Dana, 1852 (Fransozo et al., 2016; Mantelatto et al., 2016; Pantaleão et al., 2016). Nevertheless, repre- sentatives of this crustacean group play essential ecological roles in marine food chains (Macías, 2012) as such invertebrates are part of the  and fishes (Anastasopoulou et al., 2013; Bornatowski et al., 2014). Therefore, predators control their distribution (Ory et al., 2012). Distinct shrimp species have different habits that can be as- sociated with several abiotic parameters. In general, papers have associated carideans with some environmental factors (water tem- perature, for instance); Fransozo et al., 2005; Fransozo et al., 2009; Almeida et al., 2012; Pantaleão et al., 2016; and Herrera et al., 2017. Fransozo et al. (2009) associated the abundance of the spine shrimp, Exhippolysmata oplophoroides (Holthuis, 1948) with low tempera- tures, while Almeida et al. (2012) were unable to detect the abiotic factors influencing Nematopalaemon schmitti (Holthuis, 1950) abun- dance. After that, Pantaleão et al. (2016) verified that environmental factors such as temperature and texture of the sediment modulated the distribution of carideans negative and positively, respectively. However, these authors many times cite that vegetable deposits/ debris have valuable importance in the taxon's distribution, but do not evaluate this factor in your research. Thus, this study is the first to quantify how biodetritic fragments (leaves and branches of con- tinental origin) modulate the distribution of the Caridea representa- tives in the studied region. The coastal region of São Paulo State has remnant forests of Atlantic Forest, currently part of conservation unit of the “Serra do Mar” State Park (Ramos et al. 2011). In addition, this area has suf- fered major anthropic impacts compared with the entire Brazilian coastline (Burone & Pires- Vanin, 2006; Mahiques et al., 2016), due to the massive increase in urban occupation caused by tourism and nautical activities in the region. Thus, in 2008, the Brazilian govern- ment deemed such region a marine environmental protection area (MPA) in order to conserve the local species. This study will contribute to future comparisons of caridean dis- tributions. Therefore, it is necessary to evaluate the effects of such anthropic interferences on the biotic and environmental factors since they can modulate the distribution and abundance of several marine animals. According to Guisan et al. (2017), the following three conditions should be satisfied for the occupation and maintenance of a species in an environment: (i) access to the region; (ii) suitable environmental conditions; and (iii) adequate biotic interaction for the species. Due to the low abundance of caridean shrimps, we can find datasets with zero- inflated problems, making subsequent statisti- cal analysis difficult (Ruxton et al., 2010), that can be done through unsupervised machine learning. This technique offers procedures that complement classic statistics, evaluating various topics such as ecologic distribution, population structure, and collective behavior (Valletta et al., 2017). Unsupervised procedures identify the data structure entrance and, using a cluster approach, reveal the groups/ categories of data (Hussain et al., 2017). Previous studies, in differ- ent areas, utilized such technique for the creation of ethograms of seabirds (Sakamoto et al., 2009), evaluation of locomotion of wild lions and dogs (Dewhirst et al., 2017), and social interactions of rats (Unger et al., 2017). Herein, we used this procedure for the first time to classify and grouping patterns of carideans' distribution. In short, this investigation aimed to determine which environ- mental parameters (water temperature and salinity, sediment tex- ture, and biodetritic fragments) were associated with the distribution and abundance of caridean shrimps in the Fortaleza Bay, Ubatuba municipality, Brazil, using unsupervised machine learning.  |               Ubatuba, on the northern coast of São Paulo State, Brazil. This bay has twelve shores with neighboring rocky formations and a depth that varies from zero to 12 m deep. There is a mangrove ecosystem in the confluence of the “Escuro” River with the “Comprido” River, which originates from the Atlantic Forest. These rivers may be re- sponsible for the transport of biodetritic fragments present in coastal vegetation to the marine environment. In 2008, the Fortaleza Bay was included in the MPA of the northern coast of São Paulo State as Cunhambebe sector by the decree #53525, of the Environment Ministry (São Paulo, 2008), in order to prioritize the conservation, preservation, and sustainable use of the marine resources of the re- gion. In such MPA, fishery is only allowed for local community sub- sistence and amateur and sports' fishery. | Samplings were carried out every month from October 2008 to September 2009, using a shrimp fishery boat equipped with two “double- rig” nets. Each net has 2 m aperture, 7.5 m length, body mesh aperture of 15 mm, and cod end with 10 mm. We selected seven sampling areas that we trawled for 1 km each ( 4 km= 2; Figure 1), approximately. We collected all caridean shrimps and transported them to the laboratory for identification, according to Holthuis (1952) and Christoffersen (1979). In each sampling area, we registered the bottom water temperature (BT) and salinity (BS). We collected water samples with a Nansen bot- tle and recorded temperature and salinity values with a thermometer (accuracy = 0.5°C) and an optical refractometer (precision 0.5 ppt), = respectively. The amount of biodetritic fragments from each trawling (biod) ( 90% of vegetal debris from the continental area) was weighed > (kg) with a pliers' scale. The sediment samples were caught with a Van Veen grab (capacity 0.025 m= 2). Each sediment sample was packed in a labeled plastic bag and frozen to minimize the organic matter de- composition until laboratory analyses. The analyses of the sediment determined its granulometric composition and organic matter content. 14390485, 2021, 42, D ow nloaded from https://onlinelibrary-w iley.ez87.periodicos.capes.gov.br B y U N IV ER SID A D E ESTA D U A L PA U LISTA - on [31/10/2021]. R e-use and distribution is strictly not perm itted, except for O pen A ccess articles |MARQUES .ET AL Sediment samples were transported to the laboratory and oven- dried at 70°C for 48 hr. For the analysis of grain size com- position, we treated two subsamples of 50 g with 250 ml of NaOH solution (0.2 mol.l) and stirred it for 5 min to release silt and clay particles. After that, we rinsed the subsamples in a 0.063- mm sieve. We sieved the sediment for grain size composition deter- mination according to the American standard (Wentworth, 1922), as follows: 2 mm (for gravel retention); 2.0– 1.0 mm (very coarse sand); 1.0– 0.5 mm (coarse sand); 0.5– 0.25 mm (medium sand); 0.25– 0.125 mm (fine sand); and 0.125– 0.063 mm (very fine sand). We classified the smaller particles as silt and clay and defined the three most quantitatively important sediment fractions according to Magliocca and Kutner (1965): class A— gravel (G), very coarse sand (VCS), coarse sand (CS), and medium sand (MS); class B— fine sand (FS) and very fine sand (VFS); and class C— silt and clay (S + C). Phi values were calculated using the formula phi = 2d, where d = grain diameter (mm), in which the following scale was obtained: = < phi = phi 0 (VCS); 0 phi 1 (CS); 1 phi < = < = < 2 (MS); 2 phi 3 (FS); 3 phi = < = <+ C). From these scales, we measured the central tendency in order to deter- mine the most frequent grain size fraction in the sediment. We cal- culated these values from data extracted from cumulative curves of sediment frequency distribution. The values corresponding to the 16th, 50th, and 84th percentiles were used to determine the mean diameter (md) using the formula md = (phi16 + phi50 + phi84)/3 (Suguio, 1973). Finally, we estimated the organic matter (OM) con- tent of sediment as the difference between initial and final ash- free dry weights of two subsamples (10 g each), which was inciner- ated in porcelain crucibles at 500°C for 3 hr (Negreiros- Fransozo et al., 1991; Sousa et al., 2020).  | The environmental data were explored with respect to outliers in order to correct or remove them from the data. We checked the collinearity among variables, according to Zuur et al. (2010). Thus, we removed the variables Phi and class B sediment because they showed collinearity among the environmental factors (Variance Inflation Factor >3). We also verified the normality (Shapiro– Wilk) and homoscedasticity (Brown– Forsythe) of the data. In general, due non- parametricity of data, we used Kruskal– Wallis test, followed by pairwise Wilcoxon, adjusted by Bonferroni, in order to compare each environmental variable among the transects and seasons, separately. Only BT and BS were tested by ANOVA in the spatial comparison, due parametric characteristics. In the temporal abiotic evaluation, the sediment classes were not compared, as they usually only showed alterations in larger time lapses. The comparative analysis of the shrimps' abundance was accom- plished, separately, for spatial and seasonal distributions. For the spatial comparison, the seven transects were considered as sample units and the monthly samplings as replicates. With respect to sea- sonal comparison, the seasons were used as sample units and tran- sects as replicates. The seasons were classified as follows: October to December = = =  au- = winter. We used a similarity analysis (ANOSIM) to compare the spatial and seasonal variation in the abundance of shrimp species, consid- ering the presence of non- parametric features of the shrimp quanti- fications. The ANOSIM was used to evaluate the significance of the differences on shrimp abundances in seasons or transects based in (dis)similarity measure (Clarke, 1993). Posteriorly, the species' abun- dance information and environmental variable data by transect/ season were standardized since they used distinct units, by mean of “scale” function in R (R Core Team, 2019). After that, in each com- parison, we group environmental variables (only variables showing statistical differences) and the shrimp abundances, clustering the most similar ones together with a heat map. These procedures fol- lowing the proposed by Kassambara (2017; Unsupervised Machine Learning). All the analyses were performed using in the R software (R Core Team, 2019).   Map of the Fortaleza Bay (Ubatuba, State of São Paulo northern coast, Brazil), indicating the localization of the sampled transects 14390485, 2021, 42, D ow nloaded from https://onlinelibrary-w iley.ez87.periodicos.capes.gov.br B y U N IV ER SID A D E ESTA D U A L PA U LISTA - on [31/10/2021]. R e-use and distribution is strictly not perm itted, except for O pen A ccess articles | MARQUES .ET AL  | The spatial comparison of the variables BT, BS, and OM did not show any statistical differences among transects (ANOVA: BT, 0.23; F = p = .964; BS, .826; Kruskal– Wallis: OM, XF p = 0.47; = 2 = 12.84; p = .045; Figure 2A- C). The highest amounts of biodetritic fragments occurred in the II, III, and IV transects (Kruskal– Wallis; X 2 = 38.97, p < .001; Figure 2D). The highest amounts of class A sediment occurred in the II and V (Kruskal– Wallis; X 2 = 33.71, p < .001; Figure 2E), while higher quantities of class C were registered in the VI and IV (Kruskal– Wallis; X2 .001; Figure 2F).= 30.11, p < The highest values of BT occurred during summer and autumn; with respect to BS, besides the summer, the highest values were found during the spring (Kruskal– Wallis; BT, X 2 = 40.678, p < .001; BS, X2 = 15.557, p < .001; Figure 3A,B). OM occurred in higher amounts in the autumn than summer (Kruskal– Wallis; X 2 = 11.774, p = .008; Figure 3C). The values of biodetritic fragments did not differ among the seasons (Kruskal– Wallis; X 2 = 2.190, p = .533; Figure 3D). A total of 253 caridean specimens were obtained, including rep- resentatives of four families and six species. The family Lysmatidae showed higher abundance (128 individuals), being represented by E. oplophoroides only. The family Palaemonidae showed three species with the following absolute abundances: Leander paulensis Ortmann, 1897 (74 individuals); (29 individuals) and N. schmitti Periclimenes paivai Chace, 1969 (5 individuals). The family Alpheidae was repre- sented by Spence Bate, 1888 (16 individuals) and Alpheus intrinsecus the family Processidae, by Manning & Chace, 1971 Processa hemphilli (1 individual). From those, two species (P. paivai P. hemphilli and ) were not considered in the analysis due to their low abundance. We observed the highest richness of carideans in the II, III, IV, and V transects (Table 1), with the following caridean species: A. intrinsecus, E. oplophoroides, L. paulensis, and N. schmitti. Besides this, the highest abundances were observed in II and V transects, with higher abundance of E. oplophoroides and (Table 1; L. paulensis ANOSIM; -R = .031, p = .012). The VI transect showed low abun dance and richness of species. Seasonally, the highest richness was observed during spring (6 species; Table 1); while the highest abundance was sampled during autumn (N = 170), composed mainly of E. oplophoroides (103 individ- uals; ANOSIM; R = .069, p = .058). The evaluation of the spatial association between the environ- mental factors (biodetritic fragments, sediment classes A and C) and the abundance of caridean species revealed three groups (Figure 4). The first group (please, see horizontally) congregates I, IV, VI, and VII transects, showing lower abundance of species occurring in places with low quantities of biodetritic fragments (exception of the IV transect). The second group gathered III and V transects, with highest abundance of in III transect, characterized by a N. schmitti high quantity of biodetritic fragments and a low percentage of sedi- ment in the A and C classes. The highest abundance of spine- shrimp E. oplophoroides occurred in V transect, characterized by class A sed- iment; this location showed low quantity of biodetritic fragments and low percentage of the class C sediment. The third group is com- posed of II transect only, in which there are high abundances of the carideans: E. oplophoroides, L. paulensis, and A. intrinsecus; probably because this place has a high quantity of class A sediment and biode- tritic fragments. With respect to seasonal evaluation between the environmen- tal factors (BT and BS) and the total abundance of caridean shrimps among the seasons, we found two groups (Figure 5). The first group associates the low abundance of shrimps with the seasons with higher values of BS (spring and summer) and lower BT (spring and winter). The second group is represented by autumn, which is characterized by high abundance of A. intrinsecus, E. oplophoroides, L. paulensis, and N. schmitti with lowest values of BS and highest BT.  | The evaluation of spatial and seasonal interactions of caridean shrimps with the environmental variables was efficiently executed through the unsupervised machine learning technique, consider- ing that this approach aims to find groupings in the observed data. The results suggest that, overall, caridean abundance is greater in autumn, in bottoms with granulometric fractions of sediment with larger diameters, biodetritic fragments and in high bottom tempera- tures and low salinities. Such association could be related to the fact the biodetritus in the marine habitat (composed of mostly leaves and branches from the continent), can provide food for (Marioghae, 1989) and protect these shrimps (Vonk et al., 2008). There are few studies about the presence of vegetation debris for this crustacean group; however, Vonk et al. (2008) found that shrimps of the family Alpheidae can use vegetation remnants as food and in their gallery structures; Zimmermann et al. (2015) found the shrimp L. paulensis associated with algae; and Almeida et al. (2012) cite that biodetritus can be used as protection against predators. Additionally, in a study developed in the same region as this investigation, Fransozo et al. (2002) found similar results, in which it became evident that the caridean assem- blages are distributed in regions near rocky shores and frequently use algae cover or commensal cnidarians to protect themselves from predation. Thus, the presence of biodetritic fragments could be con- sidered important for the distribution and abundance of carideans, due to their diversified use of such material. Nevertheless, Bauer (1985) verified that caridean fluctuation could also be related to sea- sonal recruitment and predation variations, along with other biolog- ical factors. Biodetritic fragments can also provide shelter against preda- tion and food for caridean shrimps (Herrera et al., 2017), since pe- naeidean shrimps burrow and avoid predation in the sediment, as verified by Freire et al. (2011). Nevertheless, more detailed behav- ioral and experimental studies should be carried out regarding the caridean shrimps before more detailed generalization can be made. The presence of vegetation fragments in the marine environment is related to its proximity to the coast and river discharge (Almeida 14390485, 2021, 42, D ow nloaded from https://onlinelibrary-w iley.ez87.periodicos.capes.gov.br B y U N IV ER SID A D E ESTA D U A L PA U LISTA - on [31/10/2021]. R e-use and distribution is strictly not perm itted, except for O pen A ccess articles |MARQUES .ET AL et al., 2012), besides the dense Atlantic Forest vegetation. In the same way, Fransozo et al. (2005, 2009) and Furlan et al. (2013) com- ment about the relationship of and with N. schmitti E. oplophoroides the vegetal material, including some marine biogenic parts as a de- terminant of the presence of such species. The capacity of one carid- ean species collecting and storing seagrass litter and burrow building material and feeding were already evaluated (Vonk, Kneer, Stapel, & Asmus, .). Thus, it is evident that the presence of biodetritic op.cit fragments could be an important parameter for the establishment and distribution of the caridean shrimps assessed in this research. Seasonal changes in bottom temperature and salinity are prob- ably associated with the action of water masses in the study region. During the autumn and winter, the lower values of temperature and salinity could be related to coastal water masses (Temp. 20°C and >   Box plots of the spatial variation of environmental parameters in the Fortaleza Bay, Northern coast of São Paulo State, Brazil. (A) Bottom water temperature; (B) Bottom water salinity; (C) Organic matter in the sediment; (D) Quantity of biodetritic fragments; (E) Sediment class A; and (F) Sediment class C. Boxes with at least one similar letter do not show statistical differences (  < .05) 14390485, 2021, 42, D ow nloaded from https://onlinelibrary-w iley.ez87.periodicos.capes.gov.br B y U N IV ER SID A D E ESTA D U A L PA U LISTA - on [31/10/2021]. R e-use and distribution is strictly not perm itted, except for O pen A ccess articles | MARQUES .ET AL Salin. < 36 ppt). Besides this, the reflex of the South Atlantic Central Water (SACW; Temp. 20°C and Salin. 36 ppt) during the spring < < was only observed in the outer most transects, and a few values were sampled in such conditions. Bernardo et al. (2018) observed this same pattern in the same region. Pires- Vanin and Matsuura (1993) stated that this water mass usually occurs in depths greater than 10 m. Thus, such alterations could reflect the physical and chemical features of SACW. On the contrary, during summer, in- creased temperatures could be related to increased surface water flow (high temperature) to the bottom, mainly during the hottest pe- riods, as observed in the Pacific Ocean (Hosoda et al., 2015). Besides this, the bay studied herein is shallow, which allows the sunlight to penetrate the water column and does not favor stratification in this season.   Box plots of seasonal variation of environmental parameters in the Fortaleza Bay, Northern coast of São Paulo State, Brazil. (A) Bottom water temperature; (B) Bottom water salinity; (C) Organic matter in the sediment; and (D) Quantity of biodetritic fragments. Boxes with at least one similar letter do not show statistical differences (  < .05)  Carideans' absolute abundance in each transect and year- season, sampled at Fortaleza Bay, Northern coast of São Paulo State, Brazil      V       Alpheus intrinsecus 1 1 2 1 0 0 6 3 5 211 16 Exhippolysmata oplophoroides 6 2 1 8 424 16 58 21 15 101 128 Leander paulensis 0 7 4 1 0 1 161 14 13 46 74 Nematopalaemon schmitti 1 1 1 3 0 1 2 022 15 12 29 Periclimenes paivai 0 3 1 0 1 0 0 0 0 0 5 5 Processa hemphilli 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 Total 8 9 1101 47 64 23 38 24 24167 253 14390485, 2021, 42, D ow nloaded from https://onlinelibrary-w iley.ez87.periodicos.capes.gov.br B y U N IV ER SID A D E ESTA D U A L PA U LISTA - on [31/10/2021]. R e-use and distribution is strictly not perm itted, except for O pen A ccess articles |MARQUES .ET AL The Fortaleza Bay showed seasonally homogeneous sediment, with low variation in the presence of grains with larger diameter, due to the predominance of silt clay. The location of the IV transect near + the Escuro and Comprido Rivers favored fine sediment transporta- tion to the coastal area. Moreover, the undertow transports this kind of sediment to deeper regions (VI and VII transects). Undertow is the current compensating the wave movement toward the coast, which is mainly responsible for sediment transportation from nearshore to offshore (Guannel & Özkan- Haller, 2014). The homogeneity of the physio- chemical parameters of the water is likely due to the fact that the region is characterized by a semi- closed and shallow area, which promotes low effects of circulating water masses. In this sense, Mahiques et al. (2016) emphasized that the north- ern São Paulo coast is characterized by a low hydrodynamics, with continental effects showing reduced freshwater discharge, consid- ering that there are hydrographic basins with small sizes and low volumes. Thus, Negreiros- Fransozo et al. (1991) also found a simi- lar pattern concerning the homogeneous features of the water and the sediment in the Fortaleza Bay (1988 and 1989), in all sampled transects. The features of transect III, for example, the presence of conti- nental vegetation debris and periods with low salinity and high bot- tom temperature— autumn, provided high abundance of the shrimp N. schmitti. This could be related to the increased protection against predators, availability of food, and diversity of environmental fac- tors that promote the well- fare and, consequently, high abundance of this shrimp species. Pantaleão et al. (2016) verified that N. schmitti  of São Paulo) are less tolerant to low water temperatures when com- pared to . The results of Fransozo et al. (2009), who E. oplophoroides studied the same species, agree with our results. Contrarily, Almeida et al. (2011) mentioned that during autumn and winter N. schmitti showed higher frequencies of juvenile individuals; a fact that can be associated with population migrations. Pereira et al. (2017) found that N. schmitti has continuous reproduction throughout the year. Thus, N. schmitti could promote recruitment all year- round. In short, the migration process can occur during autumn and winter, as they present good conditions for the establishment of the species in the Fortaleza Bay. As we found in this study, the spine- shrimp can E. oplophoroides be found in several sampling sites and seasons. However, the highest abundance of this shrimp occurred in the V transect, which has the most gravel, coarse, and medium sand, but does not have leaves or branches from continental vegetation. On the contrary, this species was also found (second highest abundance) in a location (II transect) with a great amount of biodetritic fragments. Braga et al. (2009) concluded that the water temperature, organic matter content of the sediment, and sediment type can act as determining factors for the distribution of this species. Furlan et al. (2013) cited that E. oplophoroides was positively correlated to temperature, inhabit- ing shallow areas that prevent temperature oscillations promoted by SACW action. However, this fact could be related to the features of the species that support environmental variations as suggested by Pantaleão et al. (2016). The highest spatial abundances of caridean shrimps occurred in the II, III, and V transects. Thus, we verified the simultaneous oc- currence of three shrimp species and a significant amount of biode- tritic fragments in the II and III transects, but not in the V transect. However, we found sediment grains with larger diameters that can be used to build shallow galleries, as discussed by Fransozo et al. (2002). According to Vonk et al. (2008), some Alpheidae shrimps are ecosys- tem engineers, as they build galleries which alter the environment and recycle nutrients.    “Hierarchical clustering heat map” that relates the abundance of carideans' species and the environmental variables, which are grouped by transects (horizontal) at the Fortaleza Bay, Northern coast of São Paulo State, Brazil. class C silt and clay = sediment; class A gravel, very coarse sand, coarse sand, and = medium sand. The scale indicates higher (red) and lower (blue) values of the species abundance and environmental variables    “Hierarchical clustering heat map” that relates the abundance of carideans' species and the environmental variables, which are grouped by year- seasons (horizontal) at the Fortaleza Bay, Northern coast of São Paulo State, Brazil. The scale indicates higher (red) and lower (blue) values of the species abundance and environmental variables 14390485, 2021, 42, D ow nloaded from https://onlinelibrary-w iley.ez87.periodicos.capes.gov.br B y U N IV ER SID A D E ESTA D U A L PA U LISTA - on [31/10/2021]. R e-use and distribution is strictly not perm itted, except for O pen A ccess articles | MARQUES .ET AL In the present investigation, there was higher shrimp richness ( , , A. intrinsecus E. oplophoroides L. paulensis, N. schmitti, P. paivai, and P. hemphilli) compared with the study by Fransozo et al. (2002), who registered only 3 species ( , and E. oplophoroides, N. schmitti Palaemon pandaliformis [Stimpson, 1871]). Considering that the shrimp P. paivai lives in commensal association with cnidarian me- dusa (Baeza et al., 2017) and P. hemphilli has only been recorded in deep waters (~150 m; Christoffersen, 1982), this finding of both species can be attributed to accidental fishery. In this sense, the increased number of species registered herein could be a sign of increased ecological relevance of the Fortaleza Bay for decapod crustacean species establishment. This is probably related to the low fishery activity after the bay was deemed an MPA to preserve and conserve marine species (São Paulo, 2008). It can be supposed that the Fortaleza Bay provides positive conditions for caridean immigration. Herrera et al. (2017) men- tioned that N. schmitti individuals can migrate to regions with more favorable establishment and development conditions. Gonçalves et al. (2016), studying the association of decapod crustaceans with Scyphozoa jellyfishes, verified the presence of the caridean shrimp L. paulensis inside such medusa. This association promotes trans- portation and favors the colonization of new environments for such species. When comparing our results on the abundance of L. pau- lensis with those found by Pantaleão et al. (2016; N -= 1 individ ual), we observed high values (N = 74 individuals) in Fortaleza Bay. Such fact might associate with that this region is sheltered from the action of cold- water mass (SACW) and it has a low fishing ef- fort. Another important aspect of this region is that it is as nursery ground for penaeidean shrimps (Sousa, Almeida, et al., 2020; Sousa, Bernardes, et al., 2019). The same authors verified that juveniles of Farfantepenaeus brasiliensis (Latreille, 1817) grow up in this bay, revealing its overall importance for Decapod Crustaceans. In this sense, the Fortaleza Bay can be considered an example of classic ecological theory about source- sink dynamics and can be main- tained by migrations of species populations from neighboring areas (Pulliam, 1988). The II and V transects naturally exclude fishery, that is, have large amounts of consolidated substrata (e.g., rocks). In addition, such sites are less competitive in relation to other shrimps (Penaeideans) as they present low abundances, according to Fransozo et al. (2016). In short, we hypothesize that predation through extractive fishery is not relevant in this area. The present investigation indicates that the abundance and distribution of Caridea shrimps in the Fortaleza Bay are mainly modulated by the presence of biodetritic fragments and large gran- ulometric fractions, during seasons with higher temperatures and lower salinities values. Additionally, the increased ecological im- portance of such bay due to the leaves and branches from Atlantic Forest vegetation and the low fishery intensity favor higher species richness in the area. We also support using caridean shrimps as a scientific model to evaluate the connectivity between marine and continental areas (Fransozo et al., 2009). This way, the importance of environmental management, including coastal forests, is evident for the sustainability of terrestrial environments and marine shrimp assemblages. In short, more detailed investigations are needed to evaluate all the biotic interactions among different taxa.  The authors are grateful to the “Group of Studies on Crustacean Biology, Ecology and Culture” (NEBECC) members for their assis- tance, during field and laboratory activities; the “Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade” (ICMBio) for sampling permission (#32642- 2); the “Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq)” with respect the research scholar- ships to AF (#302528/2015- 6); the “Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP)” for the doctoral fellowship to KANH (#08/53495- 9) and to ML Negreiros- Fransozo (#94/4878- 8 and #98/031134- 6) for the vehicles used for transportation of the staff to fieldwork, in this study. We are indebted to M. L. Negreiros- Fransozo (PhD) for her huge help with manuscript revision and the English language. Currently, AOM, ANS, and VPB are associated with the Doctoral Program in Zoology, and ATG and DMR are students from Master science Program in Zoology— “University of the State of São Paulo— UNESP”. We thank anonymous reviewers for their sug- gestions that helped to improve the quality of this paper during the revision process.  No potential conflict of interest was reported by the authors.     The data that support the findings of this study are available in the Supplementary Material of this article.  Alexandre Oliveira Marque https://orcid. org/0000-0001-898 73 Aline Nonato de Sousa s://orcid.org/0000-0001-8563-3269 Veronica Pereira Bernardes https://orcid. org/0000-0002-4074-8 Camila Hipolito Bernardo https://orcid. org/0000-0003-397 42 Danielle Monique Rei https://orcid.org/0000-0003-0743-6280 Amanda Thaís G https://orcid.org/0000-0002-1380-7423 Adilson Fransozo https://orcid.org/0000-0002-2067-5406  Almeida, A. C., Fransozo, A., Teixeira, G. M., Hiroki, K. A. N., Furlan, M., & Bertini, G. (2012). Ecological distribution of the shrimp Nematopalaemon schmitti (Crustacea: Decapoda: Caridea) in three bays on the south- eastern coast of Brazil. African Journal of Marine Science, 34(1), 93– 102. https://doi.org/10.2989/18142 32X.2012.673292 Almeida, A. C., Fransozo, V., Teixeira, G. M., Furlan, M., Hiroki, K. A. N., & Fransozo, A. (2011). Population structure and reproductive pe- riod of whitebelly prawn Nematopalaemon schmitti (Holthuis 1950) 14390485, 2021, 42, D ow nloaded from https://onlinelibrary-w iley.ez87.periodicos.capes.gov.br B y U N IV ER SID A D E ESTA D U A L PA U LISTA - on [31/10/2021]. R e-use and distribution is strictly not perm itted, except for O pen A ccess articles |MARQUES .ET AL (Decapoda: Caridea: Palaemonidae) on the southeastern coast of Brazil. 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R e-use and distribution is strictly not perm itted, except for O pen A ccess articles Distribuição ecológica de camarões Penaeoidea Marques, A.O. 2023 27 CAPÍTULO 2 Distribuição ecológica de camarões Penaeoidea Rafinesque, 1815, nas proximidades de duas ilhas no Litoral Norte do Estado de São Paulo, Brasil Distribuição ecológica de camarões Penaeoidea Marques, A.O. 2023 28 Resumo A variação temporal e espacial da abundância de camarões Penaeoidea no Litoral Norte do Estado de São Paulo (SP), Brasil, foi investigada aqui, indicando padrões possivelmente explicáveis por alguns fatores ambientais: temperatura e salinidade da água, matéria orgânica e textura do sedimento. As amostragens foram coletadas em áreas com substratos inconsolidados próximos às Ilhas Couves (CO) e Mar Virado (MV), litoral de Ubatuba, Estado de São Paulo, durante um período de dois anos (janeiro de 1998 a dezembro de 1999). As coletas mensais foram realizadas usando um barco de pesca de camarão, equipado com redes de arrasto duplo. A temperatura (BT) e a salinidade (BS) da água de fundo foram medidas mensalmente, enquanto a matéria orgânica (OM) e a textura do sedimento (Phi) foram medidas ao decorrer das estações do ano. As variáveis ambientais foram comparadas entre ilhas e anos usando Two-way repeated measure Anova. A abundância total de Penaeoidea foi comparada entre ilhas, estações, anos e sua relação com as variáveis ambientais (temperatura e salinidade da água, matéria orgânica e textura do sedimento) por meio de modelos aditivos generalizados para posição, escala e forma. Adicionalmente, a associação da abundância das espécies de camarões e as variáveis ambientais foi realizada por meio da criação de um mapa de calor com o agrupamento de grupos mais similares, como forma de aprendizagem de máquina não supervisionado. Em MV, verificou-se maiores valores de BT e um maior incremento no Phi, durante o segundo ano de avaliação. Em ambas as ilhas houve uma redução no percentual de sedimento grosso, sendo mais acentuado em MV, no decorrer do estudo. Um total de 1.859 camarões penaeoídeos foram obtidos durante este estudo. As espécies mais abundantes foram Xiphopenaeus spp. (n=588), Penaeus brasiliensis (n=562) e Rimapenaeus constrictus (n=295). A abundância de camarões penaeoídeos foi maior em MV (n=1.575) do que em CO (n=284). Por outro lado, a abundância foi maior durante o Distribuição ecológica de camarões Penaeoidea Marques, A.O. 2023 29 primeiro ano de estudo (1988) (n=1.112) do que em 1999 (n=747). Tal redução na abundância pode ter sido atribuída ao aumento de silte+argila e OM em tais áreas, podendo afetar a abundância das espécies de camarões Penaeoidea em questão. A proteção da assembleia de camarões penaeóideos perpassa pela mitigação dos impactos antrópicos, que podem disponibilizar sedimento mais fino e compostos nitrogenados nas áreas costeiras, reduzindo a abundância deste táxon. Palavras-chave: Área de Preservação Ambiental; pesca; sedimentação; impactos antropogênicos; conservação. Distribuição ecológica de camarões Penaeoidea Marques, A.O. 2023 30 1. Introdução A pesca de arrasto de camarões é reconhecida como influenciadora direta e indiretamente nas assembleias de organismos aquáticos, principalmente os que vivem associados aos ambientes bentônicos (Gillet, 2008; Pitcher et al., 2017). Adicionalmente, tal atividade pode causar impactos físicos e químicos no ambiente, sendo necessário estudos para alcançar a sustentabilidade da prática de pesca (Winger et al., 2018). Investigações sobre a compreensão da ecologia de organismos bênticos (e.g. camarões) permite diagnosticar possíveis impactos ambientais, como situações de sobrepesca, e, assim, direcioná-los para uma exploração racional dos recursos naturais renováveis (Fransozo et al., 2016). Na costa sudeste brasileira, a pesca de camarões possui algumas espécies-alvo, como o camarão sete-barbas Xiphopenaeus spp., o camarão branco Penaeus schmitti Burkenroad, 1936, e os camarões rosa Penaeus brasiliensis Latreille, 1817 e Penaeus paulensis Pérez Farfante, 1967 (Costa et al., 2004; Castro et al., 2005; Fransozo et al., 2016). Desse modo, devido à redução da captura dos grupos de interesse, as espécies Artemesia longinaris Spence Bate, 1888 e Pleoticus muelleri (Spence Bate, 1888), também, foram direcionados ao esforço pesqueiro (Castilho et al., 2008a). Adicionalmente, outras espécies da superfamília Penaeoidea Rafinesque, 1815 podem ser capturadas, mas não são consideradas recursos pesqueiros, devido ao tamanho reduzido, como Rimapenaeus constrictus (Stimpson, 1871) e os sicionídeos Sicyonia dorsalis Kingsley, 1878 e Sicyonia typica (Boeck, 1864) (Castilho et al., 2008a). Deve-se ressaltar que tais camarões penaeóideos também possuem importância ecológica, participando de relações tróficas essenciais na manutenção de ecossistemas (Pires, 1992; Souza et al., 2014). Associado à isto, a distribuição das espécies de camarões marinhos podem depender de uma variedade de fatores ambientais (Boschi, 2000). Distribuição ecológica de camarões Penaeoidea Marques, A.O. 2023 31 Alguns pesquisadores têm investigado ao longo dos anos, como a distribuição de camarões Penaeoidea pode ser modulada pela variação de parâmetros ecológicos, particularmente, o tipo de sedimento, temperatura, salinidade e matéria orgânica (Nakagaki et al., 1995; Negreiros-Fransozo et al., 1999; Fransozo et al., 2002, 2012, 2016; Costa et al., 2005; Castilho et al., 2008a; Furlan et al., 2013; Silva et al., 2014; Pantaleão et al., 2016). Ainda que os Penaeoidea sejam amplamente estudados na região de Ubatuba, até então, não existem investigações que foquem exclusivamente em áreas próximas às ilhas. O Litoral Norte do Estado de São Paulo apresenta uma geomorfologia bem recortada, devido a presença da Serra do Mar, com a formação de enseadas, praias e ilhas com diferentes características (Ab’Sáber, 1955; Migotto et al., 2011). Tais ecossistemas permitem a formação de microhabitats, que são favoráveis para o estabelecimento e desenvolvimento de assembleias marinhas (Negreiros-Fransozo et al., 1991; Mahiques, 1995; Mahiques et al., 2016). Entretanto, há decadas, as ilhas são objetos de estudos sobre teorias biogeográficas, como estratégias de colonização e suas relações de diversidade (MacArthur & Wilson, 1967). As áreas próximas às ilhas, estudadas neste artigo, podem participar de processos de dispersão de algumas populações, que compõem a assembleia de camarões penaeóideos. Desta forma, conhecer quais características ambientais destas ilhas são cruciais para o estabelecimento, desenvolvimento e manutenção dessa assembleia são necessários para posteriores determinações de medidas de manejo para este táxon. Em 2008, a região costeira de Ubatuba foi inserida em uma Área de Proteção Ambiental Marinha, cuja finalidade é priorizar a preservação e conservação mediante a utilização sustentável dos recursos marinhos da região (Decreto nº 53.525 pelo Ministério Distribuição ecológica de camarões Penaeoidea Marques, A.O. 2023 32 de Meio Ambiente do Brasil) (São Paulo, 2008). Considerando o crescente desenvolvimento local, um aumento no risco de impactos ambientais ocasionados por ações antrópicas (Poletto & Batista, 2008) é esperado. Além disso, este estudo pode servir como referência para avaliações futuras dos impactos causados pela implantação desta medida de proteção ambiental. Associado à isso, nas últimas décadas ocorreu uma enorme expansão de ferramentas estatísticas para os mais diversos usos em estudos ecológicos (Zuur et al., 2010). Podemos destacar o método de aprendizado de máquina não supervisionado (termo comumente encontrado em inglês como “Unsupervised Machine Learning”), que pode ser aplicado em avaliações diversas (Valetta et al., 2017; Humpries et al., 2018). Tal análise objetiva detectar a estrututura dos dados multivariados, e assim, criar uma representação compacta dos dados, facilitando o reconhecimento de padrões (Tripathy et al., 2022). A técnica de agrupamento (do termo em inglês “clustering”) é uma das ferramentas que podem ser empregadas para a visualização de grupos similares (Zuur et al., 2007; Kassambara, 2017). Em sua pesquisa, Marques et al. (2021), utilizou esta técnica, de forma pioneira, para avaliar a distribuição de camarões Caridea Dana, 1852 em relação às variáveis ambientais e espaço-temporalmente, alcançando sucesso. Entretanto, os pesquisadores comentados anteriormente, atribuiram a utilização desta técnica por conta de problemas estatísticos relacionados à baixa abundância deste grupo taxonômico. Diante disso, testaremos a hipótese de que a ferramenta estatística do aprendizado de máquina não supervisionado, por meio de agrupamentos, é capaz de classificar em grupos espaço- temporais a abundância dos camarões Penaeoidea, e ainda assim, evidenciar quais fatores ambientais podem ser atribuídos pela modulação da ocorrência ou ausência das espécies Distribuição ecológica de camarões Penaeoidea Marques, A.O. 2023 33 camarões avaliadas nas áreas próximas às Ilhas das Couves e do Mar Virado, Litoral Norte do Estado de São Paulo, Brasil. Distribuição ecológica de camarões Penaeoidea Marques, A.O. 2023 34 2. Objetivos 2.1 Objetivo Geral Este estudo avaliou os padrões de abundância espaço-temporal de camarões Penaeoidea entre as estações do ano, entre anos e em cada uma das ilhas. Adicionalmente, a associação da abundância de camarões com os fatores ambientais (temperatura da água, salinidade da água, conteúdo de matéria orgânica e textura do sedimento) a partir de amostragens no substrato não-consolidado próximas à Ilha das Couves e do Mar Virado (região de Ubatuba, São Paulo, Brasil), no decorrer de dois anos (Janeiro de 1998 à Dezembro de 1999). 2.2 Objetivos Específicos • Caracterizar as variáveis ambientais (temperatura da água, salinidade da água, conteúdo de matéria orgânica e textura do sedimento) espaço-temporalmente (anos e ilhas), além de avaliar a composição do sedimento das áreas de substrato não consolidade próximas à Ilha das Couves e do Mar Virado, Ubatuba, Brasil. • Caracterizar a abundância dos camarões Penaeoidea espaço-temporalmente (estações do ano, anos e ilhas) e suas relações