RESSALVA Atendendo solicitação do(a) autor(a), o texto completo desta tese será disponibilizado somente a partir de 19/02/2022. 0 UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA “JÚLIO DE MESQUITA FILHO” INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS, CAMPUS DE BOTUCATU PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS (ZOOLOGIA) BIODIVERSIDADE DE HELMINTOS PARASITAS DE ANUROS DA RESERVA PARTICULAR DO PATRIMÔNIO NATURAL (RPPN) CISALPINA, MATO GROSSO DO SUL, BRASIL Aline Gouveia de Souza Lins Botucatu 2020 1 UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA “JÚLIO DE MESQUITA FILHO” INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS, CAMPUS DE BOTUCATU PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS (ZOOLOGIA) BIODIVERSIDADE DE HELMINTOS PARASITAS DE ANUROS DA RESERVA PARTICULAR DO PATRIMÔNIO NATURAL (RPPN) CISALPINA, MATO GROSSO DO SUL, BRASIL Aline Gouveia de Souza Lins Orientador: Prof. Tit. Reinaldo José da Silva Tese apresentada ao Programa de Pós- graduação em Ciências Biológicas (Zoologia) do Instituto de Biociências, UNESP, Câmpus de Botucatu, como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do título de Doutor em Ciências Biológicas (Zoologia). Botucatu 2020 Palavras-chave: Anuros; Biodiversidade; Helmintofauna; Parasitas. Lins, Aline Gouveia de Souza. Biodiversidade de helmintos parasitas de anuros da Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) Cisalpina, Mato Grosso do Sul, Brasil / Aline Gouveia de Souza Lins. - Botucatu, 2020 Tese (doutorado) - Universidade Estadual Paulista "Júlio de Mesquita Filho", Instituto de Biociências de Botucatu Orientador: Reinaldo José da Silva Capes: 20400004 1. Biodiversidade. 2. Helminto. 3. Anuros. 4. Parasitos. DIVISÃO TÉCNICA DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - CÂMPUS DE BOTUCATU - UNESP BIBLIOTECÁRIA RESPONSÁVEL: ROSANGELA APARECIDA LOBO-CRB 8/7500 FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA SEÇÃO TÉC. AQUIS. TRATAMENTO DA INFORM. 2 Dedico este trabalho aos meus pais Elizio e Antonia, que dignamente me apresentaram a importância de estudar e o caminho da honestidade e persistência. Toda decisão acertada é proveniente de experiência. E toda experiência é proveniente de uma decisão não acertada. Albert Einstein 3 AGRADECIMENTOS Agradeço aos meus pais por todo apoio nessa caminhada acadêmica, seja financeiro, por me dizer uma palavra de afeto para continuar e enfrentar as dificuldades. Aos meus irmãos Elisia, Fredi e Felipe por acrescentarem força durante essa caminhada do doutorado. Essa conquista também é de vocês! Ao Professor e orientador Reinaldo José da Silva pelo ensinamento. Obrigada por me dar uma chance, sou eternamente grata. Aos amigos do LAPAS pelas conversar bem-humoradas muitas vezes acompanhadas de uma boa cervejinha, pelos ensinamentos e parcerias adquiridos nestes anos de laboratório, porém de grande valia e rendimento de bons frutos. Aos colegas de coleta que não são do laboratório, mas que ajudaram tanto quanto. Às minhas amigas-irmãs Ponei, Jana e Raissa por todo carinho e palavras de incentivo. Pelas amizades conquistadas e que vou levar pro resto da vida: Angelina e Bel que sempre estiveram prontas pra me ajudar em qualquer situação, mesmo que à distância, amo vocês. Ao meu companheiro Eduardo por toda paciência e por me consolar e dar força nos momentos de fraqueza e por rir comigo nos momentos de alegrias. Aos funcionários da CESP e da Reserva Cisalpina que possibilitaram as coletas e as tornaram agradáveis e por vezes, cheias de aventuras. Ao órgão de fomento CAPES e à UNESP por me darem o suporte financeiro e Tecnológico para o desenvolvimento desta pesquisa. 4 SUMÁRIO Resumo ..........................................................................................................................01 Abstract...........................................................................................................................02 1. Introdução ..........................................................................................................03 2. Objetivo .............................................................................................................05 3. Material e métodos ........................................................................................... 05 3.1. Área de estudo ............................................................................................06 3.2. Coleta de anuros ........................................................................................ 07 3.3. Coleta, preparo e identificação dos helmintos.............................................09 3.4. Análise de dados .........................................................................................10 4. Resultados ..........................................................................................................11 5. Discussão ..........................................................................................................101 6. Considerações finais .........................................................................................105 7. Referências .......................................................................................................106 1 Biodiversidade de helmintos parasitas de anuros provenientes da Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) Cisalpina, Mato Grosso do Sul, Brasil. Resumo Parasitas são organismos fundamentais na ecologia e desempenham papel importante nos ecossistemas e estão incluídos na biodiversidade mundial. No presente trabalho foi descrita a diversidade de helmintos na comunidade de 22 espécies de anuros (Boana raniceps, Chiasmocelis albopunctata, Dendropsophus minutus, Dendropsophus nanus, Dermatonotus muelleri, Elachistocleis bicolor, Leptodactylus chaquensis, Leptodactylus fuscus, Leptodactylus latrans, Leptodactylus mystacinus, Leptodactylus podicipinus, Physalaemus albonotatus, Physalaemus cuvieri, Physalaemus nattereri, Pithecopus azureus, Pseudis platensis, Pseudopaludicola mystacalis, Rhinella diptycha, Scinax fuscomarginatus, Scinax ruber, Scinax similis e Trachycephalus typhonius) provenientes da Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) Cisalpina, Brasilândia, Mato Grosso do Sul, Brasil. Foram analisados 794 anuros com um total de 22 espécies hospedeiras pertencentes a seis famílias e a prevalência de anuros parasitados foi de 55,5% (441 indivíduos). Foram recuperados 22.350 helmintos distribuídos em 37 taxa. Este estudo amplia o registro tanto para uma nova localidade quanto para registros de novos hospedeiros (n = 55). Nematoides foram os helmintos que apresentaram maior riqueza (n = 22), seguidos de digenéticos (n = 11), cestoides (n = 2), acantocéfalos e monogenéticos (n =1). A comunidade de helmintos foi composta em sua maioria por espécies generalistas (Aplectana membranosa, Cosmocerca parva, Catadiscus marinholutzi, Catadiscus propinquus). Foram encontradas muitas formas larvais como Physaloptera sp., Eustrongylides sp., Brevimulticaecum sp., Ortleppascaris sp., Lophosicyadiplostomum aff. nephrocystis, Heterodiplostomum lanceolatum, metacercárias e cistacantos, evidenciando a importância dos anuros no ciclo de vida de algumas espécies de helmintos. Leptodactilídeos e hilídeos foram os hospedeiros que apresentaram maior diversidade parasitária. No geral, a presença de espécies tão diversas e com ciclo de vida complexo na comunidade em uma determinada área é um indicador direto da presença de uma variedade de invertebrados e vertebrados indicando qualidade ambiental, além de contribuir com levantamentos de biodiversidade de helmintos. 2 Biodiversity of helminth parasites of anurans from Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) Cisalpina, Mato Grosso do Sul, Brazil. Abstract Parasites are fundamental organisms in ecology and play an important role in ecosystems and are included in the world biodiversity. The present study describes the diversity of helminth community of 22 anuran species (Boana raniceps, Chiasmocelis albopunctata, Dendropsophus minutus, Dendorpsophus nanus, Dermatonotus muelleri, Elachistocleis bicolor, Leptodactylus chaquensis, Leptodactylus fuscus, Leptodactylus latrans, Leptodactylus mystacinus, Leptodactylus podicipinus, Physalaemus albonotatus, Physalaemus cuvieri, Physalaemus nattereri, Pithecopus azureus, Pseudis platensis, Pseudopaludicola mystacalis, Rhinella diptycha, Scinax fuscomarginatus, Scinax ruber, Scinax similis e Trachycephalus typhonius) from Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) Cisalpina, Brasilândia, Mato Grosso do Sul, Brazil. In total, 794 anurans were analyzed with a total of 22 host species belonging to six families and the prevalence of parasitized anurans was 55.5% (441 individuals). We recovered 22,350 helminths distributed in 37 taxa. This study expands the record for both a new location and for new host records (n = 55). Nematodes were the helminths that showed the highest richness (n = 22), followed by digenetics (n = 11), cestodes (n = 2), acanthocephalans and monogenenean (n = 1). The helminth community was mostly composed of generalist species (Aplectana membranosa, Cosmocerca parva, Catadiscus marinholutzi, Catadiscus propinquus). Many larval forms have been found such as Physaloptera sp., Eustrongylides sp., Brevimulticaecum sp., Ortleppascaris sp., Lophosicyadiplostomum aff. nephrocystis, Heterodiplostomum lanceolatum, metacercariae and cystacanths, showing the importance of anurans in the life cycle of some species of helminths. Leptodactylids and hylids were the hosts that showed the greatest parasitic diversity. In general, the presence of such diverse species with a complex life cycle in the community in a certain area is a direct indicator of the presence of a variety of invertebrates and vertebrates indicating environmental quality, in addition to contributing to surveys of helminth biodiversity. 3 1. Introdução A fauna de anfíbios do Brasil compreende 1.137 espécies. A grande maioria das espécies é de anuros (Anura), incluindo 1.094 espécies representadas por 31 famílias, seguidos das cecílias (Gymnophiona) com 37 espécies distribuídas em quatro famílias e as salamandras (Caudata) representadas por cinco espécies em uma única família e gênero (SEGALLA et al., 2019). Apesar dessa riqueza, informações como padrões de distribuição geográfica, de endemismo e dinâmica populacional ainda são escassas para muitas espécies, o mesmo sendo válido para estudos sobre sua helmintofauna. Segundo Windsor (1995), quanto mais espécies hospedeiras forem estudadas, mais parasitas também serão recuperadas. Os registros de espécies de anfíbios para o estado de Mato Grosso do Sul são extremamente pontuais para histórico de registros para o estado (GORDO e CAMPOS, 2003, 2005; ÁVILA e FERREIRA, 2004; STRÜSSMANN et al., 2007 apud SOUZA et al., 2017) e, em alguns casos, abrangem as áreas da planície de inundação e seus arredores, onde está inserida a grande região do Pantanal (PCBAP, 1997; STRÜSSMANN et al., 2000; GORDO e CAMPOS, 2003; WANG et al., 2005; UETANABARO et al., 2007, 2008; SOUZA et al., 2010 apud SOUZA et al., 2017). A biodiversidade de helmintos que compõe a fauna parasitária desses anuros ainda é objeto de investigação quando comparada aos estudos realizados em seus hospedeiros. Parasitas são considerados o mais diverso grupo entre todos os organismos, uma vez que apenas uma parcela dessa diversidade é conhecida, sobretudo em se tratando de doenças zoonóticas ou que acometam a população humana (WINDSOR, 1995; POULIN e MORAND, 2004; HAMER et al., 2012; GÓMES e NICHOLS, 2013). Como o parasitismo afeta a biodiversidade? Há hipóteses bem definidas de que o parasitismo pode ser uma grande força motriz por trás da evolução da biodiversidade, podendo afetar a dinâmica de uma população de hospedeiros e provavelmente até sua evolução (JANZEN, 1970; CONNELL 1978; HOLMES, 2014). Os helmintos parasitas representam uma diversidade oculta (POULIN, 1999) que além de sofrer influência do ambiente por serem os primeiros a serem prejudicados devido ao desgaste energético de seu hospedeiro (GIBB e HOCHULI, 2002), também podem atuar como reguladores da população hospedeira em meio ao dinamismo ambiental (POULIN, 1999; HOLMES, 2014). Segundo Thomas et al. (2005), podemos enxergar o dualismo através da ecologia do parasitismo: eles podem gerar diversidade, mas causar extinção; eles podem impedir 4 a reprodução de um hospedeiro, mas aumentar a taxa de crescimento; e eles podem estimular uma resposta do sistema imunológico, mas ao mesmo tempo causar uma infecção crônica. Grande parte dos organismos vivos são parasitas (DOBSON et al., 2008) desempenhando um papel como consumidores especialistas e sua influência sobre a biodiversidade podem torná-los importantes indivíduos em muitos ecossistemas, contudo, ainda há defasagem em relação aos levantamentos sobre biodiversidade (POULIN e MORAND, 2000, 2004; THOMAS et al., 2005; DOBSON et al., 2008; LAFFERTY, 2012; POULIN, 2014). A manutenção da biodiversidade parasitária, historicamente, não tem sido uma prioridade de conservação. Helmintos parasitas compõem parte da biosfera, por isso, devemos dar a mesma importância que demonstramos por seus hospedeiros (WINDSOR, 1995; DUNN et al., 2009; GRIFFITHS et al., 2014). Parasitas são vistos como componentes significativos da biodiversidade que devem ser incluídos nos planos de pesquisa e inventário, conservação e outras necessidades nacionais focadas no entendimento da integridade ambiental e da função do ecossistema, além disso, não há nada mais fundamental do que uma compreensão abrangente da biodiversidade de parasitas, incluindo taxonomia e identidade de espécies precisas, e suas relações evolutivas (BROOKS e HOBERG, 2000; PÉREZ-PONCE DE LEÓN e GARCIA- PRIETO, 2001; HOBERG, 2002). As espécies parasitas devem ser mais comuns entre as prioridades atuais de conservação, ou seja, são consideradas um assunto que merece muito mais discussão (GOMPPER e WILLIAMS, 1998; POULIN e MORAND, 2000). Estudos de helmintofauna associada a anfíbios em ambientes caracterizados pela alta complexidade são de grande relevância, contribuindo para o aumento do conhecimento dos padrões e processos das relações parasita hospedeiro, além do conhecimento da composição das espécies de parasitas (JOHNSON et al., 2013), incrementando dados acerca da biodiversidade do planeta. Ainda segundo os autores, é importante saber sobre parasitas porque, de acordo com algumas estimativas, os parasitas compõem até 40% ou 50% de toda a diversidade biológica (JOHNSON et al., 2013). Nos últimos anos vários trabalhos foram publicados abordando essa temática no Brasil (e.g. CAMPIÃO et al., 2014; 2015; 2016a, 2016b; AGUIAR et al., 2015a, 2015b; TOLEDO et al., 2015; GRAÇA et al., 2017; KUZMIN et al., 2016; LINS et al., 2017; ALCANTARA et al., 2018; MÜLLER et al., 2018; OLIVEIRA et al., 2019). Todavia, apesar do crescimento do número de trabalhos, ainda há uma rica fauna de parasitas a ser 5 descoberta e inventariada em estudos de biodiversidade, porque nem todos os hospedeiros anuros no Brasil foram pesquisados quanto à presença de parasitas. 105 6. Considerações finais A Reserva Particular do Patrimônio Natural Cisalpina apresenta uma fauna rica e abundante de anuros, contribuindo com o conhecimento sobre a biodiversidade de helmintos encontrados no presente estudo. Além disso, os inventários da fauna parasitária contribuem com outros estudos como ecologia, conservação e biologia evolutiva. No presente estudo, a maioria das espécies de helmintos encontradas já apresentava registro em algumas espécies de anuros. Contudo, foram registrados 55 novos hospedeiros no Brasil, demonstrando a importância do estudo realizado nessa região e ampliando registros sobre biodiversidade da América do Sul. O principal achado deste estudo é que populações simpátricas de espécies hospedeiras estreitamente relacionadas abrigam diferentes taxa de helmintos e tem diferenças na abundância, diversidade e riqueza de helmintos compartilhados. Os nematoides foram as espécies de parasitos de anuros mais generalistas, seguidos de algumas espécies de digenéticos. Portanto, é importante estudar e descrever a fauna de helmintos de anuros brasileiros, uma vez que o Brasil abriga a maior diversidade de anuros do planeta e pouco se conhece sobre as comunidades de parasitas. Além disso, os anuros são excelentes modelos de estudo devido ao seu complexo ciclo de vida, que inclui a forma de larvas aquáticas e o uso alternado de ambientes aquáticos e terrestres dos adultos. 106 7. Referências AGUIAR, A.; TOLEDO, G.M.; ANJOS, L.A.; SILVA, R.J. Helminth parasite communities of two Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826 (Anura: Leiuperidae) populations under different conditions of habitat integrity in the Atlantic Rain Forest of Brazil. Brazilian Journal of Biology, v. 75, n.4, p. 963-968, 2015a. AGUIAR, A.; MORAIS, D.H.; SILVA, L.A.F.; SILVA, R.J. The first report of Aplectana hylambatis (Nematoda: Cosmocercidae) associated with Dermatonotus muelleri (Anura: Microhylidae) from Brazil. Herpetological Review, v. 46, p. 336–338, 2015b. AGUIAR, A.; MORAIS, D.H.; CICCHI, P.J.P.; DA SILVA, R.J. Evaluation of helminths associated with 14 amphibian species from a neotropical Island near the Southeast coast of Brazil. Herpetological Review, v. 45, n.2, p. 13–17, 2014. AHO, J. M. Helminthes communities of amphibians and reptiles: comparative approaches to understanding patterns and processes. In: ESCH, G.W., A.O. BUSCH, AND J. M. AHO (Eds) Parasite Communities: Patterns and Processes, p. 157-195, New York, Chapman & Hall, 1990. 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