RESSALVA Atendendo solicitação do(a) autor(a), o texto completo desta dissertação será disponibilizado somente a partir de 15/02/2021. UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA - UNESP CENTRO DE AQUICULTURA DA UNESP ECTOPARASITOS DE Xiphophorus spp. DE PISCICULTURA ORNAMENTAL: RIQUEZA E RELAÇÃO PARASITO-HOSPEDEIRO Lindomar de Oliveira Alves Zootecnista Jaboticabal, São Paulo 2019 UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA - UNESP CENTRO DE AQUICULTURA DA UNESP ECTOPARASITOS DE Xiphophorus spp. DE PISCICULTURA ORNAMENTAL: RIQUEZA E RELAÇÃO PARASITO-HOSPEDEIRO Lindomar de Oliveira Alves Orientador: Dra. Fabiana Pilarski Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Aquicultura do Centro de Aquicultura da UNESP - CAUNESP, como parte dos requisitos para a obtenção do título de Mestre em Aquicultura. Jaboticabal, São Paulo 2019 Alves, Lindomar de Oliveira A474e Ectoparasitos de Xiphophorus spp. de piscicultura ornamental : riqueza e relação parasito hospedeiro / Lindomar de Oliveira Alves. – – Jaboticabal, 2019 iv, 39 p. : il. ; 29 cm Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual Paulista, Centro de Aquicultura, 2019 Orientadora: Fabiana Pilarski Banca examinadora: Estevam Guilherme Lux Hoppe, Maurício Laterça Martins Bibliografia 1. Xiphophorus sp. 2. Ecologia parasitária. 3. Tricodinídeo. 4. Monogenea. I. Título. II. Jaboticabal-Centro de Aquicultura. CDU 639.34 Ficha Catalográfica elaborada pela STATI - Biblioteca da UNESP Campus de Jaboticabal/SP - Karina Gimenes Fernandes - CRB 8/7418 AGRADECIMENTOS Agradeço aos meus pais, Maria e Aparecido, pelo carinho e por me apoiarem em todas as minhas decisões. À minha mãe, por ser o exemplo que é para mim e meus irmãos; mulher batalhadora e mãe dedicada, que em nenhum momento duvidou da minha capacidade e sempre fez o possível e o impossível para que eu pudesse alcançar meus sonhos. Aos meus irmãos, Ledinalva, Juliano e Josimar, pelo carinho, incentivo e companheirismo em todos os momentos da minha vida. A minha orientadora Dra. Fabiana Pilarski, por ter dado inúmeras oportunidades desde o período de estágio do curso técnico, durante a graduação e pós-graduação. Pela amizade, confiança e aprendizado. Aos colegas e amigos do Laboratório de Microbiologia e Parasitologia de Organismos Aquáticos do Centro de Aquicultura da Unesp – LAPOA/Caunesp, pela ajuda na execução do trabalho, companheirismo e aprendizado. Aos membros da Rep “Casa Verde”, André (Reditube), Felipe (Falo), Jorge (Pran-xana), Leonardo (Du-contra) e Otávio (Bem-suado) pela amizade, companheirismo e bons momentos. Aos colegas discentes, funcionários e professores do Centro de Aquicultura da UNESP (CAUNESP). Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelo apoio financeiro com a concessão de bolsa de mestrado (Processo:131565/2017-6). javascript:abrirPrestacao('808974','1','131565/2017-6','GM') javascript:abrirPrestacao('808974','1','131565/2017-6','GM') javascript:abrirPrestacao('808974','1','131565/2017-6','GM') i SUMÁRIO Página Resumo .................................................................................................................. 1 Abstract ................................................................................................................. 2 1. INTRODUÇÃO .................................................................................................... 3 2. MATERIAL E MÉTODOS ................................................................................... 5 2.1. Caracterização da propriedade e coleta dos peixes ..................................... 5 2.2. Variáveis limnológicas .................................................................................. 6 2.3. Análise parasitológica ................................................................................... 6 2.4. Indicadores ecológicos do parasitismo ......................................................... 8 2.5. Análise Histopatológica e Microscopia Eletrônica de Varredura ................... 8 3. RESULTADOS ................................................................................................... 9 3.1. Indicadores ecológicos do parasitismo ....................................................... 10 3.2. Trichodina nobilis Chen, 1963 ................................................................... 11 3.3. Trichodina acuta Lom, 1961 ...................................................................... 12 3.4. Trichodina reticulata Hirschmann e Partsch, 1955...................................... 15 3.5. Trichodina spp. ........................................................................................... 16 3.6. Capriniana piscium (Bütschli, 1889)............................................................ 17 3.7. Peritríqueo não identificado. ....................................................................... 18 3.8. Urocleidoides sp. ........................................................................................ 19 3.9. Gyrodactylus sp. ......................................................................................... 20 3.10. Relação Parasito-Hospedeiro ................................................................... 21 4. DISCUSSÃO ..................................................................................................... 24 5. REFERÊNCIAS ................................................................................................ 31 ii LISTA DE TABELAS Página Tabela 1. Valores das variáveis limnológicas analisadas no estudo e seus respectivos valores de referência. .......................................................... 9 Tabela 2. Indicadores de infestação parasitária observados em Xiphophorus helleri e Xiphophorus maculatus. ......................................................... 10 Tabela 3. Indicadores ecológicos de parasitismo pelas diferentes espécies de tricodinídeos encontradas nos hospedeiros. ................................... 10 Tabela 4. Dados morfométricos de Trichodina nobilis parasitando X. helleri e X. maculatus e medidas relatadas por outros autores. ..................... 12 Tabela 5. Medidas comparativas de Trichodina acuta. ........................................ 14 Tabela 6. Dados morfométricos de Trichodina reticulata verificada no presente estudo e comparação com descrições anteriores. ................ 16 Tabela 7. Dados morfométricos de Capriniana piscium encontrada nos peixes do presente estudo e medidas em diferentes hospedeiros relatadas por Culbertson e Hull, 1962. ................................................. 18 iii LISTA DE FIGURAS Página Figura 1. Fotomicrografia de espécime de Trichodina nobilis. ............................ 11 Figura 2. Fotomicrografia de Trichodina acuta. ................................................... 13 Figura 3. Trichodina reticulata verificada em Xiphophorus helleri. ...................... 15 Figura 4. Espécimes de tricodinídeos não identificados impregnados com nitrato de prata. .................................................................................... 17 Figura 5. Fotomicrografia de Capriniana piscium. ............................................... 17 Figura 6. Peritríqueo encontrado parasitando tegumento de Xiphophorus spp.. ..................................................................................................... 19 Figura 7. Montagem semipermanente em Hoyer de Urocleidoides sp. encontrada em X. helleri e X. maculatus. ............................................ 20 Figura 8. Montagem semipermanente em Hoyer de Gyrodactylus sp. ................ 20 Figura 9. Fotomicrografia de cortes histológicos de brânquias de Xiphophorus spp. ................................................................................. 22 Figura 10.Fotomicrografias obtidas na análise de microscopia eletrônica de varredura de pele e brânquias de Xiphophorus spp.. ........................... 23 iv Mestrando Lindomar de Oliveira Alves Orientador – Fabiana Pilarski Caunesp 1 ECTOPARASITOS DE Xiphophorus spp. DE PISCICULTURA ORNAMENTAL: RIQUEZA E RELAÇÃO PARASITO-HOSPEDEIRO Resumo A produção de peixes ornamentais no Brasil apresenta uma grande variedade de espécies. Xiphophorus helleri e Xiphophorus maculatus estão entre as principais espécies produzidas em cativeiro. Características como elevada prolificidade, rusticidade e resistência a níveis reduzidos de oxigênio dissolvido atribuídas a estas espécies estimulam a sua criação em ambientes não monitorados, propiciando o aparecimento de doenças parasitárias. Assim, este estudo tem como objetivo identificar os principais parasitos que afetam Xiphophorus spp., determinar os índices ecológicos do parasitismo e estudar seus efeitos sobre o hospedeiro. Para tanto, um total de 80 peixes (40 X. helleri e 40 X. maculatus) provenientes de piscicultura ornamental localizada em Ribeirão Preto - SP, foram submetidos a exame parasitológico. Foi verificada a ocorrência de peritríqueos sésseis, Capriniana piscium, Trichodina acuta, Trichodina nobilis, Trichodina reticulata, Trichodina sp, Gyrodactylus sp. e Urocleidoides sp. nos peixes analisados. A maior prevalência e intensidade média foram observadas na pele de X. helleri parasitado por tricodinídeos. Dentre as espécies de tricodinídeos encontradas, T. nobilis apresentou a maior intensidade média de parasitismo em ambas as espécies, enquanto a menor intensidade média foi observada no parasitismo de T. reticulata verificada somente em X. helleri. Na análise histológica das brânquias, as principais alterações verificadas foram hipertrofia do epitélio basal, hiperplasia do epitélio de revestimento da lamela secundária com graus variados de fusão lamelar, edema justalamelar e dilatação do seio venoso. Lesões circulares de descamação e tricodinídeos foram verificadas principalmente na cabeça dos peixes analisados. Palavras-chave: Xiphophorus sp., ecologia parasitária, tricodinídeo, monogenea Mestrando Lindomar de Oliveira Alves Orientador – Fabiana Pilarski Caunesp 2 ECTOPARASITES OF Xiphophorus spp. OF ORNAMENTAL FISH FARM: RICHNESS AND PARASITE-HOST RELATIONSHIP Abstract The production of ornamental fish in Brazil presents a great variety of species. Xiphophorus helleri and Xiphophorus maculatus one of the produced in greater number. Characteristics such as high prolificity, rusticity and resistance to reduced levels of dissolved oxygen attributed to these species stimulate their cultive in unmonitored environments, causing the appearance of parasitic diseases. Thus, this study aims to identify the main parasites that affect Xiphophorus spp., determine the ecological indexes of parasitism and to study their effects on the host. A total of 80 fish (40 X. maculatus and 40 X. helleri) from ornamental fish culture located in Ribeirão Preto - SP, were submitted to parasitological examination. The occurrence of sessile peritrichs, Capriniana piscium, Trichodina acuta, Trichodina nobilis, Trichodina reticulata, Trichodina sp, Gyrodactylus sp. and Urocleidoides sp. were found in the fish analyzed. The highest prevalence and mean intensity were observed in the skin of X. helleri parasitized by trichodinids. Among the species of trichodinids found in the study, T. nobilis showed the highest average intensity of parasitism in both species, while the lowest average intensity was observed in the parasitism of T. reticulata verified only in X. helleri. In the histological analysis of the gills, were observed basal epithelium hypertrophy, hyperplasia of the lamellar lining epithelium with varying degrees of lamellar fusion, justalamellar edema and dilation of the venous sinus was the main alterations. Circular scaly lesions and trichodinids were observed mainly on the head of the fish analyzed. Key words: Xiphophorus sp., parasitic ecology, trichodinid, monogenean Mestrando Lindomar de Oliveira Alves Orientador – Fabiana Pilarski Caunesp 3 1. INTRODUÇÃO1 A produção de peixes ornamentais é uma atividade já consolidada em diversos países, sendo considerada como importante fonte de renda. Este tipo de produção recebe destaque principalmente pela possibilidade da utilização de pequenas áreas para a sua realização, apresenta alta margem de lucro, possibilidade de utilização de várias espécies e de modo geral, apresenta curto período de engorda (Faria et al., 2016a). Alguns países incentivam a produção e comercialização de peixes ornamentais, visando principalmente o potencial de exportação e o aumento de renda dos produtores (Ribeiro, 2008). O comércio mundial de peixes ornamentais é bastante expressivo, movimentando cerca de US$ 660 milhões em exportação entre os anos de 2016 e 2017 (Comtrade, 2019). No Brasil, dados oficiais sobre a produção e comercialização de peixes ornamentais são escassos, sendo divulgados os últimos dados sobre esta atividade em 2013, com resultados do censo aquícola nacional realizado em 2008. Neste levantamento foram verificadas 230 unidades produtivas de ornamentais, sendo a maioria delas localizadas na Região Sudeste (68%), Nordeste (17%) e Sul (14%) (Faria et al., 2016b). Na região Sudeste, predomina a produção de espécies que necessitam de pouca ou nenhuma técnica de manejo e que em geral são muito prolíferas (Lima et al., 2001). A Zona da Mata Mineira é a principal responsável pelo destaque da região Sudeste, sendo considerada um dos maiores polos produtores de peixes ornamentais do Brasil. Cardoso et al. (2012) estudando características das propriedades desta região, verificaram que são produzidas 20 espécies distintas de peixes, sendo espada (Xiphophorus helleri), kinguio (Carassius auratus), plati (Xiphophorus maculatus), barbo (Puntius arulius) e molinésia (Poecilia sphenops) as mais produzidas. Três destas espécies, X. helleri, X. maculatus e P. sphenops, pertencem à família dos poecilídeos. Esta família é caracterizada por alta prolificidade e um baixo valor de mercado, permitindo uma alta rotatividade junto aos criadores pela facilidade de substituição quando há mortalidade. Estas características, juntamente com a rusticidade e baixa exigência de oxigênio, 1 Citações e Referências apresentadas de acordo com as normas da revista Aquaculture. Mestrando Lindomar de Oliveira Alves Orientador – Fabiana Pilarski Caunesp 4 acarretam em negligenciamento da produção, levando ao aparecimento de doenças. Devido ao grande número de espécies de peixes ornamentais produzidos, há uma grande variação na estrutura e tecnologia empregada, basicamente dividida em sistema semi-intensivo e intensivo. A produção em sistema intensivo permite o maior controle da produção, principalmente em relação à qualidade de água, densidade de estocagem e qualidade da ração utilizada. Geralmente nestes sistemas, os tanques de produção são protegidos por estufas ou ambientes fechados com a finalidade de evitar variações térmicas (Zuanon et al., 2011). Em contraste, a produção de peixes ornamentais em sistema semi-intensivo é realizada principalmente em tanques em ambientes abertos e com menor controle da qualidade da água. A alimentação dos peixes neste sistema é baseada na produção primária dos tanques (fitoplâncton e zooplâncton) com fornecimento de farelos, farinhas ou rações para peixes de corte como fonte complementar (Zuanon et al., 2011). Independente do sistema produtivo adotado, o não uso de boas práticas de manejo é um fator limitante na eficiência produtiva (Coe et al., 2011), principalmente por facilitar o surgimento de doenças. Entre os principais patógenos de peixes estão os ectoparasitos, considerados invasores primários causando lesões que atuam como porta de entrada para bactérias patogênicas e ocasionam grandes perdas econômicas (Martins et al., 2010a). No caso de peixes ornamentais, as perdas estão relacionadas principalmente aos altos custos de manejo, custos com tratamentos químicos para evitar a mortalidade dos animais, além da baixa qualidade dos peixes produzidos devido à presença de lesões, despigmentações e outras alterações físicas ocasionadas pelo parasitismo. Muitos destes parasitos estabelecem relação com o hospedeiro sem causar prejuízos. Porém, em situações de desequilíbrio da relação hospedeiro-ambiente- parasito, comumente observado em pisciculturas, podem ocorrer infestações parasitárias massivas, causando lesões severas e mortalidade nos peixes (Khan, 2009; El-Galil e Aboelhadid, 2012). Os principais ectoparasitos descritos relacionados às doenças em peixes ornamentais provenientes de criação no Brasil são os tricodinídeos, monogeneas, Ichthyophthirius multifiliis, Piscinoodinium pillulare, Epistylis sp., branquiúrios e Mestrando Lindomar de Oliveira Alves Orientador – Fabiana Pilarski Caunesp 5 Lernaea (Piazza et al., 2006; Marques et al., 2015; Florindo et al., 2017a,b; Santos et al., 2017). Estudos de identificação parasitária, análise da ecologia e patogenia fornecem embasamento para compreender a relação dos patógenos com o hospedeiro, permitindo que sejam controlados para evitar a manifestação da enfermidade (Tavares-Dias et al., 2009). O conhecimento gerado por estes estudos podem também ser utilizados como base para o desenvolvimento e/ou aperfeiçoamento de medidas profiláticas e terapêuticas, com enfoque nas espécies parasitárias mais importantes, permitindo uma redução na influência negativa do parasitismo na eficiência produtiva dos peixes ornamentais. No Brasil, poucas são as publicações científicas sobre a ocorrência de parasitos em peixes ornamentais abordando a identificação, índices ecológicos e relação parasito- hospedeiro. Dessa forma, o objetivo deste estudo foi identificar os principais ectoparasitos que afetam Xiphophorus spp., determinar os índices ecológicos do parasitismo e estudar seus efeitos sobre o hospedeiro. Mestrando Lindomar de Oliveira Alves Orientador – Fabiana Pilarski Caunesp 31 5. REFERÊNCIAS Abdel-Baki, A.S., Sakran, T., Fayed, H., Zayed, E., 2011. Trichodina fahaka (Ciliophora: Peritrichia) in Tetradon fahaka from Nile River, Egypt: seasonality and histopathology. Sci. Res. Essays, 6(7), 1583-1587. Albaladejo, J.D., Arthur, J.R., 1989. Some Trichodinids (Protozoa: Ciliophora: Peritrichida) from freshwater fishes imported into the Philippines. Asian Fish. Soc., 3, 1-25. Bakke, T.A., Cable, J., Harris, P.D., 2007. The biology of gyrodactylid monogeneans: the “Russian-doll killers”. Adv. 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