UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA - UNESP
CÂMPUS DE JABOTICABAL
COCHONILHAS (HEMIPTERA: COCCOMORPHA)
ASSOCIADAS A Coffea arabica L. (RUBIACEAE) E SEUS
RESPECTIVOS INIMIGOS NATURAIS NA REGIÃO DA ALTA
MOGIANA, SÃO PAULO
Hágabo Honorato de Paulo
Engenheiro Agrônomo
2021
UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA - UNESP
CÂMPUS DE JABOTICABAL
COCHONILHAS (HEMIPTERA: COCCOMORPHA)
ASSOCIADAS A Coffea arabica L. (RUBIACEAE) E SEUS
RESPECTIVOS INIMIGOS NATURAIS NA REGIÃO DA ALTA
MOGIANA, SÃO PAULO
Discente: Me. Hágabo Honorato de Paulo
Orientadora: Profa. Dra. Nilza Maria Martinelli
Coorientadora: Profa. Dra. Ana Lúcia Benfatti Gonzalez Peronti
2021
Tese apresentada à Faculdade de Ciências
Agrárias e Veterinárias – UNESP, Câmpus de
Jaboticabal, como parte das exigências para a
obtenção do título de Doutor em Agronomia
(Entomologia Agrícola).
DADOS CURRICULARES DO AUTOR
HÁGABO HONORATO DE PAULO - Natural de Mantena/MG, nasceu no dia 17
de janeiro de 1992, filho de Neuza Maria Alves de Paulo e Carlos Zerim Honorato de
Paulo. Estudou o Ensino Fundamental na Escola Estadual de Ensino Fundamental e
Médio em Santo Agostinho no município de Água Doce do Norte/ES, ingressou no
Ensino Médio e no curso Técnico em Agropecuária na Escola Agrotécnica Federal de
Colatina/ES (2008-2010). Em agosto de 2010 ingressou na Graduação em Agronomia,
onde foi bolsista de Iniciação Cientifica nas áreas de Entomologia e Acarologia Agrícola
(PIBIC, PIBIT, IFES, CNPQ) de 2010 a 2015, sob orientação do Prof. Dr. Anderson
Mathias Holtz, no Instituto Federal do Espírito Santo – IFES Campus Itapina, no
município de Colatina/ES. Em agosto de 2015 ingressou no Mestrado em Fitossanidade
e Biotecnologia Aplicada na Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro - UFRRJ
Campus Seropédica, onde foi bolsista da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal
de Nível Superior (CAPES), e desenvolveu o projeto de dissertação na linha de
pesquisa em Fitossanidade Aplicada, concluindo em julho de 2017. Em agosto de 2017
ingressou no Doutorado em Agronomia (Entomologia Agrícola), na Universidade
Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” Faculdade de Ciências Agrárias e
Veterinárias (FCAV/UNESP) Campus Jaboticabal, sob orientação da Professora Dra.
Nilza Maria Martinelli e da coorientadora Dra. Ana Lúcia Benfatti Gonzalez Peronti. Foi
bolsista da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – CAPES
até maio de 2018, posteriormente, foi bolsista da Fundação de Amparo à Pesquisa do
Estado de São Paulo - FAPESP. Desenvolveu a pesquisa de tese com levantamento e
identificação de cochonilhas associadas ao café arábica e seus respectivos inimigos
naturais na região da Alta Mogiana no estado de São Paulo, cujos resultados são
apresentados na presente tese.
E-mail: hagabohp@hotmail.com
DEDICAÇÃO
Ao meu DEUS amigo Fiel, à minha Família e aos Amigos, e a todos os Agricultores que
com Fé e determinação diária produzem o alimento.
HOMENAGEM
Aos avós Maria de Lurdes Gouveia Alves & Antônio Machado Alves (in memoriam) pelo
grande exemplo de coragem e dedicação na cafeicultura da região Noroeste do Estado
do Espírito Santo.
OFERECIMENTO
A todos os amigos e Professores que ao longo da caminhada no processo de
formação contribuíram de forma direta e indireta com minha formação.
AGRADECIMENTOS
A Deus, pelas oportunidades concedidas ao longo da trajetória, por estar sempre
ao meu lado me fortalecendo em todos os momentos, possibilitando a realização dos
sonhos da minha vida.
Aos meus pais Carlos Z. Honorato Paulo & Neuza Maria Alves Paulo, e aos
meus irmãos Antonio Carlos e Diene Karla por todo apoio, carinho e compreensão
durante estes anos fora de casa em busca da formação acadêmica e realização
profissional.
Ao Professor Dr. Anderson Mathias Holtz e a Professora Dra. Selma Garcia
Holtz, aos amigos Felipe Garcia Holtz, André Garcia Holtz e Lucas Garcia Holtz; e a
todos familiares, pela amizade e carinho, pelo apoio e incentivo em todos os momentos,
meus sinceros agradecimentos.
À UNESP/FCAV Câmpus de Jaboticabal juntamente aos professores do
Programa de Pós-Graduação em Agronomia - Entomologia Agrícola, pela oportunidade
da realização do Doutorado, e pelos conhecimentos transmitidos durante as disciplinas
ministradas.
À Profa. Dra. Nilza Maria Martinelli e a Dra. Ana Lúcia Benfatti. Gonzalez
Peronti, por todo apoio na orientação durante o doutorado, e pelos ensinamentos
acadêmico e profissional.
Aos Professores Dr. Arlindo Leal Boiça Júnior e Dr. Ricardo Antônio Polanczyk,
pela participação e colaboração em meu Exame Geral de Qualificação.
À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) pelo
apoio no financiamento do projeto da pesquisa do Doutorado (Processo 2018/07260-1),
ao qual expresso meus sinceros agradecimentos.
Aos Proprietários da Fazenda Bela Época, e a todos os cafeicultores da região
da Alta Mogiana, pela amizade, confiança e apoio na libertação das lavouras de café
arábica para a realização da pesquisa.
Os meus sinceros agradecimentos aos meus amigos Taciane Borges & Rogério
Polo, e Christian Freire Cardoso pela amizade e carinho, ao qual, fui sempre recebido
nas visitas e hospedagens em sua casa, na cidade de Franca-SP.
Aos amigos Andrés Chaparo Pinzón, Mariele de Santi, Lúcio Flavio Macedo
Mota, João de Deus Ferreira Silva, Ellén Christina Nabiça Rodrigues, Romário Porto
Oliveira, por todos os momentos de convivência no Ap.11, e aos vizinhos Cesar,
Ricardo, Wilson, Juan, Stefany, Ana, Yanna, Livia, Tiago, Bianca, Maria Alice, Malane,
Welington e Nestor durante o período do Doutorado em Jaboticabal/SP.
Aos integrantes do Laboratório de Biossistemática de Hemiptera (LABHEM),
Arthur K. Dezotti, Christian F. Cardoso, Erica A. Taguti, Gabriel G. Monteiro, Ivana S.
Lemos, Samuel C. Andrade, Matheus A. de Siqueira, Maiara A. Cruz, Camila A. Pinto e
Jennifer F. C. Braz pela amizade e colaboração, e pelos momentos de descontração.
Aos colegas e amigos do Laboratório do Grupo de Estratégias e Manejo de
Ácaros Neotropicais (GEMAN), Cirano, Claudiane, Jaqueline, Patric, Sidneia, Mateus,
Ana Beatriz sob a orientação do Professor Dr. Daniel Junior de Andrade; e do
Laboratório de Genética de Bactérias e Biotecnologia Aplicada (LGBBA), Raquel
Oliveira Moreira, Rodrigo Takeshi Uchiyama, Jardel Diego Rodrigues, Maria Helena
Zanetti, Thais Nayara F. Santos, sob a orientação da Profa. Dra. Janete Apparecida
Desidério, pelos conselhos e auxílios em todos momentos, e principalmente, pela
amizade construída durante o Doutorado.
A todos os colegas e amigos dos Programas de Pós-Graduação em Agronomia
(Entomologia Agrícola, Produção Vegetal e Ciência do Solo) da FCAV/Unesp, pela
convivência e participação junto às disciplinas, cursos, palestras e workshops.
Aos funcionários e amigos do Setor de Fitossanidade, Cibele da Silva Anton,
Natalina Donizeti Curci e Dionísio Celso de Figueiredo Neto, pela atenção e auxílio
prestado ao longo dos anos.
A todos os colegas e amigos da graduação e pós-graduação da UNESP/FCAV,
que direta e indiretamente me apoiaram durante este período, e me proporcionaram
ocasiões memoráveis. Muito Obrigado!
i
SUMÁRIO
CAPÍTULO 1 - Considerações gerais ............................................................................... 1
1. Introdução ........................................................................................................ 1
2. Importância econômica da cultura do café no Brasil ........................................ 3
3. Sistemas de manejo do café arábica ............................................................... 4
4. Cochonilhas associadas ao café arábica no Brasil .......................................... 5
5. Inimigos naturais das cochonilhas associadas ao café arábica ....................... 7
6. Referências .................................................................................................... 16
CAPÍTULO 2 – Primeira identificação de Planococcus citri (Hemiptera: Coccomorpha),
por meio da análise molecular, coletada em café arábica no Brasil ............................... 32
1. Introdução ...................................................................................................... 34
2. Material e Métodos ........................................................................................ 39
2.1. Coleta, montagem e identificação das cochonilhas ................................. 39
2.2. Extração do DNA, PCR e Sequenciamento ............................................ 41
2.3. Análise das sequências e construção da árvore de similaridade ............ 42
3. Resultados ..................................................................................................... 48
3.1. Análise das sequências de DNA ............................................................. 48
4. Discussão ...................................................................................................... 51
5. Referências .................................................................................................... 53
CAPÍTULO 3 – Distribuição e Sazonalidade de cochonilhas (Hemiptera: Coccomorpha)
associadas a diferentes sistemas de manejo de Coffea arabica L. (Rubiaceae), no
estado de São Paulo, Brasil ........................................................................................... 60
1. Introdução ...................................................................................................... 62
2. Material e Métodos ........................................................................................ 66
2.1. Coleta e identificação das cochonilhas associadas ao café arábica ....... 66
2.2. Distribuição das cochonilhas associada ao café na Alta Mogiana ........ 67
2.3. Sazonalidade das cochonilhas em três sistemas de manejo do café ...... 73
3. Resultados ..................................................................................................... 74
3.1. Distribuição das cochonilhas associadas ao café na Alta Mogiana ......... 74
Página
ii
3.2. Sazonalidade das cochonilhas em três sistemas de manejo do café ...... 79
4. Discussão ...................................................................................................... 82
4.1.Distribuição das cochonilhas na região da Alta Mogiana .............................. 82
4.2.Sazonalidade das cochonilhas em três sistemas de manejo do café............86
5. Referências .................................................................................................... 95
CAPÍTULO 4 – Inimigos naturais das cochonilhas (Hemiptera: Coccomorpha)
associadas ao café arábica, no estado de São Paulo, Brasil ....................................... 101
1. Introdução .................................................................................................... 103
2. Material e Métodos ...................................................................................... 105
2.1. Coleta e identificação das cochonilhas, parasitoides e predadores ...... 105
3. Resultados ................................................................................................... 107
3.1. Parasitoides das cochonilhas associadas ao café arábica .................... 107
3.2. Predadores das cochonilhas associadas ao café arábica ..................... 113
4. Discussão .................................................................................................... 117
4.1. Parasitoides de cochonilhas associadas ao café arábica...................... 117
4.2. Predadores das cochonilhas associadas ao café arábica ..................... 123
5. Referências .................................................................................................. 129
CAPÍTULO 5 – Boletim Técnico – Cochonilhas associadas ao café arábica na região da
Alta Mogiana, estado de São Paulo, Brasil .................................................................. 141
CAPÍTULO 6 – CONSIDERAÇÕES FINAIS ................................................................. 180
iii
COCHONILHAS (HEMIPTERA: COCCOMORPHA) ASSOCIADAS A Coffea
arabica L. (RUBIACEAE) E SEUS RESPECTIVOS INIMIGOS NATURAIS, NA
REGIÃO DA ALTA MOGIANA, SÃO PAULO, BRASIL
RESUMO – Este trabalho teve como objetivo inventariar as espécies de
cochonilhas (Hemiptera: Coccomorpha) e seus inimigos naturais associados a Coffea
arabica L. (Rubiaceae) nos sistemas de manejo convencional, orgânico e agroflorestal,
na região da Alta Mogiana, estado de São Paulo, Brasil. As coletas ocorreram em 15
municípios da região, entre junho de 2018 a outubro de 2020. Foram obtidas 935
amostras de cochonilhas, incluídas em 18 morfoespécies, destas, 16 identificadas em
nível específico: Alecanochiton marquesi (Hempel, 1921), Coccus alpinus (De Lotto,
1960), Coccus brasiliensis (Fonseca, 1957), Coccus celatus (De Lotto, 19600, Coccus
viridis (Green, 1889), Parasaissetia nigra (Nietner, 1861), Pulvinaria psidii (Maskell,
1893), Saissetia coffeae (Walker, 1852), (Coccidae); Pseudaonidia trilobitiformis (Green,
1896) (Diaspididae); Dysmicoccus brevipes (Cockerell,1893), Dysmicoccus texensis
(Tinsley 1900), Phenacoccus crassus (Granara de Willink, 1983), Phenacoccus solani
(Ferris, 1918), Planococcus citri (Risso 1813), Pseudococcus cryptus (Hempel 1918),
Pseudococcus longispinus (Targioni Tozzetti, 1867) (Pseudococcidae). Trata-se da
primeira identificação de P. citri em C. arabica por meio da análise molecular no Brasil.
Phenacoccus crassus (Granara de Willink, 1983) é registrada pela primeira vez em
associação a família Rubiaceae e P. trilobitiformis, C. alpinus, C. celatus e P.
longispinus associadas com café arábica no estado de São Paulo. Foram obtidas 33
espécies de inimigos naturais, associadas a 13 espécies de cochonilhas. Vinte e duas
espécies de parasitoides incluídos nos gêneros: Coccophagus (Aphelinidae);
Aprostocetus e Chrysonotomyia (Eulophidae); Aenasius, Anagyrus, Encyrtus,
Gahaniella, Leptomastix; Leptomastidea, Metaphycus e Prochiloneurus (Encyrtidae), e
Pachyneuron (Pteromalidae). Registra-se pela primeira vez Coccophagus com A.
marquesi e C. brasiliensis; C. alpinus, C. brasiliensis, P. psidii e P. nigra com
Aprostocetus; Metaphycus e Prochiloneurus com C. brasiliensis; Aenasius advena com
P. solani; e, P. trilobitiformis com Chrysonotomyia. Onze espécies de predadores nos
gêneros: Azya, Eriopis e Diomus (Coccinelidae); Diadiplosis (Cecidomyiidae); Geocoris
(Geocoridae); Eosalpingogaster (Syrphidae); Euborellia (Anisolabididae); Franklinothrips
(Aelothripidae), e Chysoperla (Chrysopidae). Eriopis connexa e Euborellia annulipes
associam-se pela primeira vez a D. texensis; e, Azya luteipes, Crysoperla externa,
Eosalpingogaster nigriventris, Diadiplosis coccidivora, Diomus, Franklinothrips
vespiformis e Geocoris com C. brasiliensis; E. annulipes com P. citri; D. coccidivora com
P. psidii e S. coffeae. O registro das espécies de cochonilhas e seus inimigos naturais
contribui para o planejamento do manejo integrado de pragas. Um Boletim Técnico,
incluindo as espécies de cochonilhas obtidas neste estudo, os estádios fenológicos e as
estruturas das plantas as quais podem ser encontradas, bem como uma chave de
identificação com base nos caracteres macroscópicos para os gêneros é apresentado.
Palavras-chave: café arábica, espécies crípticas, controle biológico, parasitoides,
predadores
iv
SCALE INSECTS (HEMIPTERA: COCCOMORPHA) ASSOCIATED TO Coffea
arabica L. (RUBIACEAE) AND THEIR RESPECTIVE NATURAL ENEMIES, IN THE
REGION OF ALTA MOGIANA, SÃO PAULO, BRAZIL
ABSTRACT – The objective of this work was to inventory the species of
mealybugs (Hemiptera: Coccomorpha), and their natural enemies, associated with
Coffea arabica L. (Rubiaceae), in conventional, organic and agroforestry management
systems, in the Alta Mogiana region, state of São Paulo, Brazil. The collections occurred
in 15 municipalities of the region, from July 2018 to October 2020. A total of 935
samples of mealybugs were obtained, included in 18 morphospecies, of these, 16
identified at specific level: Alecanochiton marquesi Hempel, 1921, Coccus alpinus De
Lotto, 1960, Coccus brasiliensis Fonseca, 1957, Coccus celatus De Lotto, 1960, Coccus
viridis (Green, 1889), Parasaissetia nigra (Nietner, 1861), Pulvinaria psidii Maskell,
1893, Saissetia coffeae (Walker, 1852), (Coccidae); Pseudaonidia trilobitiformis (Green,
1896) (Diaspididae); Dysmicococcus brevipes (Cockerell,1893), Dysmicococcus
texensis (Tinsley 1900), Phenacoccus crassus Granara de Willink, 1983, Phenacoccus
solani Ferris, 1918, Planococcus citri (Risso 1813), Pseudococcus cryptus Hempel
1918, Pseudococcus longispinus (Targioni Tozzetti, 1867) (Pseudococcidae). This is the
first identification of P. citri on C. arabica by molecular analysis in Brazil. Phenacoccus
crassus Granara de Willink, 1983 is recorded for the first time in association with the
Rubiaceae family; and, P. trilobitiformis, C. alpinus, C. celatus and P. longispinus
associated with arabica coffee in the state of São Paulo. Thirty-three species of natural
enemies were obtained, associated with 13 species of Scale insects. Twenty-two
species of parasitoids included in the genera: Coccophagus (Aphelinidae); Aprostocetus
and Chrysonotomyia (Eulophidae); Aenasius, Anagyrus, Encyrtus, Leptomastix;
Leptomastidea, Metaphycus and Prochiloneurus (Encyrtidae), and Pachyneuron
(Pteromalidae). We recorded for the first time Coccophagus with A. marquesi and C.
brasiliensis; C. alpinus, C. brasiliensis, P. psidii and P. nigra with Aprostocetus;
Metaphycus and Prochiloneurus with C. brasiliensis; Aenasius advena with P. solani;
and, P. trilobitiformis with Chrysonotomyia. Eleven species of predators in the genera:
Azya, Eriopis and Diomus (Coccinelidae); Diadiplosis (Cecidomyiidae); Geocoris
(Geocoridae); Eosalpingogaster (Syrphidae); Euborellia (Anisolabididae); Franklinothrips
(Aelothripidae), and Chysoperla (Chrysopidae). Eriopis connexa and Euborellia
annulipes associate for the first time with D. texensis; and, Azya luteipes, Crysoperla
externa, Eosalpingogaster nigriventris, Diadiplosis coccidivora, Diomus, Franklinothrips
vespiformis and Geocoris with C. brasiliensis; E. annulipes with P. citri; D. coccidivora
with P. psidii and S. coffeae. The record of the scales and their natural enemies,
contributes to the planning of integrated pest management. A Technical Bulletin,
including the mealybug species obtained in this study, the phenological stages and plant
structures where they can be found, and an identification key based on macroscopic
characters for the genera is presented.
Key-words: Coffea arabica, cryptic species, biological control, parasitoids, predators
1
CAPÍTULO 1 – Considerações gerais
1. Introdução
Coffea arabica L. (Rubiaceae), originária da região Afrotropical, é a espécie de
café mais difundida no mundo, com uma produção de 105,32 milhões de sacas na safra
2019/2020, equivalente a 60,35% de todo café colhido (OIC, 2021). O Brasil é o
principal produtor e exportador de café e o segundo maior consumidor mundial da
bebida (Carvalho et al., 2018).
Introduzido no Brasil em 1727 em Belém do Pará, o café arábica atualmente é
cultivado em vários estados brasileiros, com destaque para Minas Gerais e São Paulo
(Fernandes, 2013; Conab, 2021). No estado de São Paulo, a cafeicultura concentra-se
principalmente nas regiões da Média Mogiana e da Alta Mogiana Paulista. A região da
Alta Mogiana, com 15 municípios produtores, destaca-se pela elevada altitude, tipo de
solo que propicia o enriquecimento do sabor e do aroma; e, pelo clima ameno, que
favorece o amadurecimento lento e uniforme do grão, conferindo qualidades de bebida
(Amsc, 2021; Bsca, 2021).
Além das características favoráveis da região, a preocupação dos produtores em
buscar melhores variedades de café e investirem em diferentes formas de manejo,
desde o convencional até o orgânico, resultou em um café reconhecido mundialmente
pela alta qualidade, culminando com a Indicação Geográfica Agrícola de Procedência,
conquistada pela Associação dos Produtores de Cafés Especiais (Amsc, 2021). O selo,
adquirido por alguns produtores da região, garante aos compradores a certificação de
origem e a qualidade do café. Este café especial tem um valor de comercialização que
varia de 50 - 4000% acima do café comum (Bsca, 2021; Cecafé, 2021). Entretanto, no
processo da certificação, é imprescindível o cumprimento dos requisitos da
sustentabilidade, entre eles a redução do uso de agrotóxicos, sendo assim, importante
conhecer as pragas e os inimigos naturais associados.
Dentre os insetos-praga mencionados com maior ocorrência associados à C.
arabica na região sudeste do país destacam-se: a broca-do-café Hypothemus hampei
2
(Ferrari, 1867) (Coleoptera: Curculionidae, Scolytinae), o bicho-mineiro Leucoptera
coffeella (Guerin-Menéville & Perrottet, 1842) (Lepidoptera: Lyonetiidae) e as
cochonilhas (Hemiptera: Coccomorpha) que se alimentam nas raízes, caule, rosetas,
folhas, flores e frutos (Reis et al., 2010; Fornazier, 2016).
As cochonilhas podem causar dano direto, através da sucção da seiva,
principalmente no floema e, indiretos, através da inoculação de substâncias tóxicas,
transmissão de doenças, além de atrair formigas e propiciar o desenvolvimento da
fumagina devido a grande quantidade de ‘honeydew’ produzido por algumas espécies,
reduzindo a taxa fotossintética da planta (Mckenzie, 1967; Vranjic, 1997; Miller e
Davidson, 2005; Grazia et al., 2012).
Dentre os inimigos naturais associados às principais espécies de cochonilhas, de
ocorrência na parte aérea do café, no Brasil, os predadores foram relatados por
Corseuil (1958), Gonçalves (1963), De Bortoli et al. (2001), Silva (2011), Culik e Ventura
(2012, 2013), Prado et al. (2015); e, predadores e parasitoides nos catálogos por Costa
Lima (1942) e Silva et al. (1968). Os parasitoides e hiper parasitoides foram registrados
principalmente por De Santis (1980), Noyes (1980), Culik et al. (2011), Fornazier (2016)
e Cruz (2018).
O levantamento dos insetos-praga e seus inimigos naturais associados às
plantas cultivadas em uma determinada região é de suma importância para o
reconhecimento de possíveis agentes de controle biológico. Além disso, o
conhecimento sobre a origem desses insetos e a sua especificidade aos hospedeiros
são fundamentais para o estabelecimento de programas de Manejo Integrado de
Pragas (MIP). Neste aspecto, no Brasil há uma grande escassez de informações sobre
as espécies de parasitoides e predadores, nativos e exóticos, associados às
cochonilhas, assim como a especificidade dessas interações (Siqueira, 2018).
A identificação adequada dos insetos associados a estes cultivos de grande
importância agrícola, bem como a produção de material de referência das espécies
revisadas e atualizadas, além de contribuir para o manejo e controle deles, é um
importante instrumento para que se possa prevenir que estes sejam introduzidos em
outros locais no país. Deste modo, o objetivo do trabalho foi inventariar as espécies de
3
cochonilhas e seus inimigos naturais associados às plantas de café arábica nos
sistemas de manejo convencional, orgânico e agroflorestal, e elaborar um Boletim
técnico informativo sobre as cochonilhas encontradas nos 15 municípios produtores de
cafés especiais na região da Alta Mogiana, no estado de São Paulo.
2. Importância econômica da cultura do café no Brasil
O Brasil é líder mundial na produção e exportação de café, que é produzido e
comercializado para todos os continentes (Conab, 2021). Sendo o país considerado o
segundo maior consumidor da bebida (Carvalho et al., 2018).
A produção brasileira de café na safra 2019/20 contou com uma produção de
63,08 milhões de sacas beneficiadas, sendo 48,77 milhões de café arábica e 14,31
milhões de café conilon. Os principais estados produtores com destaque nacional são
Minas Gerais, Espírito Santo, São Paulo, Bahia, Rondônia, Paraná, Rio de Janeiro,
Goiás e Mato Grosso (Conab, 2021).
O Brasil exportou 44,51 milhões de sacas de café no encerramento da safra
2019/20. Entre as variedades, o café arábica representou cerca 79,7% das exportações
(35,47 milhões de sacas), o conilon 11,1% (4,92 milhões de sacas), e o solúvel 9,2%
(4.09 milhões de sacas), gerando uma receita cambial de 5,6 bilhões de dólares em
comercialização (Cecafé, 2021).
Os principais países importadores de café no ano de 2020 do Brasil foram:
Estados Unidos (17,5%), Alemanha (16,1%), Itália (9,8%), Japão (6,9%), Bélgica
(5,8%), Reino Unido (3,5%) e demais países com 40,4% do total de café importado
(Cecafé, 2021). Com destaque para o consumo de café no continente europeu, o maior
em comparação aos outros continentes ao redor do mundo.
O café é um produto gerador de renda para centenas de municípios brasileiros, e
os expressivos desempenhos da exportação e do consumo interno de café implicam na
sustentabilidade econômica do produtor e de sua atividade, além disso, a atividade
cafeeira é umas principais atividades geradoras de postos de trabalho na agropecuária
nacional, gerando em torno de 8 milhões de empregos (Mapa, 2019).
4
No estado de São Paulo, o segundo maior produtor de C. arabica do Brasil, a
região da Alta Mogiana, tradicional na produção, merece destaque devido aos fatores
climáticos e cuidados especiais na condução da cultura, nos diferentes sistemas de
manejo. Reconhecida mundialmente devido à alta qualidade e produtividade do café,
esta região exporta a maior parte dos grãos produzidos para América do Norte, Europa
e Ásia (Bsca, 2020; Cecafé, 2021).
3. Sistemas de manejo do café arábica
Entre os sistemas de manejo do cultivo de café arábica no Brasil, incluindo a
região da Alta Mogiana no estado de São Paulo, destaca-se o sistema de manejo
convencional. Este é caracterizado pelo uso de produtos químicos sintéticos e/ou
biológicos, na adubação e no controle fitossanitário das doenças e insetos-praga das
plantas, podendo o café ser cultivado em monocultura ou consorciado com outras
plantas (Matiello et al., 2020).
Os sistemas de manejo agroflorestais são caracterizados pela associação com
árvores de interesse econômico e ambiental, com espécies frutíferas e/ou produtoras de
madeira de alta qualidade, simultaneamente ou alternadamente no tempo e no espaço,
como por exemplo, coco, banana, macadâmia, mogno africano e cedro australiano,
tendo como objetivo diversificar a produção, aumentar a produtividade e a renda do
agricultor, contribuindo com aumento da matéria orgânica, melhoria na fertilidade e da
proteção do solo, promovendo melhorias nas condições do microclima (temperatura e
umidade) do solo e das plantas, reduzindo o impacto das mudanças climáticas nas
lavouras de café (Pinto Neto et al., 2014; Souza et al., 2017; Jácome et al., 2020).
No entanto, o sistema de manejo orgânico caracteriza-se por ser um modelo de
agricultura que visa uma produção sustentável, sendo no Brasil regulamentado através
da Lei nº 10.831 (Brasil, 2003), e demais instruções normativas, que definem diretrizes
e estabelecem as condições obrigatórias para a produção e a comercialização dos
produtos orgânicos, tendo como característica principal do sistema a proibição do uso
5
de produtos químicos sintéticos, como fertilizantes e pesticidas, assim como
organismos geneticamente modificados (Matos e Braga, 2020).
Contudo, as exigências crescentes dos consumidores nacionais e internacionais
por cafés certificados com produção sustentável conduzem a mudanças nos sistemas
de manejo, como à minimização ou eliminação do uso de inseticidas químicos sintéticos
na utilização das técnicas de manejo integrado de pragas. Dessa forma, o
reconhecimento das principais espécies de cochonilhas pragas presentes na região,
com potencial de causar dano econômico, bem como os inimigos naturais, são
essenciais para embasar os programas de manejo integrado de pragas para a
cafeicultura.
4. Cochonilhas associadas ao café arábica no Brasil
No Brasil, 41 espécies de cochonilhas foram associadas à C. arabica distribuídas
nas famílias Pseudococcidae (17), Coccidae (13), Diaspididae (4), Rhizoecidae (4),
Cerococcidae (2) e Eriococcidae (1). Para o estado de São Paulo, 30 espécies
distribuídas nas famílias Coccidae (11), Pseudococcidae (9), Diaspididae (5),
Cerococcidae (2), Rhizoecidae (2) e Ericoccidae (1), (Silva et al., 1968; García Morales
et al., 2016; Fornazier et al., 2017).
Entre as espécies de cochonilhas pragas de maior ocorrência no café na região
Sudeste destaca-se: Coccus spp. (Coccidae) sobre folhas e ramos novos (Granara De
Willink et al., 2010), Planococcus spp. (Pseudococcidae) associadas aos ramos, folhas,
flores e frutos (Santa-Cecília, Souza, 2014) e Dysmicoccus spp. (Pseudococcidae) com
predominância nas raízes (Granara De Willink, 2009; Fornazier et al., 2017).
O gênero Coccus sp. inclui 113 espécies distribuídas principalmente nas regiões
Afrotropical e Neotropical. Destas, 11 espécies foram associadas ao café arábica no
mundo, sendo sete no Brasil, principalmente no estado do Espírito Santo (Granara De
Willink et al., 2010; Fornazier et al., 2017). No estado de São Paulo foram registradas
associadas a C. arabica: Coccus viridis (Green, 1889), Coccus brasiliensis Fonseca,
6
1957 e Coccus lizeri (Fonseca, 1957) (Silva et al., 1968; Granara De Willink et al.,
2010).
Dentre estas, a cochonilha verde C. viridis, tem sido a mais comum sobre
cafeeiros causando redução do desenvolvimento e queda das folhas do café, com uma
diminuição da produtividade, e em casos extremos, a morte da planta em vários
estados brasileiros (Coutinho, 2010; Chávez, 2016). Fernandes et al. (2009) verificaram
perdas em mudas de C. arabica em Viçosa no estado de Minas Gerais relacionadas ao
aumento da densidade de ninfas e adultos de C. viridis, causando redução da área
foliar, diâmetro do caule e peso das raízes das plantas.
O gênero Dysmicoccus sp., de origem Neotropical, inclui 139 espécies. Destas,
oito foram associadas à C. arabica no mundo e, para o Brasil, quatro espécies:
Dysmicoccus brevipes (Cockerell, 1893), Dysmicoccus gracilis (Granara de Willink,
2009), Dysmicoccus grassii (Leonardi, 1913) e Dysmicoccus texensis (Tinsley, 1900).
No estado de São Paulo apenas D. brevipes e D. texensis foram relatadas em
associação com C. arabica (Silva et al., 1968; Fornazier et al., 2017).
Dysmicoccus texensis ocorre preferencialmente em áreas de maior altitude e
clima ameno, especialmente após o replantio ou renovação das lavouras (Fatobene,
2010). Esta espécie vive nas raízes, formando nodosidades criptas, ou “pipocas”,
devido à instalação da colônia no sistema radicular da planta, juntamente com um
conjunto de hifas de fungo do gênero Phlebopus sp. associado, provocando
amarelecimento e queda das folhas, impedindo a absorção de água e nutrientes, queda
de flores e frutos, podendo ocasionar a morte da planta (Santa-Cecília et al., 2000;
Souza et al., 2007; Alves, 2009).
Na região de Garça, no estado de São Paulo, severas infestações da cochonilha-
da-raiz (D. texensis) foram observadas sobre plantas de café da variedade Apoatã (LC
2258) (Coffea canephora Pierre & Froehner). Essa cultivar tem sido utilizada como
porta-enxerto do café arábica, por ser tolerante ao nematoide Meloidogyne incognita
(Kofoid & White) Chitwood (Fazuoli, 1986). Entretanto, em condições favoráveis ao
desenvolvimento de D. texensis, que pode ser intensificado em situações de déficit
hídrico, os prejuízos ocasionados pela cochonilha estão estimados em 0,84 kg de café
7
beneficiado a cada 4 plantas (Nakano, 1972; Fatobene, 2010). Contudo, medidas
prévias de controle podem ser dificultadas porque os sintomas na planta se tornam
evidentes apenas após todo o sistema radicular já ter sido afetado.
O gênero Planococcus sp., originário da região Paleártica, possui 49 espécies
descritas com sete espécies associadas à C. arabica (García Morales et al., 2016).
Destas Planococcus citri (Risso, 1813), Planococcus halli (Ezzat & McConnell, 1956) e
Planococcus minor (Maskell, 1897) já foram observadas infestando plantas de café no
Brasil (Fornazier et al., 2017).
As cochonilhas do gênero Planococcus sp. ocorrem associadas principalmente
aos frutos, nas rosetas. Em cafeeiros com alta infestação, esse pseudococcídeo pode
ocasionar a seca e queda dos botões florais e frutos, com prejuízos de até 100% da
produtividade da lavoura (Santa-Cecília et al., 2007, 2013, 2014). No município de
Castelo, estado do Espírito Santo, a espécie de cochonilha encontrada na parte aérea
dos cafezais foi citada no passado como P. citri. Todavia, ninfas e fêmeas adultas da
cochonilha coletadas nesse mesmo município foram enviadas para especialistas e
identificadas como P. minor (Santa-Cecília et al., 2002; Culik et al., 2011).
Planococcus minor é uma espécie cosmopolita e polífaga (García Morales et al.,
2016), com caracteres morfológicos semelhantes a P. citri, sendo, portanto,
considerada uma espécie críptica, e encontrando-se na maioria das vezes necessária a
análise molecular para a identificação da espécie. Devido às semelhanças macro e
microscópicas entre as duas espécies, Cox e Freestone (1985) elaboraram uma chave
de identificação com pontuações máximas e mínimas para a determinação delas.
Porém, Rung et al. (2008), utilizando técnicas moleculares para o mesmo propósito,
verificaram que a chave de Cox e Freestone era eficiente apenas para a identificação
das espécies de P. minor. Para o estado de São Paulo apenas P. citri foi registrada até
o momento associada ao gênero Coffea sp., sendo necessária uma revisão.
5. Inimigos naturais das cochonilhas associadas ao café arábica
8
Embora o controle com inseticidas químicos sintéticos ainda seja a forma mais
usada entre as táticas de manejo contra infestações por pragas, o aumento da
conscientização sobre os efeitos negativos em relação ao meio ambiente, e da seleção
de insetos resistentes aos inseticidas, tem incentivado o uso do controle biológico e
outras estratégias sustentáveis no controle destes insetos (Charles et al., 2009; Daane
et al., 2012). A maioria das espécies de cochonilhas que infestam plantas cultivadas de
importância econômica é exótica. Em alguns casos, o conjunto de inimigos naturais
presentes no país, nativos e exóticos, é suficiente para o controle delas, mas em outros
casos novos predadores e parasitoides necessitam ser introduzidos (Wyckhuys et al.,
2013; García Morales et al., 2016).
Entre os inimigos naturais frequentemente associados às cochonilhas, destacam-
se os himenópteros parasitoides pertencentes às famílias: Aphelinidae, Encyrtidae,
Eulophidae, Eupelmidae e Pteromalidae (Hymenoptera: Chalcidoidea) (Rosen, De
Bach, 1990; Gauld, Bolton, 1996; García Morales et al., 2016; Noyes, 2019), sendo a
maioria das espécies endoparasitoides; e dentre os predadores encontrados
alimentando-se de ovos, ninfas e adultos de cochonilhas, são relatadas larvas ou
adultos de Coccinellidae (Coleoptera), larvas de Chrysopidae (Neuroptera), larvas de
Cecidomyiidae, Drosophilidae e Syrphidae (Diptera) e imaturos de alguns
microlepidóptera, das famílias Phycitidae, Blastobasidae e Stenomidae (Lepidoptera)
(Costa Lima, 1942; Ponsonby, Copland, 1997; Harris, 1997; Silva, 2011; Culik et al.,
2013; Fernandes, 2013).
Na família Aphelinidae, o gênero Coccophagus se destaca com mais de 200
espécies descritas, sendo este considerado um dos maiores do grupo, estando
distribuído nas Regiões Neotropicais, Afrotropicais e Neárticas (De Santis, 1980; Noyes,
2019). As fêmeas deste gênero são parasitoides, principalmente de cochonilhas da
família Coccidae (Herting, 1972; Myartseva, 2006), sendo muitas já utilizadas em
programas de controle biológico em áreas agrícolas (Greathead, 1986; Altieri e Nicholls,
1999). Coccophagus rusti (Compere, 1928), de origem provavelmente africana, foi
importado para a California em 1937 a partir da África, para o controle biológico de
Saissetia oleae (Olivier, 1791) (Bartlett, 1978; Lampson e Morse, 1992). Este
9
himenóptero tem como principal hospedeiro espécies de Ceroplastes, Coccus,
Parasaissetia, Pulvinaria e Saissetia (Peck, 1963; Annecke e Insley, 1974; Myartseva,
2006).
No Brasil, algumas espécies de Coccophagus foram registradas a partir de
exemplares emergidos de coccídeos, como Coccophagus basalis (Compere, 1939),
obtidos de S. oleae e de Saissetia coffeae (Walker 1852), no Rio de Janeiro, sobre
cássia-imperial (Cassia fistula L.: Fabaceae) e oliveiras (Olea europaea L.: Oleaceae),
respectivamente (Flanders, Bartlett, Fisher, 1961). Coccophagus caridei (Brethes 1918),
associado a espécies de coccídeos dos gêneros Coccus, Ceroplastes, Saissetia e
Pulvinaria, ao diaspidídeo do gênero Ischnaspis, e a pseudococcídeos do gênero
Pseudococcus sobre diversas plantas hospedeiras (De Santis, 1980; Muraki et al.,
1984; Murúa e Fidalgo, 2006). Coccophagus fallax Compere, 1931, associado com C.
viridis sobre plantas de citros, no estado do Rio de Janeiro (Cassino e Rodrigues, 2004;
Trindade, 2011).
Outras espécies do gênero, não identificadas em nível específico, têm sido
relacionadas às cochonilhas, grande parte destas podendo tratar-se de espécies ainda
não descritas. No estado de São Paulo, Peronti (2004), inventariando os parasitoides
de várias espécies de Ceroplastes, registrou a associação de várias morfoespécies de
Coccophagus com Ceroplastes sp. No Espírito Santo, Coccophagus sp. foi associado
com Ceroplastes stellifer (Westwood, 1871) e com Coccus hesperidum (Linnaeus,
1758) sobre plantas de Schefflera sp. (Araliaceae) (Culik et al., 2011).
A família Encyrtidae possui cerca de 500 gêneros, e mais de 3500 espécies de
himenópteros ao redor do mundo. Esta é uma das mais importantes famílias de
Chalcidoidea utilizadas em programas de controle biológico, por serem endoparasitas
primários e cosmopolitas, sendo encontrados em todos os continentes, principalmente
nas áreas tropicais e subtropicais (Gibson et al., 1997; Noyes, 2019). Este grupo de
parasitoides é um dos mais utilizados para o controle populacional de Hemiptera,
principalmente das cochonilhas das famílias Coccidae, Diaspididae e Pseudococcidae
que correspondem a mais de 60% dos hospedeiros já registrados dentro da ordem
Hemiptera (Noyes e Hayat, 1994; Noyes, 2000; Noyes, 2019).
10
De acordo com Noyes e Hayat (1994) e Noyes et al. (1997), em relação às
espécies de Encyrtidae utilizadas em programas de controle biológico no mundo, 382
importações destes parasitoides, que são relativas a 94 espécies, foram realizadas,
com obtenção de 90% de taxa de sucesso de controle.
Leptomastix dactylopii (Howard, 1885) (Hymenoptera: Encyrtidae), descrito a
partir de exemplares coletados no Brasil, mas com provável origem no continente
africano, foi registrado como parasitoide de cerca de 50 espécies da família
Pseudococcidae (Noyes, 2019). Esta espécie tem sido utilizada como agente de
controle biológico de P. citri em casa de vegetação e nas plantações de citros, café,
goiaba, pinha, uva e plantas ornamentais, em combinação com Cryptolaemus
montrouzieri (Muls.,) (Coleoptera: Coccinellidae) na Áustria, Bélgica, Chile, Estados
Unidos, Dinamarca, Finlândia, França, Alemanha, Grécia, Irlanda, Itália, Índia, Holanda,
Noruega, Peru, Polônia, Portugal, Rússia, Espanha, Suíça, Tunísia, Reino Unido, e na
região do Mediterrâneo (Mani, 1995; Mani et al., 2011; Mani e Shivaraju, 2016).
Aenasius (Encyrtidae) inclui espécies de importância econômica no controle
biológico de cochonilhas. Existem 40 espécies do gênero catalogadas no mundo
(Noyes, 2019), sendo 11 destas já registradas no Brasil (Costa e Dalmolin, 2015).
Dentre estas, algumas espécies do gênero Aenasius são relatadas associadas a
Phenacoccus solenopsis (Tinsley, 1898), sendo a espécie Aenasius bomawalei (Hayat,
2009) considerada um bom agente de controle de populações de P. solenopsis (Venilla
et al., 2010; Fandi e Suroshe, 2015).
Anagyrus (Howard, 1896) (Encyrtidae) é um gênero cosmopolita que apresenta
280 espécies descritas em todo o mundo. No Brasil, já foram registradas nove espécies.
Estes insetos parasitam preferencialmente cochonilhas da família Pseudococcidae
(Noyes, 2019). É um importante grupo utilizado para o controle biológico de
pseudococcídeos em diversas regiões no mundo (Noyes e Hayat, 1994). Anagyrus
fusciventris (Girault 1915), é associada com P. citri na Índia (García Morales et al.,
2016; Mani e Shivaraju, 2016).
Metaphycus (Mercet, 1917) (Encyrtidae) é um gênero que possui 473 espécies já
descritas. No Brasil, há registro de oito espécies: M. analuciae (Santos & Tavares
11
2019); M. floridensis (Santos & Tavares 2019); M. grandis (Santos & Tavares 2019); M.
alboclavatus (Compere, 1939), M. brasiliensis (Compere & Annecke, 1961), M. discolor
(De Santis, 1970), M. flavus (Howard, 1881) e M. omega (Noyes, 2004). A distribuição
deste gênero é cosmopolita, com prevalência do maior número de espécies na Região
Neotropical. Espécies do gênero são associadas a 10 famílias de cochonilhas distintas,
com destaque para as famílias Coccidae e Diaspididae (Prinsloo, 1979; Bergmann et
al., 1991; Tavares et al., 2019; Noyes, 2019).
Os parasitoides da família Eulophidae são associados a uma grande diversidade
de artrópodes, sendo algumas espécies parasitas de aracnídeos e outras espécies de
distintos grupos de insetos, em vários estágios de desenvolvimento (LaSalle, 2006).
Algumas espécies têm sido associadas como parasitoides primários ou secundários de
cocoideos, pseudococcídeos e de outras 41 famílias de artrópodes (Peck, 1963;
LaSalle, 1994).
Aprostocetus (Westwood, 1833) (Eulophidae) está entre um dos maiores gêneros
de Chalcidoidea, com mais de 800 espécies descritas, distribuídas em oito ordens de
diferentes artrópodes, sendo 46 famílias de insetos, principalmente incluídas em
Coleoptera, Diptera, Hemiptera e Hymenoptera (Yang et al., 2014; Noyes, 2019).
Aprostocetus minutus (Howard, 1881) está associada ao maior número de hospedeiros
da família Pseudococcidae, distribuídos em 6 gêneros (Peck, 1963; Burks, 1979;
LaSalle, 1994; Noyes, 2019).
No Brasil, várias espécies do gênero Aprostocetus foram associadas às
cochonilhas, como S. oleae (Coccidae) sobre oliveiras no Rio Grande do Sul (Souza,
2014), Ceroplastes sp. principalmente sobre frutíferas e ornamentais no estado de São
Paulo (Peronti, 2004) e Praelongortezia praelonga (Ortheziidae) sobre plantas cítricas,
no estado do Maranhão (Ramos, 2015).
Entre os insetos predadores, temos os coccinelídeos (Coccinellidae), que se
encontram amplamente distribuídos, ocorrendo em todos os ecossistemas terrestres.
Estes insetos abrangem cerca de 6000 espécies conhecidas ao redor do mundo,
distribuídas em 360 gêneros, as quais são subdivididas em sete subfamílias e 42 tribos
(Costa Lima, 1953; Olkowski et al., 1990).
12
No Brasil, são conhecidas como “joaninhas” e já foram registradas cerca de 590
espécies, representando cerca de 40% de todas as espécies conhecidas na América do
Sul (Almeida e Ribeiro-Costa, 2009). Estes insetos são predadores na fase larval e
adulta, sendo importantes como agentes de controle biológico de inúmeros ácaros e
insetos, dos quais muitas espécies são pragas de culturas agrícolas e florestais (Aguiar-
Menezes et al., 2008; D’ávila, 2012; Paulo, 2017). As cochonilhas correspondem a 36%
das espécies de suas presas nas regiões tropicais e subtropicais (Hodek e Honel,
2009).
Entretanto, no Brasil, o número de introduções de coccinelídeos para controle
biológico clássico ainda é reduzido. Cryptolaemus montrouzieri (Mulsant, 1853) foi
introduzido no país para o programa de controle biológico das cochonilhas P. praelonga
e D. brevipes, pragas dos citros e do abacaxi, respectivamente (Vilela et al., 2000;
Almeida e Ribeiro-Costa, 2012).
Os registros de interações entre coccinelídeos e cochonilhas têm sido realizados
principalmente sobre plantas de importância econômica. Para a região Sudeste do
Brasil, Martinelli et al. (2017), através das compilações sobre inimigos naturais
associados às famílias Coccidae, Diaspididae, Pseudococcidae e Ortheziidae, listaram
registros de coccinelídeos dos gêneros: Scymnus, Coccidophilus, Azya, Cycloneda,
Cryptolaemus, Chilocorus, Exoplectra, Harmonia, Tenuisvalvae e Pentilia. Alguns
desses coccinelídeos são conhecidos por predar preferencialmente espécies de uma ou
mais famílias de cochonilhas, enquanto outras têm como presas primárias outros
grupos de insetos, porém na ausência destes podem se alimentar de outras espécies
de cochonilhas.
A joaninha Azya luteipes (Mulsant 1850), nativa da Região Neotropical, encontra-
se também distribuída na Região Neártica. No Brasil, esta espécie já foi registrada para
os estados da Bahia, Minas Gerais, Paraná, Rio de Janeiro, Rondônia, Santa Catarina
e São Paulo (González, 2012; García Morales et al., 2016). Este predador é citado
como inimigo natural de muitas espécies de cochonilhas da família Coccidae, como C.
viridis, Ceroplastes sp., Pulvinaria psidii (Maskell,1893) e S. oleae (Bartlett, 1978;
Rosado et al., 2014).
13
No Brasil, A. luteipes foi associada a P. citri em plantas de café no estado de
Minas Gerais (Silva, 2011). Nos estados de São Paulo e Rio de Janeiro este predador
foi associado à cochonilha P. praelonga em pomares cítricos (Cassino, Lima, Racca
Filho, 1991; Gravena, 2005). Em São Paulo, este mesmo coccinelídeo foi associado às
cochonilhas: C. viridis, S. coffeae, Parlatoria ziziphi (Lucas,1853), Selenaspidus
articulatus (Morgan, 1889) e Unaspis citri (Comstock, 1883) em plantas de citros (Prates
e Pinto, 1989; Gravena, 1990; Benvenga et al., 2004; Gravena, 2005).
Eriops connexa (Germar, 1824) é uma espécie de joaninha que se encontra
distribuída nos países da América do Sul. É considerada um bom predador para
redução de populações de afídeos, ácaros e cochonilhas, podendo ser utilizada em
programas de controle biológico (Oliveira et al., 2004; Sarmento et al., 2007).
Os dípteros predadores possuem função ecológica importante nos ecossistemas,
sendo agentes reguladores de insetos-praga (Culik et al., 2008). Dentre estes, as larvas
de Cecidomyiidae, Drosophilidae e Syrphidae se destacam como predadores de
espécies de cochonilhas. Para a região sudeste do Brasil, 11 espécies de dípteros
foram associadas às cochonilhas, sendo os gêneros Gitona, Rhinoleucophenga
(Drosophilidae), Diadiplosis (Cecidomyiidae) e Salpingogaster (Syrphidae) com
espécies de Coccidae, Pseudococcidae e Orthezidae (Martinelli et al., 2017).
Diadiplosis (Diptera: Cecidomyiidae) é um gênero cosmopolita, que contém 30
espécies descritas, ao qual, 11 são conhecidas na região Neotropical. As larvas dessa
mosca têm sido associadas como predadoras de cochonilhas, especialmente da família
Pseudococcidae e moscas brancas da família Aleyrodidae (Culik e Ventura, 2012,
2013a).
Novas espécies e associações de cochonilhas com cecidomiideos têm sido
descritas no Brasil. D. bellingeri (Culik e Ventura, 2012), coletada em associação com
cochonilhas da família de Coccidae e Pseudococcidae (Hemiptera: Coccoidea) em C.
arabica no município de Domingos Martins, no estado do Espírito Santo (Culik e
Ventura, 2012), D. abacaxii (Culik e Ventura, 2013a) predando D. brevipes no abacaxi,
no município de Cachoeiro de Itapemirim, estado do Espírito Santo (Culik e Ventura,
2013a), D. jamboi (Culik e Ventura, 2013b) em associação com P. halli infestando frutos
14
de jambo no município de Vitória e D. martinsensis (Culik e Ventura, 2013b) em
associação com cochonilhas no abacaxi e cochonilhas (Coccidae e Pseudococcidae)
no C. arabica no município de Domingos Martins, no estado do Espírito Santo (Culik e
Ventura, 2013b). Diadiplosis sp. foi associado a cochonilha Sacharicoccus sacchari
(Cockerell, 1895) (Pseudococcidae) em cana-de-açúcar nos municípios de Jaboticabal
e São Carlos, no estado de São Paulo (Cruz, 2018).
Entre as espécies do gênero Salpingogaster (Eosalpingogaster) (Diptera:
Syrphidae) associadas como predadoras de cochonilhas da família Diaspididae e
Orthezidae, foram: Eosalpingogaster nigriventris (Bigot, 1884) associado com
Dactylopius ceylonicus (Green, 1896) (Dactylopiidae) e E. cochenillivora (Guerin-
Meneville 1848 ) com a Dactylopius opuntiae (Cockerell, 1896) em cactos no México; e
E. conopida (Bigot, 1883) tem sido relatado associada como predador de P. praelonga
(Ortheziidae) e C. viridis (Coccidae) em citros no estado de São Paulo, Brasil (García
Morales et al., 2016).
As tesourinhas (Dermaptera: Anisolibididae) são insetos predadores
cosmopolitas, constituem um grupo de insetos terrestres de hábitos noturnos,
conhecidos vulgarmente como "tesourinhas" ou “lacrainhas”, que durante o dia ficam
abrigados em locais úmidos e apresentam grande potencial como inimigo natural de
insetos e ácaros pragas (Klostermeyer, 1942; Kocarek, Dvorak, Kirstova, 2015), como
os dermapteros da família Anisolabididae que têm se tornado promissores no controle
biológico. Nesta família, destaca-se a espécie Euborelia annulipes (Lucas, 1847)
(Dermaptera: Anisolabididae) pela capacidade de predar grande número de presas e da
facilidade de criação em laboratório (Silva, 2010).
Euborellia annulipes apresenta comportamento predatório voraz alimentando-se
de ovos, larvas e pupas de outros insetos (Ramalho e Wanderlei, 1996; Urbaneja et al.,
2006; Silva et al., 2009). Esta espécie foi associada como um agente controlador de
Cosmopolites sordidus (Germar, 1824) (Coleoptera: Curculionidae) na Jamaica,
lagartas de Sesamia inferens (Walker 1856) (Lepidoptera: Noctuidae) no Japão e
alguns insetos-praga de grãos armazenados (Klostermeyer, 1942; Silva et al., 2009;
Moral et al., 2017).
15
No Brasil, E. annulipes foi associada como predador da lagarta Crambus
bonifatellus (Hulst) (Lepidoptera: Crambidae), lagartas e pupas de Diatraea saccharalis
(Fabricius 1794) (Lepidoptera: Pyralidae), de ovos, larvas, ninfas e adultos de
Dermanyssus gallinae (De Geer, 1778) (Acarina: Dermanyssidae), ovos e lagartas de
Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) e Hyadaphis foeniculi
(Passerini 1860) (Hemiptera: Aphididae) (Guimaräes et al., 1992; Silva, 2006; Silva et
al., 2010) e larvas e pupas de Anthonomus grandis (Boheman 1843) (Coleoptera:
Curculionidae) em nível de campo (Ramalho e Wanderley, 1996). De acordo com
Nunes (2017), a tesourinha E. annulipes é eficiente predador de lagartas e pupas de
Plutella xylostella (L. 1758) (Lepidoptera: Plutellidae) em condições de laboratório.
Os adultos e ninfas de E. annulipes são encontrados com frequência em locais
como esterco úmido, e em material orgânico em decomposição, como folhagens e
compostagens (Guimarães et al., 1992). Assim, é um predador com potencial para o
controle de insetos-praga, como exemplo as cochonilhas que se abrigam em colônias
em locais protegidos nas plantas, sendo uma característica favorável ao predador.
A família Chrysopidae possui cerca de 1500 espécies distribuídas em 81 gêneros
descritos, sendo conhecidas cerca de 180 espécies distribuídas em 22 gêneros no
Brasil (Oswald, 2015; Martins e Machado, 2017). Destacando-se como um dos grupos
mais diversos, é a família de maior importância econômica da ordem Neuroptera
(Brooks e Barnard, 1990). Os crisopídeos na fase larval são predadores polífagos, ao
qual, têm despertado atenção em relação ao seu potencial no controle populacional de
pragas (Carvalho e Souza, 2000), consumindo pulgões, cochonilhas, moscas-brancas,
ovos e pequenas lagartas de lepidópteros, ácaros e outros artrópodes (Carvalho e
Souza, 2009).
Crisopídeos dos gêneros Chrysoperla (Steinmann, 1964), Chrysopodes (Navás,
1913), Ceraeochrysa (Adams, 1982) e Leucochrysa (McLachlan, 1868) têm sido
relatados predando espécies de Coccidae, Diaspididae, Ortheziidae e Pseudococcidae
na região Sudeste do Brasil (Martinelli et al., 2017).
Entre as espécies nativas que predam cochonilhas, destacam-se Chrysoperla
externa (Hagen, 1861) e Ceraeochrysa cubana (Hagen, 1861). Ambas possuem ampla
16
distribuição na Região Neotropical. No Brasil, Chrysoperla externa ocorre em 17
estados e C. cubana em 15 estados (Oswald, 2015; Martins e Machado, 2017).
Chrysoperla externa tem sido relatada ocorrendo em diversos agroecossistemas
brasileiros, exercendo sua função com alto potencial no controle biológico (Freitas,
2002; Souza e Carvalho, 2002). As larvas de C. externa se alimentadas exclusivamente
da cochonilha P. citri, a 25°C, apresentam um tempo médio de vida de 49 a 101 dias
(Bezerra et al., 2006). Gonçalves-Gervásio e Santa-Cecília (2001) constataram que
larvas do predador C. externa apresentam potencial de uso no controle de D. brevipes,
diante do elevado número de ninfas e adultos predados. Carvalho et al. (2008) relatou
que uma larva de terceiro instar de C. externa consome cerca de 14 adultos de P. citri,
e 196, 54 e 24 ninfas de primeiro, segundo e terceiro instar da cochonilha,
respectivamente.
As características de C. externa, como voracidade das larvas, elevado potencial
de reprodução, hábitos alternativos de alimentação, bem como a relativa facilidade de
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32
CAPÍTULO 2 – Primeira identificação de Planococcus citri (Hemiptera:
Coccomorpha) por meio da análise molecular coletada em café arábica no Brasil
RESUMO – As cochonilhas Planococcus citri (Risso) e Planococcus minor
(Maskell) são consideradas pragas de importância econômica para as plantas
cultivadas no Brasil. Ambas as espécies têm características morfológicas macro e
microscópicas semelhantes, sendo estas consideradas espécies crípticas, requerendo
uma análise molecular para complementar a correta identificação. O objetivo deste
trabalho é identificar em nível de espécie, utilizando caracteres morfológicos e
sequências “DNA barcoding” de cochonilhas Planococcus obtidas em Coffea arabica na
região de Alta Mogiana Paulista, no estado de São Paulo, Brasil. Um total de 15
amostras de cochonilhas foram coletadas em plantas de café e laranja e foram
identificadas com base nos caracteres morfológicos como sendo P. citri/minor. Estas
foram submetidas ao sequenciamento do DNA do gene mitocondrial Cytocrome c
Oxidase I (COI), e após análise, todas as amostras corresponderam a P. citri com
99,63-100% de semelhança com as sequências registadas no GenBank. Esta é a
primeira identificação de P. citri coletada em C. arabica e Citrus sinensis por meio da
análise molecular no Brasil. A correta identificação de P. citri contribui para o
planejamento do uso das táticas de controle no manejo integrado da praga.
Palavras-chave: Cochonilhas, DNA barcoding, espécies crípticas, pragas, Coffea
arabica
33
CHAPTER 2 – First identification of Planococcus citri (Hemiptera: Coccomorpha)
through molecular analysis collected on arabica coffee in Brazil
ABSTRACT – The mealybugs Planococcus citri (Risso) and Planococcus minor
(Maskell) are considered pest of economic importance for cultivated plants in Brazil.
Both species have similar macro and microscopic morphological characters, thus with
taxonomic circumscriptions, these being considered cryptic species, requiring molecular
analysis to complement the correct identification. The objective of this work is to identify
at the species level, using morphological characters and “DNA barcoding” sequences of
Planococcus mealybugs of Coffea arabica from Alta Mogiana Paulista region, in the
state of São Paulo, Brasil. A total of 15 mealybugs samples were collected in coffee and
orange plants and were identified based on the morphological characters as being P.
citri/minor. These were subjected to DNA sequencing of the mitochondrial Cytocrome c
Oxidase I (COI) gene, and after analysis, all samples corresponded to P. citri with 99.63-
100% similarity with the sequences recorded on GenBank. This is the first identification
of P. citri collected on Coffea arabica and Citrus sinensis by molecular analysis in Brazil.
The correct identification of P. citri contributes to the planning of the use of control
tactics in the integrated management of the pest.
Keywords: Mealybugs, DNA barcoding, cryptic species, pest, Coffea arabica
34
1. Introdução
O gênero Planococcus (Hemiptera: Coccomorpha) inclui 49 espécies descritas,
sendo a maioria originária das regiões Oriental e Etiópica (García Morales et al., 2016).
Destas, nove foram associadas à Coffea sp. (Rubiaceae). No Brasil, sobre Coffea
arabica L. e Coffea canephora L., foram registradas Planococcus citri (Risso, 1813),
Planococcus halli (Ezzat & McConnell, 1956), e Planococcus minor (Maskell, 1897)
(Santa-Cecilia e Souza 2014; Fornazier et al., 2017).
Planococcus citri, originária da Ásia, e P. minor, com origem desconhecida, estão
entre as poucas espécies do gênero consideradas polífagas e cosmopolitas (Wyckhuys
et al., 2013). Ambas as espécies foram registradas sobre espécies de plantas
hospedeiras de aproximadamente 200 gêneros, distribuídas em 91 e 73 famílias; e em
162 e 64 países, respectivamente (García Morales et al., 2016). Planococcus halli
encontra-se restrita principalmente a alguns países das regiões Afrotropical e
Neotropical, com 9 famílias em 11 gêneros de plantas hospedeiras (García Morales et
al., 2016).
No Brasil, P. citri foi registrada sobre as raízes de plantas de café pela primeira
vez em 1927, no município de Bananeiras, no estado da Paraíba, e atualmente
encontra-se amplamente distribuída, de Norte a Sul do país. Planococcus minor foi
registrada nos estados do Amazonas, Paraíba, Pernambuco, Rondônia e Espírito
Santo; P. halli foi relatada sobre raiz de C. arabica e C. canephora no Espírito Santo
(Santa-Cecília et al., 2002; Culik et al., 2006; García Morales et al., 2016). A localidade
e ano de primeiro registro de P. halli e P. minor no Brasil é incerta, mas na América do
Sul foi em 1989 e 1991, respectivamente (Wyckhuys et al., 2013).
As espécies de Planococcus, assim como a maioria dos pseudococcídeos, são
de difícil controle, principalmente devido ao corpo ser revestido por uma secreção
cerosa, e ao hábito de se fixarem em locais protegidos nas plantas, dificultando a ação
dos inseticidas (Santa-Cecilia et al., 2014). Em plantas de café, estes insetos ocorrem
associados principalmente aos frutos, nas rosetas; e, em altas infestações podem
35
ocasionar a seca e queda dos botões florais e frutos, devido à sucção da seiva
(Fornazier et al., 2017).
No estado de São Paulo, a produção de cafés especiais encontra-se atualmente
concentrada sobretudo na região da Alta Mogiana Paulista, sendo a maior parte dos
grãos produzidos exportados para América do Norte, Europa e Ásia (Bsca, 2020;
Cecafé, 2020). Embora tenha registro de P. citri associado à Coffea sp., neste estado,
no município de Campinas, não há estudos que indiquem os possíveis prejuízos
causados por esta espécie na região cafeeira (Santa-Cecilia et al., 2014).
Planococcus citri foi relatada como dominante na infestação de flores e frutos
das rosetas de C. canephora em várias regiões do estado do Espírito Santo, com danos
entre 60-100% na produtividade, com prejuízos anuais superiores a US$ 10 milhões
(Santa-Cecília et al., 2007). Entretanto, amostras de Planococcus coletadas sobre
rosetas de café, no município de Castelo, Espírito Santo, foram posteriormente
identificadas por especialistas, através de caracteres morfológicos microscópicos, como
P. minor, indicando que uma das espécies, ou ambas, estariam associadas às plantas
de café na região (Santa-Cecília et al., 2002; Fornazier 2016; Fornazier et al., 2017).
Planococcus citri e P. minor possuem pelo menos 18 plantas hospedeiras
comuns no Brasil, além de Coffea sp., estas infestam citros, cacau, uvas entre outras
(Tabela 1). Devido às semelhanças macro e microscópicas entre estas espécies,
algumas plantas hospedeiras podem ter sido atribuídas erroneamente às mesmas.
Plantas Hospedeiras
Planococcus citri (Risso, 1813)
UF Referências Identificação
FCitrus sp. (Rutaceae) ES Silva D'araújo et al. 1968; Culik., et al.
2007;
Morfológica
I,R,C,LCoffea canephora L.
(Rubiaceae)
ES Culik et al. 2007; Morfológica
IC. arabica L. (Rubiaceae) ES Santa-Cecília and Souza, 2014 Morfológica
RLeea rubra L. (Vitaceae) ES Culik et al. 2007; Morfológica
RLepidium virginicum L.
(Brassicaceae)
ES Culik et al. 2007; Morfológica
Rosa sp. (Rosaceae) CE Silva D'araújo et al. 1968; Paula,
2017;
Morfológica
Tabela 1. Métodos de identificação de Planococcus citri/minor em plantas de
importância econômica nos estados do Brasil.
36
F,LCitrus sp. (Rutaceae) MG Silva D'araújo et al. 1968; Souza et al.
2012; Santa-Cecilia et al. 2013;
Morfológica
R, L,ICoffea arabica L.
(Rubiaceae)
MG Souza et al. 2008; Souza et al. 2012;
Santa-Cecília and Souza, 2014;
Morfológica
L,I Coffea canephora L.
(Rubiaceae)
MG Santa Cecilia and Souza, 2002;
Santa-Cecilia et al. 2013;
Morfológica
L,ICoffea sp. (Rubiaceae) MG Malausa et al. 2011; Análise Molecular
F,LTheobroma cacao L.
(Malvaceae)
MG Santa-Cecilia et al. 2013;
Souza et al. 2012, 2018;
Morfológica
F,CRosa sp. (Rosaceae) MG Paula, 2017; Morfológica
L,C,FVitis sp. (Vitaceae) PR Morandi Filho et al. 2008, 2015; Morfológica
L,C,FVitis sp. (Vitaceae) PR Pacheco da Silva et al. 2014, 2017; Análise Molecular
I,FCoffea sp. (Vitaceae) BA Santa-Cecilia et al. 2007; Morfológica
RCoffea sp. (Rubiaceae) PB Pickel, 1927; Costa-Lima, 1930, 1936; Morfológica
FAnnona squamosa L.
(Annonaceae)
PE Lopes, 2016; Pacheco da Silva et al.
2019;
Análise Molecular
RCoffea sp. (Rubiaceae) PE Costa-Lima 1930; Morfológica
FDiospyros kaki L.
(Ebenaceae)
PE Sá 2018; Morfológica
IPyrus sp. (Rosaceae) PE Sá 2018; Morfológica
L,C,FVitis vinífera (Vitaceae) PE Lopes, 2016; Pacheco da Silva et al.
2014;
Análise Molecular
Bidens pilosa L.
(Asteraceae)
RS Pacheco da Silva et al. 2014; Análise Molecular
FDiospyros kaki L.
(Ebenaceae)
RS Morandi Filho et al. 2015; Pacheco da
Silva et al. 2017;
Análise Molecular
F,C Coffea canephora L.
(Rubiaceae)
RO Costa et al. 2009; Morfológica
R,C,FVitis sp. (Vitaceae) RS Pacheco da Silva et al. 2014, 2017; Análise Molecular
FCitrus sp. (Rutaceae) RJ Costa Lima, 1930, 1936; Morfológica
F,C,LCitrus sp. (Rutaceae) SP Gravena 2003; 2005; Santa-Cecília
and Souza, 2014; Almeida et al. 2018;
Morfológica
F,CCoffea sp.(Rubiaceae) SP Santa-Cecília and Souza, 2014; Morfológica
Planococcus minor (Maskell, 1897)
RBidens pilosa L.
(Asteraceae)
ES Culik et al. 2006; Santa-Cecília and
Souza, 2014;
Morfológica
RBidens pilosa L.
(Asteraceae)
ES Rung, et al. 2008; Análise Molecular
ICoffea sp. (Rubiaceae) ES Culik et al. 2006; Santa-Cecília and
Souza, 2014;
Morfológica
ICoffea canephora L.
(Rubiaceae)
ES Culik et al. 2006; Santa-Cecília and
Souza, 2014;
Morfológica
L,ICoffea canephora L.
(Rubiaceae)
RO Rondelli et al. 2018; Morfológica
L,ICoffea arabica L.
(Rubiaceae)
MG Santa-Cecília and Souza, 2014; Costa
et al. 2016;
Morfológica
L,ICoffea canephora L. MG Santa-Cecília and Souza, 2014; Costa Morfológica
Tabela 1. Continuação
37
(Rubiaceae) et al. 2016;
L, FTheobroma cacao L.
(Malvaceae)
MG Malaussa et al. 2011; Morfológica e Análise
Molecular
L,I,CGosssypium sp.
(Malvaceae)
PB Bastos et al. 2007; Morfológica
FAnnona squamosa L.
(Annonaceae).
PE Pacheco da Silva et al. 2019; Análise Molecular
FAnnona muricata L.
(Annonaceae)
PE Pacheco da Silva et al. 2019; Análise Molecular
FDiospyros kaki L.
(Ebenaceae)
PE Sá 2018; Morfológica
L,C,FVitis sp. . (Vitaceae) RS Morandi Filho et al. 2015; Morfológica
Legenda: R- raiz; I- Inflorescência; F- Frutos; C- Caule; L- Folhas.
Para a separação de P. citri e P. minor, com base nos caracteres morfológicos
microscópicos, Cox e Freestone (1985) elaboraram uma chave de identificação que
inclui pontuações máximas e mínimas relacionadas a seis caracteres morfológicos das
fêmeas adultas. Porém, Rung et al. (2008) utilizando técnicas moleculares para o
mesmo propósito, verificaram que a chave de Cox e Freestone possibilita a
identificação da espécie P. minor, mas não de P. citri. Portanto, por serem consideradas
espécies crípticas, análises complementares, como o sequenciamento do DNA, para a
identificação correta da espécie, torna-se necessária.
Vários marcadores moleculares têm sido utilizados na identificação de espécies
intimamente relacionadas, sendo regiões do gene mitocondrial Citocromo c Oxidase
subunidade I (COI) um dos mais frequentes e eficientes, com polimorfismos entre as
regiões analisadas (Beuning et al., 1999; Gullan 2003; Rung et al., 2008, 2009; Park et
al., 2010; Malausa et al., 2011; Deng et al., 2012; Wang et al., 2015; Wu et al., 2015;
Ren et al., 2017). Para diferenciação de várias espécies de Planococcus, Demontis et
al. (2007) utilizaram o gene COI e o método de RAPD (Random amplified polymorphic
DNA-PCR), demonstrando ser eficiente e confiável para a identificação de machos e
fêmeas de Planococcus ficus (Signoret, 1875) e P. citri, coletadas sobre citros e
vinhedos de diferentes regiões geográficas na Itália. Rung et al. (2008) utilizando o
gene COI com o emprego dos primers C1-J-2183 e TL2-N-3014, confirmaram ser
eficientes na separação dos espécimes de P. citri de P. minor. Malausa et al. (2011)
avaliando um conjunto de marcadores para a caracterização genética e identificação de
Tabela 1. Continuação
38
um complexo de táxons de Pseudococcidae, constatou que o gene COI é eficiente para
separar os táxons intimamente relacionados.
No Brasil, os registros das cochonilhas das espécies P. citri e P. minor
associadas ao café arábica, provenientes dos estados da Paraíba, Rondônia, Bahia,
Espírito Santo, Minas Gerais e São Paulo, foram identificadas exclusivamente por meio
das características morfológicas.
Entretanto, em estudos recentes, amostras de P. citri provenientes de outras
frutíferas têm sido identificadas através de análise molecular (Tabela 1). Pacheco da
Silva et al. (2014, 2019), usando o gene COI (a partir do primer COI-28S-D2), e o
protocolo proposto por Malausa et al. (2011), obtiveram resultado positivo para este
pseudococcídeo, proveniente de folhas e frutos de uvas, caqui e fruta do conde nos
estados de Pernambuco e Paraná. Utilizando o mesmo marcador molecular, Pacheco
da Silva et al. (2016) identificou P. citri sobre frutos de caqui, Diospyros kaki Thunb.
(Ebenaceae), no estado do Rio Grande do Sul; e, Lopes et al. (2016) estudaram P. citri
e outras espécies de Pseudococcidae associadas a Vitis vinifera L. (Vitaceae),
coletadas na região do Submédio do Vale do São Francisco, Brasil (Tabela 1).
O reconhecimento de espécies-praga é fundamental para evitar a disseminação
delas para regiões onde são ausentes, bem como para o planejamento de táticas de
manejo da espécie praga, através do uso do controle biológico, genético,
comportamental e químico. Quando há indício da ocorrência de espécies crípticas
infestando uma determinada planta hospedeira em um país, a identificação através da
análise molecular é a ferramenta mais eficiente, contribuindo para fiscalização
fitossanitária, relacionada principalmente à importação e exportação de produtos
agrícolas de origem vegetal. Além disso, a análise molecular propicia a identificação de
diferentes estágios (ovo, ninfas e adultos) de desenvolvimento do inseto (Pieterse et al.,
2010; Ren et al., 2017).
Na África do Sul, cargas de frutas cítricas destinadas à exportação foram
impedidas de entrar nos países importadores com base nas leis de biossegurança,
devido à presença de ovos e imaturos de P. citri, sendo adotada a partir de então a
inspeção fitossanitária através da análise molecular, ao qual, demonstrou ser uma
39
ferramenta eficiente na identificação, colaborando no processo de fiscalização (Pieterse
et al., 2010).
No Brasil, em relação ao controle químico das espécies de Planococcus para a
cultura do café arábica e conílon, existe apenas o registro para P. minor (Agrofit, 2020),
sendo que nenhuma identificação com base em análise molecular, que realmente
comprove a presença dessa espécie nessa cultura, no país, foi atestada até o
momento.
Deste modo, o objetivo do trabalho foi determinar a espécie de Planococcus
através da análise molecular, por meio do “DNA Barcoding”, associada a C. arabica na
região cafeeira da Alta Mogiana Paulista, no estado de São Paulo, Brasil.
2. Material e Métodos
2.1. Coleta, montagem e identificação das cochonilhas
Foram obtidas 15 amostras de cochonilhas do gênero Planococcus infestando
plantas cultivadas no estado de São Paulo, Brasil, sendo 13 coletadas sobre o caule,
folhas, rosetas das flores e frutos de C. arabica, em quatro municípios da região
cafeeira da Alta Mogiana Paulista; uma amostra sobre as flores e frutos de café arábica,
e uma sobre folhas, flores e frutos de laranja (Citrus sinensis L.), no município de
Jaboticabal, entre junho de 2018 e dezembro de 2019 (Tabela 2).
Tabela 2. Amostras de Planococcus citri (Risso, 1813) identificadas através do
sequenciamento do gene mitocondrial COI, coletadas sobre plantas de
Coffea arabica L. nos municípios da região da Alta Mogiana Paulista, e
sobre Citrus sinensis L. em Jaboticabal, entre 2018-2019, no estado de São
Paulo, Brasil.
Número
de Acesso
GenBank
Cidade
Estrutura
da planta
café/laranja
Similaridade
(%)
Registro
Referência
MT209885 Ribeirão
Corrente
Roseta nos frutos 100 EU250568.1 Rung et al.
2