UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA “JÚLIO DE MESQUITA FILHO” 

FACULDADE DE MEDICINA VETERINÁRIA E ZOOTECNIA  

DEPARTAMENTO DE MEDICINA VETERINÁRIA 

 

 

 

 

 

 

 

 

PARÂMETROS ECOCARDIOGRÁFICOS E VARIABILIDADE DA 

FREQUÊNCIA CARDÍACA EM OVINOS DA RAÇA DORPER NO PERÍODO 

PERINATAL 

 

 

 

 

 

 

 

AMANDA SARITA CRUZ ALEIXO 

 

 

 

 

 

 

 

Botucatu-SP 

2019



i 
 

 
 

 

UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA “JÚLIO DE MESQUITA FILHO” 

FACULDADE DE MEDICINA VETERINÁRIA E ZOOTECNIA  

DEPARTAMENTO DE MEDICINA VETERINÁRIA 

 

 

 

 

 

 

PARÂMETROS ECOCARDIOGRÁFICOS E VARIABILIDADE DA 

FREQUÊNCIA CARDÍACA EM OVINOS DA RAÇA DORPER NO PERÍODO 

PERINATAL 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

Nome do Autor: Amanda Sarita Cruz Aleixo 

Tese apresentada junto ao Programa 

de Pós-Graduação em Medicina 

Veterinária para obtenção do título de 

Doutora. 

Orientadora: Profa Dra Maria Lucia 

Gomes Lourenço 



ii 
 

 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA SEÇÃO TÉC. AQUIS. TRATAMENTO DA INFORM. 

DIVISÃO TÉCNICA DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - CÂMPUS DE BOTUCATU - UNESP 

BIBLIOTECÁRIA RESPONSÁVEL: ROSANGELA APARECIDA LOBO-CRB 8/7500 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

Aleixo, Amanda Sarita Cruz.  

Parâmetros ecocardiográficos e variabilidade da frequência 

cardíaca em ovinos da raça dorper no período  

perinatal / Amanda Sarita Cruz Aleixo. - Botucatu, 2019  

 

Tese (doutorado) - Universidade Estadual Paulista  

"Júlio de Mesquita Filho", Faculdade de Medicina  

Veterinária e Zootecnia  

  Orientador: Maria Lucia Gomes Lourenço  

  Capes: 50501062  

 

   1. Cordeiros. 2. Gravidez. 3. Neonatologia veterinária.  

4. Ovelha. 5. Variabilidade do batimento cardíaco.  

 

 
 
Palavras-chave: cordeiros; gestação; neonatal; ovelhas; 

 



iii 
 

 
 

Título: PARÂMETROS ECOCARDIOGRÁFICOS E VARIABILIDADE DA 

FREQUÊNCIA CARDÍACA EM OVINOS DA RAÇA DORPER NO PERÍODO 

PERINATAL 

 
 

COMISSÃO EXAMINADORA 
 

Profa. Ass. Dra. Maria Lucia Gomes Lourenço  

Presidente e Orientadora  

Departamento de Clínica Veterinária  

Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia – UNESP – Botucatu–SP  

 
 
Prof. Ass. Dr. Simone Biagio Chiacchio  

Membro Titular  

Departamento de Clínica Veterinária  

Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia – UNESP – Botucatu–SP  

 
 
Prof. Ass. Dr. José Paes de Oliveira Filho 

Membro Titular  

Departamento de Clínica Veterinária  

Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia – UNESP – Botucatu–SP 

 

Prof. Dr. Marlos Gonçalves Sousa 

Membro Titular 

Departamento de Medicina Veterinária 

Universidade Federal do Paraná – UFPR – Curitiba–PR  

 

Prof. Dr. Moacir Fernandes de Godoy 

Membro Titular 

Departamento de Cardiologia e Cirurgia Cardiovascular 

Faculdade de Medicina de São José do Rio Preto – FAMERP – São José do Rio 

Preto–SP 

 
Data da defesa: 08 de outubro de 2019. 

 

 



iv 
 

 
 

DEDICATÓRIA 

Dedico essa tese de doutorado aos meus pais Valdir Cruz e Nilsa 

Therezinha Putti Cruz, às minhas irmãs Érica Marcelina Cruz e Adriana Regina 

Cruz, aos meus sobrinhos Henrique, Ana Luísa e Júlia, ao meu marido Edward 

Victor Aleixo e à minha orientadora Maria Lucia Gomes Lourenço. 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



v 
 

 
 

AGRADECIMENTOS 

Agradeço à Deus e Nossa Senhora Aparecida pela força e por me 

iluminarem não só neste momento da minha vida mas como em toda caminhada 

profissional e pessoal. Nas horas de desespero e decepções a minha fé e 

devoção me fez sempre enxergar a luz que eu precisava para que hoje eu 

pudesse chegar aqui. Todas as vezes que eu pedi proteção e força eles me 

proporcionaram o que eu precisava. 

Agradeço aos meus pais Valdir Cruz e Nilsa Therezinha Putti Cruz pelo 

amor incondicional que sempre me proporcionaram, por me apoiarem em todas 

as minhas decisões e que mesmo em todas as dificuldades financeiras e 

pessoais que enfrentamos desde o início da minha graduação, onde se iniciava 

o sonho de ser Médica Veterinária, vocês sempre se dedicaram ao máximo para 

que eu pudesse chegar até aqui. Agradeço por todos os conselhos e por sempre 

se prestarem ao diálogo para que eu pudesse seguir em frente em meio aos 

meus medos e incertezas. Agradeço por terem sempre me mostrado o caminho 

certo e por me ensinarem a ser uma pessoa melhor, acreditar que o bem sempre 

é a melhor opção e por terem me proporcionado esse amor incondicional para 

que eu pudesse me tornar uma pessoa digna, principalmente para cuidar com 

amor e carinho dos animais. Não sei se consegui ser um pouco talvez do que 

vocês esperavam, e peço desculpas pelas minhas falhas. Sempre quis que 

vocês se orgulhassem de mim pois sei o quanto vocês batalharam para que eu 

e minhas irmãs pudéssemos ao menos ter um diploma, que a final sempre foi o 

sonho de vocês, mas prometo continuar buscando sempre o melhor caminho e 

me esforçar para tentar ser melhor como pessoa e como profissional. Muito 

obrigada! Amo vocês incondicionalmente! 

Agradeço às minhas irmãs Érica Marcelina Cruz e Adriana Regina Cruz 

por todo amor e companheirismo que sempre dedicaram à mim, por sempre me 

apoiarem e me aconselharem nos meus desesperos, por me ajudarem 

profissionalmente e pessoalmente e por sempre estarem ao meu lado. Peço 

desculpas pela minhas falhas e por me ausentar em alguns momentos do 

convívio com vocês para que eu pudesse chegar até aqui, mas saibam que 

sempre estaremos juntas. Obrigada pelo apoio emocional e financeiro, mas 

acima de tudo por sermos sempre unidas. Amo vocês! 



vi 
 

 
 

Agradeço aos meus sobrinhos Henrique, Ana Luísa e Júlia por terem me 

proporcionado a oportunidade de aprender constantemente com vocês, por 

poder saber e sentir o que é esse amor de tia e por me fazer enxergar que a vida 

realmente é passageira, afinal todas as vezes que me privei de estar com vocês 

para me dedicar à vida profissional eu percebia que vocês já haviam crescido e 

eu sempre me surpreendia com as mudanças que eu enxergava em vocês. Peço 

desculpas por não ter feito muito mais por vocês mas saibam que os amo 

incondicionalmente! 

Agradeço ao meu marido Edward Victor Aleixo por ter me apoiado desde 

o início da minha caminhada profissional, por estar ao meu lado, por sempre se 

dedicar a nós, pela paciência, pelo companheirismo e pela cumplicidade. Sei que 

me ausentei muitas vezes e que deixei de fazer coisas por nós dois para estar 

aqui, mas saiba que sempre foi para que eu pudesse sempre somar e nunca 

subtrair em nossas vidas. Obrigada por me apoiar incondicionalmente 

emocionalmente e financeiramente, pois desde o começo você nunca hesitou 

em me ajudar e em entender os momentos difíceis. Muito obrigada por estar 

sempre comigo e pelo nosso casamento! 

Agradeço ao meu sogro Edward Aleixo e à minha sogra Ivani Ferracini 

Aleixo por estarem ao nosso lado, mesmo que em meio à uma longa distância, 

mas sempre nos aconselhando e nos ajudando à construir uma família 

estruturada, com alicerce. Sei que também nos privamos de momentos juntos 

que poderíamos ter nos deslocado para estarmos com vocês, mas saibam que 

foi por nos dedicarmos profissionalmente e por tentarmos ser e proporcionar 

talvez um dia para nossos filhos um pouco do que vocês e meus pais são e 

proporcionaram à nós como filhos. Muito obrigada! 

Agradeço à minha orientadora, Maria Lucia Gomes Lourenço, 

primeiramente pela oportunidade de fazer parte da Faculdade de Medicina 

Veterinária e Zootecnia, FMVZ-UNESP, Botucatu, por meio da pós-graduação, 

por ter me proporcionado a oportunidade de chegar até aqui e estar 

concretizando esse sonho que eu sempre almejei. Agradeço por ter acreditado 

em mim e sempre me incentivado, mesmo quando nem eu mesma acreditava 

que eu pudesse conseguir. Agradeço pela confiança, pela paciência em meio as 

minhas dificuldades e por todos esses quatro anos juntas, afinal não só como 

orientadora mas como pessoa, pois foram muitas conversas e desabafos que 



vii 
 

 
 

iam além da vida profissional. Obrigada por todo o conhecimento adquirido, por 

toda experiência profissional e pessoal e por nunca desistir de mim. Obrigada 

por ter me proporcionado o mundo da Cardiologia Veterinária, onde mesmo em 

uma reunião quando eu iniciei minha trajetória na pós-graduação, quando eu 

disse que meus conhecimentos em cardiologia eram limitados a senhora 

acreditou em mim e disse, como nunca vou esquecer, que eu conseguiria. Se eu 

cheguei até aqui foi porque a senhora sempre me incentivou, foi meu alicerce e 

acreditou em mim. Agradeço pelo apoio e confiança na Cardiologia Equina, pois 

quando iniciamos o serviço na instituição sei que não foi fácil, mas para mim foi 

extremamente gratificante fazer parte de tudo isso. Espero poder ter contribuído 

positivamente para o Serviço de Cardiologia da FMVZ-Unesp, Botucatu. Saiba 

que pode contar comigo. Não poderia deixar de registrar aqui que tenho um 

carinho enorme e admiração pela pessoa e profissional que és.  Muito obrigada! 

Agradeço ao professor Simone Biagio Chiacchio, por ter me concedido a 

oportunidade de estar aqui, pela confiança e por sempre me apoiar nessa 

caminhada. Obrigada por todos os conhecimentos proporcionados, pela 

dedicação ao meu projeto, por todas as vezes que eu desesperada me dirigia ao 

senhor para resolver meus problemas e questões do projeto, o senhor sempre 

esteve ali e resolvia não medindo esforços para tal. Muito obrigada! 

Agradeço ao professor José Paes de Oliveira Filho, pelo aceite do convite 

em fazer parte desta banca, por ter me proporcionado a oportunidade de 

participar do serviço de Clínica Médica de Grandes Animais através da 

Cardiologia. Agradeço pela paciência e oportunidade, por ter disponibilizado os 

equipamentos da Clínica de Grandes Animais, bem como por todas a vezes que 

solicitei auxílio de funcionários, estagiários e residentes, o senhor sempre 

contribuiu. Obrigada por me proporcionar o convívio com os grandes animais, 

pois era algo que me faltava e uma paixão que sempre esteve em mim além dos 

pequenos animais. Muito obrigada. 

Agradeço a professora Thaís Gomes Rocha e ao professor Rogério 

Martins Amorim também por contribuir com a execução desse projeto. Foram 

equipamentos, funcionários e estagiários disponibilizados, os quais sei que se 

ausentaram da rotina clínica para contribuir com o meu projeto. Agradeço por 

tudo e pela paciência pois devido à extensão do projeto foi uma longa caminhada 

de assinaturas e permissões concedidas. Agradeço também pela oportunidade 



viii 
 

 
 

de trabalhar com a cardiologia em grandes animais no serviço de Clínica Médica 

de Grandes Animais. Muito obrigada!  

Agradeço ao professor da Universidade de Marília – UNIMAR, Rodrigo 

Prevedello Franco por ter acreditado em mim durante a residência, por me 

incentivar e auxiliar na cardiologia, pela paciência, pelos conhecimentos 

adquiridos e por ter contribuído positivamente na minha vida profissional. Muito 

obrigada! 

Agradeço ao professor Moacir Fernandes de Godoy pelo aceite do convite 

em participar desta banca, pelos conhecimentos proporcionados desde o 

mestrado, por prontamente nos receber e nos auxiliar com excelência nos 

trabalhos realizados com Variabilidade da Frequência Cardíaca. Muito obrigada 

por estar conosco! 

Agradeço ao professor Marlos Gonçalves Sousa pelo aceite do convite 

em participar desta banca, por todos os conhecimentos proporcionados com 

excelência durante a minha trajetória na Cardiologia, por contribuir 

significativamente na minha vida profissional, pois além da cardiologia em 

pequenos animais, o senhor também contribui com ênfase na trajetória com 

grandes animais, em especial na Cardiologia Equina. Gostaria de deixar 

registrado aqui a importância que tens nesse sonho, pois quando iniciei a 

execução do ecocardiograma em equinos na instituição com o apoio e incentivo 

de minha orientadora e preceptora, eu pensei por várias vezes que eu não 

conseguiria e que isso não daria certo. Foi quando eu vi que o senhor executava 

esse trabalho e que sim, seria possível. Realmente para mim és inspiração. 

Muito obrigada! 

Agradeço imensamente à residente de Clínica Médica de Grandes 

Animais, na época, Ana Luísa Holanda de Albuquerque pelo aceite em participar 

do projeto, por sempre estar presente e por contribuir em toda a extensão do 

mesmo. Por ter se disponibilizado em todos os momentos, por me auxiliar, por 

me apoiar, pela dedicação e responsabilidade com o projeto. Por contribuir de 

todas as formas com a execução do projeto. Agradeço pela profissional que és 

e pela responsabilidade com que me auxiliou para que esse trabalho pudesse 

ter se concretizado. Muito obrigada! 



ix 
 

 
 

Agradeço ao residente de Clínica Médica de Grandes Animais, na época, 

Raphael Tortorelli Teixeira pelo aceite em participar do projeto e por todo auxílio 

e contribuição prestada. Obrigada! 

Agradeço aos residentes da Clínica Médica de Grandes Animais Luiza 

Stachewski Zakia, Lukas Garrido Albertino, Pedro Negri Bernardino, que 

contribuíram com o andamento do projeto auxiliando no meu treinamento com 

os animais, coletas, organizando a disponibilidade dos estagiários, enfim foram 

inúmeras formas de contribuição em todas as vezes que eu precisei. Muito 

obrigada! 

Agradeço aos funcionários Marquinho (Clínica de Grandes Animais), 

Marcão e Luís (Clínica de Pequenos Animais) por todo auxílio em todos os 

momentos que eu precisei durante minha trajetória na pós-graduação. Sempre 

dispostos e dedicados. Muito obrigada! 

Agradeço à minha amiga Mayra de Castro Ferreira Lima, que desde o 

meu momento de desespero da parição das ovelhas esteve comigo. Sei que 

você abdicou dias da sua vida profissional e pessoal para ficarmos uma semana 

sem dia e hora ou contato com o mundo alheio para estar comigo nas coletas. 

Obrigada por todo apoio e força, mesmo quando eu pensei em desistir durante 

a coleta pela exaustão emocional e física, pelas palavras naquele momento que 

fizeram a diferença. Muito obrigada! 

Agradeço à minha amiga Renata Alves de Paula e à Marina Cecília Grandi 

por se deslocarem de outra cidade para me auxiliar nas coletas e por todos os 

bons momentos juntas. Obrigada! 

Agradeço imensamente à professora Miriam Harumi Tsunemi pela 

dedicação às minhas análises estatísticas, pelo profissionalismo e pela grande 

pessoa que és. Agradeço pelas conversas sempre positivas e também por ter 

me auxiliado com toda a delicadeza tornando o trabalho mais leve, mesmo em 

meus momentos de desespero. Muito obrigada!  

Agradeço às pós-graduandas, na época, Raíssa Karolliny Salgueiro Cruz 

e à Carla Maria Vela Ulian pelo auxílio e apoio quando iniciei minha trajetória na 

instituição em 2015. Por me incentivarem e por acreditarem em mim. Muito 

obrigada! 

Agradeço aos professores da Clínica Médica de Pequenos Animais Luiz 

Henrique de Araújo Machado, Alessandra Melchert e Priscylla Tatiana Chalfun 



x 
 

 
 

Guimaraes Okamoto por todos esses anos de convivência, pelas oportunidades 

concedidas e pelos conhecimentos proporcionados. Obrigada! 

Agradeço à todos os estagiários que passaram pela Clínica Médica de 

Grandes Animais durante a extensão do projeto e que participaram do mesmo; 

e à todos os funcionários que direta ou indiretamente contribuíram para que o 

trabalho pudesse ter se concretizado. Obrigada! 

Agradeço à todos os funcionários da pós-graduação pelo auxílio prestado 

em todos esses anos, pelos esclarecimentos e contribuições com a minha 

formação e à pós-graduação da FMVZ-UNESP, Botucatu. Obrigada! 

Agradeço à CAPES, Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de 

Nível Superior, pelas bolsas concedidas durante o mestrado e doutorado e à 

FAPESP, Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo, pelo auxílio 

pesquisa concedido, processo número 2017/15121-9. O presente trabalho foi 

realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível 

Superior- Brasil (CAPES) – Código de Financiamento 001. 

Agradeço imensamente ao Sr. Luiz Otávio Roma, proprietário do Sítio 

Vale Verde, cabanha Estrela do Vale, pela concessão do local e dos animais 

para que esse projeto pudesse ter sido executado. Obrigada pela paciência pois 

sei que foram longos dias que comprometi a rotina do estabelecimento. 

Agradeço aos funcionários, Wagner, Gabriel e Gustavo por todo auxílio prestado 

durante as coletas e pela disponibilidade. Muito obrigada. 

Agradeço ao Médico Veterinário e colega Danilo Otávio Laurenti Ferreira 

por todo auxílio e dedicação ao projeto. Obrigada! 

Agradeço às docentes Eunice Oba, Fabiana Ferreira de Souza, Regina 

Kiomi Takahira e ao docente João Carlos Pinheiro Ferreira pela oportunidade de 

trabalharmos juntos, pelo consentimento dos trabalhos realizados nos 

respectivos laboratórios, pelo tempo dedicado às minhas análises e pelos 

conhecimentos proporcionados. Muito obrigada! 

Agradeço aos pós-graduandos Viviane Maria Codognoto e Henry David 

Mogollón García por todo auxílio durante as análises laboratoriais realizadas. 

Muito obrigada! 

Sei que foram muitos os envolvidos nessa trajetória e saibam que sou 

eternamente grata à todos, afinal esse sonho só foi possível porque fui 



xi 
 

 
 

privilegiada por Deus com pessoas de bem, que se dedicaram, torceram e 

estiveram ao meu lado para que eu chegasse até aqui! 

Agradeço ao meu gato Bóris pelo companheirismo de todas as horas, por 

estar ao meu lado incansavelmente, por tornar os meus dias mais leves e por 

transbordar essa energia positiva que me contagia e mobiliza para dar 

continuidade na caminhada da vida. Muito obrigada!  

Finalmente, e gostaria de fazer um agradecimento especial à todos os 

animais que participaram do projeto. Houve perdas, algumas que me marcaram, 

porém hoje acredito que foi um aprendizado e superação pessoal. Agradeço 

também à todos os pacientes que passaram por mim na Clínica Médica de 

Pequenos Animas da FMVZ-UNESP, Botucatu, nesses anos, à todos os tutores 

que confiaram no meu trabalho. Espero poder exercer meu trabalho da melhor 

forma possível para que realmente eu consiga proporcionar aos meus pacientes 

o conforto e a leveza de viver com qualidade. É minha obrigação e vocês 

merecem. Agradeço e peço à São Francisco de Assis para que guie meus 

passos e me ilumine nas condutas para que eu sempre opte e faça o melhor por 

vocês. Muito obrigada e todo o meu respeito por vocês! 

 

 

 

  

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



xii 
 

 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

“Dos medos nascem as coragens. Os sonhos anunciam 

outra realidade possível, e os delírios, outra razão. Somos o 

que fazemos para transformar o que somos. A identidade 

não é uma peça de museu, quietinha na vitrine, mas sempre 

assombrosa síntese das contradições nossas de cada dia. 

Nessa fé, fugitiva, eu creio.” 

Eduardo Galeano 



xiii 
 

 
 

LISTA DE FIGURAS 

 

Seção 1  

Figura 1. Método ultrassonográfico transabdominal em ovelhas da raça 

Dorper. Posição da mãe e do transdutor. 

....................................................................................................................38 

 

Figura 2. Posição do operador e demonstração da região inguinal para 

identificação fetal em ovelhas da raça Dorper. 

....................................................................................................................39 

 

Figura 3. Representação esquemática de um corte longitudinal das quatro 

câmaras cardíacas evidenciando as mensurações do comprimento e 

diâmetro do coração fetal. 

....................................................................................................................39 

 

Figura 4. Ecocardiograma fetal em ovino (4° mês). Corte longitudinal no 

eixo longo ilustrando as quatro câmaras cardíacas do feto. 

....................................................................................................................40 

 

Figura 5. Representação esquemática de uma seção longitudinal ilustrando 

as mensurações das câmaras atriais e ventriculares. 

....................................................................................................................40 

 

Figura 6. Ecocardiograma fetal em ovino (4° mês). Corte longitudinal no 

eixo longo ilustrando as câmaras ventriculares e atriais. 

....................................................................................................................41 

 

Seção 2  

Figura 1. Posicionamento eletrodos (lado esquerdo tórax) para aquisição 

de dados de VFC em ovelhas da raça Dorper. 

....................................................................................................................77 

 

Figura 2. Posicionamento eletrodos (lado direito tórax) para aquisição de 

dados de VFC em ovelhas da raça Dorper. 

....................................................................................................................77 

 



xiv 
 

 
 

Figura 3. Parâmetros ecocardiográficos maternos em ovelhas da raça 

Dorper que apresentaram diferença significativa nos períodos avaliados: A-

SIV (d), B-DIVE (d), C-DIVE (s), D-PLVE (s), E-Fração de ejeção, F-

Tamanho do átrio esquerdo .......................................................................78 

 

Seção 3  

Figura 1. Posicionamento eletrodos (lado esquerdo) para registro de VFC 

fetal em ovelhas da raça 

Dorper.........................................................................................................85 

 

Figura 2. Posicionamento eletrodos (lado direito) para registro de VFC fetal 

em ovelhas da raça 

Dorper.........................................................................................................86 

 

Figura 3. Posicionamento eletrodos recomendado para registro 

convencional de VFC em cordeiros da raça Dorper 

....................................................................................................................87 

 

Figura 4. Traçado eletrocardiográfico fetal obtido pelo método Televet 100® 

no quinto mês de gestação 

....................................................................................................................89 

 

Figura 5. Traçado eletrocardiográfico neonatal obtido pelo método Televet 

100® 24 horas após o parto em cordeiros da raça 

Dorper.........................................................................................................92 

 

Figura 6. Traçado eletrocardiográfico neonatal obtido pelo método Televet 

100® em cordeiros da raça Dorper com 21 dias de idade 

....................................................................................................................92 

 

Figura 7. Representação esquemática FC mínima no período fetal e 

neonatal em cordeiros da raça Dorper (-5: 5° mês de gestação; -4: 4° mês 

de gestação; 1: 24 horas de vida; 7,14, 21, 30, 60, 90 e 120 dias de idade) 

....................................................................................................................96 

 

Figura 8. Representação esquemática FC média no período fetal e neonatal 

em cordeiros da raça Dorper (-5: 5° mês de gestação; -4: 4° mês de 

 



xv 
 

 
 

gestação; 1: 24 horas de vida; 7, 14, 21, 30, 60, 90 e 120 dias de idade) 

....................................................................................................................96 

Figura 9. Representação esquemática FC máxima no período fetal e 

neonatal em cordeiros da raça Dorper (-5: 5° mês de gestação; -4: 4° mês 

de gestação; 1: 24 horas de vida; 7, 14, 21, 30, 60, 90 e 120 dias de idade) 

....................................................................................................................97 

 

Figura 10. Representação esquemática índice de VFC no domínio da 

frequência LF (n.u.) no período fetal e neonatal em cordeiros da raça Dorper 

(-5: 5° mês gestação; -4: 4° mês gestação; 1: 24 horas de vida; 7, 14, 21, 

30, 60, 90 e 120 dias de idade) 

....................................................................................................................97 

 

 

Figura 11. Representação esquemática índice de VFC no domínio da 

frequência HF (n.u.) no período fetal e neonatal em cordeiros da raça Dorper 

(-5: 5° mês gestação; -4: 4° mês gestação; 1: 24 horas de vida; 7, 14, 21, 

30, 60, 90 e 120 dias de idade) 

....................................................................................................................98 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



xvi 
 

 
 

LISTA DE TABELAS 

 

Seção 1  

Tabela 1. Dados reprodutivos (prolificidade, distribuição sexual de 

cordeiros) e idade dos ovinos Dorper submetidos ao protocolo de 

inseminação artificial em tempo fixo 

....................................................................................................................41 

 

Tabela 2. Avaliação ecocardiográfica fetal (diástole) (média, desvio padrão, 

mínimo, máximo, intervalo interquartil) em ovinos 

Dorper.........................................................................................................42 

 

Seção 2  

Tabela 1. Parâmetros clínicos maternos (média, desvio-padrão, mínimo e 

máximo) obtidos no período gestacional e após o nascimento em ovelhas 

da raça Dorper. 

....................................................................................................................74 

 

Tabela 2. Parâmetros ecocardiográficos (média, desvio-padrão, mínimo e 

máximo) maternos obtidos durante o período gestacional e 24 horas após o 

parto em ovelhas da raça Dorper 

....................................................................................................................75 

 

Tabela 3. Índices de VFC maternos (média, desvio-padrão, mínimo e 

máximo) durante o período gestacional e 24 horas após o parto em ovelhas 

da raça Dorper 

....................................................................................................................76 

 

Seção 3  

Tabela 1. Índices de VFC fetal (média, desvio-padrão, mínimo, máximo) no 

quarto e quinto mês de gestação em ovinos da raça Dorper 

....................................................................................................................88 

 



xvii 
 

 
 

Tabela 2. VFC em cordeiros da raça Dorper (média, desvio-padrão, mínimo, 

máximo) a partir de 24 horas de nascimento até 120 dias de idade. 

....................................................................................................................91 

 

Tabela 3. Comparação dos índices de VFC no período fetal (4° mês) e no 

período neonatal em ovinos da raça 

Dorper.........................................................................................................94 

 

Tabela 4. Comparação dos índices de VFC no período fetal (5° mês) e no 

período neonatal em ovinos da raça 

Dorper.........................................................................................................95 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



xviii 
 

 
 

LISTA DE QUADROS 

 

Quadro 1. Índices de VFC no domínio do tempo. 

..................................................................................................................146 

 

Quadro 2. Índices de VFC no domínio da frequência. 

..................................................................................................................146 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



xix 
 

 
 

LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS 

 

AE Átrio esquerdo 

Ao Aorta 

AV Atrioventricular 

bpm  Batimentos por minuto 

d Diástole 

DC Débito cardíaco 

DEP Densidade espectral de potência 

DIVE Diâmetro interno do ventrículo esquerdo 

ECG Eletrocardiograma 

FC Frequência cardíaca 

FCF Frequência cardíaca fetal 

FE Fração de ejeção 

FEVE Fração de encurtamento do ventrículo esquerdo 

FFT Transformação rápida de Fourier 

FR Frequência respiratória 

HHA Eixo hipotálamo-hipófise-adrenal 

HHT Eixo hipotálamo-hipófise-tireóide 

HT Hormônio tireoideano 

Hz Hertz 

HF High Frequency 

LF Low frequency 

Max. Máxima 



xx 
 

 
 

Med. Média 

Min. Mínima  

mpm Movimentos por minuto 

ms Milissegundos 

NN Intervalo RR médio de todo o registro 

NO Óxido nítrico 

n.u. Unidades normalizadas 

PA Pressão arterial 

PAD Pressão arterial diastólica 

PAM Pressão arterial média 

PAS Pressão arterial sistólica 

PLVE Parede livre do ventrículo esquerdo 

PNN50 Percentagem de intervalos RR adjacentes com diferença de 

duração superior a 50 milissegundos 

RMSSD Raiz quadrada da média do somatório dos quadrados das 

diferenças entre intervalos RR adjacentes 

RP Restrição proteica 

RVP Resistência vascular periférica 

Sist. Sístole 

SA Sinoatrial 

SDANN Desvio-padrão da média dos intervalos RR normais a cada 5 

minutos 

SDNN Desvio-padrão da média de todos os intervalos RR normais 

SIV Septo interventricular 



xxi 
 

 
 

SRAA Sistema renina-angiotensina-aldosterona 

SNA Sistema Nervoso Autônomo 

SNC Sistema Nervoso Central 

SNP Sistema Nervoso Parassimpático 

SNS Sistema Nervoso Simpático 

TGI Trato Gastrointestinal 

TRH Hormônio de liberação da tireotropina - tireotrófico 

TSH Hormônio estimulante da tireóide - tireoestimulante 

TPC Tempo de preenchimento capilar 

VFC Variabilidade da frequência cardíaca 

VLF Very low frequency 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



xxii 
 

 
 

SUMÁRIO 

RESUMO................................................................................................ 01  

ABSTRACT ........................................................................................... 02  

CAPÍTULO I .......................................................................................... 03  

 1 INTRODUÇÃO .................................................................................. 04  

 2 REVISÃO DE LITERATURA ............................................................. 06  

  2.1 Adaptações cardiovasculares fisiológicas na gestação ................ 06  

  2.2 Variabilidade da Frequência Cardíaca .......................................... 08  

   2.2.1 Análise da VFC ..........................................................................09   

   2.2.2 VFC e gestação ........................................................................ 11  

   2.2.3 Emoções e VFC ........................................................................ 15  

 3 HIPÓTESES ...................................................................................... 19  

 4 OBJETIVOS ...................................................................................... 20  

CAPÍTULO II ..........................................................................................21  

 Seção 1 ................................................................................................ 22  

 Seção 2 ................................................................................................ 43  

 Seção 3 ................................................................................................ 79  

CAPÍTULO III ....................................................................................... 115  

 Discussão Geral ................................................................................. 115  

 5 CONCLUSÕES ............................................................................... 133  

 6 REFERÊNCIAS ............................................................................... 135  

Normas das revistas ............................................................................ 145  

Apêndice .............................................................................................. 146  

Valores de referência para ovinos ....................................................... 156  



1 
 

 
 

CRUZ-ALEIXO, A.S. Parâmetros ecocardiográficos e variabilidade da 

frequência cardíaca em ovinos da raça Dorper no período perinatal. 

Botucatu, 2019, 156p. Tese (Doutorado) – Faculdade de Medicina Veterinária e 

Zootecnia, Campus de Botucatu, Universidade Estadual Paulista.  

RESUMO 

Os objetivos do presente estudo foram descrever a avaliação cardíaca pré-natal 

em ovinos, uma vez que durante a gestação e no período neonatal ocorre uma 

série de modificações fisiológicas. O diagnóstico de gestação em ovelhas 

incorpora valor econômico sendo que, quando realizado precocemente, é útil 

para adequação do manejo nutricional, além disso, os dados obtidos podem 

servir de base em pesquisas translacionais, já que os parâmetros cardíacos na 

espécie ovina assemelham-se aos do neonato humano.  Foram avaliados os 

aspectos clínicos, ecocardiográficos e eletrocardiográficos (VFC) de 10 ovelhas 

da raça Dorper, durante cinco meses de gestação e 24 horas após o parto, sendo 

os cordeiros também avaliados no mesmo período referido, sete, 14, 21, 30 dias, 

dois, três e quatro meses após o nascimento. Os parâmetros ecocardiográficos 

maternos modificaram-se durante a gestação havendo aumento da espessura 

do SIVd a partir do 3° mês, aumento do DIVEs e DIVEd no 2° e 3° mês. A FE 

elevou-se com o avançar da gestação e o tamanho do AE a partir do 2° mês. 

Não houve diferença para os parâmetros ecocardiográficos fetais, exceto para o 

diâmetro do VE que apresentou maior dimensão no quinto mês gestacional. No 

período neonatal o intervalo RR elevou-se a partir de 21 dias. Houve diferença 

nos períodos etários quanto aos índices LF (n.u.), que reduziu a partir de 21 dias 

de idade e para o índice HF (n.u.) o inverso ocorreu. Os parâmetros 

ecocardiográficos modificam-se conforme a gestação progride em ovelhas. A 

avaliação ecocardiográfica fetal permite identificar a viabilidade fetal bem como 

o tamanho das câmaras cardíacas, porém há limitações a campo. Em cordeiros 

a atividade parassimpática parece predominar a partir de 21 dias de idade, sendo 

a VFC um método útil para avaliação do desenvolvimento em cordeiros.  

Palavras-chave: gestação, ovelhas, cordeiros, variabilidade da frequência 

cardíaca, ecocardiograma, neonatal. 



2 
 

 
 

CRUZ-ALEIXO, A.S. Echocardiographic parameters and heart rate 

variability in Dorper sheep in the perinatal period. Botucatu, 2019, 156p. Tese 

(Doutorado) – Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia, Campus de 

Botucatu, Universidade Estadual Paulista.  

ABSTRACT 

The objectives of the present study were to describe prenatal cardiac evaluation 

in sheep, since during pregnancy and the neonatal period a series of 

physiological changes occurs. The diagnosis of pregnancy in sheep incorporates 

economic value and, when performed early, is useful for the adequacy of 

nutritional management. In addition, the data obtained may serve as a basis for 

translational research, since the cardiac parameters in sheep are similar to of the 

human neonate. The clinical, echocardiographic and electrocardiographic (HRV) 

aspects of 10 Dorper ewes were evaluated during five months of gestation and 

24 hours after calving. The lambs were also evaluated during the same period, 

seven, 14, 21, 30 days, two, three and four months after birth. Maternal 

echocardiographic parameters changed during pregnancy, with increased 

thickness of the SIVd from the third month, the DIVEs and DIVEd at the second 

and third month. The EF increased with advancing pregnancy and the size of the 

AE from the second month. There was no difference for fetal echocardiographic 

parameters, except for the LV diameter that was larger in the fifth gestational 

month. In the neonatal period, the RR interval increased from 21 days. There was 

a difference in age for LF (n.u.), which decreased from 21 days of age, and for 

HF (n.u.), the opposite occurred. Echocardiographic parameters change as 

gestation progresses in sheep. Fetal echocardiographic evaluation allows the 

identification of fetal viability as well as the size of the cardiac chambers, but there 

are limitations to the field. In lambs, parasympathetic activity seems to 

predominate from 21 days of age, and HRV is a useful method for evaluation and 

development in lambs. 

Keywords: gestation, sheep, lambs, heart rate variability, echocardiogram, 

neonatal. 

 

 



3 
 

 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

CAPÍTULO I  

REVISÃO DE LITERATURA 



4 
 

 
 

1. INTRODUÇÃO 

A espécie ovina tem sido amplamente empregada em diversos protocolos 

experimentais em Medicina Veterinária e estudos em Medicina (HUANG et al., 

2004; BORENSTEIN et al., 2006; JOUSSET et al., 2012). Modelos de 

cardiopatias isquêmicas e insuficiência cardíaca são elaborados em ovinos e 

vem sendo cada vez mais explorados nas pesquisas, entretanto, a extrapolação 

dos resultados para o cenário clínico exige o conhecimento da função cardíaca 

fisiológica em neonatos nesta espécie (POWER, TONKIN, 1999; RABBANI et 

al., 2008; LOCATELLI et al., 2011).  

O diagnóstico gestacional bem como a identificação ultrassonográfica de 

estruturas embrionárias e fetais podem ser empregados para determinar a 

viabilidade fetal e a estimativa do período de gestação, sendo importantes na 

produção e pesquisa em ovinos, pois permitem o planejamento e gerenciamento 

do desenvolvimento fetal e neonatal. A ultrassonografia é considerada uma 

ferramenta diagnóstica relevante para o exame gestacional onde múltiplas 

avaliações podem ser realizadas ao longo do período gestacional. Assim, as 

práticas de gestão podem ser ajustadas a qualquer momento durante a prenhez 

(SANTOS et al., 2018).  

Estudos do coração de fetos em ovelhas identificaram alterações no miocárdio 

durante o último terço da gestação. Além de mudanças no desenvolvimento da 

vascularização, cardiomiócitos, miofibrilas e conteúdo mitocondrial, há um 

aumento acentuado do número de cardiomiócitos no coração bem como uma 

transição de células mononucleadas dos miócitos para binucleadas. No coração 

de ovelhas, a transição de células mononucleadas para binucleadas se inicia por 

volta dos 100 dias de gestação, de tal modo que, 70% dos cardiomiócitos são 

binucleados ou terminalmente diferenciados (SANDGREN et al., 2015). 

A variabilidade da frequência cardíaca (VFC) designa as oscilações contínuas 

de intervalos RR sucessivos. A avaliação da VFC permite a extração das 

modulações simpática e parassimpática da frequência cardíaca (FC). De fato, a 

VFC resulta do equilíbrio dinâmico gerado pela co-ativação, co-inibição ou 

ativação/inibição recíproca dos sistemas nervoso simpático e parassimpático. A 

VFC é, portanto, um indicador de regulação do Sistema Nervoso Autônomo 

(SNA). Esse fato é particularmente relevante na medicina, uma vez que o 



5 
 

 
 

desequilíbrio autonômico prolongado tem sido associado à uma variedade de 

distúrbios somáticos e mentais (LÉONARD et al., 2019). 

Os organismos biológicos são sistemas complexos e que, em regra geral, têm 

comportamento não linear. Os sistemas não lineares são enquadrados em uma 

linha de pensamento à qual se convencionou chamar Teoria do Caos. O 

comportamento caótico é característico de sistemas nos quais, apesar da 

aparente aleatoriedade, existe uma ordem oculta, sendo dinâmicos, 

deterministas, regidos por equações não lineares e altamente sensíveis às 

condições iniciais. Essa não linearidade é essencial para a vida pois é ela que 

mantém a homeostasia do organismo (SELIG et al., 2011). 

O conceito atual de homeostase, portanto, se refere à uma tendência do 

organismo de manter uma relativa regularidade nas funções orgânicas regulada 

pelo SNA via componentes simpático e parassimpático e sob influência dos 

diferentes sistemas e do meio externo. Partindo dessa premissa, qualquer 

parâmetro fisiológico que possa ser mapeado ou registrado, como temperatura, 

pressão arterial (PA), padrão respiratório, pode refletir em maior ou menor grau 

o comportamento caótico do organismo. Um dos parâmetros mais utilizados na 

literatura para análise do padrão caótico são as flutuações espontâneas que 

podem ser observadas na FC, denominadas em conjunto de VFC (SELIG et al., 

2011). 

Os objetivos do presente estudo foram avaliar o desenvolvimento cardíaco 

fetal em ovinos durante os meses gestacionais, uma vez que, sendo a espécie 

ovina empregada em estudos experimentais em neonatologia em humanos 

devido às semelhanças do coração nas duas espécies, a identificação do 

tamanho cardíaco e cardiopatias congênitas pode contribuir e otimizar pesquisas 

que visam a aplicação de técnicas cirúrgicas ainda na vida fetal. Objetivou-se 

discorrer sobre as limitações da técnica de ultrassonografia fetal a campo; avaliar 

o comportamento da VFC fetal, da frequência cardíaca fetal (FCF) em fetos 

ovinos da raça Dorper, a atividade do SNA na vida fetal, bem como em cordeiros 

após o nascimento, uma vez que a atividade do SNA representa um índice 

prognóstico. Pretendeu-se avaliar as alterações nos parâmetros 

ecocardiográficos durante o período gestacional em ovelhas, bem como os 

índices de VFC e parâmetros clínicos maternos no mesmo período referido, já 

que nessa fase ocorre uma série de modificações fisiológicas o que também 



6 
 

 
 

permite empregar a espécie em pesquisas translacionais. O conhecimento de 

parâmetros maternos gestacionais, fetais e neonatais proporciona benefícios à 

saúde dos animais de produção, bem como pode beneficiar escolhas dentro do 

próprio sistema otimizando os custos de produção e contribuir para geração de 

descendentes de alto valor zootécnico. 

 

2. REVISÃO DE LITERATURA 

2.1 Adaptações cardiovasculares fisiológicas na gestação 

A gestação é um período onde ocorrem adaptações no organismo materno 

necessárias para o crescimento e desenvolvimento embrionário e fetal. As 

alterações circulatórias durante o período gestacional concentram-se 

principalmente na elevação do volume sanguíneo, do débito cardíaco (DC) e FC 

e redução da PA. Também ocorrem alterações do endotélio vascular, do fluxo 

sanguíneo e fatores de coagulação (HALL et al., 2011; ALMEIDA et al., 2017). 

As modificações no período gestacional também ocorrem em decorrência da 

influência hormonal onde progesterona e estrogênio contribuem 

significativamente para essas modificações. Os efeitos da progesterona 

acarretam em redução da tonicidade da musculatura lisa em órgãos maternos, 

incluindo os vasos sanguíneos, aumento de temperatura e de gordura corporal, 

auxílio na lactação e estimulação do centro respiratório, elevando assim a 

frequência respiratória e a amplitude respiratória. Por outro lado, os efeitos do 

estrogênio incluem: retenção de líquido como ação compensatória da retenção 

de sódio, flexibilidade das articulações, homeostase do cálcio e conjuntamente 

com a prolactina auxilia na lactação (WALTERS, 1998; SOMA-PILLAY et al., 

2016). 

O volume sanguíneo eleva-se durante a gestação em mulheres em torno de 

45-50% acima de valores não gravídicos, sendo estimulado pelo estrogênio e 

mediado pelo sistema renina-angiotensina-aldosterona (SRAA), o que resulta 

em retenção de sódio e água. Existe um consenso de que o DC aumenta cerca 

de 40% durante a gestação em mulheres, porém o tempo decorrido desse 

aumento e a contribuição relativa da FC e do volume sistólico permanecem 

controversos, sendo possíveis causas para essa modificação as variações no 

DC entre os indivíduos e os métodos distintos empregados para as avaliações 

(HUNTER, ROBSON, 1992).  



7 
 

 
 

A atividade elevada do SRAA ocorre no início da gestação com aumento 

progressivo do volume plasmático até 28 à 30 semanas. À medida que a 

produção de estrogênio aumenta também aumenta a produção de 

angiotensinogênio. Essa ativação mantém a PA e auxilia na retenção de sódio e 

água, uma vez que a dilatação arterial sistêmica e renal materna (resultando em 

perda de sódio e água) poderia promover impactos negativos no sistema 

cardiovascular (LUMBERS, PRINGLES, 2014). 

O DC eleva-se em cerca de 50% predominantemente devido ao aumento do 

volume sistólico numa fase inicial e ao aumento da FC no 3º trimestre em 

mulheres. Há redução da resistência vascular periférica (RVP) com consequente 

redução da PA sistólica e diastólica. O valor mínimo de PA é alcançado durante 

o segundo trimestre (redução de 5-10 mmHg do valor inicial), contudo a redução 

acentuada da PA acontece entre as seis e oito semanas de gestação 

(GUIMARÃES et al., 2019). O decréscimo da PA ocorre devido à redução da 

RVP, que contrabalança o DC, sendo que o declínio da resistência vascular está 

relacionado com o tônus vascular reduzido pela atividade da progesterona 

(FUJITANI, BALDISSERI, 2005). O aumento da PA ocorre durante o terceiro 

trimestre atingindo novamente os valores pré-concepção. No trabalho de parto e 

no pós-parto imediato atinge-se o pico máximo do DC com aumento de 60-80%. 

Tal fato deve-se à fatores como: aumento da FC, aumento da pré-carga 

associada às contrações uterinas, à elevação das catecolaminas circulantes e à 

descompressão de órgãos abdominais (GUIMARÃES et al., 2019). 

De acordo com Oppen et al. (1996) na ecocardiografia em modo M pode haver 

influência na avaliação do DC devido ao aumento progressivo do volume 

cardíaco e da dimensão diastólica final ao longo da gestação, o que poderia 

acarretar em superestimação do volume de ejeção. Na ecocardiografia com 

Doppler a mensuração da área transversa da aorta pode ser uma fonte de erro. 

Com base na suposição de que o anel aórtico é circular a área valvar é estimada 

principalmente pela equação π X (diâmetro/2)2. Portanto, pequenas diferenças 

no diâmetro da aorta têm um grande efeito na área transversal da aorta. 

A espessura da parede ventricular e a massa da parede ventricular esquerda 

aumentam 28% à 52% acima dos valores pré-gestacionais, respectivamente, 

durante toda a gestação. Estudos de ressonância magnética cardíaca 

quantificaram um aumento de 40% na massa ventricular direita e estudos em 



8 
 

 
 

camundongos prenhes sugeriram que o remodelamento cardíaco temporário 

associado à sobrecarga de volume e à hipertrofia ventricular, é acompanhado 

por aumento da expressão do fator de crescimento endotelial vascular e aumento 

da angiogênese miocárdica, porém não havendo fibrose miocárdica 

(SANGHAVI, RUTHERFORD, 2014). 

Mabie et al. (1992) referiram que o DC aumentou significativamente em 

relação aos valores não-gestantes em mulheres no primeiro trimestre da 

gestação e esse aumento manteve-se durante todo o período. O DC elevado foi 

devido à um aumento na FC e no volume sistólico. Houve aumento da espessura 

da parede ventricular embora o tamanho da cavidade permanecesse inalterado. 

Segundo os autores, essas alterações funcionais e morfológicas regrediram 

marcadamente 12 semanas após o parto. 

A produção de óxido nítrico (NO) encontra-se elevada na gestação normal 

sendo que esse aumento desempenha um papel importante na vasodilatação. A 

síntese de NO atenua a resistência periférica total e aumenta o DC associado à 

gestação. A maior produção de eritropoietina leva à estímulo da eritropoiese. 

Contudo, uma vez que o aumento do volume plasmático é superior ao da massa 

eritrocitária, ocorre hemodiluição, com consequente anemia fisiológica da 

gestação (HALL et al., 2011). Também, a relaxina, um hormônio peptídico 

produzido pelo corpo lúteo e pela placenta, desempenha um papel importante 

na regulação do metabolismo hemodinâmico durante a gestação. As 

concentrações séricas de relaxina aumentam após a concepção até um pico no 

final do primeiro trimestre e reduzem para um valor intermédio ao longo do 

segundo e terceiro trimestres. A relaxina estimula a formação de endotelina que 

por sua vez medeia a vasodilatação das artérias renais através da síntese de 

ON, considerado o mais importante dos fatores de relaxamento derivados do 

endotélio (HAAS et al., 2017). 

 

2.2 Variabilidade da Frequência Cardíaca 

A VFC refere-se à flutuações batimento à batimento na FC ou na duração dos 

intervalos RR. Uma vez que a FC é modulada pelo nó sinoatrial (SA) e o mesmo 

recebe impulsos nervosos do SNA, incluindo os ramos simpático e 

parassimpático, a VFC é amplamente utilizada para monitorar eficientemente a 



9 
 

 
 

atividade do SNA e seus componentes (CARDOSO, GUIMARÃES, SILVA, 

2017). 

A função cardíaca saudável é caracterizada por intervalos de tempo 

irregulares entre batimentos cardíacos consecutivos. Essa variabilidade é 

resultado da oscilação rítmica dos componentes que regulam a atividade 

cardíaca, os quais funcionam para manter a homeostase cardiovascular dentro 

de um intervalo definido e para orquestrar as respostas aos desafios (LEVY, 

1990). A VFC primariamente emerge da atividade originada dos ramos 

individuais do SNA, que por sua vez é influenciada por mecanismos neuronais, 

hormonais e outros mecanismos fisiológicos de controle e feedback (SAUL, 

1990). O sistema nervoso central (SNC), em particular a formação reticular da 

medula oblonga (centro de circulação medular), o hipotálamo e as áreas 

neocorticais e paleocorticais também participam em todos os níveis de regulação 

cardiovascular (BORREL et al., 2007). 

Embora uma ampla gama de fatores fisiológicos determinem as funções 

cardíacas, o SNA é o mais proeminente. É importante ressaltar que quando 

ambos os estímulos cardíacos, vagais e simpático, são bloqueados 

farmacologicamente (por exemplo, com atropina e propranolol, o chamado 

bloqueio duplo) a FC intrínseca é maior que a FC normal em repouso (FRASCH 

et al., 2009). Esse fato sustenta a ideia de que o coração está sob controle 

inibitório por influências parassimpáticas. Assim, o equilíbrio autonômico 

cardíaco em repouso favorece a conservação de energia por meio da 

dominância parassimpática sobre as influências simpáticas. Além disso, a série 

temporal de FC é caracterizada pela variabilidade de batimento à batimento em 

uma ampla faixa, o que também implica em dominância vagal, já que a influência 

simpática no coração é muito lenta para produzir mudanças batimento à 

batimento. Há um interesse crescente no estudo da VFC entre pesquisadores de 

diversas áreas. A baixa VFC está associada ao aumento do risco de mortalidade 

por todas as causas e tem sido proposta como um marcador para afecções 

(THAYER, YAMAMOTO, BROSSCHOT, 2010). 

 

2.2.1 Análise da VFC 

Os dados básicos para o cálculo de todas as mensurações da VFC são a 

sequência de intervalos de tempo entre os batimentos cardíacos. Essa série 



10 
 

 
 

temporal de intervalos entre batimentos é utilizada para calcular a variabilidade 

no tempo do batimento cardíaco (THAYER et al., 2012). 

- Método no domínio do tempo 

A análise da VFC no domínio do tempo expressa os resultados em unidade 

de tempo (milissegundos), sendo os índices obtidos a partir dos intervalos RR 

normais ou das diferenças entre os mesmos. Cada batimento sinusal é 

registrado em um intervalo de tempo e a partir de mensurações matemáticas e 

estatísticas desses batimentos calcula-se os índices de VFC no domínio do 

tempo (BUTLER, WILHELM, GROSS, 2006). 

- Método no domínio da frequência 

A VFC também pode ser estimada por métodos no domínio da frequência que 

calculam os diferentes componentes de frequência de um sinal de frequência 

cardíaca através de uma transformação rápida de Fourier (FFT) de uma série 

temporal RR. O método exibe em um gráfico a contribuição relativa de cada 

frequência, enquanto a área sob uma determinada faixa é uma medida de sua 

variabilidade (potência) (PAPAIOANNOU, PNEVMATIKOS, 2019).  

Segundo Stucke et al. (2015), na análise espectral as características do sinal 

oscilante como frequência e potência são estimadas. Neste contexto a 

densidade espectral de potência (DEP) indica em quais frequências o sinal 

mostra fortes variações, sendo mensurado em potência por unidade de largura 

de banda. Assim, pode-se calcular a potência do sinal espectral dentro de uma 

determinada banda de frequência computando a área sob a curva de densidade 

espectral nessa banda de frequência. Uma forma de estimar a DEP é transformar 

os dados no domínio da frequência. A transferência do domínio do tempo (dados 

em função do tempo) para o domínio da frequência é realizada pela aplicação 

da transformada de Fourier. Na análise da VFC, interessa-se especialmente a 

potência do sinal dentro de determinadas bandas de frequência pré-definidas 

(isto é, a área sob a curva de DEP em determinados intervalos). 

Periodicidades rápidas na faixa de 0,15 a 0,4 hertz (Hz) (alta frequência [HF]) 

são em grande parte devido à influência do tônus vagal, enquanto que 

periodicidades de baixa frequência (LF), na região de 0,04 a 0,15 Hz, são 

produzidas por feedback do barorreflexo, influenciadas pela modulação 

simpática e parassimpática do coração e periodicidades de frequência muito 

baixa (VLF, menor que 0,04 Hz) tem sido atribuídas à modulação pela influência 



11 
 

 
 

da atividade vasomotora. A razão LF/HF foi sugerida para refletir o equilíbrio 

simpato-vagal (THAYER, YAMAMOTO, BROSSCHOT, 2010). A explicação 

fisiológica do componente VLF é pouco definida e a existência de um processo 

fisiológico específico é atribuível à essas mudanças no ciclo cardíaco, fato ainda 

questionado por pesquisadores (TASK FORCE OF THE EUROPEAN SOCIETY 

OF CARDIOLOGY AND THE NORTH AMERICAN SOCIETY OF PACING AND 

ELECTROPHYSIOLOGY, 1996). 

Outros métodos empregados para avaliar a VFC são os denominados 

métodos não-lineares como o plot de Poincaré, a análise de flutuação 

destendenciada, análise de tônus/entropia e a análise de complexidade da FC 

(ROY, GHATAK, 2013). Considerando a natureza não linear dos sistemas 

orgânicos, a análise não linear é necessária, pois algumas informações podem 

ser perdidas se apenas métodos lineares forem aplicados. Essas técnicas têm 

se mostrado importantes para caracterização de sistemas complexos como 

complexidade e propriedade de escala fractal da série de batimentos cardíacos. 

A análise do plot de Poincaré consiste em uma representação visual dos valores 

de cada par de elementos sucessivos em uma série temporal (tacograma) em 

um espaço simplificado ou plano cartesiano, caracterizando-se como uma 

análise geométrica que ajusta uma elipse à forma do plot de Poincaré para 

calcular índices de VFC (HOSHI et al., 2013). 

A VFC tem sido empregada como índice prognóstico para as diversas 

afecções. Nas últimas décadas, pesquisadores visam identificar uma ampla 

gama de marcadores para detectar o risco de morte súbita cardíaca. Para 

pacientes com isquemia miocárdica, indicadores como estimulação ventricular 

programada, potencial tardio, VFC, sensibilidade barorreflexa, dispersão do 

intervalo QT, alternância da onda T microvoltada e turbulência da FC tem sido 

propostos, sendo que, entre esses, a VFC mostrou-se ser o marcador mais 

interessante (SESSA et al., 2018). Também, a VFC em pacientes sépticos 

demonstrou-se um importante índice prognóstico onde o índice SDNN ≤ 17 ms 

foi associado à um maior risco de morte (CASTILHO et al., 2017). 

 

2.2.2 VFC e gestação 

No final da gestação as crescentes demandas do feto em desenvolvimento 

representam uma demanda adicional para o metabolismo materno. Quando 



12 
 

 
 

ovelhas imaturas estão no período gestacional as mesmas direcionam 

preferencialmente os nutrientes ao seu próprio metabolismo em detrimento do 

desenvolvimento placentário e fetal. A restrição nutricional em ovelhas promove 

hipertrofia biventricular e aumento no tamanho hepático nesses fetos, onde o 

aumento do tamanho hepático ocorre devido à elevação da atividade metabólica 

do fígado imperativo para o desenvolvimento, uma vez que, as necessidades de 

glicose do feto ovino em crescimento são atendidas em grande parte através da 

captação placentária de glicose materna e as concentrações de glicose no 

sangue materno e fetal são altamente correlacionadas (SANSOM  et al., 2000). 

A hipertrofia biventricular é sugestiva de pós-carga ventricular elevada em 

fetos com restrição nutricional, o que também ocorre em fetos humanos. Os 

componentes que contribuem para o aumento da pós-carga ventricular são a 

impedância aórtica ou da artéria pulmonar, resistência vascular periférica e 

viscosidade sanguínea. Modelos anteriores utilizando fetos ovinos resultaram 

em hipertrofia ventricular esquerda sem aumento do coração direito. Assim, esse 

modelo de privação precoce de nutrientes fetais nas ovelhas também pode servir 

como um modelo relevante para estudar a etiologia e as consequências da 

hipertrofia ventricular fetal humana. Adicionalmente, as exigências metabólicas 

elevadas na mãe podem afetar o bem-estar fetal e o resultado da gestação 

(VONNAHME et al., 2003). 

Em humanos a relação SNA e VFC é descrita como resultado de alterações 

inflamatórias, imunológicas, hormonais bem como hemodinâmicas. Além das 

modificações metabólicas intrínsecas, a variabilidade interna pode aumentar 

devido à outras variáveis, como peso materno e dieta. A frequência respiratória 

(FR) tem grande influência sobre a VFC. Durante a gestação a FR eleva-se na 

fase inicial. No entanto, alguns autores referem redução da VFC durante a 

gestação, porém esse fato não pode ser explicado apenas por alterações 

respiratórias (STEIN et al., 1998). 

No início da gestação em mulheres (< 7 semanas) as diferenças nos índices 

espectrais de VFC tendem a ser inferiores em relação ao final da gestação. 

Alguns autores referem não existirem diferenças significativas no início da 

gestação quando comparadas com mulheres não-gestantes, exceto para a 

banda de baixa frequência (LF) e para o índice SDNN, enquanto outros referem 

que apenas em mulheres obesas as diferenças entre o início e final da gestação 



13 
 

 
 

são significativos com um aumento da relação de baixa e alta frequência (LF/HF) 

e uma redução do índice SDNN que, neste caso, não está associada à 

alterações nos níveis de insulina e glicose no sangue, mas possivelmente 

relacionada com o aumento de leptina (TEJERA et al., 2007). 

Farche et al. (2017) realizaram um estudo visando comparar a resposta da 

modulação autonômica da FC de gestantes e mulheres não gestantes antes e 

após a manobra de acentuação da arritmia sinusal respiratória. As gestantes 

incluídas no estudo foram posicionadas em decúbito lateral esquerdo, onde 

segundo os autores, devido às circunstâncias anatômicas uterinas e cardíacas, 

essa caracteriza-se como melhor posicionamento para evitar a compressão de 

grandes vasos, além de minimizar os aspectos gravitacionais que atuam sobre 

o abdome materno. A FC foi compilada por um cardiofrequencímetro (Polar®). 

De acordo com os resultados do estudo as pacientes gestantes apresentaram 

maior modulação simpática quando comparadas às mulheres não gestantes 

(gestantes: LF = 68,9±28,1; controles: LF = 49,3±11,7). Após a manobra 

respiratória, o índice RMSSD aumentou no grupo gestantes (pré-manobra: 

34,5±5,7; pós-manobra: 38,9±5,8), indicando aumento da atuação 

parassimpática após a aplicação da manobra. Os autores concluíram que o 

padrão de respiração lenta e profunda aumenta a modulação vagal. 

Carpenter et al. (2015) referem que mudanças ocorrem na VFC durante a 

gestação e parecem refletir uma redução substancial no tônus parassimpático e 

um aumento na atividade simpática até o final do primeiro trimestre em mulheres. 

Outrora, segundo os autores, Kuo et al. (1997), encontraram maior tônus 

parassimpático e redução do tônus simpático em três posições maternas 

diferentes (em particular a posição supina). Um aumento na atividade simpática 

durante os estágios iniciais da gestação pode ter efeitos positivos, uma vez que 

aumenta a capacidade das mulheres grávidas para se adaptarem às alterações 

hemodinâmicas e, assim, reduzir o risco de hipotensão ortostática.  

Contrastando com os achados de Carpenter et al. (2015), Alam et al. (2018), 

em seu estudo visando avaliar o comportamento da VFC em mulheres no 

período gestacional, encontraram maior dominância parassimpática no primeiro 

trimestre e redução gradativa da atividade vagal tanto no segundo trimestre 

quanto no terceiro trimestre, e menor atividade simpática no primeiro trimestre, 

a qual, inversamente à atividade parassimpática, aumentou gradativamente no 



14 
 

 
 

segundo e terceiro trimestre da gestação, sendo que esses resultados foram 

ilustrados pelos índices de VFC tanto no domínio do tempo quanto da frequência 

(HF e LF em unidades normalizadas).  

Stone et al. (2017) encontraram uma associação significativa da posição 

materna com a frequência cardíaca fetal (FCF) onde os índices de VFC SDNN e 

RMSSD foram reduzidos nas posições semi-inclinada e supina, concluindo que 

no final da gestação saudável a posição materna afeta a FCF e a VFC. Os 

autores acreditam que esses efeitos são devido à adaptações fetais às posições 

que podem produzir um leve estresse hipóxico. Stacey et al. (2011) referem que 

a posição de sono materna supina é associada à maior risco de morte fetal. 

A hipóxia é um risco para a viabilidade fetal sendo um fator comum nos 

distúrbios da gestação. A oxigenação fetal depende do suprimento de oxigênio 

placentário e uma redução na atividade cardíaca fetal é uma possibilidade de 

reduzir o consumo de oxigênio. A resposta primária à hipóxia fetal é, portanto, 

uma redução na FC. Os movimentos fetais estão associados à um aumento 

transitório na FC e os aumentos da FC episódica são indicativos de bem-estar 

fetal. A ausência de acelerações episódicas na FC sugere redução da atividade 

em fetos comprometidos, sendo que a VFC nesses casos pode ilustrar 

comprometimento da viabilidade fetal (JONCKHEERE et al., 2017). 

Trenk et al. (2015) em seu estudo visando avaliar o comportamento da VFC 

em bovinos no período gestacional e a VFC fetal observaram que a FC em vacas 

pluríparas reduziu nove semanas antes do parto enquanto a FC não se alterou 

durante esse período em novilhas primíparas. Em contraste com a FC, os índices 

SDNN e RMSSD não apresentaram alterações significativas nas últimas 14 

semanas de gestação, porém o SDNN foi superior nas vacas em relação as 

novilhas, sugerindo maior tônus simpático e/ou tônus vagal inferior nas vacas. 

Os autores ainda referiram que os resultados em bovinos estão de acordo com 

estudos em equinos, que mostraram um aumento contínuo da FC materna, mas 

nenhuma alteração na VFC entre o dia 270 da gestação e o parto. 

Na análise da FCF, em seus estudos, a FC reduziu a partir da 14a semana 

antes do parto até a semana do nascimento. A idade gestacional é, portanto, um 

importante fator determinante da FC no feto bovino, e, segundo os autores, o 

aumento da VFC fetal com a gestação contínua pode ser interpretado como um 

sinal de regulação cada vez mais complexa da atividade cardíaca. Assim como 



15 
 

 
 

em equinos e em humanos, as mudanças na VFC fetal observadas no final da 

gestação em vacas indicaram maturação da ação reguladora do SNA. O 

comportamento da VFC nos fetos bovinos no estudo em comparação com fetos 

equinos (NAGEL et al., 2016b), provavelmente, reflete o início precoce da 

maturação do SNA do feto em bovinos em comparação com os equinos. 

A VFC não reflete apenas a maturação do SNA mas também é o resultado de 

uma resposta simpato-adrenal ao estresse. Em humanos, a redução da VFC é 

considerada um sinal de comprometimento fetal. O sinal que inicia o processo 

que leva ao nascimento é um aumento na liberação de cortisol do córtex adrenal 

fetal. Isso se assemelha ao estresse fetal e pode ser causado por um menor 

suprimento de nutrientes e oxigênio para o feto. Em equinos, a função 

placentária é subdesenvolvida em éguas primíparas quando comparadas à 

pluríparas, e diferenças compatíveis são prováveis em bovinos (NAGEL et al., 

2011). Embora a maturação do SNA fetal seja semelhante em novilhas e vacas, 

a ativação simpato-adrenal concomitante pode resultar em uma redução ou 

nenhuma alteração na VFC (TRENK et al., 2015).  

 

2.2.3 Emoções e VFC  

Um conjunto central de estruturas neurais fornece à um organismo a 

capacidade de integrar sinais internos e externos regulando de forma adaptativa 

a cognição, percepção, ação e fisiologia. Esse sistema funciona tanto para 

avaliar continuamente o ambiente quanto para avaliar sinais de ameaça e 

segurança, como preparar o organismo para uma ação apropriada. Além disso, 

monitora a correspondência entre o ambiente externo e os processos 

homeostáticos internos do organismo, a fim de gerar estados de impulso 

motivacionais e ajustes fisiológicos adaptativos (BERNTSON et al., 2008). Neste 

âmbito há integração das atividades nos sistemas perceptivo, motor e de 

memória sendo um sistema extremamente complexo. No entanto, ainda é 

possível avaliar medidas fisiológicas que possam servir como índices do grau 

em que esse sistema fornece uma regulação flexível e adaptativa de seus 

sistemas componentes, sendo a VFC considerada uma medida para fornecer 

exatamente tais índices (MULKEY et al., 2018). 

 A motivação vem de estudos de sistemas dinâmicos complexos - sistemas 

nos quais múltiplos processos influenciam os demais. Quando os processos se 



16 
 

 
 

restringem mutuamente, o sistema como um todo tende a oscilar 

espontaneamente dentro de uma faixa de estados. Os vários processos são 

equilibrados em seu controle de todo o sistema e, assim, o sistema pode 

responder de maneira flexível à uma variedade de informações. No entanto, 

esses sistemas também podem se tornar desequilibrados e um processo 

particular pode vir a dominar o comportamento do sistema como um todo, 

tornando-o insensível ao intervalo normal de respostas. No contexto da 

regulação fisiológica e regulação do coração especificamente, um sistema 

equilibrado é saudável porque o sistema pode responder às demandas físicas e 

ambientais (THAYER, YAMAMOTO, BROSSCHOT, 2010). 

Uma função primária do sistema cardiovascular é manter a PA e fornecer fluxo 

sanguíneo adequado para cérebro e outros órgãos vitais. Em resposta às 

demandas ambientais, a PA e a distribuição do fluxo sanguíneo são 

sincronizadas por um sistema que inclui o barorreflexo arterial. Os 

barorreceptores localizam-se principalmente no arco aórtico e seio carotídeo e o 

coração responde às mudanças na pressão sanguínea via receptores de 

estiramento (GRASSI, 1998). Esses barorreceptores enviam sinais aferentes 

para o cérebro que ajustam reflexivamente os estímulos eferentes para regular 

as mudanças na pressão sanguínea. Quando a pressão sanguínea eleva-se há 

aumento do estiramento e consequentemente redução reflexa na FC, na 

contratilidade cardíaca e na resistência vascular via ativação parassimpática e 

inibição simpática. Da mesma forma, redução na pressão sanguínea promove 

redução do estiramento de barorreceptores, aumento do reflexo na FC, na 

contratilidade cardíaca e na resistência vascular via inibição parassimpática e 

ativação simpática (CRUZ-ALEIXO et al., 2016). 

Os efeitos distintos do SNA sobre o nó SA devem-se aos efeitos diferenciais 

dos neurotransmissores para os sistemas nervosos simpático (norepinefrina) e 

parassimpático (acetilcolina). Os efeitos simpáticos são lentos, na escala de 

tempo de segundos, enquanto os efeitos parassimpáticos são rápidos, na escala 

de tempo de milissegundos. Portanto, as influências parassimpáticas são as 

únicas capazes de produzir mudanças rápidas na FC (BUTLER, WILHELM, 

GROSS, 2006). Foi demonstrado que a redução da VFC está associada à uma 

série de fatores de risco para mortalidade e morbidade cardiovascular incluindo 



17 
 

 
 

estresse psicossocial. Indivíduos com maior capacidade de regulação da 

emoção apresentaram altos níveis de VFC em repouso (EIPPERT et al., 2007). 

A capacidade de regular a emoção está intimamente relacionada à 

capacidade de moldar de forma flexível os processos cerebrais perceptuais e 

afetivos em resposta à contextos variáveis. As emoções representam a 

percepção individual de interações ambientais relevantes incluindo não apenas 

desafios e ameaças, mas também a capacidade de resposta aos mesmos. Uma 

resposta emocional adequada representa uma seleção de uma resposta 

integrada ótima a partir de um amplo repertório comportamental, de tal forma 

que o comportamento e o uso de energia sejam compatíveis com os requisitos 

situacionais (ÅHS et al., 2009). 

Indivíduos com alta VFC em repouso comparados àqueles com baixa VFC 

produzem respostas emocionais apropriadas ao contexto. Além disso, indivíduos 

com baixa VFC em repouso apresentam recuperação tardia de fatores 

estressores psicológicos, bem como respostas cardiovasculares, endócrinas e 

imunológicas inferiores, quando comparados àqueles com níveis mais elevados 

de VFC em repouso. Assim, indivíduos com níveis altos de VFC no repouso 

parecem produzir respostas mais eficazes e apropriadas ao contexto estressor 

incluindo recuperação apropriada após o término do período de estresse 

(WEBER et al., 2010). 

A VFC tem sido determinada como parâmetro de estresse fisiológico em 

equinos. Cavalos respondem ao estresse com redução da VFC, mas também 

com aumento da liberação de cortisol. Embora os mecanismos que conduzam 

ao desencadeamento do parto não sejam totalmente conhecidos, uma mudança 

na biossíntese dos esteróides supra-renais fetais e de progestágenos para 

cortisol ocorre antes do parto e o cortisol passa para a circulação materna. Em 

outras espécies, como bovinos e ovinos, um aumento nas concentrações de 

cortisol é o sinal pelo qual o feto inicia o parto e o cortisol exógeno induz o parto 

de maneira confiável. Portanto, também em cavalos, o estresse, 

independentemente da causa subjacente, pode colocar em risco a prenhez, 

aumentando a liberação de cortisol. A FC e a VFC podem ser determinadas de 

forma contínua e, portanto, é um bom parâmetro para detectar situações de 

estresse em éguas gestantes (NAGEL et al., 2010). 



18 
 

 
 

Janczarek et al. (2018) realizaram um estudo visando examinar a 

excitabilidade emocional e o comportamento de equinos em resposta à 

diferentes movimentos aplicados à regiões corporais empregando-se a VFC. 

Segundo os autores, é intuitivo que acariciar a pele de um cavalo em repouso, 

adaptado à manipulação, não aumenta sua excitabilidade emocional ou altera 

seu comportamento. Entretanto, de acordo com os resultados obtidos em seus 

estudos, isso é verídico apenas para o comportamento do cavalo, enquanto a 

maioria dos parâmetros da função cardíaca reflete uma reação significativa ao 

toque onde a FC e a relação LF/HF permaneceram elevadas durante a 

manipulação das distintas regiões corporais dos animais, enquanto o índice 

RMSSD reduziu, o que representa um predomínio do componente simpático do 

SNA durante a manipulação dos equinos. 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



19 
 

 
 

3. HIPÓTESES  

1) Hipótese nula: o período gestacional não acarreta em modificações 

na atividade do SNA em ovelhas, não havendo oscilações nos índices de VFC 

materna. 

     Hipótese alternativa: o período gestacional acarreta em 

modificações na atividade do SNA em ovelhas sendo essas ilustradas pelos 

índices de VFC. 

2) Hipótese nula: a avaliação cardíaca ultrassonográfica em fetos 

ovinos não representa um método que pode ser empregado para pesquisas em 

fetos humanos, uma vez que não há semelhanças entre as espécies no 

desenvolvimento cardíaco fetal. 

           Hipótese alternativa: a avaliação cardíaca ultrassonográfica em 

fetos ovinos representa um método que pode ser empregado para pesquisas em 

fetos humanos, havendo semelhanças entre as espécies. 

3) Hipótese nula: a técnica de ultrassonografia fetal permite acessar 

o tamanho cardíaco fetal não havendo limitações a campo que possam 

comprometer a análise. 

           Hipótese alternativa: a técnica de ultrassonografia fetal permite 

acessar o tamanho cardíaco fetal porém limitações a campo devem ser 

consideradas para a análise. 

4) Hipótese nula: não há modificações na atividade do SNA no 

período fetal em ovinos da raça Dorper não podendo a VFC ser empregada 

nessa espécie como fator prognóstico para ilustrar o comprometimento da 

higidez fetal. 

    Hipótese alternativa: a atividade do SNA pode ser ilustrada pelos 

índices de VFC em fetos ovinos da raça Dorper sendo a VFC um método que 

pode contribuir para demonstrar o comprometimento da saúde fetal. 

5) Hipótese nula: os parâmetros clínicos, o exame 

ecodopplercardiográfico e a VFC não são eficazes para ilustrar as modificações 

hemodinâmicas que ocorrem na gestação na espécie ovina, não podendo os 

mesmos serem empregados para auxiliar no acompanhamento materno durante 

a gestação em ovelhas. 

                      Hipótese alternativa: os parâmetros clínicos, o exame 

ecodopplercardiográfico e a VFC podem ilustrar as modificações hemodinâmicas 



20 
 

 
 

que ocorrem na gestação também na espécie ovina, onde as ovelhas podem ser 

assistidas durante o período gestacional, o que pode contribuir para otimizar o 

manejo da fêmea prenhe e reduzir prejuízos econômicos no setor do 

agronegócio. 

 

4. OBJETIVOS 

a. OBJETIVOS GERAIS 

Descrever o comportamento da VFC e as alterações nos parâmetros 

ecocardiográficos que ocorrem durante o período pré-natal e pós-natal em 

animais da espécie ovina. 

b. OBJETIVOS ESPECÍFICOS 

1 - Avaliar o desenvolvimento cardíaco fetal em ovinos durante os meses 

gestacionais, uma vez que, devido às semelhanças do coração nas duas 

espécies, ovinos podem ser empregados em estudos experimentais em 

neonatologia humana para diagnóstico e intervenção precoce de cardiopatias 

congênitas, onde as mesmas representam o maior custo hospitalar por doenças 

congênitas em países de primeiro mundo. 

2 - Discorrer sobre as limitações da técnica de ultrassonografia fetal a 

campo. 

3 - Avaliar o comportamento da VFC fetal, da FCF em fetos ovinos da raça 

Dorper, a atividade do SNA na vida fetal e seu emprego como fator prognóstico, 

bem como em cordeiros após o nascimento, o que pode contribuir para otimizar 

os custos com animais de produção reduzindo perdas, uma vez que a atividade 

do SNA pode ser considerada um índice prognóstico. 

4 - Avaliar as alterações nos parâmetros ecocardiográficos durante o 

período gestacional em ovelhas, bem como os índices de VFC e parâmetros 

clínicos maternos no mesmo período referido, uma vez que nessa fase ocorre 

uma série de modificações fisiológicas, o que também permite empregar a 

espécie em pesquisas translacionais, já que o coração ovino assemelha-se ao 

humano, podendo contribuir para pesquisas no que se refere em 

desenvolvimento de cardiopatias na gestação em mulheres e acompanhar a 

evolução da gestação em ovelhas reduzindo os riscos à saúde materna e perdas 

nesse período.  

 



21 
 

 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

CAPÍTULO II 

TRABALHOS CIENTÍFICOS



22 
 

 
 

Seção 1 

Artigo submetido para a revista Animal Reproduction Science 

 

ECHOCARDIOGRAPHIC EVALUATION IN DORPER OVINE FETUSES: 1 

APPLICATIONS AND LIMITATIONS 2 

Cruz-Aleixo, A.S.1; Lima, M.C.F.2; Albuquerque, A.L.H.3; Teixeira, R.T.4; Paula, 3 

R.A.5; Grandi, M.C.6; Ferreira, D.O.L.7; Tsunemi, M.H.8; Chiacchio, S.B.9; Lourenço, 4 

M.L.G10 5 

1São Paulo State University (Unesp), School of Veterinary Medicine and Animal Science, Botucatu, São 6 

Paulo, Brazil; email: amanda.cruz21@hotmail.com  7 

2São Paulo State University (Unesp), School of Veterinary Medicine and Animal Science, Botucatu, São 8 

Paulo, Brazil; email: mayracfl@hotmail.com  9 

3São Paulo State University (Unesp), School of Veterinary Medicine and Animal Science, Botucatu, São 10 

Paulo, Brazil; email: luisahdealbuquerque@gmail.com  11 

4São Paulo State University (Unesp), School of Veterinary Medicine and Animal Science, Botucatu, São 12 

Paulo, Brazil; email: rapha_teixeira@hotmail.com 13 

5São Paulo State University (Unesp), School of Veterinary Medicine and Animal Science, Botucatu, São 14 

Paulo, Brazil; email: medvetrenata@hotmail.com 15 

6Diplomate in Veterinary Medicine, Lençóis Paulista, São Paulo, Brazil; email: grandi_vet@yahoo.com.br 16 

7Secretary Agriculture of the State of São Paulo, Coordination of Integral Technical Assistance, Office of 17 

Development of Bauru, Brazil; email: ferreiradol@gmail.com 18 

8São Paulo State University (Unesp), Institute of Biosciences, Botucatu, São Paulo, Brazil; email: 19 

m.tsunemi@unesp.br  20 

9São Paulo State University (Unesp), School of Veterinary Medicine and Animal Science, Botucatu, São 21 

Paulo, Brazil; email: sb.chiacchio@unesp.br 22 

10São Paulo State University (Unesp), School of Veterinary Medicine and Animal Science, Botucatu, São 23 

Paulo, Brazil; email: *Corresponding author: maria-lucia.lourenco@unesp.br    24 

 

 

mailto:amanda.cruz21@hotmail.com
mailto:mayracfl@hotmail.com
mailto:luisahdealbuquerque@gmail.com
mailto:rapha_teixeira@hotmail.com
file:///C:/Users/Amanda%20Sarita/Downloads/grandi_vet@yahoo.com.br
file:///C:/Users/Amanda%20Sarita/Documents/Doutorado%20Amanda/Doutorado%202018/ARTIGOS%20PROJETO/Materno-%20Small%20Ruminant/ferreiradol@gmail.com
mailto:m.tsunemi@unesp.br
file:///C:/Users/Amanda%20Sarita/Downloads/sb.chiacchio@unesp.br
mailto:maria-lucia.lourenco@unesp.br


23 
 

 
 

Abstract 25 

In this study we aim to show the application of ultrasound evaluation of the fetal heart in 26 

the ovine species, as well as its limitations in the field. Ten Dorper sheep, without any 27 

sedation, were evaluated starting from the second month of pregnancy through 28 

transabdominal ultrasound with an ultrasound device equipped with a convex transducer. 29 

Images of the fetal heart were obtained through maternal abdominal ultrasound by 30 

identifying the position of the fetus and conducting the following measurements: length 31 

and diameter of the heart, dimensions of the right and left ventricles, and dimensions of the 32 

right and left atriums. The measurements could only be conducted with acceptable 33 

precision staring from the third month of pregnancy. There was a significant difference 34 

only for left ventricle diameter, which was higher on the fifth month of pregnancy. The 35 

echocardiographic evaluation of the fetus enables monitoring the heart development 36 

identifying fetal viability early, assessing inadequate events that could put the pregnancy 37 

at risk, especially for production animals. For the experimental design of research 38 

employing production animals, it is important to consider, among other factors, the 39 

limitations of the evaluation on the field, such as restraining the animals, the stress caused 40 

by handling and environmental conditions, temperature, luminosity, facilities available e 41 

qualifications of the team. 42 

Keywords: heart, development, pregnancy, sheep, ultrasound, fetal monitoring 43 

1. Introduction 44 

Ultrasound monitoring of the fetal heart is extremely important to detect congenital 45 

anomalies [11, 22]. Transabdominal and rectal ultrasonography are used to detect twins, 46 

document foetal position, estimate foetal size, evaluate placental integrity and foetal fluid 47 

clarity, and gain a general impression of foetal well-being [13]. 48 



24 
 

 
 

In humans and animals, fetal heart rate pattern, level of activity, and degree of muscle 49 

tone are sensitive to hypoxaemia and acidaemia. Techniques such as cardiotocography, 50 

ultrasonography and maternal perception of fetal movement can identify fetuses that are 51 

either suboptimally oxygenated or acidaemic because of placental dysfunction [25]. In 52 

human medicine, biometric alterations in the structure of the heart are assessed using fetal 53 

size parameters when there are suspicions of congenital cardiopathies or growth alterations 54 

in the heart unrelated to cardiac diseases [10,12], and fetal echocardiography has become 55 

the standard prenatal diagnostic test for fetuses with suspicions of heart anomalies [21]. 56 

During pregnancy, the heart of the fetus undergoes several modifications until the 57 

formation of the blood vessels, when it becomes the central organ responsible for pumping 58 

the blood to the organism through rhythmic contractions [20]. 59 

Detecting pregnancy early in sheep is of utmost importance for identifying animals 60 

that are sterile or unsuitable for reproduction for slaughter. However, it is difficult to 61 

differentiate between failures to return to estrus due to the occurrence of seasonal anestrus 62 

at the end of the reproductive period [8]. The diagnosis of pregnancy in sheep involves an 63 

economic component for the producers and, when done early, is useful to adequate the 64 

nutritional handling of the animals and reduce the risk of toxemia during pregnancy [1, 4, 65 

7].   66 

This study aimed at, after the diagnosis of pregnancy, assessing the cardiac 67 

development in ovine fetuses during pregnancy considering that the species is often used 68 

in experimental studies in human neonatology due to the similarities of the hearts of both 69 

species. Identifying the size of the heart and possible congenital cardiopathies may 70 

contribute towards further research about surgical techniques at the fetal stage. The study 71 

also aimed at discussing the technical limitations of the ultrasound technique in the field. 72 

 



25 
 

 
 

2. Methods 73 

Animals 74 

Ten Dorper sheep (Ovis aries) were evaluated starting from the second month of 75 

pregnancy. The sheep were selected and submitted to general clinical examination. Sheep 76 

that presented alterations in clinical conditions or body score were excluded. All sheep in 77 

the study were properly vaccinated and dewormed. The average age of the females was 78 

4.4±1.35 years (minimum two years and maximum seven years). 79 

The ewes were kept in a semi-finishing system, receiving feed twice a day. The 80 

composition of the mixture was 65% ground corn, 10% wheat bran, 20% soybean meal and 81 

5% CN (core) for sheep. The basic composition of the CN consisted of: calcium (minimum) 82 

120.0 g / kg; calcium (maximum) 220 g / kg; phosphorus (minimum) 18.00 g / kg; sodium 83 

(minimum) 78.00 g / kg; magnesium (minimum) 7700.00 mg / kg; potassium (minimum) 84 

10.00 g / kg; iron (minimum) 250.00 mg / kg; zinc (minimum) 1875.00 mg / kg; manganese 85 

(minimum) 650.00 mg / kg; iodine (minimum) 30 mg / kg; selenium (minimum) 8.00 mg 86 

/ kg; cobalt (minimum) 20.00 mg / kg; monesine 600.00 mg / kg. 87 

The study was conducted according to the animal welfare guidelines and approved by 88 

the Ethics Committee on Animal Use of the School of Veterinary Medicine and Animal 89 

Science at the São Paulo State University, Botucatu, São Paulo, Brazil, under protocol 90 

CEUA-0174/2016, and authorized by the owner, who consented to the experimental plan 91 

and the procedures conducted.  92 

The study was conducted on a property located at the city of Botucatu, SP, Brazil, on 93 

the Rubiao Junior district, latitude S-22.902107 and longitude W-48.516534, from July 94 

2017 to December 2017. 20 non-pregnant sheep assessed by ultrasound prior to the study 95 

and submitted them to the estrus-inducing protocol for fixed-time artificial insemination 96 

(FTAI). 97 



26 
 

 
 

FTAI protocol  98 

The protocol consisted on the implantation of a progesterone device (0.33g 99 

progesterone, CIDR®) at day 0 (D0). The device was removed after 12 days (D12) and 100 

400 UI of equine chorionic gonadotropin (eCG). The sheep were inseminated 52 to 56 101 

hours after the removal of the progesterone device (CIDR®). The rate of pregnancy after 102 

FTAI was 70% (14 sheep with confirmed pregnancies) and the rate of successful births for 103 

these sheep was 100%. Ten of these sheep were selected for the study, as proposed initially 104 

in the experimental design, which recommended the insemination of more animals than 105 

strictly needed in order to avoid possible failures in the protocol and avoid compromising 106 

the number of animals in the study. Of the 20 inseminated ewes, 14 had a positive 107 

pregnancy rate, and 10 animals were randomly chosen from the 14 that had a positive 108 

pregnancy rate. 109 

Table 1 shows the reproductive data for prolificity and sex distribution of the lambs 110 

born from each sheep included in the study, as well as the age of the mother. 111 

Fetal ultrasound evaluation 112 

The first data from the fetuses was collected starting at 42 days after the FTAI protocol, 113 

since it is recommended that animals are not to be handled for a period of at least 28 days 114 

after the protocol to avoid losing embryos due to excessive handling. For the ultrasound 115 

evaluation of the fetuses, the study employed a portable ultrasound device My LabTM30 116 

Vet Gold (Esaote®-Esaote Healthcare do Brasil, São Paulo-SP, Brazil) equipped with a 117 

convex transducer and frequency of 5.0 MHz. Imaging exams were always performed by 118 

the same operator (ASCA). 119 

To acquire the images, the abdominal region of the mother was properly epilated and 120 

cleaned. The transabdominal method was made with the sheep in stationary position 121 

through physical restraints (manual), with the operator positioned laterally to the animal. 122 



27 
 

 
 

The transducer placed at the region of the right caudal abdominal quadrant, near the 123 

inguinal region (figures 1 and 2), initially to identify the fetus, but due to the movement of 124 

the fetus the transducer was repositioned to identify the cardiac region. Therefore, the 125 

transducer was positioned to obtain longitudinal sections of the fetus and subtle rotational 126 

adjustments were made until images similar to those obtained through conventional 127 

echocardiography were obtained.  128 

For each fetus, after identifying the cardiac chambers, the cardiac parameters were 129 

measured, if possible, using bidimensional fetal echocardiography through transabdominal 130 

ultrasound of the pregnant sheep. The parameters measured were length and diameter of 131 

the heart, dimensions of the right and left ventricles, and dimensions of the right and left 132 

atriums (figures 3, 4, 5 and 6). When the fetuses were twins, the measurements were taken 133 

only from one fetus and the measurements were not conducted when the position of the 134 

fetus was unsuitable for measurements. 135 

The cardiac chambers were measured at their highest diameter, at the end of diastole. 136 

The atrial measurements were taken from the atrial walls and the ventricular measurements 137 

from the segments where the mitral and tricuspid valves close, excluding the 138 

interventricular septum. Measurements were taken preferentially with the fetus in a 139 

longitudinal position, with the spine of the fetus parallel to the maternal spine. 140 

Measurements were not taken with the fetuses in transversal or oblique positions. 141 

Statistical analysis 142 

The results are shown as means, standard deviations, minimum and maximum values, 143 

interquartile ranges. The normality test employed to analyze the parameters was the 144 

Kolmogorov-Smirnov test; comparison between the proposed moments was conducted 145 

employing Friedmann’s test. The significance level considered for the study was 5%. 146 

 



28 
 

 
 

3. Results  147 

Of the ten females assessed in the study, eight were pregnant with a single fetus and two 148 

were pregnant with twins. Table 2 shows the echocardiographic parameters of the fetus 149 

obtained in this study, with the measurements being feasible starting from the third month 150 

of pregnancy due to the size of the heart. 151 

These results show that the largest dimensions for each echocardiographic variable 152 

happened at the five month of pregnancy. The measured parameters do not present 153 

statistically significant differences between each moment, except for the diameter of the 154 

left ventricle (LV). Despite the absence of significant difference between the evaluated 155 

periods, we observed that the LV diameter and the cardiac length, as well as the dimensions 156 

of the atrial and ventricular chambers, accompanied the fetal development. 157 

4. Discussion 158 

The fetal evaluations started at the second month of pregnancy in this study, but at that 159 

time it was not possible to measure the cardiac chambers due to the small size of the heart 160 

and a worsened visualization caused by overlaps and artifacts when acquiring the images, 161 

including the maternal adipose tissue, excessive fetal movement and the maternal 162 

gastrointestinal tract, which is something that also happen in humans, who suffer 163 

interference from high maternal body mass scores and the depth of the fetus [9, 24]. 164 

Starting at the third month of pregnancy, it was possible to assess the fetal heart, but the 165 

quality of the images was higher in the last month of pregnancy, which is in line with the 166 

cardiac evaluation in human fetuses. In humans, the beats of the fetal heart can be viewed 167 

by bidimensional echocardiography starting at the sixth week of pregnancy [3], but an 168 

adequate structural analysis is only possible starting at the 16th week. During this period, 169 

the fetal heart is still very small and a complete study is often not possible [9]. 170 



29 
 

 
 

This study observed artifacts when acquiring the images, caused mostly by the maternal 171 

adipose tissue layer, tissue overlap on twin fetuses and acoustic shadows created by the 172 

contents of the maternal gastrointestinal tract since the stomachs of ruminants interfere in 173 

the evaluation when they are full and the sheep included in the study were not fasting before 174 

the fetal evaluation. In humans, fetal evaluation presents better windows to acquire the 175 

images, but artifacts causing shadows in the cardiac region also happen, mostly due to 176 

maternal obesity. The ideal window to observe the fetal heart in humans goes from the 18th 177 

to the 24th week of pregnancy, when the fetus is covered in a large volume of amniotic 178 

liquid [14, 26]. During the third trimester, the spine of the fetus is often anterior and the 179 

ribs are more calcified, creating shadows in the cardiac area and causing difficulties 180 

towards an adequate assessment of the fetal heart at this stage [2].  181 

In this study, the echocardiographic evaluation of the fetus during the second month of 182 

pregnancy observed that the dimensions of the heart were relatively small, but as the 183 

pregnancy progressed, we noted that, despite the larger measurements of the heart, there 184 

were still artifacts. We believe that this may be explained by the movement of the fetus, 185 

which was exacerbated by maternal agitation due to handling. In addition, the breed 186 

selected may have contributed due to the abundant layer of adipose tissue.  187 

We also consider important to note the technical limitations that happen when 188 

conducting imaging examination on the field. Both the experimental design and the 189 

behavior of the animal should be considered when acquiring ultrasound images. The 190 

animals included in the study were restless during handling, which translated into more 191 

fetal moment as the restlessness of the mothers increased, which represented a limiting 192 

factor to acquiring the images. In addition, some images were acquired closer to the 193 

inguinal region, which caused discomfort to the mothers and resulted in excessive 194 

movement of the pelvic limbs in this context. 195 



30 
 

 
 

Vincze et al. (2019) [25] conducted a study to evaluate equine fetal parameters using 196 

transabdominal ultrasonography by compiling six factors: fetal heart rate, fetal aortic 197 

diameter, maximal fetal fluid depth, uteroplacental contact, uteroplacental thickness, and 198 

fetal activity. The authors concluded that equine fetal tests do not reach the high accuracy 199 

of human surveillance tests but are promising tools for later development on large patient 200 

groups. 201 

The Technical Bulletin for cardiac ultrasound examinations in human fetuses issued by 202 

the AIUM (American Institute of Ultrasound in Medicine) (2013) recommends that fetal 203 

echocardiographic examinations should be conducted between the 18th and 22nd weeks of 204 

pregnancy. This is when the quality of the images is ideal, resulting in more precise 205 

diagnoses, but even at 18 weeks the fetal heart is a small structure [6] and even at later 206 

stages of the pregnancy, the echocardiographic evaluation may be compromised by an 207 

attenuation caused by the cranium, ribs, spine or limbs of the fetus, or by the reduction in 208 

the levels of amniotic liquid as the pregnancy progresses [14]. 209 

In our study, as is the case in humans, the dimensions of the RV and LV were very 210 

similar and within a centimeter, which highlights the similarities between the hearts of both 211 

species and justifies the use of ovines as experimental models for cardiovascular research. 212 

In humans, the cardiac cavities triple or quadruple their size from the 17th week until the 213 

end of the pregnancy, revealing a linear growth pattern regarding age and diameter [27]. 214 

The ratio of the dimensions of the LV and the RV was around one and remained constant 215 

throughout the pregnancy. The measurements of the ventricles are similar, but we have to 216 

consider that the geometries of the right and left ventricles are different, as are the 217 

morphologies of the trabeculae and ventricular exits [18].  218 

Translational studies are developed to better reproduce human physiological conditions 219 

and the main advantage of animal trials is that the controls may be selected according to 220 



31 
 

 
 

their adequation rather than to what is permissible in a patient [23]. The experimental 221 

environment is an important factor, particularly in sheep, which are animals that do not 222 

adapt favorably to handling and alter their behavior. Different imaging techniques should 223 

be considered according to the situation; in this study, with the sheep kept stationary, we 224 

chose the transabdominal technique in lieu of the transrectal technique, but dorsal decubitus 225 

may represent an alternative to make acquiring the images, since containing the animal is 226 

easier in this position. 227 

The transrectal examination is more efficient than the transabdominal method until the 228 

35th day of pregnancy. Between the 35th and 70th days of pregnancy, both methods appear 229 

to be equally efficient. During the second half of the pregnancy, the transabdominal 230 

technique allows better accuracy due to the position of the intrapelvic uterus, located above 231 

the bladder and the horns deviate in a ventrolateral direction. In the final third of the 232 

pregnancy, due to the development of the fetal membranes and the accumulation of fluids, 233 

the uterus deviates in a cranioventral direction inside the abdomen [17]. Therefore, we 234 

chose the transabdominal technique for this study also due to the changes in the position 235 

of the uterus that happen as the pregnancy progresses. 236 

Other factors to be considered for fetal cardiac evaluation of the ovine field are the 237 

operator's experience, since the ideal is that the tests be performed in a short time to avoid 238 

animal stress; the number of fetuses and the breed are also relevant in this context, since, 239 

in the Dorper breed, the evident adipose tissue promotes artifacts in the acquisition of the 240 

image and the animals of the present study were in a corporal score of 4.5, being overweight 241 

due to overfeeding. Reef et al. (1996) [16] refer that time is also a critical point in evaluation 242 

of equine fetuses by ultrasound technique, because horses usually get bored within a few 243 

minutes and are not very co-operative without sedation. The use of sedatives should be 244 

minimized or avoided in pregnant animals. The faster the examination the more time can 245 



32 
 

 
 

be saved for the diagnosis. According to the authors, in equine hospitals, several 246 

transducers are available with trained personnel, but under field conditions this is hardly 247 

achievable, evidencing that the ultrasound evaluation in the field has its restrictions. 248 

In the present study we evaluate only fetal cardiac measurements. We did not employ 249 

the Doppler method for HR assessment which could have contributed in the assessment of 250 

fetal viability. However, qualitative analysis allows the identification of cardiac chambers, 251 

and heart valves may assist in the suspicion of congenital heart disease when cardiac size 252 

does not follow development or when cardiac chambers and valves are identified with 253 

inadequate positioning. The ultrasound method is widely used for pregnancy diagnosis in 254 

the agricultural sector. Since it is already used in reproductive practices, extending analysis 255 

for fetal heart evaluation, even through qualitative analysis, can optimize pregnancy 256 

management, where detection of cardiac structural abnormalities or reduced movement of 257 

heart chambers may allow intervention in pregnancy, reducing losses and / or costs with 258 

unviable animal. 259 

Curran and Ginther (1995) [5] conducted a study to evaluate fetal HR in horses by 260 

comparing M (unidimensional) B (two-dimensional) mode using a chronometer in the 261 

latter. The authors reported that there was a significant increase in fetal HR in the first two 262 

months of pregnancy and a significant reduction from the third gestational month for both 263 

techniques. There were also differences between the techniques where, according to the 264 

authors, the lowest fetal HR values for the chronometer technique (Mode B) during the 265 

first three months of pregnancy were due to the difficulty associated with the continuous 266 

maintenance of the transducer in the fetal heart by adequate time and the difficulty of 267 

counting HR fast enough to accompany the fetal heart. Thus, transabdominal ultrasound 268 

was effective to demonstrate fetal HR behavior, but there are also limitations in this area, 269 

as mentioned by the above authors. 270 



33 
 

 
 

Therefore, fetal evaluation is important to identify potential risks to the fetuses and 271 

allow them to benefit from early interventions, avoiding adverse effects that could 272 

potentially lead to death, particularly in high-risk pregnancies. According to Nomura et