UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA “JÚLIO DE MESQUITA FILHO” 

FACULDADE DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS E VETERINÁRIAS (FCAV/UNESP) 

CAMPUS DE JABOTICABAL 

 

 

 

 

 

 

 

DETECÇÃO E CARACTERIZAÇÃO MOLECULAR 

DE MICOPLASMAS HEMOTRÓPICOS E Coxiella 

burnetii EM MAMÍFEROS DA SUPERORDEM 

XENARTHRA NO BRASIL 

 

 

 

 

 

 

 

  Laryssa Borges de Oliveira 

Médica Veterinária 

 

 

2021 



UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA “JÚLIO DE MESQUITA FILHO” 

FACULDADE DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS E VETERINÁRIAS (FCAV/UNESP) 

CAMPUS DE JABOTICABAL 

 

 

 

 

 

 

 

DETECÇÃO E CARACTERIZAÇÃO MOLECULAR 

DE MICOPLASMAS HEMOTRÓPICOS E Coxiella 

burnetii EM MAMÍFEROS DA SUPERORDEM 

XENARTHRA NO BRASIL 

 

 

 

Laryssa Borges de Oliveira 

Orientador: Prof. Dr. Marcos Rogério André  

Coorientadora: Rosangela Zacarias Machado 

Dissertação apresentada à Faculdade de 
Ciências Agrárias e Veterinárias – Unesp, 
Câmpus de Jaboticabal, como parte das 
exigências para a obtenção do título de 
Mestre em Medicina Veterinária; área: 
Medicina Veterinária Preventiva  

 

 

2021  



 



 



DADOS CURRICULARES DO AUTOR 

Laryssa Borges de Oliveira: nascida em 19 de dezembro de 1994 na cidade de 

Belém, Pará. Filha de Perpetuo Socorro Borges de Oliveira e José André 

Nascimento de Oliveira. Graduada em Medicina Veterinária pela Universidade 

Federal Rural da Amazônia (UFRA), Belém, Pará no ano de 2018. Durante a 

graduação teve experiência em Clínica Médica e Cirúrgica de Pequenos Animais. 

Foi bolsista de Iniciação Científica CNPq pelo Laboratório de Fisiologia Animal da 

Universidade Federal Rural da Amazônia sob a orientação do Prof. Dr. Frederico 

Ozanan Barros Monteiro, com o projeto intitulado “Avaliação do Crescimento Fetal 

em Paca”. Desenvolveu estudos na área de Saúde Pública no Instituto Evandro 

Chagas como bolsista de Iniciação Científica CNPq no “Laboratório de 

Parasitologia e Pesquisas Básicas em Malaria”, sob orientação da Drª Marinete 

Marins Povoa, com o projeto intitulado "Investigação de Infecção por Plasmodium 

spp. em primatas não-humanos do plantel do Centro Nacional de Primatas, 

Ananindeua, Pará". Ingressou no Mestrado em Medicina Veterinária (área de 

concentração de Medicina Veterinária Preventiva) na Faculdade de Ciências 

Agrárias e Veterinárias da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita 

Filho”, Campus Jaboticabal, no ano de 2019, como bolsista da Coordenação de 

Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior CAPES (Processo número 

#88887.464146/2019-00), atuando principalmente no Diagnóstico e 

caracterização molecular de hemoparasitas transmitidos por vetores artrópodes 

em animais selvagens, sob orientação do Prof. Dr. Marcos Rogério André. 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



EPÍGRAFE 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

“Às vezes a ciência é mais arte do que ciência” 

(Rick Sanchez). 

 



DEDICATÓRIA 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

 
Aos meus queridos pais, Perpetuo Socorro Borges de Oliveira e José 

André Nascimento de Oliveira, à minha irmã Rayssa Borges de Oliveira por 

todo amor, carinho e apoio em todas as decisões da minha vida. 

 
 



AGRADECIMENTOS 

O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento 

de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001, 

que forneceu financiamento durante todo mestrado. 

Ao meu orientador, Prof. Dr. Marcos Rogério André, por todas as oportunidades 

proporcionadas, os conselhos, ensinamentos e por toda a paciência nesse 

processo, no qual pôde contribuir imensamente com meu crescimento acadêmico 

e profissional.  

À Profa. Dra. Rosangela Zacarias Machado, pelos ensinamentos e por toda ajuda 

fornecida durante esse período. 

À Profa. Dra. Marta Maria Geraldes Teixeira e à Juliana Gaboardi Vultão, do 

Instituto de Ciências Biomédicas (ICB) da Universidade de São Paulo (USP); à 

Profa. Dra. Karin Werther do SEPAS (Serviço de Patologia de Animais Selvagens) 

da UNESP, Campus de Jaboticbal; ao Dr. Arnauld Leonard Jean Desbiez, Mário 

Henrique Alves, Danilo Kluyber e Débora Regina Yogui do Projeto Bandeiras e 

Rodovias e Projeto Tatu-Canastra e ao Prof. Dr. João Fábio Soares do 

“Laboratório de Protozoologia e Rickettsioses Vetoriais”, Universidade Federal do 

Rio Grande do Sul (UFRGS), por terem gentilmente cedido às amostras 

biológicas de Xenarthra utilizadas nesse projeto. 

Agradeço a Deus, por guiar o meu caminho e me proporcionar tantos momentos 

especiais. 

Aos meus pais, por todo apoio e por nunca desistirem de me dar o melhor para 

que eu pudesse buscar os meus sonhos, mesmo que distante deles. Eu amo 

vocês!  

Ao meu companheiro Daniel Freitas Coelho, por estar presente nos momentos 

mais especiais da minha vida, por sempre me apoiar e incentivar meus sonhos 

mais loucos, mesmo com a distância. 

Aos amigos Jaqueline Camargo, Matheus Santana, Ana Calchi, Victória Valente, 

Anna Mongruel, Ana Carolina Santiago, Bruna Bressianini, Clara Morato, Ricardo 



Bassini, por todas as risadas, comilanças, carinho e cumplicidade. Vocês foram 

essenciais em diversos momentos.  

Aos amigos e colegas de laboratório Lívia Perles, Caroline Secato, Lucinéia 

Rudiak, Priscila Ikeda, Leidiane Lima, Maria Eduarda Furquim, Mariele de Santi, 

Amir Alabí, Renan do Amaral, Luiz Ricardo Gonçalves e Thiago Merighi pela 

convivência, pelos ensinamentos, auxílios e apoio. 

A todos os estagiários e bolsistas de Iniciação Científica que passaram pelo 

laboratório nesse período, por toda contribuição. 

Aos funcionários da FCAV-UNESP principalmente do Departamento de Patologia, 

Reprodução e Saúde Única e da Seção de Pós-Graduação por toda ajuda 

fornecida durante esse período. 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 

 

Sumário 

DETECÇÃO E CARACTERIZAÇÃO MOLECULAR DE MICOPLASMAS 

HEMOTRÓPICOS E Coxiella burnetii EM MAMÍFEROS DA SUPERORDEM 

XENARTHRA NO BRASIL ................................................................................ 13 

ABSTRACT - ...................................................................................................... 13 

LISTA DE TABELAS ......................................................................................... 14 

LISTA DE FIGURAS .......................................................................................... 15 

CAPÍTULO 1 – CONSIDERAÇÕES GERAIS .................................................... 16 

1. INTRODUÇÃO ............................................................................................ 16 

2. OBJETIVOS ................................................................................................ 18 

2.1 Objetivos gerais ................................................................................... 18 

2.2 Objetivos específicos .......................................................................... 18 

3. REVISÃO DE LITERATURA ...................................................................... 19 

3.1 Mamíferos da Superordem Xenarthra ................................................ 19 

3.2 Ordem Cingulata .................................................................................. 20 

3.3 Ordem Pilosa ........................................................................................ 21 

3.3.1 Subordem Folivora ........................................................................ 21 

3.3.2 Subordem Vermilingua .................................................................. 22 

3.4 Micoplasmas hemotrópicos (hemoplasmas) ..................................... 23 

3.4.1 Agentes etiológicos ....................................................................... 23 

3.4.2 Transmissão de hemoplasmas ..................................................... 24 

3.4.3 Quadro Clínico ............................................................................... 25 

3.4.4 Diagnóstico .................................................................................... 25 

3.4.5 Hemoplasmas em animais selvagens .......................................... 26 

3.4.6 Potencial zoonótico ....................................................................... 26 

3.5 Coxiella burnetti ................................................................................... 28 

3.5.1 Agente etiológico ........................................................................... 28 

3.5.2 Transmissão e quadro clínico ...................................................... 29 

3.5.3 Diagnóstico .................................................................................... 30 

3.5.4 Coxiella burnetti em animais e humanos no Brasil .................... 31 



4. REFERÊNCIAS ........................................................................................... 32 

CAPÍTULO 2 – Investigação molecular de micoplasmas hemotrópicos e 

Coxiella burnetii em mamíferos da Superordem Xenarthra no Brasil, com 

evidência de novos Candidatus de hemoplasmas ........................................ 54 

Resumo .......................................................................................................... 55 

1. Introdução .............................................................................................. 56 

2. Material e Métodos ................................................................................. 58 

2.1 Comitê de Ética ................................................................................. 58 

2.2  Amostras biológicas e espécies amostradas ............................... 58 

2.3 Análises Moleculares ....................................................................... 61 

2.4 Ensaio de PCR em tempo real quantitativo (qPCR) para Coxiella 

burnetii .................................................................................................... 61 

2.5 Ensaios de qPCR e PCR convencional para Mycoplasma spp. 

(hemoplasmas ou micoplasmas hemotróficos) ................................... 62 

2.6 Purificação de Amplicons e Sequenciamento ............................... 65 

2.7 Análises Filogenéticas ..................................................................... 66 

2.8 Análise de distância pelo software SplitsTree ............................... 67 

3. Resultados .............................................................................................. 67 

3.1 PCR convencional para o gene endógeno gapdh de mamíferos . 67 

3.2 PCR em tempo real quantitativa (qPCR) para Coxiella burnetii 

baseada no gene IS1111 ........................................................................ 67 

3.3. PCR em tempo real quantitativa (qPCR) para hemoplasmas 

baseada no gene 16S rRNA ................................................................... 68 

3.4 PCR convencional para hemoplasmas ........................................... 69 

3.5 Resultados do sequenciamento ...................................................... 73 

3.6  Análises filogenéticas ..................................................................... 75 

3.7 Resultados da análise de distância pelo SplitsTree ...................... 78 

4. Discussão ............................................................................................... 80 

5. Conclusão ............................................................................................... 84 

6. Agradecimentos ..................................................................................... 85 

7. Conflito de interesses ............................................................................ 85 

8. Referências ............................................................................................. 85 

 

 



 

 

DETECÇÃO E CARACTERIZAÇÃO MOLECULAR DE MICOPLASMAS 

HEMOTRÓPICOS E Coxiella burnetii EM MAMÍFEROS DA SUPERORDEM 

XENARTHRA NO BRASIL 

RESUMO - Embora mamíferos da superordem Xenarthra sejam considerados 

hospedeiros de uma ampla gama de agentes zoonóticos, são raros os trabalhos 

que visam investigar o papel desses animais como hospedeiros de bactérias com 

potencial zoonótico. O presente estudo teve como objetivo investigar a ocorrência 

e caracterizar molecularmente o DNA de Coxiella burnetii e hemoplasma 

(micoplasmas hemotrópicos) em amostras de sangue e baço de 397 mamíferos 

Xenarthra de vida livre (233 preguiças, 107 tamanduás e 57 tatus) em cinco 

estados brasileiros (Mato Grosso do Sul, São Paulo, Pará, Rondônia e Rio 

Grande do Sul). Todas as amostras biológicas de Xenarthra foram negativas na 

qPCR para Coxiella burnetii com base no gene IS1111. A ausência de DNA de C. 

burnetii em amostras de sangue e baço de Xenarthra sugere que esses 

mamíferos podem não atuar como possíveis hospedeiros desse agente nas 

localidades estudadas. Quando realizados ensaios de PCR convencionais para o 

gene endógeno (gapdh) de mamífero, 386 amostras foram positivas. Quando 

triados por ensaios moleculares baseados no gene 16S rRNA de hemoplasmas, 

81 amostras foram positivas, sendo 15,54% (60/386) positivas por PCR 

convencional e 5,44% (21/386) positivas por PCR em tempo real; três amostras 

foram positivas em ambos os ensaios. Destes, 39,74% (31/78) também foram 

positivos para o gene 23S rRNA e 7,69% (6/78) para o gene hemoplasma RNAse 

P. Entre as amostras positivas para hemoplasmas, 25,64% (20/78) foram obtidas 

de tamanduás, 39,74% (31/78) de preguiças e 34,61% (27/78) de tatus. Com 

base na baixa identidade e no posicionamento filogenético das sequências 16S 

rRNA e 23S rRNA de hemoplasmas detectados em tamanduás, tatus e preguiças, 

o presente estudo mostrou, pela primeira vez, a ocorrência de um novo putativo 

de Candidatus hemotrópico Mycoplasma spp. ('Candidatus Mycoplasma 

haematotetradactyla', 'Candidatus Mycoplasma haematomaximus' e 'Candidatus 

Mycoplasma haematotridactylus'). 

 
Palavras-chave: hemoplasmas; febre Q; preguiças; tamanduás; tatus 

 
 

 

 

 



 

MOLECULAR DETECTION AND CHARACTERIZATION OF HEMOTROPIC 
MYCOPLASMAS AND Coxiella burnetii IN MAMMALS FROM 

XENARTHRA SUPERORDER FROM BRAZIL 

 
ABSTRACT- Although mammals of the superorder Xenarthra are considered 

hosts of a wide range of zoonotic agents, works aiming at investigating the role of 

these animals as hosts for bacteria with zoonotic potential are rare. The present 

study aimed to investigate the occurrence and molecularly characterize Coxiella 

burnetii and hemoplasma (hemotropic mycoplasmas) DNA in blood and spleen 

samples from 397 free-living Xenarthra mammals (233 sloths, 107 anteaters, and 

57 armadillos) in five Brazilian states (Mato Grosso do Sul, São Paulo, Pará, 

Rondônia, and Rio Grande do Sul). All biological samples from Xenarthra were 

negative in the qPCR for Coxiella burnetii based on the IS1111 gene. The 

absence of C. burnetii DNA in blood and spleen samples from Xenarthra suggests 

that these mammals may not act as possible hosts for this agent in the locations 

studied. When performed conventional PCR assays for the endogenous (gapdh) 

mammalian gene, 386 samples were positive. When screened by molecular 

assays based on the 16S rRNA gene of hemoplasmas, 81 samples were positive, 

of which 15.54% (60/386) were positive by conventional PCR and 5.44% (21/386) 

were positive by real-time PCR; three samples were positive in both assays. Of 

these, 39.74% (31/78) were also positive for the 23S rRNA gene and 7.69% (6/78) 

for the hemoplasma RNAse P gene. Among the samples positive for 

hemoplasmas, 25.64% (20/78) were obtained from anteaters, 39.74% (31/78) from 

sloths, and 34.61% (27/78) from armadillos. Based on the low identity and 

phylogenetic positioning of 16S rRNA and 23S rRNA sequences of hemoplasmas 

detected in anteaters, armadillos and sloths, the present study showed, for the first 

time, the occurrence of putative new Candidatus hemotropic Mycoplasma spp. 

('Candidatus Mycoplasma haematotetradactyla', 'Candidatus Mycoplasma 

haematomaximus', and 'Candidatus Mycoplasma haematotridactylus').  

Keywords: hemoplasmas; Q-fever; sloths; anteaters; armadillos  

 

 

 

 

 

 

 

 

 



 

LISTA DE TABELAS 

 

Tabela 1. Oligonucleotídeos iniciadores utilizados na PCR em tempo real para 

detecção molecular de Coxiella burnetii e hemoplasmas em mamíferos da 

superordem Xenarthra ........................................................................................ 62 

Tabela 2. Oligonucleotídeos iniciadores utilizados nos ensaios de PCR 

convencional e semi-nested para detecção e caracterização molecular de 

hemoplasmas ..................................................................................................... 65 

Tabela 3. Temperatura de melting (T m) de fragmentos do gene 16S rRNA de 

hemoplasmas detectados nas amostras de sangue de Xenarthra nos ensaios de 

SYBR® Green PCR ............................................................................................ 68 

Tabela 4. Resultados obtidos em ensaios de cPCR para hemoplasmas baseados 

em dois fragmentos com overlaping do gene 16S rRNA em amostras de baço e 

sangue de mamíferos Xenarthra amostrados no Brasil ...................................... 70 

Tabela 5. Resultados obtidos em ensaios de PCR seminested e convencional 

para hemoplasmas baseados nos genes 16S rRNA, 23S rRNA e RNAseP em 

amostras biológicas de mamíferos Xenarthra previamente positivos na cPCR de 

screening baseada no gene 16S rRNA .............................................................. 72 

Tabela 6. Resultados do BLASTn das sequências de Mycoplasma spp.  

hemotrópicos obtidas nos ensaios de PCR seminested e convencional baseados 

nos genes 16S rRNA e 23S rRNA, respectivamente .......................................... 74 

Tabela S1. Matriz de distância genética mostrando a diversidade genética entre 

as sequências de hemoplasma 16S rRNA detectadas no presente estudo e 

aquelas recuperadas do Genbank (~990 pb).........................................................75 

Tabela S2. Matriz de distância genética pareada mostrando a diversidade 

genética entre as sequências de hemoplasma 23S rRNA detectadas no presente 

estudo e aquelas recuperadas do Genbank (~ 810bp)..........................................77 

 



 

 

 

 

 

 

 

 

LISTA DE FIGURAS 

Figura 1. Mapa do Brasil com a quantidade e origem de espécies de mamíferos 

Xenarthra amostrados em cinco estados brasileiros. ......................................... 59 

Figura 2. Fluxograma com a quantidade de animais positivos e negativos obtidos 

nos ensaios de PCR para triagem e caracterização molecular de Coxiella burnetii 

e micoplasmas hemotrópicos ............................................................................. 72 

Figura 3. Análise filogenética de sequências 16S rRNA de Mycoplasma spp. 

(alinhamento de 990 pb) gerada pelo método de Máxima Verossimilhança. 

Mycoplasma pneumoniae foi utilizada como grupo externo ............................... 76 

Figura 4. Análise filogenética de sequências 23S rRNA de Mycoplasma spp. 

(alinhamento de 810 pb) gerada pelo método de Máxima Verossimilhança. 

Mycoplasma pneumoniae foi utilizada como grupo externo ............................... 78 

Figura 5. Análise de distância pelo software SplitsTree4 com os parâmetros 

“Neighbor – Net” e “Uncorrected p-distance” para o gene 16S rRNA ................. 79 

Figura 6. Análise de distância pelo software SplitsTree4 com os parâmetros 

“Neighbor –Net” e “Uncorrected p-distance” para o gene 23S rRNA .................. 79 

 

 

 

 

 

 

 



16 
 

CAPÍTULO 1 – CONSIDERAÇÕES GERAIS 

 

1. INTRODUÇÃO 

As bactérias do gênero Mycoplasma, pertencentes à classe Mollicutes e 

família Mycoplasmataceae, possuem como característica a ausência de parede 

celular e alta plasticidade na membrana externa (EDWARD E FREUNDT, 1967; 

RAZIN et al., 1998; TRATCHENBERG, 2005). Estudos filogenéticos baseados no 

gene 16S rRNA posicionaram as espécies classificadas anteriormente como 

pertencentes aos gêneros Eperythrozoon e Haemobartonella dentro do gênero 

Mycoplasma (RIKIHISA et al., 1997; NEIMARK et al., 2001). Tais estudos 

também permitiram a subdivisão de algumas espécies deste gênero no grupo 

dos micoplasmas hemotrópicos (hemoplasmas), que possuem como 

característica a capacidade de se aderir à superfície dos eritrócitos de diferentes 

espécies de mamíferos (MESSICK et al., 2004). Tais agentes emergem como 

importantes patógenos na medicina humana e veterinária (DOS SANTOS et al., 

2008; YUAN et al., 2009; SYKES, 2010; STEER et al., 2011; HORNOK et al., 

2011; MAGGI et al., 2013a,b).  

 No Brasil é crescente o número de pesquisas relacionadas à detecção 

de hemoplasmas em animais, o que vem permitindo a descoberta de novos 

Candidatus a espécies em diferentes hospedeiros (PONTAROLO et al., 2020; 

VIEIRA et al., 2021). Infecção por hemoplasmas estão sendo descritas em 

animais selvagens do Brasil em cativeiro, tais como felídeos (GUIMARÃES et al., 

2007; ANDRÉ et al., 2011) e canídeos selvagens (ANDRÉ et al., 2011), 

cervídeos (GRAZZIOTIN et al., 2011), primatas não-humanos (RAMALHO et al., 

2017; MELO et al., 2019), e de vida livre, tais como primatas não-humanos 

(BONATO et al., 2015), roedores (GONÇALVES et al., 2015; 2020), capivaras 

(VIEIRA et al., 2021), procionídeos, felídeos e canídeos selvagens (DE SOUSA 

et al., 2017), javalis (DIAS et al. 2019), morcegos (IKEDA et al., 2017), cervídeos 

(ANDRÉ  et al., 2020), e marsupiais (GONÇALVES et al., 2020; PONTAROLO et 

al., 2020). 

Coxiella burnetii é uma ɣ-proteobactéria, Gram-negativa, intracelular 

obrigatória, pertencente à ordem Legionellales e família Coxiellaceae. É 

responsável por ocasionar a enfermidade zoonótica conhecida como Febre-Q 



17 
 

(ELDIN et al., 2017). Tal agente parasita diversos tipos celulares, porém 

apresenta maior tropismo para fagócitos (VAN SCHAIK et al., 2013), sendo 

classificado como potencial agente para bioterrorismo pelo CDC (Centers for 

Diseases Control and Prevention). O referido agente possui distribuição 

cosmopolita, sendo relatado em todo o mundo, com exceção da Nova Zelândia 

(ELDIN et al., 2017). A transmissão desta bactéria se dá via inalação de 

aerossóis, ingestão de leite e produtos lácteos contaminados e entre individuos 

por contato (BOUVERY et al., 2003). Ectoparasitas hematófagos também 

apresentam grande importância na transmissão do agente em questão (ELDIN et 

al., 2017). 

 No que diz respeito à detecção de C. burnetii em animais selvagens no 

Brasil, o agente foi detectado molecularmente em morcegos (FERREIRA et al., 

2018). Em mamíferos Xenarthra, o agente foi detectado em uma preguiça-de-

três-dedos (Bradypus tridactylus) em Caiena, Guiana Francesa, o animal 

encontrava-se morto próximo à residência de um paciente com febre Q. 

Amostras de fezes e baço do animal mostraram-se positivas em ensaios de 

qPCR baseados nos genes IS1111 e IS30a para o referido agente. 

Adicionalmente, 88% dos carrapatos (Amblyomma geayi) coletados da preguiça 

também se mostraram positivos para C. burnetii. Apesar dos carrapatos terem se 

mostrado positivos, acredita-se que as infecções em humanos nesta região 

ocorreram por meio de aerossóis contaminados oriundos das fezes das 

preguiças (DAVOUST et al., 2014).  

 Os mamíferos da Superordem Xenarthra são considerados 

reservatórios de diversos agentes zoonóticos, tais como Trypanosoma cruzi e 

Toxoplasma gondii, os quais foram detectados em tatus de vida livre no estado 

do Mato-Grosso-do-Sul, centro-oeste do Brasil (KLUYBER, 2020). No entanto, 

são poucos os estudos que investigaram a ocorrência de agentes bacterianos 

transmitidos por vetores artrópodes nesse grupo de animais. Na Argentina, DNA 

de Anaplasma marginale foi detectado em um tamanduá-bandeira 

(Myrmecophaga tridactyla) (GUILLEMI et al., 2016). Um genótipo de Ehrlichia sp. 

relacionado à E. ruminantium foi detectado em uma preguiça-de-três-dedos 

(Bradypus tridactylus) no estado do Pará, no Brasil (SOARES et al., 2017). Mais 

recentemente, foram descritos novo Candidatus de Bartonella (‘Candidatus 

Bartonella washoensis subespécie brasiliensis’), dois novos Candidatus a 



18 
 

Anaplasma (‘Candidatus Anaplasma brasiliensis’ e ‘Candidatus Anaplasma 

amazonensis’) e duas espécies de Ehrlichia (Ehrlichia canis e Ehrlichia 

minasensis) em mamíferos Xenarthra de vida livre do Brasil (CALCHI et al., 2020 

a,b). Até o presente momento não há relatos na literatura a respeito da infecção 

por hemoplasmas neste grupo de mamíferos.  

 Desta forma, estudos que tenham como objetivo avaliar o status 

sanitário desse grupo de animais são importantes, uma vez que contribuem com 

informações para futuros projetos de conservação animal, como também para 

vigilância ambiental e tomada de decisões quanto as medidas de prevenção e 

controle de agentes transmitidos por vetores. Adicionalmente, dado o potencial 

zoonótico de C. burnetii (VAN SCHAIK et al, 2013; ABDEL-MOEIN & HAMZA, 

2017) e de algumas espécies de hemoplasmas (DOS SANTOS et al., 2008; 

MAGGI et al., 2013a,b), a detecção e caracterização molecular destes agentes 

na fauna selvagem contribui para aumentar o conhecimento da diversidade 

genética destes grupos de bactérias.  

2. OBJETIVOS  

2.1 Objetivos gerais 

O presente estudo objetivou investigar a ocorrência e caracterizar 

molecularmente hemoplasmas e C. burnetii em amostras biológicas de 

mamíferos Xenarthra de vida livre amostrados em cinco diferentes estados no 

Brasil. 

2.2 Objetivos específicos 

 Investigar, por meio de métodos moleculares, a ocorrência de 

hemoplasmas e C. burnetii em amostras de baço e sangue de mamíferos 

Xenarthra amostrados em cinco estados brasileiros; 

 Traçar inferências filogenéticas acerca do DNA de Mycoplasma spp. 

hemotrópico e C. burnetii detectado em amostras de baço e sangue de 

Xenarthra, comparativamente aos previamente detectados em outros 

animais no mundo; 

 



19 
 

3. REVISÃO DE LITERATURA 

3.1 Mamíferos da Superordem Xenarthra 

O nome xenos, do grego, significa “estranho” e arthros “articulação”. A 

superordem Xenarthra é formada por mamíferos placentários caracterizados 

pela presença de articulações adicionais entre as vértebras lombares, o que 

normalmente resulta em maior rigidez do esqueleto axial, e dentes reduzidos, 

quando existentes (SIMPSON, 1980; SARICH, 1985; EISENBERG e REDFORD, 

1999; MCDONALD, 2005; SUPERINA & LOUGHRY, 2012; GIBB et al., 2016; 

DELSUC et al., 2016; UPHAM et al., 2019). Além de suas particularidades 

anatômicas, este grupo apresenta singularidades fisiológicas, como o 

metabolismo basal relativamente lento e temperatura corpórea variável (média: 

34,1ºC, amplitude: 32,7ºC a 35,5ºC) que é considerada baixa quando 

comparada com a de outros mamíferos. Tais características estão relacionadas 

ao consumo de alimentos com baixo teor energético, como plantas, formigas, 

cupins e pela capacidade de armazenar energia (FELDHAMER et al., 1999; 

MCNAB, 1984; VALDES & SOTO, 2012). 

 Sua origem é incerta, mas acredita-se que possa ter ocorrido em torno de 

100 milhões de anos atrás no Hemisfério Sul (Gondwana) (SIMPSON, 1980; 

MURPHY et al., 2007; MORAES-BARROS & ARTEAGA, 2015). Sua presença 

na América do Norte se deu por dispersão após a formação do Istmo do 

Panamá, um corredor terrestre que uniu a América do Norte com a do Sul por 

volta de 3 m.a., durante o Terciário (ENGELMANN, 1985). Esse período é 

conhecido como “Grande Intercâmbio Biótico Americano (GABI)”, no qual houve 

a migração de mamíferos Xenarthra e Marsupialia para a América do Norte, 

assim como de animais de outras famílias para a América do Sul (WEBB, 1985; 

TONNI et al., 1992; CARLINI et al., 2008). Nessa nova configuração geológica, 

os mamíferos Xenarthra ampliaram sua distribuição geográfica. A maioria das 

espécies ocorre principalmente na América do Sul e habitam regiões 

neotropicais (MARTINS et al., 2015). Juntamente aos marsupiais, estão entre os 

mamíferos mais antigos da história da América do Sul (VIZCAÍNO & LOUGHRY, 

2008).  

Entre o Pleistoceno e o Holoceno, um processo de extinção reduziu 

drasticamente a diversidade de espécies, sendo extintas principalmente as 



20 
 

linhagens de grande porte (SIMPSON, 1980; KOCH & BARNOSKY, 2006; 

BARNOSKY & LINDSEY, 2010). Existem atualmente 38 espécies de Xenarthra 

reconhecidas, sendo seis de preguiças, dez de tamanduás e 22 de tatus. Esse 

número de espécies existentes vem crescendo ao longo dos anos, devido à 

utilização de novas técnicas morfométricas e, em particular, moleculares, que 

tem resultando em mudanças taxonômicas importantes (IUCN, 2021).  

Atualmente, os xenartros estão divididos em duas ordens: Cingulata e 

Pilosa; esta última é subdividida em Vermilingua (tamanduás) e Folivora (bichos-

preguiça), as quais englobam espécies com densa cobertura capilar ao longo do 

corpo (MEDRI et al., 2011a,b; MARTINS et al., 2015; GIBB et al., 2016).  

Ao longo dos anos as ações antrópicas sobre o meio ambiente, como o 

avanço da agricultura, queimadas, expansão da malha rodoviária, 

atropelamentos e a caça predatória têm ocasionado um declínio populacional 

deste grupo de mamíferos (MIRANDA et al., 2014; CHIARELLO & MORAES-

BARROS, 2014). 

3.2 Ordem Cingulata 

Engloba todas as espécies atuais de tatus (famílias Dasypodidae e 

Chlamyphoridae). Tais animais podem ser facilmente identificadas por escudos 

ou placas dérmicas dispostas regularmente em forma de armadura (carapaça) 

na região da cabeça, corpo e cauda (exceto em tatus do gênero Cabassous, que 

têm uma cauda nua), que têm como função protegê-los de predadores 

(EMMONS &FEER,1990; MCDONOUGH & LOUGRY, 2001). 

A maioria dos tatus habita a América do Sul. Poucas espécies podem ser 

encontradas na América Central e somente uma espécie, o tatu-galinha 

(Dasypus novemcinctus), ocorre desde o sul dos Estados Unidos até o Uruguai 

(MCBEE & BAKER, 1982). São animais solitários e apresentam comportamento 

diurno ou noturno, dotados de bom olfato, porém com visão e audição não muito 

aguçadas. Embora ocasionalmente possam morder ou utilizar as unhas como 

defesa, preferem correr ou esconder-se em buracos quando se sentem 

ameaçados. Em casos nos quais não seja possível fugir, algumas espécies 

encostam as margens do casco no chão, enquanto outros rolam em formato de 

bola protegidas por sua cobertura córnea (CUBAS, et al., 2007). 



21 
 

 Os cingulatas possuem molares primitivos e pouco adaptados à 

mastigação; por conseguinte, a base alimentar da maioria deles é caracterizado 

pelo consumo de insetos. Algumas espécies também possuem hábito onívoro, 

alimentando-se de matéria vegetal, invertebrados e pequenos vertebrados, 

normalmente em decomposição. De fato, cupins e formigas são os itens mais 

importantes na dieta alimentar (DRUMOND et al., 2010). 

3.3 Ordem Pilosa 

3.3.1 Subordem Folivora 

 Habitantes das regiões de clima tropical e subtropical das Américas 

Central e do Sul, a subordem Folivora é representada pelas preguiças das 

famílias Bradypodidae e Megalonichidae. São animais que possuem hábitos 

solitários, exceto nos períodos de acasalamento e cuidados com os filhotes 

(QUEIROZ, 1995). Os animais da família Bradypodidae são essencialmente 

folívoros e considerados seletivos, pois consomem uma pequena porcentagem 

de espécies vegetais (MONTGOMERY & SUNQUIST, 1977). Já os da família 

Megalonychidae possuem hábito alimentar onívoro, podendo ingerir uma 

variedade maior de alimentos, tais como folhas, brotos, frutos e cocos de 

palmeiras. Por esta razão são considerados mais adaptados (CUBAS et al., 

2014). 

Em geral, são animais que possuem comportamento arborícola, passando 

a maior parte do tempo em repouso na copa das árvores, onde se deslocam 

com movimentos lentos, utilizando a extremidade dos galhos na sua travessia 

entre as árvores (MONTGOMERY & SUNQUIST, 1975; CASSANO, 2006; 

CUBAS et al., 2007). Descem ao solo em poucas ocasiões, quando estão em 

áreas abertas com ausência de conexão entre as árvores ou em casos onde 

sintam a necessidade de defecar e urinar, o que em geral pode ocorrer a cada 2 

ou 4 dias (CASSANO, 2006; SUPERINA et al.,2008). 

A possibilidade de termorregulação é extremamente importante para as 

preguiças, particularmente para as do gênero Bradypus. Acredita-se que seu 

comportamento natural tem como base as alterações climáticas, o que explicaria 

o porquê de ficarem praticamente imóveis nas primeiras horas da manhã, quase 

que em estado de hibernação. Com a elevação da temperatura passam 



22 
 

gradativamente a se movimentar e buscar a parte mais alta das árvores para se 

aquecer (CUBAS, 2007). 

3.3.2 Subordem Vermiligua 

 É representada pelos tamanduás das famílias Cyclopedidae e 

Myrmecophagidae. Suas principais características são ausência total de dentes 

e a presença de um focinho longo e cônico que acomoda uma língua 

vermiforme, responsável pela captura dos alimentos, uma vez que a dieta 

alimentar é baseda no consumo de formigas e cupins, tanto de chão como de 

árvores (SHAW & CARTER, 1980; CUBAS, 2014). 

 As orelhas são diminutas, os olhos pequenos e negros, membros 

torácicos fortes e garras, que os auxiliam na defesa e na procura por alimento 

(MIRANDA, 2008). O tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla) ocorre por 

todo o território nacional, mais predominantemente no Cerrado (MIRANDA, 

2014). É o maior de todos os tamanduás e pode chegar a um peso de 

aproximadamente 40 kg, com hábitos exclusivamente terrestres (MIRANDA, 

2004; RODRIGUES et al., 2008). Possuem pelagem densa que atua como 

isolante térmico, impedindo o ganho e a perda excessiva de calor.  A longa 

cauda é utilizada para camuflagem, tanto que ao dormir a colocam sobre o corpo 

(FERNANDES & YOUNG, 2008). 

Os tamanduás-mirins (Tamandua tetradactyla) são encontrados ao leste 

dos Andes, no norte do Uruguai e Argentina e também no Brasil (SUPERINA et 

al., 2010; MEDRI et al., 2011a). Seu habitat natural abrange savanas, florestas 

tropicais e espinheiras (MEDRI et al., 2011a). São mamíferos de 

aproximadamente 77 cm (NOWAK, 1999) e possuem peso corporal de 

aproximadamente 7 kg (WETZEL, 1985). Essa espécie de tamanduá possui 

hábitos preferencialmente arborícolas e descem ao solo somente para se 

alimentar, defecar e urinar (RODRIGUES et al., 2008). O tamanduá-do-norte 

(Tamandua mexicana), por sua vez, assemelha-se ao tamanduá-mirim e sua 

distribuição vai desde o norte da região sul do México até a América Central, 

podendo também ser encontrado na Venezuela, em sua região noroeste, e no 

Peru, na região sul e noroeste do país (IUCN, 2014). 

Já o tamanduaí (Cyclopes didactylus), espécie peculiar de tamanduá, é o 

menor de todos, é exclusivamente arborícola e noturno (ASASG, 2020). O peso 



23 
 

médio dessa espécie pode chegar a 300 gramas e atingir até 55 cm de 

comprimento (IUCN, 2014). Sua ocorrência geográfica vai desde a parte sul do 

México, em sua porção tropical, passando pela América Central e estendendo-

se até a América do Sul (MIRANDA & SUPERINA, 2010).   

3.4 Micoplasmas hemotrópicos (hemoplasmas) 

3.4.1 Agentes etiológicos 

 Os hemoplasmas são bactérias do gênero Mycoplasma pertencentes à 

família Mycoplasmataceae, ordem Mycoplasmatales e classe Mollicutes (TULLY 

et al., 1993). São bactérias fastidiosas, de formato cocóide, com ausência de 

parede celular e alta plasticidade na membrana externa, encontradas aderidas à 

superfície dos eritrócitos ou livres no plasma (EDWARD & FREUNDT, 1967; 

NEIMARK et al., 2001). Quando ligadas aos eritrócitos, essas bactérias podem 

causar deformações na superfície celular (NEIMARK et al., 2001). 

Anteriormente pertenciam aos gêneros já extintos Haemobartonella spp. e 

Eperythrozoon spp. (MESSICK, 2004). Análises de sequências obtidas a partir 

do gene 16S rRNA permitiram a alocação das espécies Haemobartonella felis, 

Haemobartonella muris, Eperythrozoon suis e Eperythrozoon wenyonii no gênero 

Mycoplasma (NEIMARK et al., 2001).  

A maioria das espécies de hemoplasmas possui como status taxonômico 

o termo “Candidatus’’ por não terem sido cultivadas in vitro (VOLOKHOV et al., 

2012; OREN et al., 2020). A dificuldade pode estar associada a dependência 

dessas bactérias pelos glóbulos vermelhos e fatores de crescimento do 

hospedeiro, a maioria desconhecidos. Portanto, as definições de espécies ainda 

não estão totalmente estabelecidas (CITTI & BLANCHARD, 2013; GUIMARÃES 

et al., 2014).  

Recentemente, Descloux et al. (2020) iniciaram o cultivo de ‘Candidatus 

Mycoplasma haemohominis’ a partir de amostras de sangue de 23 pacientes 

positivos na Nova Caledônia. O meio utilizado para o crescimento das culturas 

foi o OM3 especificamente projetado no estudo. Das amostras coletadas para 

cultivo, apenas uma obteve crescimento e que foi considerado lento. A cultura 

deste isolado de hemoplasma, chamada “neocaledonica”, está em andamento. 



24 
 

A distribuição dos micoplasmas hemotrópicos é de caráter mundial, com 

exceção da Antártica (MILLÁN et al., 2020). Devido a grande capacidade de 

aderência à superfície dos eritrócitos, estes agentes vêm sendo identificados em 

várias espécies de vertebrados, inclusive em seres humanos (MESSICK, 2004; 

DOS SANTOS et al., 2008).  

3.4.2 Transmissão de hemoplasmas 

A transmissão dos hemoplasmas ainda não está completamente 

elucidada. Estudos sugerem que a transmissão ocorra principalmente por 

vetores artrópodes hematófagos, tais como pulgas, carrapatos e piolhos (WILLI 

et al., 2007). Porém, poucos são os estudos experimentais objetivando investigar 

a competência vetorial de tais artrópodes.  

Nesse sentido, o carrapato Rhipicephalus sanguineus sensu lato é o 

principal vetor suspeito a reservatório de Mycoplasma haemocanis, porém, tal 

fato ainda não está bem esclarecido na literatura (NOVACCO et al., 2010). 

Adicionalmente, acredita-se que as pulgas Ctenocephalides felis teriam 

participação na transmissão de Mycoplasma haemofelis e ‘Candidatus 

Mycoplasma haemominutum’ (WOODS et al., 2005). Enquanto piolhos Polyplax 

serrata e P. spinulosa são incriminados na transmissão de Mycoplasma 

coccoides (BERKENKAMP & WESCOTT, 1988), moscas Stomoxys calcitrans e 

o mosquito Aedes aegypti (PRULLAGE et al., 1993) e o piolho Haematopinus 

suis (HEINRITZI, 1990; MESSICK, 2004) são possíveis vetores de Mycoplasma 

suis.  

Recentemente, Hornok et al. (2019) identificaram a presença de DNA de 

hemoplasmas em carrapatos (Ixodes simplex) coletados de morcegos na 

Hungria. Posteriormente, Gonçalves et al. (2020) detectaram DNA de 

hemoplasmas em carrapatos (Amblyomma sp.) e piolhos (Polyplax spinulosa) de 

roedores no Brasil. Descloux et al. (2020) detectaram molecularmente tais 

agentes em moscas Hippoboscoidea (Cyclopodia horsfieldi) coletadas de 

morcegos na Nova Caledônia. No entanto, nenhum desses estudos pôde 

determinar se o DNA encontrado nos vetores artrópodes era originário do 

repasto sanguíneo e, portanto, pertencente ao hospedeiro infectado (MILLAN et 

al., 2020). Vieira et al. 2021, identificaram ‘Candidatus Mycoplasma 

haematohydrochoerus’ na glândula salivar de Amblyomma dubitatum. Este 



25 
 

achado reforça a ideia de que os carrapatos possam estar envolvidos na 

transmissão de hemoplasmas. Outras rotas de transmissão descritas são as 

interações agressivas entre os animais (NEIMARK et al., 2001), a transmissão 

direta, vertical e transfusões sanguíneas, já demonstradas para algumas 

espécies (COHEN et al., 2018; MUSEUX et al., 2009). 

3.4.3 Quadro Clínico 

Os sinais clínicos causados por estas bactérias são variáveis e a maior 

parte do que se sabe a respeito do curso da doença é descrito em estudos com 

animais domésticos (MILLAN et al., 2020). Tais agentes podem causar anemia 

aguda ou crônica e anemia hemolítica severa, especialmente em indivíduos 

imunocomprometidos. No entanto, a maioria dos animais desenvolvem infecções 

assintomáticas. Acredita-se que a severidade da doença dependerá da espécie 

de Mycoplasma envolvido e da presença de doenças ou infecções 

concomitantes (MESSICK, 2004; MILLAN et al., 2020). 

3.4.4 Diagnóstico 

 Existem diferentes ferramentas para a realização do diagnóstico de 

infecções por hemoplasmas, tais como esfregaços sanguíneos corados, testes 

moleculares como PCR convencional (cPCR) e em tempo real (qPCR) 

(BRINSON & MESSICK, 2001; BARKER et al., 2010), testes de Western 

immunoblot e imunofluorescência indireta (WILLI et al., 2007; NOVACCO et al., 

2010).  

A análise de esfregaços sanguíneos, método de diagnóstico tradicional 

para detecção de hemoparasitas, é barato e de fácil execução, porém apresenta 

baixas especificidade e sensibilidade na identificação dos hemoplasmas 

(TASKER, 2010; MASCARELLI et al., 2016), o que pode ser atribuído a 

presença de artefatos refráteis, precipitados de corantes e corpúsculos de 

Howell-Jolly nas lâminas (TASKER et al., 2003; WILLI et al., 2007).  

Atualmente, as ferramentas moleculares tem se apresentado como o 

método diagnóstico de escolha para detecção de hemoplasmas (WILLI et al., 

2007; SYKES, 2010). A maioria dos protocolos de PCR convencional e em 

tempo real (qPCR) realizados são baseados no gene 16S rRNA (MESSICK, 

2004). Outros diferentes fragmentos gênicos (23S rRNA, RNase P 



26 
 

[Ribonuclease P]) foram desenvolvidos para a diferenciação das espécies 

(BIRKENHEUER et al., 2002; MAGGI et al., 2013a; MONGRUEL et al., 2020). 

São realizados também ensaios quantitativos de PCR em tempo real, um 

método específico que permite a quantificação do DNA dos hemoplasmas e 

apresenta um menor risco de contaminação (BARKER et al., 2010). 

3.4.5 Hemoplasmas em animais selvagens  

Ainda que animais selvagens apresentem uma prevalência de infecção 

por hemoplasmas significativamente maior do que animais em cativeiro, pouco 

se sabe a respeito da ocorrência, diversidade genética, rotas de transmissão e 

impacto causado por hemoplasmas na saúde desses animais (FOLEY et al., 

1998; WILLI et al., 2007). Todavia, o interesse em pesquisas relacionadas à 

detecção de hemoplasmas em animais selvagens vem se tornando crescente, 

tanto que os hemoplasmas já foram identificados em várias partes do mundo, e 

em mais de 130 hospedeiros de diferentes ordens: Artiodactyla, Carnivora, 

Primates, Rodentia, Marsupialia e Chiroptera (MILLAN et al., 2020). Entretanto, 

inexistentes são os estudos acerca da ocorrência e diversidade genética destes 

agentes em mamíferos da Superordem Xenarthra. 

Adicionalmente, micoplasmas hemotrópicos já foram detectados no Brasil 

em primatas não-humanos (BONATO et al., 2015), roedores (GONÇALVES et 

al., 2015; 2020), procionídeos, felídeos e canídeos selvagens (DE SOUSA et al., 

2017), javalis (DIAS et al. 2019), morcegos (IKEDA et al., 2017), cervídeos 

(ANDRÉ et al., 2020) e  marsupiais (GONÇALVES et al., 2021). Recentemente, 

novos Candidatus a Mycoplasma, foram descritos em gambás de orelha-branca 

(‘Candidatus Mycoplasma haemoalbiventris’) (PONTAROLLO et al., 2021),  

capivaras (‘Candidatus Mycoplasma haematohydrochoerus’) (VIEIRA et al., 

2021), ouriços-caicheiro  (‘Candidatus Mycoplasma haemophiggurus’) 

(VALENTE et al., 2020), e quatis (‘Candidatus Mycoplasma haematonasua’) 

(COLLERE et al., 2021), com base em análises filogenéticas baseadas nos 

genes 16S rRNA e 23S rRNA. 

3.4.6 Potencial zoonótico 

 Embora relatos de infecções por Mycoplasma spp. hemotrópicos sejam 

de maior ocorrência em humanos imunocomprometidos ou indivíduos com 



27 
 

extenso contato com animais e vetores artrópodes, casos em indivíduos 

saudáveis também vêm sendo observados (MESSICK, 2004; YANG et al., 2000; 

MAGGI et al., 2013a,b).  

Estes patógenos podem emergir como um possível problema de Saúde 

Pública (MAGGI et al., 2013a,b), haja visto que hemoplasmas já foram 

identificados em humanos na China (M. suis) (YANG et al., 2000; YUAN et al., 

2009), Brasil (M. haemofelis) (DOS SANTOS et al., 2008), Inglaterra (‘Ca. M. 

haematohominis’) (STEER et al., 2011), Estados Unidos (M. ovis e Mycoplasma 

sp. com 93% de homologia com um Mycoplasma sp. detectado em uma capivara 

do Brasil e 92,2% com M. coccoides), África do Sul (‘Ca. M.haematoparvum’) 

(MAGGI et al., 2013b), Japão (‘Ca. M. haematohominis’) (HATTORI et al., 2020) 

e Nova Caledônia (‘Ca. M. haematohominis’) (DESLCLOUX et al., 2020). 

No Brasil, dos SANTOS et al., (2008) identificaram em Porto Alegre, 

estado do Rio Grande do Sul, um paciente HIV positivo apresentando sintomas 

de sudorese noturna, perda de apetite, tosse produtiva, dores musculares, e 

linfadenomegalia cervicais, axilares e inguinais. Nos exames diagnósticos 

baseados em métodos moleculares, o paciente mostrou-se positivo na PCR para 

M. haemofelis e Bartonella henselae. Este indivíduo possuía cinco gatos e tinha 

vários arranhões e mordidas. Todos os cinco gatos foram PCR positivos 

para Bartonella spp. e dois foram positivos para M. haemofelis, sugerindo a 

possibilidade de transmissão zoonótica. 

Maggi et al. (2013b) relataram um caso de infecção por hemoplasma em 

uma veterinária, que esteve envolvida no trabalho hospitalar de tratamento de 

animais domésticos, em Granada e Irlanda, e em pesquisas anatômicas que 

exigiam a dissecção de animais selvagens, na África. A paciente apresentou 

sintomas neurológicos, tais como dores de cabeça, desmaios, fotofobia, 

fasciculações musculares e convulsões tônico-clônicas. Nos exames 

diagnósticos mostrou-se soropositiva para B. vinsonii subsp. berkhoffii e B. 

henselae, porém negativa aos testes moleculares e à cultura. À PCR, foi 

detectada positividade para Anaplasma platys e Mycoplasma spp. As 

sequências obtidas de hemoplasmas a partir dos genes 16SrRNA e RNaseP 

mostraram 99,8% e 100% de identidade, respectivamente, à 'Candidatus M. 

haematoparvum'. Após o tratamento completo, não foram mais detectados 



28 
 

molecularmente Anaplasma nem hemoplasmas na paciente. Porém, a mesma 

permanecera soropositiva para Bartonella spp.  

 Mais recentemente, Hattori et al. (2020) relataram um caso de infecção 

por ‘Ca. M. haematohominis’ em um médico de Tokyo, no Japão. O paciente foi 

internado apresentando pirexia, anemia, linfadenopatia e hepatoesplenomegalia 

um mês após um ferimento acidental com agulha enquanto trabalhava. Foram 

realizados ensaios moleculares de PCR convencional para hemoplasmas 

baseado nos genes 16S e 23S rRNA, além de PCR em tempo real baseada no 

gene 16S rRNA de ‘Ca. M. haematohominis’.  

3.5 Coxiella burnetti 

3.5.1 Agente etiológico  

Coxiella burnetii é uma bactéria intracelulare obrigatória e agente 

etiológico da Febre Q (Query Fever), uma zoonose de distribuição mundial. A 

infecção em geral apresenta-se leve, com manifestações febris, mas em alguns 

casos pode evoluir com manifestações clínicas graves (SANTOS et al., 2007; 

LEMOS et al., 2011). Anteriormente, o referido agente fora classificado como 

Rickettsia burnetii por apresentar semelhanças com agentes da ordem 

Rickettsiales. No entanto, análises moleculares baseadas no gene 16S rRNA 

monstraram que essas bactérias na verdade estavam estreitamente 

relacionadas com a família Coxiellaceae e, portanto, pertenciam à classe das 

Gama-proteobactérias (DRANCOURT & RAOULT, 1994). 

 Atualmente, é classificada como pertencente ao gênero Coxiella, ordem 

Legionellales e família Coxiellaceae, (SESHADRI et al., 2003). Apresenta-se na 

forma de cocobacilo pleomórfico com parede celular similar à de outras bactérias 

Gram-negativas. No entanto, apresenta características únicas como a de se 

proliferar dentro do fagolisossoma, alta capacidade de sobrevivência extracelular 

e resistência à ruptura física e química relacionada ao seu processo de 

esporulação (HOWE & MALLAVIA, 2000). Esse processo é caracterizado por 

duas variações morfológicas distintas de C. burnetti, a saber: variante de 

pequenas células (Small Cell Variant – SCV) e variante de grandes células 

(Large Cell Variant – LCV). Tal diferenciação é baseada no tamanho, morfologia 

e pelos peptidoglicanos constituintes da parede celular (OYSTON & DAVIES, 



29 
 

2011). As SCV são consideradas formas vegetativas de resistência (esporos) no 

meio extracelular que podem manter-se viáveis por longos períodos fora do 

hospedeiro, uma vez que apresentam alta resistência à radiação ultravioleta, 

dessecação, calor, pressão, estresse osmótico e oxidativo e à maioria dos 

desinfetantes. Já a LCV é a forma metabolicamente ativa e sensível ao estresse 

ambiental (MCCAUL & WILLIAMS, 1981; ARRICAU-BOUVERY & RODOLAKIS, 

2005). 

Este agente possui duas fases antigênicas estreitamente relacionadas ao 

lipopolissacarídeo (LPS), responsável por expressar virulência e infecção de C. 

burnetii.  As variações do LPS de membrana são denominadas de LPS da fase I 

virulenta (LPS I) e de fase II não-virulenta (LPS II) (TOMAN et al., 2012). A fase I 

é parcialmente internalizada por monócitos e macrófagos, podendo sobreviver 

no interior dessas células. Enquanto que a fase II é internalizada e rapidamente 

eliminada. O receptor utilizado por cada fase de C. burnetii para entrada em 

monócitos e macrófagos é provavelmente crucial para a sua sobrevivência 

dentro das células do sistema monocítico fagocitário (MAURIN & RAOULT, 

1999). Essa definição tem sido utilizada para distinguir infecções agudas de 

crônicas em pessoas, uma vez que anticorpos de fase I têm sido associados a 

infecções crônicas e anticorpos de fase II a infecções agudas (PEACOCK et al., 

1983; DUPUIS et al., 1988). 

Devido à sua grande resistência à inativação, permanência viável por 

meses no ambiente, capacidade de dispersão de até 30 km pelo vento, além de 

seu caráter ocupacional, por meio do qual médicos veterinários e funcionários 

de abatedouros e fazendas estão mais expostos aos riscos de infecção, 

mesmo um único microrganismo pode causar infecção. Este agente é 

considerado agente de notificação obrigatória e até mesmo um potencial agente 

de guerra biológica, em razão do risco que representa à Saúde Pública 

(SANTOS et al., 2007; ELDIN et al., 2017). 

3.5.2 Transmissão e quadro clínico 

A transmissão desta bactéria em geral ocorre pela inalação de aerossóis, 

ingestão de leite e produtos lácteos contaminados, contato interpessoal (mais 

raramente) (BOUVERY et al., 2003), e por meio de vetores artrópodes 

hematófagos (ELDIN et al., 2017). Amplamente distribuída, pode infectar uma 



30 
 

vasta diversidade de vertebrados e invertebrados. Em áreas rurais, os animais 

infectados, geralmente são representados por bovinos e caprinos, que 

funcionam como reservatórios desta bactéria e principais fontes de infecção para 

seres humanos (ELDIN et al., 2017; OYSTON & DAVIES, 2011).   

Os principais sinais clínicos associados à doença crônica em bovinos e 

caprinos são abortamento no final da gestação e transtornos reprodutivos 

(TISSOT-DUPONT & RAOULT, 2008; ROZENTAL et al., 2012; ZANATTO et al., 

2019a). Este agente apresenta tropismo pelo útero e glândulas mamárias. Desta 

forma, o consumo de leite cru e seus derivados, ou mesmo a exposição 

ocupacional durante a cadeia produtiva (ordenha, beneficiamento e transporte), 

bem como o contato com os restos placentários dos animais nascidos, ou 

produtos de abortamento, constituem formas de transmissão relevantes por 

conta da alta carga bacteriana que é excretada (SANTOS et al., 2007; OYSTON 

& DAVIES, 2011;ROZENTAL et al., 2012; RODOLAKIS, 2009).  

Em humanos, a infecção está mais associada à inalação de aerossóis 

transmitidos pelo ar de ambientes contaminados (CDC, 2018).  Os pacientes em 

geral apresentam pneumonia, uma síndrome semelhante à gripe e hepatite; em 

alguns casos, é observada a presença de prurido, pericardite, miocardite, 

encefalite e osteomielite (MAURIN & RAOULT, TISSOT-DUPONT & RAOULT 

1999 e 2008).  

3.5.3 Diagnóstico 

Para diagnóstico de C. burnetii podem ser empregados métodos 

sorológicos e moleculares (ELDIN et al., 2017). No que diz respeito à sorologia, 

a detecção de anticorpos por meio da Reação de Imunofluorescência Indireta 

(RIFI) é largamente utilizada, devido à sua alta sensibilidade (HARTZELL et al., 

2008). Deve-se realizar este método tanto na fase aguda, quando é possível a 

detecção de títulos de IgG anti-fase II maior do que os títulos de IgG anti-

antígeno fase I, quanto na fase de convalescência,  quando os títulos de IgG 

anti-fase I é maior do aqueles anti-fase II (MAURIN & RAOULT, 1999; 

ANDERSON et al., 2013). Alguns relatos de reações sorológicas cruzadas são 

descritos na literatura entre C. burnetii e Legionella spp., além de Bartonella 

spp., o que dificulta a interpretação de alguns resultados sorológicos. Sendo 

assim, o diagnóstico diferencial deve ser estabelecido quando forem 



31 
 

determinados, quantitativamente, títulos de anticorpos contra os antígenos de C. 

burnetii das fases I e II (MAURIN & RAOULT, 1999). Já os protocolos de PCR 

convencional (cPCR) vêm sendo realizados utilizando oligonucleotídeos 

iniciadores baseados em diferentes regiões gênicas, tais como regiões gênicas 

plasmídiais (MALLAVIA et al., 1990), região intergênica 16S-23S rRNA, genes 

da superóxido dismutase (SOD), da proteína externa de membrana 1 (com1) e 

da sequência repetitiva IS1111 (IBRAHIM et al., 1997; STEIN et al., 1997; 

VAIDYA et al., 2008; FENOLLAR et al., 2004; BODEN et al., 2012; ABDEL-MEIN 

et al., 2017). A PCR em tempo real (qPCR) com região alvo na região IS1111 

vem mostrando alta sensibilidade (ELDIN et al., 2017).  

3.5.4 Coxiella burnetti em animais e humanos no Brasil 

A infecção por C. burnetii ocorre em uma grande variedade de animais 

domésticos e selvagens (MAURIN e RAOULT, 1999; CDC 2018). No Brasil, 

estudos realizados já identificaram evidência sorológica de exposição à C. 

burnetii em bovinos (ZANATO et al., 2019a; DE SOUZA RAMOS et al., 2020) e 

cervídeos (ZANATTO et al., 2019b). Por outro lado, DNA do agente já foi 

detectado em amostras de placenta de caprinos (OLIVEIRA et al., 2018), em 

baço em roedores selvagens (ROZENTAL et al., 2017), e baço de morcegos 

(FERREIRA et al., 2018). Recentemente, Ikeda et al. (2021) verificaram que 

morcegos não-hematófagos amostrados em áreas periurbanas do centro-oeste 

brasileiro mostraram-se negativos para o agente com base na qPCR direcionada 

ao gene IS1111. 

DNA de C. burnetii vem sendo também detectado em produtos de origem 

animal. Neste sentido Mioni et al. (2019) detectaram molecularmente C. burnetti 

em leite não-pasteurizado no Estado de Goiás e, mais recentemente, 

Nascimento et. al (2021) detectaram DNA do agente em queijos minas de 

produção artesanal no Estado de Minas Gerais. 

 Evidência sorológica de exposição à C. burnetii já foi relatada em seres 

humanos nos estados de São Paulo (BRANDÃO et al., 1953; VALLE et al., 

1955), Rio de Janeiro (LAMAS et al., 2009, 2013; LEMOS et al., 2018), Minas 

Gerais (RIEMANN, et al., 1974; COSTA et al., 2005; COSTA et al., 2006; 

MEURER et al., 2021) e Bahia (SICILIANO et al., 2008). 



32 
 

 Siciliano et al. (2015), ao investigarem a ocorrência de bactérias 

fastidiosas em 221 pacientes com endocardite adquirida internados no Instituto 

do Coração da Faculdade de Medicina na Universidade de São Paulo, 

detectaram anticorpos IgG anti-C. burnetii pela RIFI  e DNA do referido agente 

em tecido valvar pela PCR em tempo real baseada no gene IS1111 em 4 

pacientes.  

No Rio de Janeiro, Lemos et al. (2011) detectaram DNA de C. burnetii em 

amostra de soro de um paciente que apresentava febre associada à 

trombocitose. A esposa e 2 dos 13 cães do paciente mostraram sorreatividade 

na RIFI frente ao antígeno de C. burnetii. Rozental et al. (2012) confirmaram o 

diagnóstico de Febre Q em um homem de 33 anos que apresentava febre, 

mialgia e tosse seca. O diagnóstico para C. burnetii foi realizada com base em 

ensaio de PCR convencional baseado no gene “heat shock protein” (htpAB) em 

amostras de soro e lavado brônquio-alveolar. Adicionalmente, aumento 

significativo no título de anticorpos anti-C. burnetii foi detectado pela RIFI em 

amostras de soro coletadas nos dias 7 e 27 do curso clínico da doença. 

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54 
 

CAPÍTULO 2 – Investigação molecular de micoplasmas hemotrópicos e 

Coxiella burnetii em Xenarthra de vida livre no Brasil, com evidência de 

novos Candidatus de hemoplasmas 

Laryssa Borges de Oliveira1, Ana Cláudia Calchi1, Juliana Gaboardi Vultão2, 

Débora Regina Yogui3, Danilo Kluyber3, 4, Mário Henrique Alves3, Arnaud 

Leonard Jean Desbiez3, Mariele de Santi1, Aline Girotto Soares5, João Fabio 

Soares5, Karin Werther1, Marta Maria Geraldes Teixeira2
, Rosangela Zacarias 

Machado1, Marcos Rogério André1*  

1Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias/Universidade Estadual Paulista, 

UNESP, Jaboticabal, SP, Brasil 

2Instituto de Ciências