Atividade diária de dipsadídeos neotropicais Natália F. Torello Viera Natália Ferreira Torello Viera Atividade diária de dipsadídeos neotropicais São José do Rio Preto 2014 Câmpus de São José do Rio Preto Natália Ferreira Torello Viera Atividade diária de dipsadídeos neotropicais Dissertação apresentada como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Biologia Animal, junto ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, Área de Concentração – Ecologia e Conservação, do Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Campus de São José do Rio Preto. Orientador: Prof. Dr. Otavio Augusto Vuolo Marques São José do Rio Preto 2014 Natália Ferreira Torello Viera Atividade diária de dipsadídeos neotropicais Dissertação apresentada como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Biologia Animal, junto ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, Área de Concentração – Ecologia e Conservação, do Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Campus de São José do Rio Preto. Comissão Examinadora Prof. Dr. Otavio Augusto Vuolo Marques UNESP – São José do Rio Preto Orientador Prof. Dr. Marcio Roberto Martins USP – São Paulo Profª. Drª. Selma Maria de Almeida Santos UNESP – São José do Rio Preto São José do Rio Preto 21 de janeiro de 2014 Torello-Viera, Natália Ferreira. Atividade diária de dipsadídeos neotropicais / Natália Ferreira Torello Viera. -- São José do Rio Preto, 2014 59 f. : il. Orientador: Otavio Augusto Vuolo Marques Dissertação (mestrado) – Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas 1. Ecologia animal. 2. Cobra. 3. Animais - Comportamento. 4. Conservação biológica. 5. História natural. I. Marques, Otavio Augusto Vuolo. II. Universidade Estadual Paulista "Júlio de Mesquita Filho". Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas. III. Título. CDU – 598.12 Ficha catalográfica elaborada pela Biblioteca do IBILCE UNESP - Câmpus de São José do Rio Preto Dedicatória: Às minhas irmãs, por todo apoio e incentivo que me deram ao longo dessa longa caminhada. Agradecimentos À minha família, pelo apoio e incentivo que me deram, não só em cada etapa deste trabalho, mas também durante todo o meu percurso profissional e pessoal. À Marina, por todo o carinho e companheirismo, paciência nos vários momentos que precisei e apoio pra eu queimar meus neurônios! Ao Otavio Marques, pela sua animação contagiante ao ver os meus gráficos de atividade, pela condução da minha orientação, e por permitir o meu crescimento. Ao Henrique e à Lívia, pelas discussões importantíssimas, pelas correções da minha dissertação, pela amizade e pelo coffee break de cada dia (rs). À Maria José e à Karina, pela correção da minha dissertação e por serem meu exemplo de profissionalismo. Admiro muito vocês! À Dani (Xu), ao Henrique e ao Zé, agradeço muito por toda ajuda com as análises estatísticas e paciência pra me fazer entendê-las. Aos amigos Karina, Patrícia, Paulo, Dani (Xu), Daniel, Lucas e Cristian pela grande amizade e ajuda, no laboratório, nas saídas de campo e no bar, pois eu não teria conseguido sem o apoio deles. Além de todos os outros colegas de laboratório, funcionários, FUNDAPs, etc. E por último, agradeço imensamente ao Daniel, Dani (Xu), Adriano e Marina pela ajuda pra assistir as mais de 16 mil horas de filmagens. “Don’t worry, be herpy!” “Na longa história da espécie humana (e do gênero animal, também), prevaleceram os indivíduos que aprenderam a colaborar e a improvisar com mais eficácia.” Charles R. Darwin RESUMO A atividade diária é um aspecto pouco estudado entre as serpentes neotropicais. Essa região abriga grande riqueza de espécies com ecologia extremamente diversificada. Nesse contexto, este estudo buscou fornecer informações sobre padrões de atividade de várias espécies de dipsadídeos, o grupo de serpente mais diversificado da região neotropical. Foram observados 49 indivíduos de nove espécies, pertencentes a diferentes linhagens: Atractus pantostictus, Sibynomorphus mikanii, Apostolepis assimilis, Erythrolamprus aesculapii, Liophis miliaris, Oxyrhopus guibei, Philodryas patagoniensis, Thamnodynastes strigatus e Tomodon dorsatus. Os espécimes foram mantidos em cativeiro e monitorados por dez dias consecutivos por sistema de circuito interno. As espécies apresentaram atividade predominantemente diurna, com exceção de A. pantostictus, S. mikanii e O. guibei. Apostolepis assimilis, L. miliaris e O. guibei apresentaram padrão de atividade bimodal, além de E. aesculapii, que individualmente apresentou dois picos de atividade diários, embora o horário de tais picos tenha diferido entre os indivíduos. A análise de similaridade sugere que o padrão de atividade seja conservado em alguns grupos (E. aesculapii e L. miliaris, da tribo Xenodontini, e os dipsadíneos A. pantostictus e S. mikanii). Disponibilidade de alimento no ambiente natural e fatores climáticos também parecem influenciar a atividade, além do estado reprodutivo e variação ontogenética. Palavras-chave: Ecologia animal. Cobra. Animais - Comportamento. Conservação biológica. História Natural. ABSTRACT Daily activity is an understudied aspect among Neotropical snakes. This region possesses high species richness, and bears an extremely diverse ecology. In this context, the present study sought to provide information on activity patterns of several species of dipsadids, which is the most diverse group of snakes at the neotropical region. A total of 49 individuals were observed, comprising nine species, from different lineages: Atractus pantostictus and Sibynomorphus mikanii, Apostolepis assimilis, Erythrolamprus aesculapii, and Liophis miliaris, Oxyrhopus guibei, Philodryas patagoniensis, and Tomodon dorsatus and Thamnodynastes strigatus. The specimens were housed in captivity for 10 consecutive days and monitored by CCTV system. Most species presented predominantly diurnal activity, except A. pantostictus, S. mikanii and O. guibei. Apostolepis assimilis, L. miliaris and O. guibei showed bimodal activity pattern, as specimens of E. aesculapii individually presented two daily peaks of activity, even so the time of such peaks has differed among the individuals. The analysis of similarity suggests that the pattern of activity is preserved in some groups (E. aesculapii and L. miliaris, tribe Xenodontini, and the Dipsadini A. pantostictus and S. mikanii). Availability of food in the natural environment and climatic factors also seem to influence activity, beyond the reproductive state, and ontogenetic variation. Keywords: Animal ecology. Snake. Animals - Behavior. Biological conservation. Natural history. SUMÁRIO 1. INTRODUÇÃO ............................................................................................. 10 2. OBJETIVOS ................................................................................................. 14 3. MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................ 15 3.1 Espécies estudadas ................................................................................ 15 3.2 Animais e protocolo de manutenção ....................................................... 15 3.3 Delineamento experimental .................................................................... 17 3.4 Análise dos dados................................................................................... 18 4. RESULTADOS ............................................................................................. 19 5. DISCUSSÃO ................................................................................................ 34 5.1 Período de atividade ............................................................................... 34 5.2 Padrão de atividade ................................................................................ 39 REFERÊNCIAS ................................................................................................ 43 APÊNDICE I..................................................................................................................55 APÊNDICE II.................................................................................................................57 10 1. INTRODUÇÃO Estudos de história natural consistem na obtenção de informações básicas sobre a ecologia das espécies, os quais contribuem para a compreensão das funções dos organismos no seu ambiente e suas interações (GREENE, 1986; 1994; SHINE, 1995). Tais estudos são fundamentais para o reconhecimento de padrões e processos em uma comunidade (RICKLEFS, 1990; POUGH et al., 2004), além de desempenharem papel importante em áreas afins, como a biologia evolutiva e a conservação (GREENE e LOSOS, 1988). A atividade diária de determinado organismo representa um aspecto importante de sua história natural, a qual tem sido relativamente bem caracterizada em alguns grupos de vertebrados, como peixes, anfíbios, aves e mamíferos (e.g., ASCHOFF, 1966; DAAN e ASCHOFF, 1975; HELFMAN, 1981; WOOLBRIGHT, 1985; MILNER e HARRIS, 1999; GINÉ et al., 2012). As investigações envolvendo vertebrados têm revelado que a maioria mostra periodicidade em sua atividade diária e, de acordo com o período de maior atividade, podem ser classificados em diurnos (ativos à luz do dia), noturnos (ativo à noite) ou crepusculares (ativo ao escurecer ou amanhecer). Alguns poucos, como musaranhos e mamíferos fossoriais, são intermitentemente ativos ao longo das 24 horas do dia (MCNAB, 2002). Comparativamente aos demais aspectos da história natural das serpentes neotropicais, o padrão de atividade diária certamente é o menos estudado, uma vez que informações sobre dieta e reprodução, por exemplo, são facilmente inferidas principalmente por meio de análises de exemplares preservados em coleções científicas (HARTMANN e MARQUES, 2005; SAWAYA et al., 2008). Porém, dados do período de atividade dependem essencialmente de observações realizadas em campo (MARQUES e SAZIMA, 2008). Poucas espécies de serpentes foram estudadas intensivamente desse modo (e.g., BERNARDE et al., 2000; MACIEL et al., 2003; MUELLEMAN et al., 2009), de modo que as informações para a maior parte das espécies derivam principalmente de dados de estudos sobre comunidades (e.g., MARQUES, 11 1998; MARTINS e OLIVEIRA, 1998; BERNARDE e ABE, 2006; SAWAYA et al., 2008). Nesses estudos, poucas espécies são bem amostradas e, muitas vezes, a caracterização do período de atividade é baseada em poucos encontros (e.g., Atractus latifrons, Xenodon rabdocephalus e Xenoxybelis argenteus; cf. BERNARDE e ABE, 2006). Além disso, muitos desses estudos negligenciam a informação precisa acerca da atividade do animal (ativo ou não ativo) no período (dia ou noite) em que foi encontrado e, usualmente, acabam repetindo dados da literatura baseados em poucas observações (e.g., BARBO et al., 2011). Portanto, há poucos estudos detalhados do padrão de atividade diária em serpentes (OISHI, 2004) de serpentes neotropicais, sendo difícil até mesmo reconhecer o período (dia e/ou noite) em que certas espécies estão ativas. Observações em cativeiro constituem em um método alternativo exequível para suprir a falta de informações sobre atividade diária em serpentes. Porém, poucos estudos foram realizados dessa forma. Thomas e Thomas (1978) determinaram o padrão de atividade diária e o efeito da luz nesse padrão nas cobras-cegas Thyphlops biminiensis e T. pusilla (Typhlopidae). Parpinelli e Marques (2008), Stuginski et al. (2012) e Torello- Vieira et al. (2012) descreveram, respectivamente, a atividade diária da cobra- cega Liotyphlops beui (Anomalepididae), da caiçaca Bothrops moojeni (Viperidae) e da cobra-dormideira Dipsas bucephala (Dipsadidae) por meio da monitoração contínua em circuito fechado de filmagem. Portanto, é possível monitorar uma serpente com facilidade ao longo do dia e definir, com relativa segurança, não só o período em que está ativa (dia e/ou noite), como o padrão de atividade diária (isto é, unimodal, com um único pico de atividade ao longo do dia, ou bimodal, com dois picos de atividade ao longo do dia). Como outros vertebrados, as serpentes também podem ser classificadas como diurnas ou noturnas, de acordo com o predomínio de atividade em determinado período, ou ainda não ter um período definido, como a cobra- d’água Liophis miliaris1, que pode ser ativa tanto durante o dia quanto à noite (SAZIMA e HADDAD, 1992). Em relação ao padrão de atividade, podem apresentar padrão unimodal, com um único pico de atividade ao longo do dia, 1 Neste trabalho, optou-se por não sinonimizar os gêneros Liophis e Erythrolamprus, em concordância com Curcio e Fernandes (2009). 12 ou bimodal, com dois picos de atividade ao longo do dia (GIBBONS e SEMLITSCH, 1987). Padrões de atividade diária resultam da interação entre o ritmo circadiano endógeno do animal e as condições externas do ambiente (ENRIGHT, 1970; MARQUES e MENNA-BARRETO, 1997). Variações climáticas (temperatura, umidade e precipitação), intensidade luminosa, disponibilidade de alimento e/ou predadores podem influenciar na atividade diária das serpentes (GIBBONS e SEMLITSCH, 1987; THOMAS e THOMAS, 1978; MUSHINSKY, 1987; MACIEL et al., 2003; OISHI, 2004; LLEWELYN e WEBB, 2006). Adicionalmente, no período reprodutivo pode haver um aumento da atividade das fêmeas, em decorrência da procura por locais para termorregulação e de sítios para oviposição ou parturição e, no caso dos machos, da procura por parceiras para acasalamento (SHINE, 1979; MADSEN, 1984; GIBBONS e SEMLITSCH, 1987; MARQUES, 1996; STAHLSCHMIDT et al., 2012). Tendo em vista que serpentes dependem da temperatura ambiente para regular seu metabolismo tal fator exerce importante influência na atividade desses animais (WEATHERHEAD e CHARLANDW, 1985). Em regiões temperadas, onde há variação de temperatura significativa, foram observadas mudanças sazonais tanto no período quanto no padrão de atividade diária das serpentes (MOORE, 1978; UNDERWOOD, 1985; SLIP e SHINE, 1988; DILLER e WALLACE, 1996; BRITO, 2003). Entretanto, comparativamente a regiões temperadas, regiões tropicais apresentam menor amplitude na variação de temperatura, de modo que a atividade está, geralmente, associada às variações pluviométricas (MARQUES et al., 2001; BROWN et al., 2005). A umidade relativa do ar também pode influenciar na atividade, já que serpentes são suscetíveis à dessecação (HEATWOLE, 1976; DALTRY et al., 1998). Além da influência dos fatores abióticos, a atividade diária é frequentemente relacionada a outros aspectos ecológicos, como dieta ou microhabitat. Por exemplo, a maior parte dos estudos definem serpentes fossoriais como diurnas e noturnas ou somente noturnas (e.g., alguns elapídeos australianos, escolecofídeos, Atractus spp. e Apostolepis spp.; cf., THOMAS e THOMAS, 1978; SHINE, 1979; MARTINS e OLIVEIRA, 1998; MARQUES et al., 2004; FRANÇA et al., 2008; MARTINS et al., 2008; SAWAYA 13 et al., 2008). Poucos trabalhos registraram atividade diurna para espécies com esses hábitos (e.g., Apostolepis sp. e Elapomorphus spp.; MARQUES et al., 2004; MARTINS et al., 2008). Entretanto, tais espécies nem sempre são bem amostradas (ver FRANÇA et al., 2008; BERNARDE e ABE, 2006; SAWAYA et al., 2008), provavelmente devido aos seus hábitos secretivos, tornando impossível esclarecer essa questão. Ademais, características dos ritmos biológicos são inatas, determinadas geneticamente, herdadas e sujeitas a mutações e pressão seletiva (VAL, 1997). Assim, tal atributo pode ser conservado em determinados grupos – como em Pseudoboini, tribo na qual todas as espécies parecem ser noturnas (MARQUES, 1998; GAIARSA et al., 2013). A fauna de serpentes da região tropical apresenta grande riqueza de espécies e grupos com elevada radiação adaptativa (GREENE, 1997; ZAHER et al., 2009). Entre estes, destaca-se a família Dipsadidae, que apresenta cerca de 700 espécies, pertencentes a 18 linhagens (GRAZZIOTIN et al., 2012). Devido à sua grande diversidade ecológica, este grupo constitui um interessante modelo a ser estudado. Dessa forma, o presente estudo visa caracterizar a atividade diária de várias espécies dessa família reduzindo assim a grande lacuna de conhecimento desse aspecto da história natural de serpentes neotropicais. 14 2. OBJETIVOS O presente estudo teve como objetivo descrever a atividade diária de serpentes de diferentes linhagens de dipsadídeos neotropicais. Nesse sentido, buscou-se definir o período (diurno e/ou noturno) e descrever o padrão de atividade ao longo do período de 24 horas (unimodal, bimodal ou indiferenciado). A partir disso, as seguintes questões foram discutidas: → É possível inferir que fatores ambientais estão relacionados a esses padrões? → Serpentes fossoriais apresentam um padrão de atividade definido, quanto ao ciclo claro e escuro? → O horário de atividade é um caráter conservado em serpentes dentro de cada linhagem filogenética? → A similaridade entre as espécies em relação ao seu padrão de atividade diária reflete a filogenia? 15 3. MATERIAL E MÉTODOS 3.1 Espécies estudadas A atividade diária foi caracterizada utilizando espécies pertencentes a sete clados de Dipsadidae, quase todos nomeados como tribos (um não nomeado, “Dipsadini”, Elapomorphini, Philodryadini, Pseudoboini, Thachymenini e Xenodontini) que ocorrem no Brasil. A classificação e denominação de tribos segue a hipótese filogenética de Grazziotin et al. (2012). Foram utilizadas nove espécies (ver Apêndice I), sendo elas: - Erythrolamprus aesculapii, Philodryas patagoniensis e Tomodon dorsatus, descritas na literatura como diurnas (SAZIMA e ABE, 1991; SAZIMA e HADDAD, 1992; BIZERRA, 1998; HARTMANN e MARQUES, 2005); - Atractus pantostictus, Sibynomorphus mikanii, Oxyrhopus guibei e Thamnodynastes strigatus descritas como noturnas (SAZIMA e HADDAD, 1992; BERNARDE et al., 2000; SAZIMA e ABE, 2002; MARQUES et al., 2004; SAWAYA et al., 2008); - Liophis miliaris, descrita como diurna e noturna (SAZIMA e HADDAD, 1992; MARQUES et al., 2004); - Apostolepis assimilis, cujo período de atividade é desconhecido em decorrência de baixa amostragem (FRANÇA et al., 2008). Essas espécies foram escolhidas por serem as que são recebidas com maior frequência pelo Instituto Butantan (BARBO et al., 2011). 3.2 Animais e protocolo de manutenção Foram observados 49 indivíduos das nove espécies estudadas, entre 3 e 7 exemplares por espécie, todos procedentes do Estado de São Paulo, sendo coletados e doados ao Instituto Butantan por fornecedores voluntários. Foram utilizados apenas indivíduos adultos (definidos conforme MARQUES, 1996b; BIZERRA, 1998; PIZZATTO e MARQUES, 2002; PIZZATTO, 2003; LÓPEZ e GIRAUDO, 2008; PIZZATO et al., 2008). Para evitar a interferência de variações sazonais no padrão de atividade diária, as observações foram realizadas preferencialmente entre setembro e abril. Dessa forma procurou-se 16 evitar a estação seca, época em que ocorre queda significativa de temperatura, o que pode influenciar na atividade das serpentes (PARPINELLI e MARQUES, 2008). As serpentes utilizadas foram acondicionadas individualmente em terrários em uma sala do Laboratório de Ecologia e Evolução do Instituto Butantan. Todos os exemplares foram pesados, medidos, tiveram o sexo determinado (por meio de eversão do hemipênis) e receberam um número de identificação individual. Fêmeas prenhes (inferidas por apalpação) não foram utilizadas. As dimensões dos terrários de vidro variaram de acordo como tamanho das serpentes. Serpentes pequenas (comprimento total < 600 mm) foram mantidas em terrários com dimensões de 50 × 25 × 35 cm, ao passo que as grandes (comprimento total > 600 mm) foram mantidas em terrários com dimensões de 70 x 30 x 45 cm. O substrato variou de acordo com os hábitos de cada espécie: - Para as espécies terrícolas (S. mikanii, E. aesculapii, O. guibei, P. patagoniensis e T. dorsatus; cf. BIZERRA, 1998; MARQUES et al., 2004; HARTMANN e MARQUES, 2005; GAIARSA et al., 2013), o terrário foi preenchido com uma camada de terra de 2 cm e com pote de água de cerca de 200mL. - Para as espécies semiaquáticas (L. miliaris e T. strigatus; cf. SAZIMA e HADDAD, 1992; BERNARDE et al., 2000; MARQUES et al., 2004), foi colocado pote de água de 1L circundado por camada de terra de 8 cm. - Para as serpentes fossoriais (A. assimilis e A. pantostictus; cf. FERRAREZZI et al., 2005; MARQUES et al., 2004), o terrário foi preenchido com cerca de 1/3 da altura com terra e pote de água de cerca de 300mL. As serpentes foram submetidas às condições climáticas mais próximas do natural (Fig. 1), ao fotoperíodo natural e a privação de alimento durante os experimentos. 17 Figura 1: Temperatura e umidade médias por hora, do período entre setembro de 2012 e abril de 2013, e entre setembro e novembro de 2013, obtidas no Instituto de Astronomia, Geofísica e Ciências Atmosféricas (IAG) da USP. O protocolo de manutenção e o delineamento experimental (ver abaixo) foram aprovados pela Comissão de Ética no Uso de Animais do Instituto Butantan (CEUAIB, protocolo n° 857/11). 3.3 Delineamento experimental A atividade diária foi caracterizada a partir de filmagens contínuas, com monitoramento por meio de circuito interno (PARPINELLI e MARQUES, 2008; TORELLO-VIERA et al., 2012), composto por câmeras de segurança SH-10 com lentes de 3,6 mm e LEDs de luz infravermelho com até 15 m de alcance para filmagem noturna e sistema de gravação DVR H.264. Todos os indivíduos monitorados foram acondicionados nos terrários três dias antes do início das filmagens, com intuito de se aclimatarem ao novo ambiente. Posteriormente, foram filmados durante 10 dias consecutivos. Apenas o deslocamento da serpente na superfície do substrato do terrário foi considerado como atividade (GIBBONS e SEMLITSCH, 1987), uma vez que não foi possível detectar o deslocamento das serpentes sob o solo. As filmagens são armazenadas em vídeos contínuos de cinco minutos. Para descrever a atividade de cada indivíduo, o período de 24 horas foi dividido em intervalos de meia hora (com seis filmes de cinco minutos cada), totalizando 48 intervalos. Cada vídeo foi analisado com o objetivo de detectar se o animal apresentava ou não movimentação ou deslocamento do corpo. 18 Foram atribuídos os seguintes valores a cada vídeo de cinco minutos: (1) para atividade intensa, quando a serpente se movimentou continuamente ao longo de todo terrário; (0,5) para atividade moderada, quando o deslocamento é intermitente e curto; e (0) para a inatividade, quando não há deslocamento do corpo. A serpente foi considerada ativa quando a soma da atividade observada nos seis filmes, dentro de cada intervalo de meia hora, foi igual ou superior ao valor 3, ou seja, 50% do período (TORELLO-VIERA et al., 2012). 3.4 Análise dos dados Os registros de deslocamento de cada indivíduo foram inseridos em um gráfico para cada espécie. Para definir o período de atividade, foi considerado o total de registros entre 5 e 17h59 (diurno) e entre 18 e 4h59 (noturno) e realizado o teste qui-quadrado (x2) entre eles. Os resultados foram considerados significativos quando p≤0,05 (ZAR, 1999), visando detectar possíveis diferenças de atividade entre os períodos. A partir da soma dos registros de atividade de todos os indivíduos, foram descritos os padrões de atividade de cada espécie. Para avaliar a similaridade entre os padrões de atividade de cada espécie, foi realizada análise de UPGMA com base nas semelhanças (Morisita- Horn standard index) (MARQUES et al., 2001), utilizando o software Statistica, versão 8.0 (STATSOFT, 2007). 19 4. RESULTADOS Os dados biométricos, sexo e número de identificação individual, coletados para as nove espécies analisadas, bem como o período em que cada animal foi filmado, constam no Apêndice II. O horário de atividade foi significativamente maior no período diurno para seis espécies (Apostolepis assimilis, Erythrolamprus aesculapii, Liophis miliaris, Philodryas patagoniensis, Thamnodynastes strigatus e Tomodon dorsatus) e no período noturno para três (Atractus pantostictus, Oxyrhophus guibei e Sibynomorphus mikanii; Tab. 1). Tabela 1: Número de indivíduos analisados, período de atividade predominante de cada espécie, seguido da porcentagem relativa ao tempo de atividade neste período, e comparação entre os registros de atividade de cada período (qui-quadrado). Táxon N Período de Atividade Qui-Quadrado Dipsadinae Atractus pantostictus 3 Noturno (75%) X² = 50,51; P ≤ 0,001; n = 198 Sibynomorphus mikanii 5 Noturno (89%) X² = 199,41; P ≤ 0,001; n = 321 Xenodontinae Apostolepis assimilis 6 Diurno (82%) X² = 82,04; P ≤ 0,001; n = 206 Oxyrhopus guibei 6 Noturno (67%) X² = 59,07; P ≤ 0,001; n = 495 Erythrolamprus aesculapii 5 Diurno (89%) X² = 499,24; P ≤ 0,001; n = 823 Liophis miliaris 6 Diurno (95%) X² = 471,53; P ≤ 0,001; n = 589 Philodryas patagoniensis 6 Diurno (91%) X² = 398,98; P ≤ 0,001; n = 592 Thamnodynastes strigatus 5 Diurno (74%) X² = 119,79; P ≤ 0,001; n = 461 Tomodon dorsatus 7 Diurno (87%) X² = 355,60; P ≤ 0,001; n = 636 20 A seguir é descrita, em detalhes, a atividade de cada espécie analisada neste estudo. As espécies estão ordenadas de acordo com as subfamílias e tribos à que pertencem (GRAZZIOTIN et al., 2012). DIPSADINAE Não nomeada Atractus pantostictus A atividade de A. pantostictus foi predominantemente noturna (Tab. 1), iniciando no final da tarde (por volta de 17h) e se estendendo por todo o período noturno. Porém, sofreu decréscimo a partir de 0h. A atividade durante o dia é esporádica (Fig. 2 e 11). Dipsadini Sibynomorphus mikanii A espécie apresentou atividade principalmente no período noturno (Tab. 1), com início no final da tarde (por volta de 17h), pico predominantemente entre 17h30 e 21h30, e diminuindo a partir das 22h (Fig. 3 e 11). XENODONTINAE Elapomorphini Apostolepis assimilis A espécie apresentou atividade predominante durante o dia (Tab.1) e padrão bimodal, com picos entre 5 e 7h e entre 13 e 16h30 (Fig. 4 e 11). Entretanto, o padrão foi unimodal, quando considerado cada indivíduo. A maior parte dos espécimes apresentou pico de atividade à tarde. Um único indivíduo (número 6 – Fig. 4) apresentou pico no final da noite e início da manhã e foi responsável por 72% dos registros de atividade do primeiro pico (Fig. 4). Outro exemplar (número 3 - Fig. 4) apresentou atividade ao longo de todo o dia, sem pico, diferindo do padrão dos demais indivíduos. 21 Pseudoboini Oxyrhopus guibei A atividade ocorreu praticamente ao longo de todo o dia, principalmente no período noturno e raramente se movimentando entre 10 e 14h (Tab. 1). O padrão da espécie é bimodal, com picos entre 1h30 e 6h30 e entre 17h30 e 19h30 (Fig. 5 e 11). Porém, o padrão bimodal não parece evidente para todos os indivíduos (e.g., números 1 e 3 - Fig. 5). Xenodontini Erythrolamprus aesculapii A espécie apresentou atividade bastante extensa, principalmente no período diurno (Tab. 1). Individualmente o padrão apresentado foi bimodal (Fig. 6), mas como os picos de cada indivíduo foram em horários diferentes, o padrão geral da espécie mostrou-se unimodal. (Fig. 11). Quanto ao período noturno, os dois indivíduos filmados no verão (números 1 e 4 - Fig. 6) foram responsáveis por 84% da atividade nesse período. Liophis miliaris A espécie apresentou atividade bastante extensa durante todo o período diurno (Tab. 1) e com padrão bimodal (Fig. 7 e 11). Entretanto, individualmente, o padrão variou. Dois indivíduos (números 4 e 5 – Fig. 7), procedentes do litoral de São Paulo, apresentaram padrão unimodal, com pico entre 6 e 16h30, ao passo que os demais (números 1, 2, 3 e 6 – Fig. 7), procedentes do interior de São Paulo, apresentaram padrão bimodal, com picos entre 6 e 9h30 e entre 13 e 15h30. Philodryadini Philodryas patagoniensis A atividade dessa espécie foi predominantemente diurna (Tab. 1), com raras movimentações durante a noite, e padrão unimodal, com pico entre 10 e 15h (Fig. 8 e 11). 22 Tachymenini Thamnodynastes strigatus A atividade se estendeu durante todo o período diurno (Tab. 1), do final da madrugada (em torno de 4h30) até o começo da noite (por volta de 19h30). O padrão da espécie foi bimodal, com pico menor entre 4h30 e 5h30 e um maior entre 16h e 18h30 (Fig. 9 e 11). Um padrão bimodal similar ocorre em nível individual (ver números 1,2 e 5 – Fig. 9). Tomodon dorsatus A espécie apresentou atividade durante todo o período diurno e poucos registros durante a noite (Tab. 1), com pico entre 6h30 e 12h (Fig. 10 e 11). Apesar da baixa atividade no período noturno, os machos (indivíduos 1, 2 e 3 – Fig. 10) foram responsáveis por 92% da mesma. 23 ATIVIDADE Figura 2: Registros de atividade ao longo de 24 horas para todos os indivíduos de Atractus pantostictus filmados. Cada hachura colorida representa observação de atividade (deslocamento). As horas do dia (H) destacadas em cinza indicam o período noturno. Cada linha representa um dia e cada indivíduo (Indiv.) está representado por números de 1 a 3 e diferenciado por cores. 24 ATIVIDADE Figura 3: Registros de atividade ao longo de 24 horas para todos os indivíduos de Sibynomorphus mikanii filmados. Cada hachura colorida representa observação de atividade (deslocamento). As horas do dia (H) destacadas em cinza indicam o período noturno. Cada linha representa um dia e cada indivíduo (Indiv.) está representado por números de 1 a 5 e diferenciado por cores. 25 ATIVIDADE Figura 4: Registros de atividade ao longo de 24 horas para todos os indivíduos de Apostolepis assimilis filmados. Cada hachura colorida representa observação de atividade (deslocamento). As horas do dia (H) destacadas em cinza indicam o período noturno. Cada linha representa um dia e cada indivíduo (Indiv.) está representado por números de 1 a 6 e diferenciado por cores. 26 ATIVIDADE Figura 5: Registros de atividade ao longo de 24 horas para todos os indivíduos de Oxyrhopus guibei filmados. Cada hachura colorida representa observação de atividade (deslocamento). As horas do dia (H) destacadas em cinza indicam o período noturno. Cada linha representa um dia e cada indivíduo (Indiv.) está representado por números de 1 a 6 e diferenciado por cores. 27 ATIVIDADE Figura 6: Registros de atividade ao longo de 24 horas para todos os indivíduos de Erythrolamprus aesculapii filmados. Cada hachura colorida representa observação de atividade (deslocamento). As horas do dia (H) destacadas em cinza indicam o período noturno. Cada linha representa um dia e cada indivíduo (Indiv.) está representado por números de 1 a 5 e diferenciado por cores. 28 ATIVIDADE Figura 7: Registros de atividade ao longo de 24 horas para todos os indivíduos de Liophis miliaris filmados. Cada hachura colorida representa observação de atividade (deslocamento). As horas do dia (H) destacadas em cinza indicam o período noturno. Cada linha representa um dia e cada indivíduo (Indiv.) está representado por números de 1 a 6 e diferenciado por cores. 29 ATIVIDADE Figura 8: Registros de atividade ao longo de 24 horas para todos os indivíduos de Philodryas patagoniensis filmados. Cada hachura colorida representa observação de atividade (deslocamento). As horas do dia (H) destacadas em cinza indicam o período noturno. Cada linha representa um dia e cada indivíduo (Indiv.) está representado por números de 1 a 6 e diferenciado por cores. 30 ATIVIDADE Figura 9: Registros de atividade ao longo de 24 horas para todos os indivíduos de Thamnodynastes strigatus filmados. Cada hachura colorida representa observação de atividade (deslocamento). As horas do dia (H) destacadas em cinza indicam o período noturno. Cada linha representa um dia e cada indivíduo (Indiv.) está representado por números de 1 a 5 e diferenciado por cores. 31 ATIVIDADE Figura 10: Registros de atividade ao longo de 24 horas para todos os indivíduos de Tomodon dorsatus filmados. Cada hachura colorida representa observação de atividade (deslocamento). As horas do dia (H) destacadas em cinza indicam o período noturno. Cada linha representa um dia e cada indivíduo (Indiv.) está representado por números de 1 a 7 e diferenciado por cores. 32 Figura 11: Padrão de atividade diária de nove dipsadídeos neotropicais, determinado pela soma de todos indivíduos. 33 Análise de Agrupamento A análise de agrupamento resultou em baixa similaridade (< 25%) entre os padrões de atividade das espécies, porém revelou dois grupos: a) A. assimilis, E. aesculapii, L. miliaris, P. patagoniensis, T. dorsatus e T. strigatus (espécies diurnas); e b) A. pantostictus, S. mikanii e O. guibei (espécies noturnas). Em adição, algumas espécies se mostraram mais próximas entre si, como E. aesculapii, L. miliaris e P. patagoniensis, e A. pantostictus e S. mikanii, com 17% e 23% de similaridade, respectivamente (Fig. 12). Figura 12: Dendrograma da análise de grupamento (UPGMA) resultante do padrão de atividade diária das espécies estudadas. 34 5. DISCUSSÃO 5.1 Período de atividade Os resultados obtidos aqui, com relação ao período de atividade, corroboraram dados de diversos trabalhos da literatura para seis espécies: Atractus pantostictus, Sibynomorphus mikanii e Oxyrhopus guibei apresentaram atividade noturna, e Erythrolamprus aesculapii, Philodryas patagoniensis e Tomodon dorsatus evidenciaram a atividade diurna (SAZIMA e HADDAD, 1992; BIZERRA, 1998; MARQUES et al., 2004; HARTMANN e MARQUES, 2005; SAWAYA et al., 2008). Por outro lado, os resultados obtidos para duas das espécies estudadas (Thamnodynastes strigatus e Liophis miliaris) divergem de informações disponíveis na literatura (BERNARDE et al., 2000; MARQUES et al., 2004; FRANÇA et al., 2008; BARBO et al., 2011; GAIARSA et al., 2013). No presente estudo, T. strigatus apresentou atividade diurna, diferente do usualmente relatado na literatura (BERNARDE et al., 2000; MARQUES et al., 2004). Outras espécies do gênero também têm sido relatadas como predominantemente noturnas na natureza (e.g., VITT e VANGILDER, 1983; STRÜSSMANN e SAZIMA, 1993; BELLINI et al., 2013). As espécies de Thamnodynastes se alimentam principalmente de anfíbios anuros, os quais são usualmente noturnos (VITT e VANGILDER, 1983; BERNARDE et al., 2000; RUFFATO et al., 2003; STRÜSSMANN e SAZIMA, 1993; WELLS, 2007; BELLINI et al., 2013). Assim, a atividade noturna de T. strigatus na natureza poderia ser determinada pela disponibilidade de alimento no ambiente (SHINE, 1979; GIBBONS e SEMLITSCH, 1987; MARTINS et al., 2001; BERNARDE e ABE, 2006). No presente estudo, realizado em cativeiro, não foi oferecido alimento, assim, a falta deste estímulo pode ser responsável por esse resultado. Entretanto, nesta situação (de cativeiro e sem alimento) o pico de atividade de T. strigatus ocorreu entre o final da tarde e o crepúsculo. Dessa forma, parece que a oferta de alimento desloca sensivelmente tal pico para o período noturno. De fato, os registros de locomoção dessa espécie na natureza foram feitos principalmente nas primeiras horas da noite, por volta de 20h30. É 35 interessante notar que atividade de Thamnodynastes difere de Tomodon (o outro Thachymenini estudado), o qual possui atividade diurna muito mais pronunciada e com pico mais afastado do período noturno. Além disso, ambos gêneros se diferenciam pelo formato da pupila: Thamnodynastes possui pupila elíptica, a qual está usualmente associada a serpentes noturnas, ao contrário de Tomodon, que apresenta pupila redonda (MATTISON, 1990, BRISCHOUX et al., 2010). Estes últimos autores, embora tenham encontrado relação entre pupila vertical e hábito noturno, alegam que o modo de caça de espreita foi o agente seletivo determinante para existência de pupila vertical em serpentes e outros animais. A presença de pupila vertical em Thamnodynastes spp. não apoia tal hipótese uma vez que tais serpentes são forrageadoras ativas (ver BERNARDE et al., 2000). Liophis miliaris apresentou evidente atividade diurna, sendo dentre todas as espécies analisadas aquela com maior predominância de deslocamento durante o dia, com raríssimos eventos de locomoção no período noturno. Entretanto, tais dados são conflitantes com aqueles disponíveis para a espécie na natureza, pois além da atividade diurna bem relatada (e.g., SAZIMA e HADDAD, 1992; MARQUES e SOUZA, 1993) há relatos consistentes sobre eventos de predação noturna por L. miliaris (cf. MARTINS, 1990, SAZIMA e HADDAD, 1992; P. Machado-Filho, com. pess.). Novamente a disponibilidade de alimento pode explicar a atividade diferente da registrada no cativeiro e da observada na natureza. Liophis miliaris é uma serpente especialista em forragear em corpos da água (MARQUES e SOUZA, 1993), mas é generalista e oportunista na dieta, podendo se aproveitar de situações onde haja agregação de presas potenciais (MARTINS, 1990; MARQUES e SOUZA, 1993). Agregações de anfíbios em corpos da água são frequentes na Mata Atlântica (onde vive L. miliaris), notadamente no período noturno. Assim, possivelmente tais agregações de alimento, frequentes à noite, sejam determinantes para que essa serpente apresente atividade noturna na natureza. Em relação a O. guibei, apesar de haver relatos de atividade em ambos os períodos (ver GAIARSA et al., 2013 e referências lá contidas), tal espécie apresentou atividade predominantemente noturna. A maior atividade noturna está de acordo com os dados de campo obtidos nos trabalhos SAZIMA e ABE 36 (2002); SAZIMA e HADDAD (1992) e SAWAYA et al., (2008). A atividade diurna dessa serpente parece estar relacionada à termorregulação, uma vez que SAZIMA e ABE (2002) e SAZIMA e HADDAD (1992) mencionam que os animais encontrados durante o dia estavam usualmente assoalhando em borda de mata. Assim, O. guibei não parece ser uma serpente termoconformadora e é possível que os seus deslocamentos diurnos observados em cativeiro possam ter sido tentativas do animal buscar sítios mais quentes a fim de elevar a sua temperatura corporal. O hábito noturno de O. guibei também é corroborado por dados histológicos e morfológicos de seu olho. Em um estudo de caracterização das células da retina envolvendo diversas tribos de xenodontíneos neotropicais, O. guibei (representante dos Pseudoboini) foi a única que apresentou ausência de cones na retina, células que permitem a visão de cores sob alta intensidade luminosa (Einat Hauzzman, Tese de Doutorado em preparação, com. pess.). A ausência de cones e a presença somente de bastonetes (que possibilita visão preto e branco, sob baixas intensidades luminosas) em O. guibei possivelmente é uma característica exclusiva e derivada dos Pseudoboini (entre os xenodontíneos), os quais são essencialmente noturnos (GAIARSA et al., 2013). Além das células da retina, o olho de O. guibei possui pupila vertical. Como mencionado acima, a pupila com tal conformação está usualmente associada a serpentes noturnas. Deve-se ressaltar que, do mesmo modo que T. strigatus, O. guibei caça suas presas por forrageio ativo (SAZIMA e HADDAD, 1992). Dessa forma, o formato da pupila dessa serpente também não apoia a hipótese de BRISCHOUX et al. (2010). GAIARSA et al. (2013) mencionam uma proporção elevada de indivíduos de O. guibei ativos durante o dia (cerca de 50%). Portanto, é possível que boa parte dos exemplares encontrados durante o dia estivesse em atividade de termorregulação. Como os dados de SAZIMA e ABE (2002), SAZIMA e HADDAD (1992) e SAWAYA et al., (2008) mencionam mais animais ativos durante a noite (cerca de 80%), as informações de GAIARSA et al. (2013) de hábito diurno e noturno é decorrente de outras fontes. Seria importante averiguar em que situações tais animais teriam sido encontrados durante o período diurno. Porém, vale lembrar que existe variação ontogenética na dieta dessa espécie (ANDRADE e SILVANO, 1996), passando de lagartos para roedores, à medida que a serpente cresce. Variação ontogenética na dieta 37 poderia estar relacionada a outros aspectos da história natural de serpentes, como diferenças no uso do habitat (SAZIMA, 1992; LIND e WELSH, 1994; VALDUJO et al., 2002; NOGUEIRA et al., 2003; TURCI et al., 2009). As serpentes observadas no campo geralmente são adultas (e no presente estudo todas eram adultas), por conseguinte, poderiam ter maior atividade à noite, que corresponde ao período de atividade da maioria dos roedores (e possivelmente há maior facilidade de encontro dessa presa nesse período). Portanto, faz-se necessário um maior número de serpentes observadas, inclusive filhotes, para confirmar uma possível variação ontogenética na atividade. Philodryas patagoniensis mostrou acentuada atividade diurna o que também tem sido verificado na natureza (SAZIMA e HADDAD, 1992; ALBOLEA et al., 1999; HARTMANN, 2001). Tais autores também verificaram que esta serpente está mais ativa nos horários mais quentes do dia e tal característica parece ser comum a outras espécies do gênero (cf. SAZIMA e HADDAD, 1992; MARQUES et al., 2006). O hábito diurno parece difundido entre todos os Philodryadini (cf. VITT, 1980; GREENE e JAKSIC, 1992; MARQUES et al., 2004; 2006; LÓPEZ e GIRAUDO, 2008) e é uma das características da tribo. Algumas espécies possuem dieta similar, porém têm atividade em períodos diferentes, como as malacófagas S. mikanii (noturna) e T. dorsatus (diurna). Ambas as espécies são especialistas em lesmas Veronicillidae (MARQUES et al., 2004; BIZERRA et al., 2005; BARBO et al., 2011; AGUDO- PADRÓN, 2012), cuja atividade é predominantemente noturna (JUNQUEIRA et al., 2004). Essa divergência de atividade entre duas espécies que possuem a mesma dieta parece ser influenciada pela herança filogenética, em S. mikanii (CADLE e GREENE, 1993; MARQUES, 1998; MARTINS e OLIVEIRA, 1998), uma vez que hábitos noturnos são frequentemente relatados para os dipsadíneos, tanto na natureza como em cativeiro (e.g., Atractus pantostictus, Dipsas spp., Sibynomorphus spp.; MARTINS e OLIVEIRA, 1998; MARQUES et al., 2004; TORELLO-VIERA et al., 2012). Já a tribo Tachymenini, a qual T. dorsatus pertence, o período de atividade varia bastante, com espécies diurnas como Tachymenis chilensis e T. peruviana (JAKSIC et al., 1981; GREENE e JAKSIC, 1992), e noturnas, como Thamnodynastes spp. (BERNARDE et al., 2000; MARQUES et al., 2004; SAWAYA et al., 2008). Porém, como constatado no presente trabalho as espécies de Thamnodynastes parecem apresentar, 38 intrinsecamente, atividade diurna. O mesmo parece ocorrer com Tomodon, a qual em função dessa característica intrínseca (e talvez compartilhada pelos Tachymenini) pode ter adquirido o hábito de buscar lesmas em seus refúgios, como ocorre em Chironius spp. que forrageiam durante o dia em busca de anfíbios anuros em seus abrigos diurnos (MARQUES e SAZIMA, 2004). Nesse caso, a atividade diurna de T. dorsatus também seria conservativa. Porém, é fundamental estudos com outros Thachymenini para avaliar melhor tal hipótese. Dentre as espécies fossoriais, houve predominância de atividade em determinado período (noturno ou diurno), porém cada espécie em um período diferente. Atractus pantostictus apresentou atividade noturna, semelhante à Liotyphlops beui, espécie que também apresenta hábitos fossórios (PARPINELLI e MARQUES, 2008). Contudo, A. assimilis mostrou-se ativa principalmente durante o dia. Portanto, as espécies de serpentes fossoriais parecem ter um período de atividade bem definido. Atractus pantostictus pertence à tribo Dipsadini onde o hábito noturno está bem difundido, sugerindo que o horário de atividade seja um caráter conservado nesses grupos (CADLE e GREENE, 1993; MARQUES, 1998; MARTINS e OLIVEIRA, 1998). Porém, há diversos relatos de atividade diurna em espécies de Atractus da Amazônia (DUELLMAN, 1978; MARTINS e OLIVEIRA, 1993). Por outro lado, espécies de outras regiões do Brasil parecem ser essencialmente noturnas (e.g., A. reticulatus, ver BALESTRIN et al., 2007 e A. pantostictus, este estudo). A pressão de predadores noturnos no chão da mata Amazônica parece ser responsável por fazer muitas espécies terrestres repousarem sobre a vegetação (MARTINS, 1993). Do mesmo modo, tal pressão poderia deslocar a atividade de algumas serpentes, como Atractus, para o período diurno. É possível que isso ocorra, sobretudo com espécies de pequeno porte, pois Martins e Oliveira (1999) observaram somente atividade diurna em Leptotyphlops diaplocius, que é um escolocofídeo, grupo essencialmente de hábitos noturnos (cf. THOMAS e THOMAS, 1978; GREENE, 1997; PARPINELLI e MARQUES, 2008; SAWAYA et al., 2008). Já para a tribo Elapomorphini, a qual pertence A. assimilis, são relatadas atividade diurna (e.g., Elapomorphus lepidus e E. quinquelineatus; MARQUES et al., 2004), e diurna e noturna (Apostolepis spp., Phalotris lativittatus e P. 39 mertensi; FRANÇA et al., 2008; SAWAYA et al., 2008). No caso desta tribo, a atividade durante o período noturno na natureza poderia estar associada ao horário de atividade de suas principais presas (THOMAS e THOMAS, 1978; MARTINS e OLIVEIRA, 1998), os anfisbenídeos e outros vertebrados alongados (BERNARDE e MACEDO-BERNARDE, 2006; DUARTE, 2006; SAVITZKY, 1979; SAWAYA et al., 2008; BARBO et al., 2011), que geralmente são noturnas (THOMAS e THOMAS, 1978; PARPINELLI e MARQUES, 2008). O horário de atividade foi significativamente maior em um dos períodos para todas as espécies. Entretanto, em algumas espécies (E. aesculapii e T. dorsatus), poucos indivíduos foram responsáveis pela maior parte dos registros no período de menor atividade. Apesar da atividade predominantemente diurna de E. aesculapii, a maior parte dos registros de atividade no período noturno foi determinada por indivíduos filmados no verão, indicando que temperatura exerce forte influência na atividade da espécie (HEATWOLE, 1976; DALTRY et al., 1998; HOWZE e SMITH, 2012). Variação sazonal no padrão de atividade diária é frequentemente relatada em espécies de regiões temperadas (MOORE, 1978; UNDERWOOD, 1992; BRITO, 2003; OISHI, 2004), porém não há informação para a região tropical. No presente estudo, foram também encontradas diferenças de atividade de acordo com o sexo dos indivíduos. No período de menor atividade de T. dorsatus (noturno), machos foram responsáveis pela maior parte dos registros. Como relatado em alguns estudos, possivelmente isso se deve à procura de fêmeas para acasalar (MADSEN, 1984; STAHLSCHMIDT et al., 2012), entretanto, o ciclo reprodutivo dos machos, bem como a época de cópula desse espécie não são conhecidos. 5.2 Padrão de atividade Além da luminosidade, a temperatura deve ser considerada como outro fator abiótico importante na determinação dos padrões de atividade encontrados entre as espécies estudadas. A umidade também pode ser um fator importante, mas dentro de um terrário fechado, com terra como substrato, ela praticamente não varia ao longo do dia. A temperatura exerce influência direta na atividade das serpentes uma vez que, como animais essencialmente 40 ectotérmicos, elas possuem metabolismo variável e dependente da energia térmica externa (POUGH et al., 2004). De modo geral, as espécies estudadas foram submetidas às mesmas condições de variação de temperatura. Portanto, as variações de atividade no mesmo período (claro ou escuro) devem ser em decorrência da influência direta da temperatura sobre as serpentes. Apostolepis assimilis, L. miliaris e P. patagoniensis tiveram atividade elevada nos horários mais quentes do dia. Portanto, essas espécies parecem depender de temperaturas mais elevadas para estarem ativas. Por outro lado, E. aesculapii, T. strigatus e T. dorsatus, apresentaram atividade reduzida nos horários em que a temperatura está mais alta. Além disso, algumas espécies noturnas (e.g., A. pantostictus, S. mikanii) possuem atividade mais intensa nas primeiras horas da noite, quando temperatura é mais elevada. Esses resultados enfatizam a importância da temperatura na atividade das serpentes (OISHI, 2004) e sugerem que as espécies respondem de modo diferente a variação térmica (ROCHA et al., 2009). Além de variar em resposta às variações climáticas ao longo do dia (GIBBONS e SEMLITSCH, 1987), o padrão de atividade pode, ainda, sofrer mudanças sazonais. Apostolepis assimilis, L. miliaris e O. guibei apresentaram um padrão bimodal de atividade. Individualmente, E. aesculapii apresentou o mesmo padrão. Nessa espécie, um espécime observado no período mais quente do ano (janeiro – fevereiro, cf. NIMER, 1989) teve o segundo pico de atividade no final da tarde, ao passo que os demais, observados em épocas menos quentes (outubro e dezembro) tiveram o segundo pico no meio da tarde. Tais mudanças sazonais no horário de atividade poderiam estar associadas à seleção de temperaturas mais favoráveis a atividade (STEWART, 1965; PLATT, 1969; PIANKA e PARKER, 1972; PIANKA, 1973). Por outro lado, foi observado a que pode existir variação individual no padrão de atividade de uma espécie, a qual não está relacionada à temperatura. Isso ficou evidente principalmente em A. assimilis, onde foi constato que alguns indivíduos podem apresentar picos de atividade em períodos distintos do dia e outros não apresentam tal pico. Existem variações intraespecíficas significativas em vários de atributos ecológicos. Em relação à área de uso, por exemplo, foi observado que um indivíduo de Pseudechis porphyriacus (um elapídeo Australiano) pode percorrer o dobro da área em relação à outros exemplares do mesmo sexo, 41 estudados no mesmo local e época do ano (SHINE, 1994). O presente estudo evidenciou que variações significativas também podem ocorrer na atividade diária de serpentes. Liophis miliaris é outra serpente que apresentou variação individual, mas não relacionada à variação sazonal de temperatura, já que, à exceção de um exemplar, todos foram filmados no verão. Entretanto, o padrão variou de acordo com a procedência geográfica dos indivíduos. Espécimes procedentes do interior do continente, onde a temperatura é mais oscilante, e a pluviosidade e umidade são mais baixas (SANT'ANNA NETO, 2011), apresentaram padrão bimodal, a o passo que os espécimes do litoral apresentaram padrão unimodal. Não há registros da influência da variação geográfica sobre a atividade diária de serpentes, todavia, é comumente observada em outros aspectos da história natural, como dieta e reprodução (MARQUES e SAZIMA, 1997; PRADO, 2003). Entretanto, deve-se ressaltar que os espécimes procedentes do interior e do litoral podem pertencer à táxons distintos (ver MARQUES et al., 2004; LIMA, 2012), uma vez que possuem coloração extremamente distintas (cf. Marques et al., 2004). Dessa forma, o padrão de atividade pode ser uma característica adicional que diferenciaria ambos os táxons. A análise de similaridade entre os padrões de atividade das espécies sugere que a alguns padrões refletem a relação filogenética entre as espécies. Este é o caso da semelhança de padrões entre E. aesculapii e L. miliaris, pertencentes à tribo Xenodontini e dos dipsadíneos A. pantostictus e S. mikanii (cf. GRAZZIOTIN et al., 2012). Dessa forma, deve ser ressaltada a importância da herança filogenética também nesse aspecto da história natural das serpentes (BERNARDE e ABE, 2006; FRANÇA et al., 2008). Possivelmente, o aumento do número amostral e, sobretudo, a utilização de um maior número de espécies poderia esclarecer melhor a importância desse fator. É importante ressaltar, entretanto, que a filogenia, por si só, não explica os padrões de atividade. A análise reúne, por exemplo, espécies filogeneticamente distantes (e.g., E. aesculapii e L. miliaris com P. patagoniensis) e aspectos ecológicos, tais como tipo de presa e hábito da serpente, também não explicam os grupos formados, já que estes apresentam grande diversidade ecológica. 42 Como já observado em outros estudos (HEATWOLE, 1976; SHINE, 1979; MADSEN, 1984; SHINE, 1987; GIBBONS e SEMLITSCH, 1987; CADLE e GREENE, 1993; DALTRY et al., 1998; MARQUES, 1998; MARTINS e OLIVEIRA, 1998; BERNARDE e ABE, 2006; HOWZE e SMITH, 2012; STAHLSCHMIDT et al., 2012), variações climáticas, disponibilidade de alimento, herança filogenética, variação ontogenética e estado reprodutivo influenciaram a atividade diária das espécies estudadas. O presente estudo abrangeu um considerável número de espécies da região neotropical e evidenciou grande variabilidade em seus padrões de atividade. Assim, este trabalho apresentou dados inéditos, fornecendo uma base para o conhecimento da atividade diária e os possíveis fatores que a influenciam, aspectos importantes à conservação das serpentes neotropicais. Naturalmente, a realização de mais trabalhos com esta abordagem, assim como estudos experimentais, é fundamental, no intuito de identificar com maior clareza os fatores que influenciam e moldam o padrão de atividade diária de serpentes, confirmando ou refutando algumas das hipóteses levantadas. 43 REFERÊNCIAS AGUDO-PADRÓN, A. I. Brazilian Snail-eating Snakes (Reptilia, Serpentes, Dipsadidae) and their Alimentary Preferences by Terrestrial Molluscs (Gastropoda, Gymnophila e Pulmonata): an Preliminary Overview. Biol. Evidence, v. 2, n. 2, p. 2-3, 2012. ALBOLEA, A. B. P., SALOMÃO M. G; ALMEIDA-SANTOS, S. M.; JORDÃO, R. S. Epidemiologia de acidentes causados por serpentes não peçonhentas no Estado de São Paulo, Brasil. Revista Universidade Guarulhos, v. 4, n. 5, p. 99-108, 1999. 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Identificação dos espécimes de cada espécie estudada, indicando o número de identificação do exemplar, sexo (F= fêmea, M= macho), procedência, CRC+CC (comprimento rostro-cloacal + comprimento caudal), massa e período em que foi filmado. Apostolepis assimilis Nº de identificação Sexo Procedência CRC+CC (mm) Massa (g) Período de Filmagem 01 M Araçariguama - SP 400+40 7 15 a 24/11/2012 02 M Cajamar - SP 483+41 8 17 a 26/11/2012 03 M São Paulo - SP 498+42 10 24/10 a 02/11/2012 04 F Itapevi - SP 535+11+x 20 26/10 a 04/11/2012 05 F Barueri - SP 542+40 16 14 a 23/11/2012 06 F Osasco - SP 591+47 21 01 a 10/12/2012 Atractus pantostictus Nº de identificação Sexo Procedência CRC+CC (mm) Massa (g) Período de Filmagem 01 M Guarulhos - SP 334+43 9 22/12/2012 a 01/01/2013 02 F Itupeva - SP 330+26 10 17 a 26/05/2012 03 F Ibiúna - SP 371+46 12 06 a 15/02/2013 Sibynomorphus mikanii Nº de identificação Sexo Procedência CRC+CC (mm) Massa (g) Período de Filmagem 01 F Itapecerica da Serra - SP 585+103 47 17 a 26/04/2013 02 F Itapecerica da Serra - SP 532+97 41 20 a 29/04/2013 03 F São Paulo - SP 418+70 27 10 a 19/01/2013 04 F Jandira - SP 492+92 27 03 a 12/02/2013 05 F São Paulo – SP 514+96 35 03 a 12/11/2013 Erythrolamprus aesculapii 57 Nº de identificação Sexo Procedência CRC+CC (mm) Massa (g) Período de Filmagem 01 M Itú - SP 680+66 80 29/01 a 07/02/2012 02 M Barueri - SP 635+105 60 02 a 11/10/2012 03 M Itapecerica da Serra - SP 555+57 50 21 a 30/04/2013 04 F Natividade da Serra - SP 895+114 130 15 a 24/12/2012 05 F Santana de Parnaíba - SP 457+62 20 12 a 21/03/2012 Liophis miliaris Nº de identificação Sexo Procedência CRC+CC (mm) Massa (g) Período de Filmagem 01 M Juquitiba - SP 590+113 90 21/02 a 02/03/2012 02 M São Paulo - SP 510+115 46 12 a 21/03/2012 03 M Taboão da Serra - SP 595+150 140 16 a 25/04/2012 04 F Juréia - SP 565+140 90 16 a 25/12/2012 05 F Bertioga - SP 595+150 60 11 a 20/02/2012 06 F Cotia - SP 650+65 110 16 a 25/02/2012 Oxyrhopus guibei Nº de identificação Sexo Procedência CRC+CC (mm) Massa (g) Período de Filmagem 01 M Itapevi - SP 650+185 60 06 a 15/11/2012 02 M Itapecerica da Serra - SP 633+177 55 21 a 30/11/2013 03 F Itapevi - SP 678+166 60 10 a 19/01/2013 04 F Santana de Parnaíba - SP 955+202 260 11 a 20/04/2013 05 F São Paulo - SP 862+190 155 02 a 11/10/2013 06 F Cotia - SP 850+192 120 23/10 a 01/11/2013 58 Philodryas patagoniensis Nº de identificação Sexo Procedência CRC+CC (mm) Massa (g) Período de Filmagem 01 M São Paulo - SP 576+234 60 08 a 17/12/2012 02 M São Paulo - SP 715+290 100 22 a 31/12/2012 03 M Santana de Parnaíba - SP 776+333 150 12 a 21/03/2013 04 F Itapevi - SP 665+273 80 08 a 17/03/2012 05 F Suzano - SP 865+295 210 05 a 14/11/2012 06 F Suzano - SP 835+267 160 09 a 18/01/2013 Thamnodynastes strigatus Nº de identificação Sexo Procedência CRC+CC (mm) Massa (g) Período de Filmagem 01 M São Paulo - SP 600+182 130 02 a 11/02/2013 02 F Santana de Parnaíba - SP 560+138 100 03 a 12/04/2012 03 F Suzano - SP 372+109 30 21 a 30/12/2012 04 F Santana de Parnaíba - SP 546+138 120 17 a 26/02/2013 05 F Bragança Paulista - SP 580+148 115 06 a 15/11/2013 Tomodon dorsatus Nº de identificação Sexo Procedência CRC+CC (mm) Massa (g) Período de Filmagem 01 M Cotia - SP 408+125 30 10 a 19/04/2012 02 M São Bernardo do Campo - SP 466+158 40 7 a 16/11/2012 03 M São Bernardo do Campo - SP 473+159 40 7 a 16/11/2012 04 F Embu das Artes - SP 520+159 110 18 a 27/09/2012 05 F Mairinque - SP 460+129 50 4 a 13/03/2012 06 F Embu das Artes - SP 389+105 20 2 a 11/11/2012 07 F São Paulo - SP 548+168 30 27/11 a 6/12/2012