Leiza Viola Penariol Traços Quantitativos e Abundância de Drosofilídeos como Indicadores de Impacto Ambiental em Fragmentos de Floresta Estacional Semidecidual São José do Rio Preto 2015 Câmpus de São José do Rio Preto Leiza Viola Penariol Traços Quantitativos e Abundância de Drosofilídeos como Indicadores de Impacto Ambiental em Fragmentos de Floresta Estacional Semidecidual Tese apresentada como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutorado em Genética, junto ao Programa de Pós- Graduação em Genética, Área de Concentração – Genética Animal e Evolução, do Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Campus de São José do Rio Preto. Orientador: Profª. Drª. Lilian Madi-Ravazzi São José do Rio Preto 2015 Penariol, Leiza Viola. Traços quantitativos e abundância de drosofilídeos como indicadores de impacto ambiental em fragmentos de floresta estacional semidecidual / Leiza Viola Penariol. -- São José do Rio Preto, 2015 159 f. : il., gráfs., tabs. Orientador: Lilian Madi-Ravazzi Tese (doutorado) – Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas 1. Ecologia florestal 2. Drosófila. 3. Indicadores (Biologia) 4. Morfometria. 5. Paisagens fragmentadas. I. Madi-Ravazzi, Lilian. II. Universidade Estadual Paulista "Júlio de Mesquita Filho". Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas. III. Título. CDU – 634.15 Ficha catalográfica elaborada pela Biblioteca do IBILCE UNESP - Câmpus de São José do Rio Preto 156 Leiza Viola Penariol Traços Quantitativos e Abundância de Drosofilídeos como Indicadores de Impacto Ambiental em Fragmentos de Floresta Estacional Semidecidual Tese apresentada e aprovada como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutorado em Genética, junto ao Programa de Pós-Graduação em Genética, Área de Concentração – Genética Animal e Evolução, do Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Campus de São José do Rio Preto. Banca Examinadora Profª. Drª. Lilian Madi-Ravazzi UNESP – São José do Rio Preto Orientador Prof. Dr. Rogério Pincela Mateus UNICENTRO – Guarapuava - PR Profª. Drª. Blanche Bitner-Mathe UFRJ – Rio de Janeiro Profª. Drª.. Denise de Cerqueira Rossa-Feres UNESP – São José do Rio Preto Profª. Drª. Hermione E. M. de C. Bicudo UNESP – São José do Rio Preto São José do Rio Preto 30 de novembro de 2012 RESUMO A perda de habitats é a principal ameaça à biodiversidade. Compreender essa transformação é importante para evitar perdas e para gerenciar o uso da biodiversidade remanescente. As moscas do gênero Drosophila são consideradas bioindicadoras. Traços morfométricos em drosofilídeos têm sido relacionados com o valor adaptativo desses organismos. Esse trabalho avaliou a assembléia de drosofilideos em fragmentos florestais com diferentes áreas, utilizando a abundância de espécies bioindicadoras, parâmetros ecológicos dessas populações e análise de três traços morfométricos (comprimento da asa, largura e comprimento do tórax). Foram amostrados dez fragmentos de floresta estacional, em áreas de borda, de interior e por meio de um transecto borda-interior. Os traços morfométricos de Zaprionus indianus e de Drosophila simulans foram analisados em quatro áreas de estudo. No total foram coletados 33.578 drosofilídeos, distribuídos em 17 espécies, mais os grupos cardini e repleta e o subgrupo saltans. As espécies de drosofilídeos invasores, como Z. indianus, e D. simulans apresentaram maior relação com fragmentos menores, enquanto que a espécie nativa D. willistoni ocorreu com maior abundância nas áreas de maior extensão. Foi estimado o valor de 60 metros para a borda. Em relação às medidas morfométricas, ambientes mais estáveis, como os fragmentos maiores, teriam melhores condições para o desenvolvimento das moscas em comparação com áreas impactadas, como os fragmentos menores, onde ocorre menor disponibilidade de recurso e maior competição. O presente estudo corroborou esses dados para D. simulans, entretanto, para Z. indianus o fator mais importante para a variação não foi a área do fragmento, é provável que paras esta espécie outros fatores, como o tipo de vegetação, sejam mais determinantes para o desenvolvimento corporal Palavras-chave: Ecologia, Fragmentação de habitas, Drosophila, Efeito de borda, Traços morfométricos. ABSTRACT Loss of habitat is the main threat to biodiversity. This transformation is important to avoid losses and to manage the use of the remaining biodiversity. The genus Drosophila flies are considered bioindicators. Morphometric traits in drosophilids have been linked with the adaptive value of such bodies. This study evaluated the drosophilid assembly in forest fragments with different areas, using plenty of bio-indicator species, ecological parameters of these populations and analysis of three morphometric traits (wing length, width and length of the chest). Ten fragments of seasonal forest were sampled in border areas, indoor and through an inside edge-transect. The morphometric traits Zaprionus indianus and Drosophila simulans have been analyzed in four areas of study. In total 33.578 drosophilids were collected, distributed in 17 species, plus the Cardini and full groups and the saltans subgroup. Species drosophilids invaders such as Z. indianus, and D. simulans showed higher with smaller fragments, while native species D. willistoni occurred with greater abundance in the areas of greater extent. It has been estimated the value of 60 meters to the edge. Regarding morphometric measures, more stable environments, such as larger fragments, would have better conditions for the development of flies compared to impacted areas, such as smaller fragments, which occurs less resource availability and increased competition. This study corroborated this data to D. simulans, however, to Z. indianus the most important factor in the change was not the area of the fragment, it is likely that this species paras other factors such as the type of vegetation, are more decisive for body development Keywords: ecology, habitats fragmentation, Drosophila, edge effect, morphometric traits. Dedico aos meus filhos Caio e Felipe, por transformarem minha vida continuamente, por me fazer melhor do que eu poderia ser e pela felicidade que me proporcionam... “O que verdadeiramente somos é aquilo que o impossível cria em nós” (Clarice Lispector) Agradecimentos À Profa. Dra. Lílian Madi-Ravazzi, pela orientação, paciência, amizade e incentivo constante e pela compreensão em todos os momentos. Às Profa. Dra. Rosana Tidon e Profa. Dra. Renata da Mata, pelo apoio e ajuda nas análises estatísticas do manuscrito. À Prof. Dra. Hermione E. M. C. Bicudo pela ajuda com os manuscritos e, sobretudo pelo exemplo de ética e dedicação profissional, mesmo diante de muitos desafios. Aos funcionários do departamento de Biologia, em especial ao técnico Sebastião, pela paciência e dedicação no preparo do grande número de tubos com meio de cultura, à Simone e à Damaris pela dedicação e convívio agradável. Ao motorista Sr José Paulo Maiorano, pela eficiência na condução até as áreas dos fragmentos e apoio durante o trabalho de campo. Ao Departamento de Biologia pelo apoio físico e financiamento de algumas coletas. À seção de Pós-Graduação pela ajuda e esclarecimentos da parte burocrática, em especial à Silvia, à Rosemar e ao Alex, pela prontidão em colaborar, mesmo quando solicitados de última hora. Ao Programa de Pós-Graduação em Genética pelo suporte financeiro e pela excelente formação oferecida. Ao coordenador e pesquisadores participantes do Programa Biota Fapesp “Fauna e Flora de Fragmentos Florestais Remanescentes da Região Noroeste do Estado de São Paulo” , pelas áreas de estudo disponibilizadas, pela uso do veículo de transporte e pelo motorista do projeto. À Capes pela bolsa de mestrado. Aos docentes da Graduação em Ciências Biológicas e do Programa de Pós-Graduação em Genética pelo convívio e conhecimento transmitido durante as disciplinas e conversas de “corredor”, além do exemplo de profissionalismo. Ao Prof. Dr. Fernando Rodrigues da Silva e à Profa. Elaine Morielli, pela atenção e sugestões no Exame de Qualificação e pela vontade sempre sincera de colaborar. Aos membros da banca da defesa de tese, pelo aceite do convite, pela compreensão e pela disposição em colaborar, mesmo em tempo muito reduzido. À estagiária Renata Aparecida Bernardelli, pela colaboração nas coletas e triagem das moscas. Às companheira de laboratório, Letícia Rego e Emiliyn Valeriano, pelo convívio agradável e colaboração. Aos colegas da turma de graduação pela amizade sincera e pelos encontros anuais de distração e alegria. Aos colegas do programa de pós-graduação em Genética, pelo convívio agradável durante as disciplinas, simpósios e outros eventos da pós, em especial à Aline, Marcia, Adriana, Elias e Luis. À Mariana Oliveira Gomes, pela amizade sincera, companheirismo e ajuda em todos os momentos. À todos os meus familiares pelos momentos de distração e pelo carinho, em especial à Lúcia, Newton, Pedro, Daniel, Edy e Lolita, pelo apoio com as crianças. À minha sobrinha linda Maria Luiza, por encantar meus feriados. Aos meus irmãos, Laís e Eduardo, pelo carinho e momentos de alegria e por compreenderem minha ausência. À minha irmã Lívia, pelo apoio constante, pelo amor desinteressado e pelo carinho e atenção desmedidos por meus filhos. Ao meu irmão Paulo pelo apoio constante, pelo exemplo de honestidade e caráter, pelo amor desinteressado e pelo carinho e atenção desmedidos por meus filhos. À cunhada, Patrícia, pelo carinho e amizade. À minha mãe, pelo incentivo constante em minha formação, pelo exemplo de trabalho e responsabilidade e pelo amor incondicional por mim e por meus filhos. Ao meu marido Geison, por todo amor oferecido, pelo apoio total, por compreender minhas ausências, por ser um pai excelente e um companheiro de verdade. Aos meus filhos lindos, para que um dia compreendam minha ausência, pelo amor gratuito e pela imensa alegria que me proporcionam diariamente. "Se fosse ensinar a uma criança a beleza da música não começaria com partituras, notas e pautas. Ouviríamos juntos as melodias mais gostosas e lhe contaria sobre os instrumentos que fazem a música. Aí, encantada com a beleza da música, ela mesma me pediria que lhe ensinasse o mistério daquelas bolinhas pretas escritas sobre cinco linhas. Porque as bolinhas pretas e as cinco linhas são apenas ferramentas para a produção da beleza musical. A experiência da beleza tem de vir antes". (Rubem Alves) SUMÁRIO I. INTRODUÇÃO GERAL..........................................................................................12 II. OBJETIVO GERAL.................................................................................................24 III. OBJETIVOS ESPECÍFICOS....................................................................................24 IV. REFERÊNCIAS........................................................................................................25 V. CAPÍTULO 1: .........................................................................................................35 1. Introdução ...........................................................................................................37 2. Material e Métodos .............................................................................................39 3. Resultados ..........................................................................................................45 4. Discussão ............................................................................................................59 5. Referências..........................................................................................................65 VI. CAPÍTULO 2: .........................................................................................................70 1. Introdução ...........................................................................................................72 2. Material e Métodos .............................................................................................74 3. Resultados e Discussão.......................................................................................77 4. Referências..........................................................................................................84 VII. CAPÍTULO 3: .........................................................................................................89 1. Introdução ...........................................................................................................90 2. Material e Métodos .............................................................................................93 3. Resultados e Discussão.......................................................................................97 4. Referências........................................................................................................131 VIII. CONCLUSÕES ......................................................................................................138 IX. APENDICES...........................................................................................................139 12 I Introdução Geral A. A fauna de espécies do gênero Drosophila no Estado de São Paulo A fauna brasileira de moscas do gênero Drosophila permaneceu praticamente desconhecida até a primeira publicação do levantamento feito por Dobzhansky e Pavan em 1943. Posteriormente foram realizadas outras revisões sobre a fauna de drosofilídeos no Brasil por pesquisadores que se associaram ao grupo liderado por Dobzhansky, Dreyfus e Pavan e publicadas, principalmente, nas décadas de 40, 50 e 60 (MALOGOLOWKIN, 1946, 1952, 1953; FROTA-PESSOA; WHEELER, 1951; BURLA; PAVAN, 1953; BURLA, 1956; MAGALHÃES, 1962). De acordo com Mourão et al. (1965), 123 espécies de Drosophila haviam sido registradas no Brasil até 1965, número este que passou para 130 até o final da década de 70 (VAL et al., 1981). No que se refere às áreas florestais do Estado de São Paulo, o levantamento feito por Val et al. (1981) foi complementado, posteriormente, por outros pesquisadores, como por exemplo: Sene et al. (1980) que analisaram a fauna da Floresta Atlântica, além daquelas de outros ecossistemas brasileiros como caatingas, cerrados e pantanal; Val e Kaneshiro (1988), que analisaram as drosófilas da Floresta Atlântica de encosta, na Estação Biológica da Boracéia (SP); Bizzo e Sene (1982), que coletaram em Sertãozinho (SP). Também foram realizadas coletas ocasionais em fragmentos florestais do município de São Paulo, tais como no Parque Estadual da Cantareira (BURLA et al., 1950, DOBZHANSKY; PAVAN, 1950; DA CUNHA, 1957; TOSI; PEREIRA, 1993) e na Reserva Ecológica da cidade Universitária Armando de Salles Oliveira (CUASO) (RATCOV-RENATO, 2002). 13 Outros pesquisadores realizaram o levantamento faunístico de espécies de Drosophila atraídas por armadilhas, com iscas de banana e fermento, na região noroeste do Estado de São Paulo, como Torres e Madi-Ravazzi (2006) em dois fragmentos florestais nos municípios de São José do Rio Preto e de Novo Horizonte; Torres e Madi-Ravazzi (dados não publicados) em três outros fragmentos florestais nesta região (Ícem, Paulo de Faria e Onda Verde); Amaral (2004) e Penariol (2007) em um fragmento de floresta semidecidual na Estação Ecológica de Paulo de Faria. Das mais de 130 espécies de Drosophila conhecidas no Brasil, 95 já foram registradas no estado de São Paulo (DOBZHANSKY; PAVAN, 1943; BRNCIC; KOREF, 1957; GRIMALDI, 1990; TIDON-SKLORZ; SENE, 1999; BACHLI et al., 2000; VILELA; BACHLI, 2000). Várias destas espécies, como D. ananassae, D. kikkawai, D. malerkotliana, D. melanogaster, D. simulans, D. busckii e D. immigrans, são sinantrópicas e colonizaram a área após a chegada dos europeus alterando, assim, a composição original da fauna drosofiliana. Além desses, ocorrem outros drosofilídeos invasores, como Scaptodrosophila latifaciaeformis e Zaprionus indianus (TIDON-SKLORZ; SENE, 1999), os quais utilizam os mesmos recursos ecológicos que as drosófilas. Para grande parte desses drosofilídeos invasores, como D. ananassae (PAVAN, 1959), D. kikkawai (FREIRE- MAIA, 1953), D. malerkotliana (SENE; VAL, 1977), D. melanogaster (SENE et al., 1980), D. simulans (DOBZHANSKY; PAVAN, 1950), D. immigrans (SENE et al., 1980), D. busckii (BIZZO; SENE, 1982) e S. latifaciaeformis (SENE et al., 1980), o processo de invasão, no Brasil, é antigo. Já Z. indianus foi coletado pela primeira vez no Brasil em 1999 na área metropolitana da cidade de São Paulo (VILELA, 1999). No mesmo período, esse drosofilídeo atingiu o status de praga em plantações de figo (Ficus carica) na cidade de Valinhos/SP. A utilização do figo como sítio de oviposição e posterior desenvolvimento da 14 larva tornou esses frutos impróprios para o consumo humano (VILELA et al., 2001). Desde então, vários drosofilístas têm coletado Z. indianus em outros Estados brasileiros, como Distrito Federal, Amazonas, Pará, Rio Grande do Sul, Rio de Janeiro, Paraná e Minas Gerais (CASTRO; VALENTE, 2001; TONI et al., 2001; TIDON et al., 2003; SILVA et al., 2005). Embora seja uma ocupação recente, já são conhecidos alguns padrões sobre a distribuição e ocorrência desse drosofilídeo. Muitos trabalhos associam a presença de Z. indianus a ambientes antropizados ou a áreas abertas, principalmente, em épocas de alta temperatura e umidade (TIDON et al., 2003; AMARAL, 2004; SILVA et al., 2005; TIDON, 2006; PENARIOL, 2007, 2012). Das 95 espécies do gênero Drosophila já registradas nos diferentes ecossistemas do Estado de São Paulo, 19 pertencem ao grupo repleta, 18 ao tripunctata e 06 ao saltans, para os quais existe uma série de trabalhos realizados nos últimos anos (MAGALHÃES, 1962; BICUDO, 1973; SENE et al., 1980; VILELA, 1982, 1983; VAL; KANESHIRO, 1988; TIDON-SKLORZ; SENE, 1999; MADI-RAVAZZI et al., 1997; MADI-RAVAZZI; BICUDO, 1992). O grupo repleta, com 92 espécies nativas do continente americano, é o segundo mais numeroso do gênero Drosophila (VILELA, 1983; WASSERMAN, 1992). É composto por seis subgrupos: fasciola, hydei, inca, mercatorum, mulleri e repleta (RAFAEL; ARCOS, 1989; WASSERMAN, 1992). O grupo saltans é formado por cerca de 20 espécies (VAL et al., 1981) todas conhecidas da região neotropical. As espécies deste grupo apresentam acentuada variação sazonal e são muito sensíveis às técnicas de coleta (PAVAN, 1959; SENE et al., 1981). 15 O grupo tripunctata é composto por 72 espécies, sendo 18 registradas no Estado de São Paulo. Este grupo é o segundo mais numeroso do continente americano (VILELA, 1992; TIDON-SKLORZ; SENE, 1999; VELA; RAFAEL, 2000). Os demais grupos de Drosophila neotropicais são compostos por um número de espécies relativamente menor, mas com um registro expressivo de ocorrência no Estado de São Paulo. Estes grupos, apesar de não serem utilizados como modelos biológicos para estudos de diversidade, não são menos importantes, pois fazem parte do equilíbrio dinâmico que mantém a comunidade de insetos em diferentes formações vegetais. Medeiros e Klaczko (2004) em um estudo de fauna de drosofilídeos em ambientes naturais coletaram o número surpreendente de 30 espécies de Drosophila que ainda não haviam sido relacionadas para o Estado de São Paulo. Para a coleta desses organismos os autores, diferentemente da maioria dos drosofilístas, utilizaram armadilhas fechadas, o que sugere uma maior eficiência desta em relação à aberta. Penariol et al. (2008) verificaram as vantagens do uso das armadilhas fechadas sobre as abertas, em região de mata, e indicam sua utilização em estudos de biodiversidade e sazonalidade de drosofilídeos. Como acontece de forma generalizada com a diversidade de insetos das regiões tropicais, é possível supor que o número de espécies de Drosophila registrado até o momento no Estado de São Paulo represente uma subestimativa. Assim, um estudo abrangendo áreas ainda não amostradas do Estado de São Paulo é relevante para o conhecimento da fauna de drosofilídeos. 16 B. Fragmentação de habitats Um problema ecológico atual é a perda da diversidade biológica devido à substituição da cobertura vegetal natural por campos de pastagem, agricultura, instalações urbanas e outros fatores antrópicos. Em geral, o que resulta dessa ação antrópica são manchas da vegetação natural, ou seja, pequenos fragmentos florestais isolados uns dos outros (PRIMACK; RODRIGUES, 2001). Vários fatores advindos da fragmentação de habitat, como efeitos de borda, impedimento de taxa de migração entre fragmentos, diminuição do tamanho populacional efetivo, perda de variabilidade genética e invasão de espécies exóticas, contribuem para a deterioração de uma paisagem composta por fragmentos florestais. Um dos fatores que mais afetam o fragmento florestal é o efeito de borda. O microambiente na borda de fragmento é diferente daquele do interior da floresta. Alguns dos efeitos de borda mais importantes são os aumentos de temperatura, de luminosidade, de vento, de espécies invasoras de áreas abertas, e diminuição da umidade (RODRIGUES, 1998; KAPOS, 1989; BIERREGAARD et al., 1992; MURCIA, 1995). Na região noroeste do estado de são Paulo a formação vegetal característica é a Floresta Estacional Semidecidual e Savana, o clima dessa região é do tipo Tropical quente e Úmido (Aw de Köppen). A temperatura média anual é cerca de 25ºC, sendo nos meses mais quentes cerca de 30ºC e nos mais frios de 20ºC (BARCHA; ARID, 1971). Janeiro é o mês mais chuvoso (18% da precipitação anual), enquanto agosto é o mais seco (1,3%) (NECCHI et al, 2012). Entretanto, nos últimos anos, o volume e a constância de chuvas e também o início da estação chuvosa tem variado muito (ROSSA-FERES; JIM, 2001; SILVA; ROSSA-FERES, 2007). 17 Essa formação vegetal foi substituída por monoculturas, áreas de pastagens e áreas urbanas. O resultado dessa ação antrópica são fragmentos desse bioma, os quais somam apenas 4% da área original (SMA/IF, 2005), esse número coloca a região noroeste como a mais devastada do estado e com menor concentração de unidades de conservação (KRONKA et al., 1993). Segundo Rambaldi e Oliveira (2003), a floresta semidecidual é importante pela singularidade das espécies que a compõe, pelo nível de destruição e pela importância econômica das espécies. Além disso, um estudo de avaliação e identificação de áreas e ações prioritárias para a biodiversidade brasileira, realizado pelo Ministério do Meio Ambiente, revelou que grande parte das áreas consideradas como “de provável importância biológica, mas insuficientemente conhecida” é constituída por remanescentes de Floresta Estacional Semidecidual (MMA, 2002). Esses dados indicam a importância dessa vegetação e reforçam a relevância e urgência do estudo desses fragmentos, a ampliação do conhecimento sobre a diversidade biológica dessas áreas é importante para fornecer subsídios para estratégias de manejo e preservação dos remanescentes florestais. �������� �� ������ � �� ��������� � � �� ����� Em ambientes naturais, moscas do gênero Drosophila são adequadas para o estudo de flutuações de populações por serem insetos altamente sensíveis a pequenas modificações do ambiente e isto reflete no tamanho das populações naturais e também na diversidade de espécies ocupando um determinado habitat. É conhecido que mudanças na temperatura e umidade quase sempre afetam parâmetros vitais das espécies de Drosophila como a viabilidade, fertilidade, tempo de desenvolvimento e outros fatores que influenciam a taxa 18 de aumento e sobrevivência da população (SENE et al., 1980; TIDON-SKLORZ; SENE, 1992; BALANYA et al., 2006; TORRES; MADI-RAVAZZI, 2006). Dentre as espécies de drosofilídeos utilizadas como indicadores ambientais estão Zaprionus indianus, um drosofilídeo africano recém-introduzido no Brasil, as espécies do grupo melanogaster com introdução antiga, consideradas cosmopolitas, que são: Drosophila simulans, D. melanogaster e D. malerkotliana e ainda D. willistoni, subgrupo willistoni, uma espécie nativa da região neotropical. Em geral, as espécies invasoras ocupam áreas urbanizadas e com maior grau de impacto ambiental (SAAVENDRA et al., 1995; TIDON et al., 2003; AMARAL, 2004; SILVA, 2005; FERREIRA; TIDON, 2005; TORRES; MADI-RAVAZZI, 2006; MATA et al, 2008), Z. indianus ocorre principalmente em áreas abertas, como a borda de fragmentos florestais. Drosophila simulans ocorre em ambientes abertos e de mata, sendo sua abundância favorecida na estação de seca, pois essa espécie tolera baixa umidade. Drosophila melanogaster ocupa principalmente áreas urbanizadas, onde é capturada com maior freqüência. Drosophila willistoni ocorre somente em ambientes de mata, sendo sensível a variações de umidade, ou seja, sua ocorrência é reduzida em períodos de seca (MARTINS, 1996; AMARAL, 2004; TORRES; MADI- RAVAZZI, 2006; PENARIOL, 2007; MATA et al, 2008). Em resumo, a sensibilidade do gênero Drosophila em relação às variáveis abióticas e bióticas se reflete na dinâmica populacional desses organismos. Além disso, a característica cosmopolita do grupo (grande diversidade na maior parte dos ecossistemas terrestres) e a facilidade de coletar esses organismos no ambiente natural torna-o um excelente material para esse tipo de estudo (PARSON, 1991; FOOTE; CARSON, 2004). Estudos sobre a comunidade de Drosophila e outros drosofilídeos podem fornecer informações relevantes sobre as condições ambientais do local. Somado a isso, o padrão 19 observado em uma determinada área pode ser aplicado ou comparado a outras comunidades de Drosophila e utilizado por outras especialidades do conhecimento biológico, já que se trata de um organismo amplamente estudado por diversos campos da biologia, o que valoriza os resultados obtidos em trabalhos ecológicos. Alguns parâmetros da comunidade de Drosophila, como a riqueza de espécies e a abundância populacional, têm sido utilizados para avaliar vários problemas ambientais como, fragmentos de diferentes tamanhos (TIDON, 2006), ambientes em vários estados de conservação (AMARAL, 2004; SILVA et al., 2005; MATEUS et al., 2006; PENARIOL, 2007), proximidade de recurso hídrico (MEDEIROS, 2006) e, até mesmo, o aquecimento global (BALANYA et al., 2006). Um dos primeiros trabalhos que relacionou as comunidades de drosofilídeos à fragmentação de habitat foi o de Martins (1989), o qual amostrou as comunidades de Drosophila em áreas de mata contínua, em fragmentos de floresta e em áreas recentemente desmatadas. Dados sobre as comunidades de Drosophila em áreas de borda e de interior de fragmentos florestais foram mais bem explorados por Amaral (2004), o qual observou diferenças relevantes nas comunidades dessas duas áreas. Penariol (2007) amostrou áreas de borda e de interior de um fragmento florestal e verificou alta dominância de espécies invasoras na borda do fragmento, as quais invadiram também, o interior da mata na estação de seca, período em que a abundância populacional das espécies nativas era muito baixa. Penariol e Madi-Ravazzi (dados não publicados) também relacionaram a fauna de drosofilídeos com a fragmentação de habitats. Esse estudo avaliou a assembleia de drosofilídeos ao longo de um gradiente de distribuição borda-interior, utilizando um transecto com 200 metros de extensão a partir da borda de um fragmento de floresta estacional semidecidual. Essa metodologia indicou que os efeitos de borda, para a 20 comunidade de drosofilídeos, atingem até 60 metros em direção ao interior do fragmento estudado. Esses achados indicam que estudos sobre as comunidades de drosofilídeos de ambientes fragmentados podem fornecer informações importantes sobre as condições ambientais do remanescente florestal e estabelecer estratégias de manejo para essas áreas. D. Caracteres morfométricos em populações naturais de drosofilídeos A variabilidade fenotípica na natureza é a mais importante característica para a seleção natural darwiniana e para o entendimento da capacidade evolutiva de uma população natural. Isto obviamente implica que parte da variância é herdável. Espécies de drosofilídeos são modelos utilizados na biologia evolutiva e a herdabilidade na natureza tem sido investigada principalmente em populações naturais de D. melanogaster (COYNE; BEECHAM, 1987; IMASHEVA et al., 1994; MORETEAU et al., 1995; GILBERT et al., 1998, 2004; HOFFMANN; LOESCHKE, 2006; CHAKIR et al., 2007; YASSIN et al., 2007). A grande parte dos estudos tem considerado traços relacionados com o tamanho do corpo, embora outros traços, como números de cerdas e a pigmentação do corpo, algumas vezes têm sido enfocados. Uma conclusão geral é que a herdabilidade na natureza é muito menor do que em experimentos de laboratório. Isto é devido ao fato que a variância genética é assumida ser bastante estável (TURELLI, 1984) enquanto o componente ambiental, devido a condições ambientais heterogêneas (CEH) pode ser consideravelmente alto. Um modo conveniente para comparar os resultados de diferentes estudos é considerar uma medida relativa da variabilidade fenotípica, i.e, o coeficiente de variação (CV). Todos os trabalhos anteriores da variabilidade do tamanho do corpo em populações naturais de D. 21 melanogaster e D. simulans tem encontrado resultados consistentes com CV ao redor de 6- 7 (GILBERT et al., 1998; CHAKIR et al., 2007). Em contraste, a variabilidade em laboratório foi sempre muito menor, com um CV geralmente inferior a três. Yassin et al. (2007) investigaram a variabilidade fenotípica de duas populações (Delta do Nilo e Egito) de Zaprionus indianus e Z. tuberculatus. Primeiramente, a variância fenotípica do traço tamanho foi muito alta, com um CV aproximando-se de 10, enquanto um valor incomum foi obtido nas progênies em laboratório, menos que 2,5. Um caráter merístico, o número de cerdas esternopleurais (STP) exibiu a mesma variabilidade, na natureza e em laboratório. Zaprionus indianus é uma espécie invasora, com origem na África tropical, que teve sucesso na invasão em continentes indianos a mais de quatro décadas (GUPTA, 1970), na América do Sul em 1999 (VILELA, 1999) e mais recentemente na América do Norte (VAN DER LINDE et al., 2006). Yassin et al. (2007) sugerem que a alta variabilidade do tamanho observada no Delta do Nilo poderia ser uma conseqüência da severa CEH no clima mediterrâneo, incluindo temperaturas elevadas, estresse da dissecação e pulverização com inseticidas. Uma questão que surge é se as espécies de Zaprionus são mais sensíveis as CEH do que as espécies de Drosophila? Investigações mais extensas e comparativas em vários habitats e em diferentes espécies são obviamente necessárias. Variações fenotípicas devido às condições ambientais heterogêneas surgem principalmente devido a dois fatores: temperatura e nutrição. Assim, variações cíclicas de tamanho são observadas de acordo com a estação climática (TANTAWY, 1965; KARI; HUEY, 2000). Os efeitos nutricionais podem incluir competição larval e apinhamento, e a qualidade, a quantidade e a estabilidade dos recursos larvais. Infelizmente, as conseqüências destes efeitos nutricionais sobre a morfologia são pouco conhecidas 22 (ASHBURNER et al., 2005). Em particular, a norma de reação ao longo do gradiente nutricional não é bem estabelecida e merece estudos mais detalhados (IMASHEVA et al., 1999). O fato de que moscas selvagens não se desenvolvem sob as mesmas condições é bem demonstrado pela grande variância fenotípica do tamanho do corpo. Este fenômeno já estabelecido para outras espécies, tais como D. melanogaster (DAVID et al., 1980; COYNE; BEECHAM, 1987; IMASHEVA et al., 1994; MORETEAU et al., 1995; GILBERT et al., 1998; WOODS et al., 1998), D. simulans (CHAKIR et al., 2007), D. buzzatii (PROUT; BARKER, 1989; ORENGO; PREVOSTI, 1999) e D. serrata (JENKINS; HOFFMANN, 2000), pode ser um processo geral em ecologia de Drosophila. Estudos com outras espécies em diferentes habitats podem ajudar a entender melhor estes fenômenos. Esses dados indicam que a assembleia de drosofilídeos constitui uma ferramenta eficiente para estudos em ambientes fragmentados. A sensibilidade dessas moscas aos efeitos ambientais pode ser observada em características ecológicas das populações, como abundância e riqueza de espécies, e também em caracteres genéticos, como os traços morfométricos. A região noroeste de São Paulo, composta por Floresta Estacional Semidecidual e Savana, é uma das mais devastadas do estado e os fragmentos remanescentes abrigam o que restou da diversidade biológica dessa vegetação, sendo, portanto, urgente o conhecimento, manejo e preservação dessas áreas. Os parâmetros da comunidade de drosofílideos podem fornecer informações importantes sobre esses remanescentes. No estudo de ambientes fragmentados espera-se encontrar uma assembleia de drosofilídeos mais equilibrada em áreas com maior extensão, onde os efeitos de borda são menos intensos, do que nos fragmentos menores, mais sujeitos às variações do entorno. Em relação às características genéticas dessas moscas, em ambientes mais equilibrados, 23 teoricamente os remanescentes maiores, devem ocorrer as maiores médias dos traços morfométricos e os menores valores de coeficiente de variação. Assim, esse estudo espera encontrar populações mais equilibradas, com espécies nativas, moscas maiores e pouca variação em os indivíduos em áreas maiores e em posições mais internas do fragmento. 24 II Objetivo Geral Avaliar as condições ambientais de fragmentos de floresta estacional semidecidual, por meio de parâmetros ecológicos e genéticos da comunidade de drosofilídeos, principalmente do gênero Drosophila. III Objetivos Específicos 1. Realizar um levantamento da fauna de espécies, principalmente, do gênero Drosophila, capturadas por armadilhas fechadas com iscas de banana e fermento, em fragmentos de floresta estacional da região noroeste do estado de São Paulo; 2. Avaliar a extensão da borda, por meio de parâmetros ecológicos das assembleias de drosofilídeo em diferentes fragmentos florestais; 3. Comparar as assembleias de drosofilídeos da borda e do interior em oito fragmentos florestais, relacionando com o tamanho desses remanescentes florestais; 4. Avaliar diferentes traços morfométricos das espécies invasoras Z. indianus e D. simulans, em quatro fragmentos de mata. 25 Referências AMARAL, O. Biodiversidade e sazonalidade de drosofilídeos na estação ecológica de Paulo de Faria/SP. 2004. 119 f. Tese (Mestrado) - Instituto de Biociência, Letras e Ciências Exatas, Universidade Estadual Paulista, São José do Rio Preto, 2004. BALANYA, J.; OLLER, J. M.; HUEY, R. B.; GILCHRIST, G. W.; SERRA, L. Global genetic change tracks global climate warming in Drosophila subobscura. Science, v. 313, n. 5794, p. 1773-1775, 2006. BARCHA, S.F.; ARID, F.M. Estudo da evapotranspiração na região norte-ocidental do estado de São Paulo. Revista de Ciências da Faculdade de Ciência e Letras, v. 1, p. 94-122, 1971. BICUDO, H.E.M.C. Reproductive isolation in the saltans group of Drosophila.I. The saltans subgroup. Genetica, Holanda, v. 44, n. 3, p. 313-319, 1973. BIERREGAARD, R. O. Jr.; LOVEJOY, T. E.; KAPOS, V.; SANTOS, A. A.; HUTCHINGS, R. W. 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Esse estudo avaliou a assembleia de drosofilídeos em dois diferentes fragmentos de mata semidecidual por meio de um transecto borda-interior para identificar o tamanho da borda e sua relação com as condições ambientais das matas. A estrutura das assembleias de drosofilídeos foi estatisticamente diferente entre os fragmentos, no de maior área ocorreu a maior riqueza de espécies e na menor área a maior abundância. Foi observado um padrão de distribuição borda–interior somente para o fragmento maior, indicando uma borda com até 60 metros de extensão. Para o fragmento menor não foi observada essa transição, indicando que os efeitos de borda atingem uma grande extensão, pelo menos até 200 metros em direção ao interior do fragmento. Nossos dados demonstram que o fragmento de menor área está mais impactado e que os efeitos de borda nesse ambiente podem adentrar maiores distâncias em direção ao interior da mata, comprometendo a conservação da diversidade nessas áreas. 37 1 Introdução A destruição das florestas é um processo marcante e crescente na região tropical e a perda de habitats é a principal ameaça à biodiversidade (Wilson 1988, Laurance et al 2007, Peres 2010). Os fragmentos remanescentes ficam expostos a diversos fatores que afetam negativamente a biodiversidade, os principais deles são a extensão da área remanescente e os efeitos de borda (Rodrigues 1998, Kapos 1989, Bierregaard et al 1992, Murcia 1995, Fahring 2003) . Em geral, a extensão da borda varia entre 50 e 500 metros, porém, o consenso atual é de os efeitos de borda ocorram até 150 metros em direção ao interior dos fragmentos (Bierregaard et al 1992, Murcia 1995, Laurance 2000). A vegetação da região noroeste do Estado de São Paulo é caracterizada como Floresta Estacional Semidecidual, ela restringe-se hoje a 4% de sua área original, tendo sido substituída por pastagens, culturas diversas ou áreas urbanas (SMA/IF 2005). Tal impacto coloca a região como a mais devastada e fragmentada do estado e com menor concentração de unidades de conservação (Kronka et al 1993). Segundo Rambaldi (2003) a floresta semidecidual é importante pela singularidade das espécies que a compõe, pelo nível de degradação e pela importância econômica das espécies. Paradoxalmente, este tipo de formação florestal tem recebido pouca atenção no que diz respeito ao estudo da sua biodiversidade e avaliação do grau de perturbação ambiental dos fragmentos remanescentes. A assembleia de drosofilídeos, principalmente do gênero Drosophila, tem sido utilizada como bioindicadores em estudos ambientais, devido à característica cosmopolita do grupo, facilidade de coleta e, principalmente, sensibilidade às variáveis ambientais (Mourão 1966, PARSONS 1991, Sene et al 1980, Tidon-Sklorz & Sene 1992, Saavedra et al 38 1995, Krijger & Sevenster 2001, Hoffman et al 2003, Foote & Carson 2004, Torres & Madi-Ravazzi 2006, Balanya et al 2006, Mata et al 2008, Mata et al 2010b, Bizzo et al 2010). A sensibilidade do gênero Drosophila em relação às variáveis abióticas e bióticas se reflete na dinâmica populacional desses organismos, ou seja, na riqueza de espécies e na abundância populacional dessas moscas. Dentre as espécies de drosofilídeos utilizadas como indicadores ambientais estão Zaprionus indianus, um drosofilídeo africano recém- introduzido no Brasil, as espécies do grupo melanogaster (D. simulans, D. melanogaster e D. malerkotliana) e ainda D. willistoni, subgrupo willistoni, uma espécie nativa da região neotropical. Em geral, as espécies invasoras ocupam áreas abertas, urbanizadas ou com maior grau de impacto ambiental (Saavendra et al 1995, De Toni et al 200, Tidon et al 2003, Amaral 2004, Silva 2005, Ferreira & Tidon 2005, Torres & Madi-Ravazzi 2006, Penariol et al 2008, Mata et al 2008, Hochmüller et al 2010) e as espécies nativas ocorrem em ambientes naturais ou mais preservados (Martins 1996, Torres & Madi-Ravazzi 2006, Penariol et al 2008, Mata et al 2008, Hochmüller et al 2010). Penariol e Madi-Ravazzi (2013) avaliaram o tamanho da borda de um fragmento de mata semidecidual na região noroeste do Estado de São Paulo e verificaram um gradiente na abundância de drosofilideos ao longo de um transecto (0-200m), com algumas espécies em maior abundância na borda do fragmento e outras no interior do fragmento. Esta transição ocorreu aproximadamente a 60 metros a partir da borda, sugerindo que neste ponto há também a transição das condições ambientais interferindo na composição da assembleia de drosofilídeos. As autoras indicaram o método como eficiente para medir o 39 tamanho da borda de um fragmento e propõem sua utilização em estudos de monitoramento e impacto ambiental. Com base nesses achados, espera-se que a assembleia de drosofilídeos difira na transição entre a borda e o interior dos fragmentos. Além disso, em ambientes mais impactados, como por exemplo, remanescentes florestais de menor área ou com atividade antrópica intensa, os efeito de borda provavelmente são intensificados e podem adentrar maiores distâncias na mata. O presente estudo aplicou a metodologia de transectos borda- interior em dois diferentes fragmentos de mata estacional semidecidual, com o objetivo de avaliar a extensão da borda e sua relação com o estado de preservação dessas áreas, utilizando para isso, parâmetros ecológicos das assembleias de drosofilídeos. 2 Material e Métodos Foram amostrados dois fragmentos de Floresta Estacional Semidecidual, áreas selecionadas pelo Programa Biota Fapesp denominado “Fauna e flora de fragmentos florestais remanescentes da região noroeste do estado de São Paulo” (processo número 04/04820-3), esses remanescentes diferem em diversos aspectos. O fragmento maior, denominado de G9, está situado no município de Matão, na Fazenda Cambuhy (21º37'14’’S e 48º32’14’’W), apresenta uma área de 2.189,6 hectares em estágio avançado de sucessão ecológica (92,4%) (Necchi et al 2012), caracterizado por mata mais fechada e árvores de maior porte, na região de entorno ocorre monocultura de laranja e de café. O fragmento denominado de P4 está localizado no município de Turmalina, na Fazenda São João (20º00’13’’S e 50º26’02’’), apresenta uma área de 108,3 hectares em estágio médio de sucessão ecológica (65,3%) (Necchi et al 2012), nesse ambiente a floresta 40 apresenta-se mais aberta, com regiões de clareiras e vegetação de menor porte, a região de entorno é ocupada por pastagem. Os mapas representativos do tipo de vegetação local estão nas figuras 1 e 2. A região noroeste do estado de São Paulo apresenta clima do tipo Tropical Quente e Úmido (Aw de Köppen). As temperaturas médias anuais são sempre maiores que 25ºC, sendo as médias dos meses mais frios de cerca 20ºC e dos mais quentes cerca de 30ºC (Barcha; Arid 1971). Em relação à precipitação pluviométrica ocorrem duas estações climáticas bem definidas, uma chuvosa (entre outubro e março), com cerca de 85% da precipitação total anual e uma seca (entre abril e setembro), com precipitação entre 1.100 e 1.250 mm (± 225 mm) (Barcha; Arid 1971). Assim, foram realizadas quatro coletas em cada área, sendo duas em cada estação climática. No fragmento G9 as coletas ocorreram nos meses de março (chuvosa 1, pluviosidade total mensal de 203,8 mm), junho (seca 1, 57,0 mm), setembro (seca 2, 168,0 mm) e novembro (chuvosa 2, 127,9 mm) de 2009. No fragmento P4 as amostras foram obtidas em agosto (pluviosidade total mensal de 64 mm) e outubro (245 mm) de 2009 e em janeiro (332,0 mm) e fevereiro (106,0 mm) de 2010. Foram utilizadas 33 armadilhas, dispostas em três transectos com 200 metros de extensão (Figura 3), estabelecidos a partir da borda em direção ao interior do fragmento. As linhas de coleta foram demarcadas em onze pontos equidistantes, sendo colocada em cada distância uma armadilha do tipo fechada (Penariol et al 2008), a qual continha isca de banana nanica macerada com fermento biológico fresco (Saccharomyces cerevisae). A identificação dos drosofilídeos foi realizada com o auxílio de chave de identificação, por meio da observação das características morfológicas externas e, para as espécies crípticas foi analisado o edeago, parte da terminália masculina (Freire-Maia & Pavan 1949, Kaneshiro 1969, Vilela 1983). Para o levantamento da fauna de 41 drosofilídeos foram avaliadas a abundância populacional e a riqueza de espécies de forma descritiva. Também foram calculados os índices de diversidade de Shannon-Wiener (Krebs 1999), de equitabilidade de Pielou e de dominância de Berger-Parkin (Odum 1995) para cada fragmento. Para a comparação entre as variáveis fragmento (P4 e G9), meses de coleta (quatro em cada área) e as posições de coleta (11 pontos do transecto) foi utilizada a Análise de Variância Multivariada por Permutação (PERMANOVA). A relação de similaridade entre as unidades amostrais foi mostrada através da realização da Análise de Coordenadas Principais (PCO). Para diagnosticar quais as espécies foram mais importantes na diferenciação das assembleias resultantes foi realizada a Análise de Porcentagem de Similaridades (SIMPER). Todas as análises foram realizadas no programa PRIMER+PERMANOVA v6. 42 Figura 1. Mapa do fragmento de Matão, indicando os diferentes estágios de sucessão ecológica do fragmento. FESA: Floresta estacional semidecídua em estádio avançado de sucessão; FESI: Floresta estacional semidecídua em estádio intermediário de sucessão; FESM: Floresta estacional semidecídua em estádio médio de sucessão; FESP: Floresta estacional semidecídua em estádio primário de sucessão (extraído de Necchi 2012). 43 Figura 2. Mapa do fragmento de Turmalina, indicando os diferentes estágios de sucessão ecológica do fragmento. FESA: Floresta estacional semidecídua em estádio avançado de sucessão; FESI: Floresta estacional semidecídua em estádio intermediário de sucessão; FESM: Floresta estacional semidecídua em estádio médio de sucessão; FESP: Floresta estacional semidecídua em estádio primário de sucessão (extraído de Necchi 2012). 44 Figura 3: Desenho amostral dos três transectos borda-interior dos fragmentos. 45 3 Resultados No total foram coletados 14.965 drosofilídeos, sendo 17 espécies do gênero Drosophila, mais os drosofilídeos Z. indianus e Scaptodrosophila latifasciaeformis. A maior abundância (55,9%) foi obtida no fragmento P4, entretanto, no G9 a riqueza de espécies foi maior (19) que em Turmalina (17). No fragmento maior as espécies mais abundantes foram: D. sturtevanti (20,0%) e D. willistoni (17,8%) e no menor foram: D. simulans (31,0%) e D. sturtevanti (23,6%) (Tabela 1). A abundância e composição dos drosofilídeos foram diferentes nos dois fragmentos na estação seca e chuvosa, em Turmalina a maior abundância foi obtida na estação de seca (56,7%) e em Matão, o número de moscas coletadas foi discretamente maior (50,8%) no período chuvoso. As espécies mais abundantes em Turmalina, na estação chuvosa, foram D. sturtevanti (45,9%), D. malerkotliana (20,5%) e D. willistoni (17,2%) e na estação seca foram D. simulans (54,1%), Z. indianus (11,1%) e D. polymorpha (8,8%). No fragmento maior, em Matão, as espécies mais abundantes na estação quente e úmida foram D. willistoni (33,8%) e D. sturtevanti (33,2%) e na estação fria e seca as espécies mais abundantes foram D. mercatorum (28,6%), D. paranaensis (28,1%) e D. simulans (24,0%) (Tabela 1). Na avaliação da composição dos drosofilideos da borda e do interior do fragmento de Turmalina na estação quente e úmida, destaca-se a frequência expressiva por todo o transecto das espécies: D. sturtevanti, D. malerkotliana e D. willistoni, as quais também foram as espécies mais abundantes neste período (Tabela 2). Na estação seca deste fragmento houve uma explosão na abundância de D. simulans que foi coletada em alta 46 frequência por todo o transecto, mas que, juntamente com Z. indianus, apresentou a maior frequência no ponto zero do transecto, respectivamente 36,41% e 36,43%. Outras espécies foram igualmente frequentes ao longo do transecto como: D. polymorpha, D. sturtevanti, D. paranaensis e D. mercatorum com altas frequências até 40 m, isto foi bem caracterizado também para a espécie D. immigrans. Neste período D. willistoni foi coletada em baixa frequência por todo o transecto (Tabela 3). Em Matão, na estação chuvosa, D. sturtevanti e D. willistoni foram frequentes em todo o transecto, sendo que esta última espécie apresentou frequências progressivamente maiores a partir de 60 m. Destaca-se frequências expressivas para a espécie D. prosaltans ao longo do transecto. Z. indianus apresentou baixa abundância, mas ocorreu ao longo de todo o transecto. Também estiveram presentes em frequências relativas por todo o transecto, com destaque para as armadilhas mais próximas da borda e do interior, as espécies do grupo repleta, D. mercatorum e D. paranaensis (Tabela 4). Neste fragmento, na estação seca, houve um destaque para as frequências de D. mercatorum e D. paranaensis no ponto zero do transecto, respectivamente, 95,47% e 94,63%. Em seguida destaca-se a maior abundância de D. simulans ao longo do transecto, mas com 41% de sua frequência obtida até 40m. D. sturtevanti também foi frequente ao longo do transecto, com abundâncias relativas, mas não expressiva como na estação quente. D. polymorpha, S. latifasciaeformis e D. immigrans estiveram presentes em maior abundância no ponto zero do transecto, respectivamente, 62,96, 60 e 36% (Tabela 5). Os valores dos índices ecológicos calculados para cada fragmento estão representados na tabela 6 e não diferiram muito entre as duas áreas. As curvas do componente dominância estão na figura 4A-B. 47 A estrutura das assembleias de drosofilídeos foi estatisticamente diferente entre o fragmento de Matão (maior) e o de Turmalina (menor) (Figura 5), em todas as estações climáticas (Tabela 7). Foram reconhecidos quatro agrupamentos significativamente diferentes: chuvosa 1, chuvosa 2, seca 1 e seca 2 (Tabela 8). Não houve diferença estatística entre as armadilhas ao longo do transecto nos dois fragmentos em nenhuma das estações. Entretanto, no fragmento maior, foi observado um padrão de transição na abundância e composição das espécies entre a borda e o interior. Nos agrupamentos chuvosa 1 e seca 1 as armadilhas 1 e 2 (0 e 20 metros distantes da borda) se diferenciaram das demais (Figura 6A-B). Na estação seca 2, as armadilhas 1, 2 e 3, formaram um grupo isolado dos demais (Figura 6C). Somente na estação chuvosa 2 ocorreu diferença estatística entre as distâncias do transecto, de forma que as armadilhas 1 e 2 foram semelhantes e as armadilhas 3 e 4 diferentes das demais (Figura 6D), indicando um padrão diferenciado até 60 metros da borda. A análise SIMPER apontou quais foram as espécies responsáveis pela similaridade das assembleias nos dois fragmentos amostrados, nas diferentes estações. A semelhança entre os pontos de coleta (armadilhas do transecto) e as espécies responsáveis pelos agrupamentos (em porcentagem de contribuição), em cada estação, podem ser observadas na Figura 7A-D. 48 T ab el a 1: A bu nd ân ci a to ta l d e dr os of ilí de os c ol et ad os n os t ra ns ec to s no s fr ag m en to s flo re st ai s de T ur m al in a e de M at ão , n as e st aç õe s ch uv os a e se ca . E sp éc ie s T ur m al in a (P 4) M at ão ( G 9) T ot al C hu vo sa S ec a T ot al C hu vo sa S ec a T ot al N (% ) N (% ) N (% ) N (% ) N (% ) N (% ) N (% ) Z . i nd ia nu s 68 (1 ,9 ) 52 7 (1 1, 1) 59 5 (7 ,1 ) 26 (0 ,8 ) 20 (0 ,6 ) 46 (0 ,7 ) 64 1 (4 ,3 ) S . l at ifa sc ia ef or m is 23 (0 ,6 ) 9 (0 ,2 ) 32 (0 ,4 ) 29 (0 ,9 ) 20 (0 ,6 ) 49 (0 ,7 ) 81 (0 ,5 ) D . s im ul an s 28 (0 ,8 ) 2. 56 5 (5 4, 1) 2. 59 3 (3 1, 0) 16 (0 ,5 ) 77 8 (2 4, 0) 79 4 (1 2, 0) 3. 38 7 (2 2, 6) D . m el an og as te r 0 (0 ,0 ) 0 (0 ,0 ) 0 (0 ,0 ) 0 (0 ,0 ) 2 (0 ,1 ) 2 (0 ,0 ) 2 (0 ,0 ) D . m al er ko tli an a 74 2 (2 0, 5) 25 (0 ,5 ) 76 7 (9 ,2 ) 38 (1 ,1 ) 11 (0 ,3 ) 49 (0 ,7 ) 81 6 (5 ,5 ) D . a na na ss ae 4 (0 ,1 ) 1 (0 ,0 ) 5 (0 ,1 ) 1 (0 ,0 ) 0 (0 ,0 ) 1 (0 ,0 ) 6 (0 ,0 ) D . p ol ym or ph a 92 (2 ,5 ) 41 7 (8 ,8 ) 50 9 (6 ,1 ) 54 (1 ,6 ) 27 (0 ,8 ) 81 (1 ,2 ) 59 0 (3 ,9 ) D . w ill is to ni 62 2 (1 7, 2) 26 (0 ,5 ) 64 8 (7 ,7 ) 1. 13 3 (3 3, 8) 44 (1 ,4 ) 1. 17 7 (1 7, 8) 1. 82 5 (1 2, 2) D . n eb ul os a 48 (1 ,3 ) 4 (0 ,1 ) 52 (0 ,6 ) 2 (0 ,1 ) 0 (0 ,0 ) 2 (0 ,0 ) 54 (0 ,4 ) D . m ed io st ria ta 1 (0 ,0 ) 0 (0 ,0 ) 1 (0 ,0 ) 1 (0 ,0 ) 0 (0 ,0 ) 1 (0 ,0 ) 2 (0 ,0 ) D . m ed io pu nc ta ta 4 (0 ,1 ) 0 (0 ,0 ) 4 (0 ,0 ) 3 (0 ,1 ) 2 (0 ,1 ) 5 (0 ,1 ) 9 (0 ,1 ) D . g ua ru 0 (0 ,0 ) 0 (0 ,0 ) 0 (0 ,0 ) 1 (0 ,0 ) 1 (0 ,0 ) 2 (0 ,0 ) 2 (0 ,0 ) D . o rn at ifr on s 28 (0 ,8 ) 13 (0 ,3 ) 41 (0 ,5 ) 74 (2 ,2 ) 23 (0 ,7 ) 97 (1 ,5 ) 13 8 (0 ,9 ) D . i m m ig ra ns 4 (0 ,1 ) 10 2 (2 ,2 ) 10 6 (1 ,3 ) 6 (0 ,2 ) 50 (1 ,5 ) 56 (0 ,8 ) 16 2 (1 ,1 ) D . s tu rt ev an ti 1. 66 5 (4 5, 9) 31 3 (6 ,6 ) 1. 97 8 (2 3, 6) 1. 11 3 (3 3, 2) 21 0 (6 ,5 ) 1. 32 3 (2 0, 0) 3. 30 1 (2 2, 1) D . a us tr os al ta ns 32 (0 ,9 ) 20 (0 ,4 ) 52 (0 ,6 ) 10 (0 ,3 ) 1 (0 ,0 ) 11 (0 ,2 ) 63 (0 ,4 ) D . p ro sa lta ns 12 (0 ,3 ) 6 (0 ,1 ) 18 (0 ,2 ) 27 6 (8 ,2 ) 0 (0 ,0 ) 27 6 (4 ,2 ) 29 4 (2 ,0 ) D . m er ca to ru m 20 (0 ,6 ) 37 4 (7 ,9 ) 39 4 (4 ,7 ) 99 (3 ,0 ) 92 9 (2 8, 6) 1. 02 8 (1 5, 6) 1. 42 2 (9 ,5 ) D . p ar an ae ns is 8 (0 ,2 ) 19 7 (4 ,2 ) 20 5 (2 ,5 ) 68 (2 ,0 ) 91 3 (2 8, 1) 98 1 (1 4, 9) 1. 18 6 (7 ,9 ) G ru po c ar di ni 19 (0 ,5 ) 21 (0 ,4 ) 40 (0 ,5 ) 5 (0 ,1 ) 0 (0 ,0 ) 5 (0 ,1 ) 45 (0 ,3 ) S ub gr up o sa lta ns 19 1 (5 ,3 ) 21 (0 ,4 ) 21 2 (2 ,5 ) 79 (2 ,4 ) 7 (0 ,2 ) 86 (1 ,3 ) 29 8 (2 ,0 ) G ru po r ep le ta 13 (0 ,4 ) 10 0 (2 ,1 ) 11 3 (1 ,4 ) 21 (0 ,6 ) 20 7 (6 ,4 ) 22 8 (3 ,5 ) 34 1 (2 ,3 ) T ot al 3. 62 4 (4 3, 3) 4. 74 1 (5 6, 7) 8. 36 5 (5 5, 9) 3. 35 5 (5 0, 8) 3. 24 5 (4 9, 2) 6. 60 0 (4 4, 1) 14 .9 65 49 T ab el a 2: A bu nd ân ci a de d ro so fi lí de os c ol et ad os a o lo ng o do tr an se ct o bo rd a- in te ri or , n a es ta çã o qu en te e ú m id a, n o fr ag m en to fl or es ta l d e T ur m al in a. E sp éc ie s D is tâ nc ia d a B or da ( m et ro s) T ot al 0 20 40 60 80 10 0 12 0 14 0 16 0 18 0 20 0 Z . i nd ia nu s 10 21 5 9 0 4 7 3 2 5 2 68 S . la tif as ci ae fo rm is 2 4 3 3 1 0 5 3 1 1 0 23 D . s im ul an s 6 7 0 2 2 0 1 0 5 5 0 28 D . m al er ko tli an a 66 37 55 65 53 13 7 51 80 51 10 9 38 74 2 D . a na na ss ae 0 2 1 0 0 0 0 1 0 0 0 4 D . p ol ym or ph a 12 3 4 3 6 6 3 11 24 13 7 92 D . w ill is to ni 47 47 75 11 7 34 66 45 37 57 72 25 62 2 D . n eb ul os a 7 13 8 11 0 0 2 1 0 1 5 48 D . m ed io st ria ta 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 D . m ed io pu nc ta ta 0 0 0 1 0 1 0 0 1 1 0 4 D . o rn at ifr on s 2 1 5 2 0 3 3 2 4 6 0 28 D . i m m ig ra ns 0 0 3 0 1 0 0 0 0 0 0 4 D . s tu rt ev an ti 23 6 12 6 96 14 8 49 14 3 12 8 13 4 15 2 22 4 22 9 1. 66 5 D . a us tr os al ta ns 12 6 1 0 0 0 6 2 0 3 2 32 D . p ro sa lta ns 2 1 0 2 0 1 2 0 0 1 3 12 D . m er ca to ru m 4 0 3 4 1 1 0 0 1 4 2 20 D . p ar an ae ns is 1 0 1 1 0 0 1 0 0 1 3 8 G ru po c ar di ni 0 0 4 3 1 2 1 0 5 2 1 19 S ub gr up o sa lta ns 25 12 14 44 1 22 11 10 21 15 16 19 1 G ru po r ep le ta 2 0 3 0 0 1 3 0 2 1 1 13 T ot al 43 4 28 0 28 1 41 6 14 9 38 7 26 9 28 4 32 6 46 4 33 4 3. 62 4 50 T ab el a 3: A bu nd ân ci a de d ro so fi lí de os c ol et ad os a o lo ng o do tr an se ct o bo rd a- in te ri or , n a es ta çã o fr ia e s ec a, n o fr ag m en to f lo re st al d e T ur m al in a. E sp éc ie s D is tâ nc ia d a B or da ( m et ro s) T ot al 0 20 40 60 80 10 0 12 0 14 0 16 0 18 0 20 0 Z . in di an us 19 2 51 75 32 44 30 25 19 33 6 20 52 7 S . la tif as ci ae fo rm is 0 0 1 1 0 2 3 0 0 2 0 9 D . s im ul an s 93 4 32 3 36 2 14 4 11 4 19 2 11 2 10 5 92 67 12 0 2. 56 5 D . m al er ko tli an a 5 3 8 2 1 1 0 0 5 0 0 25 D . a na na ss ae 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 D . p ol ym or ph a 12 1 38 68 40 40 16 24 1 31 32 6 41 7 D . w ill is to ni 4 5 1 5 0 0 2 0 3 0 6 26 D . n eb ul os a 0 1 0 0 1 0 1 0 0 0 1 4 D . o rn at ifr on s 0 0 1 0 4 0 4 0 1 2 1 13 D . i m m ig ra ns 32 7 25 5 9 1 9 6 3 2 3 10 2 D . s tu rt ev an ti 58 49 59 28 14 28 18 14 19 7 19 31 3 D . a us tr os al ta ns 1 3 11 0 0 2 1 0 1 1 0 20 D . p ro sa lta ns 1 0 2 0 1 0 0 0 1 1 0 6 D . m er ca to ru m 99 31 12 2 20 18 29 18 2 20 10 5 37 4 D . p ar an ae ns is 68 12 84 7 1 9 1 0 10 3 2 19 7 G ru po c ar di ni 2 1 2 3 3 2 2 0 0 6 0 21 S ub gr up o sa lta ns 1 3 4 1 4 2 0 1 4 0 1 21 G ru po r ep le ta 15 17 20 9 15 7 3 1 4 8 1 10 0 T ot al 1. 53 4 54 4 84 5 29 7 26 9 32 1 22 3 14 9 22 7 14 7 18 5 4. 74 1 51 T ab el a 4: A bu nd ân ci a de d ro so fi lí de os c ol et ad os a o lo ng o do tr an se ct o bo rd a- in te ri or , n a es ta çã o qu en te e ú m id a, n o fr ag m en to f lo re st al d e M at ão . E sp éc ie s D is tâ nc ia d a B or da ( m et ro s) T o ta l 0 20 40 60 80 10 0 12 0 14 0 16 0 18 0 20 0 Z . i nd ia nu s 3 5 2 0 5 4 1 0 4 1 1 26 S . l at ifa sc ia ef or m is 13 2 0 4 0 8 0 1 0 1 0 29 D . s im ul an s 3 6 1 2 0 2 0 0 0 0 2 16 D . m al er ko tli an a 6 3 3 1 2 4 7 8 4 0 0 38 D . a na na ss ae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 D . p ol ym or ph a 11 4 2 9 4 6 5 3 2 4 4 54 D . w ill is to ni 29 29 62 15 8 70 62 12 3 22 5 12 0 10 9 14 6 1. 13 3 D . n eb ul os a 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 2 D . m ed io st ria ta 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 D . m ed io pu nc ta ta 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 3 D . g ua ru 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 D . o rn at ifr on s 1 0 4 7 13 10 2 13 0 4 20 74 D . i m m ig ra ns 0 0 0 0 0 0 1 5 0 0 0 6 D . s tu rt ev an ti 22 9 26 3 14 9 10 1 14 5 67 10 3 60 82 14 3 71 1. 41 3 D . a us tr os al ta ns 10 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 10 D . p ro sa lta ns 34 22 30 34 22 21 17 18 13 29 36 27 6 D . m er ca to ru m 23 15 2 12 2 12 4 1 6 6 16 99 D . p ar an ae ns is 20 9 3 6 3 7 3 1 3 3 10 68 G ru po c ar di ni 1 0 0 1 0 0 0 0 0 3 0 5 S ub gr up o sa lta ns 14 7 9 5 3 2 30 4 1 3 1 79 G ru po r ep le ta 5 0 1 0 5 0 4 2 1 1 2 21 T ot al 40 3 36 5 26 8 34 0 27 4 20 8 30 0 34 1 23 6 30 8 31 2 3. 35 5 52 T ab el a 5: A bu nd ân ci a de d ro so fi lí de os c ol et ad os a o lo ng o do tr an se ct o bo rd a- in te ri or , n a es ta çã o fr ia e s ec a, n o fr ag m en to f lo re st al d e M at ão . E sp éc ie s D is tâ nc ia d a B or da ( m et ro s) T o ta l 0 20 40 60 80 10 0 12 0 14 0 16 0 18 0 20 0 Z . i nd ia nu s 7 0 0 1 1 0 0 0 0 0 11 20 S . l at ifa sc ia ef or m is 12 3 2 1 0 0 0 1 1 0 0 20 D . s im ul an s 21 1 4 10 4 20 32 80 35 76 62 68 86 77 8 D . m el an og as te r 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 D . m al er ko tli an a 7 2 0 0 2 0 0 0 0 0 0 11 D . p ol ym or ph a 17 1 0 0 5 2 0 0 1 1 0 27 D . w ill is to ni 1 0 2 5 1 7 3 9 5 3 8 44 D . m ed io pu nc ta ta 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 2 D . g ua ru 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 D . o rn at ifr on s 1 0 3 1 3 2 1 3 4 3 2 23 D . i m m ig ra ns 18 0 1 0 1 3 16 2 0 9 0 50 D . s tu rt ev an ti 40 10 7 20 5 12 19 18 46 13 20 21 0 D . a us tr os al ta ns 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 D . m er ca to ru m 88 7 4 4 2 2 5 5 4 4 10 2 92 9 D . p ar an ae ns is 86 4 5 7 0 0 2 10 5 6 12 2 91 3 S ub gr up o sa lta ns 2 0 1 3 0 0 0 0 0 0 1 7 G ru po r ep le ta 18 5 0 1 10 0 0 1 2 0 6 2 20 7 T ot al 2. 25 6 29 13 2 63 52 11 3 90 12 0 13 1 12 5 13 4 3. 24 5 53 Tabela 6: Valores dos índices ecológicos calculados para os dois fragmentos florestais. G9 = fragmento de Matão; P4 = fragmento de Turmalina, H’ = índice de diversidade de Shannom-Wiener, Hmáx = índice de diversidade teórica máxima, e = índice de equitabilidade de Pielou, d = índice de dominância de Berger-Parkin. Índices ecológicos P4 G9 H’ 0,67 0,75 Hmáx 1,15 1,25 e 0,58 0,60 d 0,38 0,35 54 A. Figura 4A-B: Curva do componente dominância para os dois fragmentos amostrados. A. P4 – Turmalina, B. G9 – Matão. B. 55 Figura 5: Distribuição das armadilhas (1 a 11) considerando os dados de todas as estações, nos dois fragmentos, Turmalina (• P4) e Matão (� G9). Standardise Samples by Total Transform: Square root Resemblance: S17 Bray Curtis similarity 1 2 3 4 6 7 8 9 10 11 5 1 2 3 4 5 6 7 8 10 11 9 2D Stress: 0.12 56 T ab el a 7: R es ul ta do s da a ná lis e de P E R M A N O V A t es ta nd o o ef ei to d as e st aç õe s cl im át ic as (E s) , do s fr ag m en to s (F r) e da s ar m ad ilh as (A r) na as se m bl ei a de dr os of il íd eo s. So ur ce d f SS M S Ps eu do - F P( pe rm ) p er m s P (M C ) E st aç ão 3 1, 66 E + 05 55 47 4 44 ,8 63 0, 00 01 99 28 0, 00 01 Fr ag m en to 1 29 44 5 29 44 5 23 ,8 12 0, 00 01 99 48 0, 00 01 A rm ad il ha s 10 13 77 1 13 77 ,1 1, 11 37 0, 25 87 98 47 0, 27 12 E sx Fr 3 79 54 0 26 51 3 21 ,4 42 0, 00 01 99 33 0, 00 01 E sx A r 30 27 60 5 92 0, 18 0, 74 41 6 0, 98 89 97 30 0, 98 97 Fr xA r 10 13 90 6 13 90 ,6 1, 12 46 0, 25 27 98 38 0, 25 7 E sx Fr xA r 30 37 17 9 12 39 ,3 1, 00 22 0, 48 53 97 63 0, 48 49 R es 15 7 1, 94 E + 05 12 36 ,5 T ot al 24 4 5, 79 E + 05 T ab el a 8: R es ul ta do d o te st e pa r a pa r do s ag ru pa m en to s es ta tis ti ca m en te d if er en te s. G ro up s t P ( pe rm ) pe rm s P (M C ) C hu va 1 , C hu va 2 4, 35 04 0, 00 01 99 50 0, 00 01 C hu va 1 , S ec a 1 6, 84 9 0, 00 01 99 46 0, 00 01 C hu va 1 , S ec a 2 8, 46 66 0, 00 01 99 46 0, 00 01 C hu va 2 , S ec a 1 7, 36 45 0, 00 01 99 51 0, 00 01 C hu va 2 , S ec a 2 8, 76 9 0, 00 01 99 43 0, 00 01 Se ca 1 , S ec a 2 1, 75 35 0, 00 71 99 52 0, 01 06 57 Figura 6A-D: Similaridade das armadilhas (1 a 11) do transecto (0 a 200 metros distantes da borda), nas quatro estações amostradas, para o fragmento de Matão (G9). -30 -20 -10 0 10 20 30 PCO1 (71.7% of total variation) -20 -10 0 10 20 P C O 2 (1 3. 4% o f to ta l v ar ia tio n) Standardise Samples by Total Transform: Square root Resemblance: S17 Bray Curtis similarity 1 2 5 6 7 8 9 10 11 3 4 -30 -20 -10 0 10 20 30 PCO1 (49.7% of total variation) -30 -20 -10 0 10 20 P C O 2 ( 31 % o f to ta l v ar ia tio n) Standardise Samples by Total Transform: Square root Resemblance: S17 Bray Curtis similarity 1 2 3 4 5 6 7 8 10 11 9 -40 -20 0 20 40 PCO1 (38.1% of total variation) -40 -20 0 20 40 P C O 2 (3 5. 6% o f to ta l v ar ia tio n) Standardise Samples by Total Transform: Square root Resemblance: S17 Bray Curtis similarity 2 3 4 5 6 8 9 10 11 1 7 -30 -20 -10 0 10 20 PCO1 (63.1% of total variation) -20 -10 0 10 20 P C O 2 (2 0. 9% o f to ta l v ar ia tio n) Standardise Samples by Total Transform: Square root Resemblance: S17 Bray Curtis similarity 1 3 4 5 6 7 89 10 11 2 A. Chuvosa 1 D. Seca 2 C. Seca 1 B. Chuvosa 2 58 Fi g u ra 7 A -D : S im ila rid ad e en tr e as a rm ad ilh as e m c ad a fr ag m en to ( • P 4 e � G 9) . E m c ad a gr áf ic o de st ac am -s e as e sp éc ie s re sp on sá ve is pe lo s ag ru pa m en to s. A . C h u vo sa 1 B . C h u vo sa 2 -4 0 -2 0 0 2 0 4 0 P C O 1 ( 4 6 .1 % o f to ta l v a ri a ti o n ) -4 0 -2 00 2 0 4 0 PCO2 (22.4% of total variation) 1 2 3 4 5 6 7 8 9 1 01 1 1 2 5 6 7 8 9 1 0 1 1 3 4 D . s tu rt ev an ti – 57 % D . w ill is to ni – 2 8% D . m er ca to ru m – 5 % D . s tu rt ev an ti – 75 % D . w ill is to ni – 7 % -4 0 -2 0 0 20 40 P C O 1 (6 3. 1% o f t ot al v ar ia tio n) -2 002040 PCO2 (11.5% of total variation) 1 2 3 4 6 7 8 910 115 1 23 4 5 6 78 1011 9 D . w ill is to ni – 4 0% D . s tu te rv an ti – 29 % D . p ro sa lta ns – 1 8% D . o rn at ifr on s – 4% D . s tu te rv an ti – 42 % D . m al er ko tli an a – 36 % D . w ill is to ni – 1 2% D . p ol ym or ph a – 6% -4 0 -2 0 0 2 0 4 0 P C O 1 ( 5 7 .5 % o f to ta l v a ri a ti o n ) -4 0 -2 00 2 0 4 0 PCO2 (21.1% of total variation) 1 2 3 4 5 6 7 9 1 0 1 1 8 1 3 4 5 6 7 89 1 0 1 1 2 D . S ec a 2 D . s im ul an s – 76 % D . s tu rt ev an ti – 19 % D . s im ul an s – 31 % D . s tu rt ev an ti – 16 % D . m er ca to ru m – 1 3% Z . i nd ia nu s – 12 % D . p ol ym or ph a – 10 % -6 0 -4 0 -2 0 0 2 0 4 0 P C O 1 ( 6 9 .5 % o f to ta l v a ria tio n ) -4 0 -2 00 2 0 4 0 PCO2 (11.6% of total variation) 12 3 4 78 1 0 1 1 5 6 9 1 2 3 4 5 6 8 9 1 0 1 1 7 D . s tu rt ev an ti – 39 % D . w ill is to ni – 1 3% D . m er ca to ru m – 1 3% D . p ar an ae ns is – 1 2% D . o rn at ifr on s – 10 % D . s im ul an s – 5% C . S ec a 1 D . s im ul an s – 68 % Z . i nd ia nu s – 17 % D . s tu rt ev an ti – 10 % 59 4 Discussão Estudos sobre a utilização de algumas espécies de drosofilídeos como bioindicadoras têm avançado nos últimos anos como uma proposta de inclusão em metodologias práticas e de baixo custo de monitoramento ambiental (Parson 1991, Avondet et al 2003, Ferreira & Tidon 2005, Mata et al 2008, Acurio et al 2010, Bizzo et al 2010). O presente trabalho demonstra que as assembleias de drosofilideos dos fragmentos de mata semideciduais, de Turmalina e Matão, diferem significativamente e que algumas características observadas na distribuição das espécies na borda e interior dos fragmentos suportam um maior nível de impacto para o fragmento menor do que o maior. A maior riqueza de espécies observada no fragmento de Matão (19) do que no de Turmalina (17) corrobora esta indicação. Este número é semelhante aos observados em estudos da biodiversidade de drosofilideos em outras áreas de fragmentos de mata semidecidual desta região (Torres & Madi-Ravazzi 2006, Penariol et al 2008, Penariol & Madi-Ravazzi 2012, dados não publicados). Entretanto, esta baixa diversidade na riqueza de espécies de drosofilídeos obtida pelos autores op.cit,, difere da obtida por Medeiros e Klaczko (2004) em três remanescentes florestais do Estado de São Paulo, pertencentes ao domínio da Mata Atlântica, os quais identificaram 195 espécies de drosofilídeos. A baixa riqueza de drosofilídeos nos fragmentos de matas semideciduais pode ser explicada pelas alterações climáticas da região noroeste dos últimos anos, o mês de inicio da estação chuvosa, a constância e a pluviosidade total têm variado consideravelmente (Rossa-Feres & Jim 2001, Silva & Rossa-Feres 2007). Outros fatores, como o tipo de armadilha, a isca utilizada e a metodologia de identificação das espécies também podem interferir nesta 60 amostragem (Dobzhansky & Pavan et al 1950, Pavan 1959, Sene et al 1981, Klaczko et al 1983, Tidon-Sklorz & Sene 1992, Medeiros & Klaczko 1999, Penariol et al 2008). A maior abundância obtida para o fragmento de Turmalina pode ser explicada pela explosão de D. simulans na estação seca e D.sturtevanti na estação chuvosa que juntas representam 54,64% da abundância total do fragmento. No fragmento de Matão a abundância destas espécies representam 32% do total. A alta abundância de D. simulans na estação seca em Turmalina pode ser devida a característica desta espécie, que é mais resistente à baixa umidade e também a suas preferências de habitats. Essa espécie tem sido coletada em regiões urbanas e abertas (Saavedra et al 1995, Amaral 2004, Ferreira & Tidon 2005, Tidon 2006, Torres & Madi-Ravazzi 2006, Schmitz et al 2007, Gottschalk et al 2007, Mata et al 2008, Penariol et al, 2008). A alta abundância de D.sturtevanti, espécie neotropical, nos dois fragmentos, na estação chuvosa, reflete a ampla diversidade de ambientes que esta espécie é encontrada, inclusive em áreas urbanas (Mateus et al 2006, Gottschalk et al 2007, Mata et al 2008) e sua associação com alta umidade como evidenciado no presente trabalho e já relatado em outros (Tidon-Sklorz & Sene 1992, Torres & Madi-Ravazzi 2006, ) A maior abundância (17,8%) de D. willistoni em Matão do que em Turmalina (7,7%) é outro achado que corrobora maior grau de preservação do fragmento de Matão. Esta espécie neotropical é característica de ambientes de mata e tem sido associada a ambientes preservados (Saavedra et al 1995, Torres & Madi-Ravazzi 2006, Mata et al 2008, Penariol et al, 2008). D. mercatorum e D. paranaensis, abundantes na estação seca em Matão, ocorrem em diversos ambientes (Sene et al 1980, Tidon-Sklorz & Sene 1999, Mateus et al 2006, 61 Hochmüller et al 2010), sendo que D. mercatorum foi indicada por Mata et al (2008) como indicadora de savanas, o que explica sua maior ocorrência no período seco. Z. indianus é indicadora de ambiente alterado ou áreas abertas (Silva et al 2005, Tidon 2006, Mata et al, 2008, Penariol et al 2008) e ocorreu com maior abundância em Turmalina, diferentemente do esperado, o pico de ocorrência desse drosofilídeo invasor foi na estação de seca. Esta espécie tem sido associada à estação chuvosa (Castro & Valente 2001, Tidon et al 2003, Silva et al 2005, Gottschalk et al 2007, Mata et al 2008, Bizzo et al 2010). Isso pode ser explicado pela incidência de chuvas no período de seca em Turmalina, sendo de 245 mm para a seca 1 e 64 mm para a seca 2. A análise categorizada (espécies nativas e invasoras) da distribuição dos drosofilídeos no transecto corroborou os dados descritos para as espécies. As espécies invasoras (como D. simulans e Z. indianus), bioindicadoras de ambientes impactados (Mata et al 2008, Hochmüller et al 2010, Penariol & Madi-Ravazzi, 2012) foram associadas ao fragmento menor, com maior abundância no período de seca, número influenciada pela espécie D. simulans, dominante nessa estação. A alta abundância de espécies nativas no fragmento maior é outro indicativo de melhores condições ambientais dessa área, isso ocorreu nas duas estações climáticas. A diferença estatística entre as assembleias dos dois fragmentos indica que o tamanho da área é um fator importante para os drosofilídeos. Estudos realizados nessas mesmas áreas para a comunidade de ácaros indicam que os fragmentos maiores são mais eficientes na manutenção da riqueza de espécies do que fragmentos menores (Demite et al 2012). Segundo Peralta (2012) isso também ocorre com a comunidade de briófitas. Em um estudo amostrando 12 fragmentos de floresta estacional semidecidual da região noroeste de 62 São Paulo este autor observou uma tendência, na qual o aumento do número de espécies é acompanhado pelo aumento da área dos fragmentos, e ainda, pelo aumento de espécies exclusivas dessas áreas. Para a comunidade de anuros dessa região a área do fragmento florestal não foi considerada um bom preditor da riqueza de espécies, entretanto, para a riqueza total (interior do fragmento e corpos d’água próximos aos fragmentos) a relação espécie-área foi confirmada (Rossa-Feres et al 2012). Esses autores também observaram que a área foi importante quando tratada conjuntamente com outras variáveis preditoras, como o grau de conservação e o formato do fragmento florestal. Outros estudos, realizados nessa mesma região, indicam que o tamanho do fragmento não é um fator importante para a diversidade. Para insetos aquáticos a abundância não apresenta relação com o tamanho do fragmento em que o riacho está inserido (Bispo et al 2012). Entretanto, quanto maior a distância da borda maior a diversidade de insetos aquáticos, segundo estes autores, isso ocorre porque os riachos do interior dos fragmentos são protegidos pela vegetação de entorno. Para a comunidade de algas aerofíticas e cianobactérias, Lemes-da-Silva et al (2012) observaram que no fragmento de Matão a diversidade e a riqueza foram mais baixas do que em áreas menores. Segundo estes autores o fragmento de Matão é bem preservado, as árvores são maiores, com copas bem desenvolvidas, limitando a penetração da luz no interior do fragmento, o que justifica esse achado. Noll et al (2012) amostraram a fauna de Hymenoptera, em fragmentos de diferentes tamanhos, e não observaram influência determinista da área do fragmento sobre a riqueza, equitabilidade e diversidade de espécies. Rossa-Feres et al (2012), na tentativa de estabelecer um padrão de distribuição de espécies de diversos grupos animais e vegetais da região noroeste do estado de São Paulo, verificou que apesar dos fragmentos grandes comportarem maior riqueza de espécies que os 63 fragmentos pequenos, a distribuição das espécies entre os fragmentos florestais é mais heterogênea do que se supunha, e decorre principalmente de eventos estocásticos do processo de fragmentação do que das características dos fragmentos florestais. Segundo estes autores a conservação da biodiversidade no noroeste paulista não deve envolver apenas a preservação dos fragmentos maiores ou mais bem conservados, pois as espécies são distribuídas em fragmentos de diferentes tamanhos e graus de conservação. A extensão da borda não foi diagnosticada por essas análises, mas foi observado um padrão de distribuição borda–interior para o fragmento maior, indicando uma borda com até 60 metros de extensão, reforçando o maior equilíbrio desse ambiente. Os efeitos de borda podem atingir até 500 metros, entretanto, para a maioria dos grupos de animais e de plantas a borda apresenta 100 metros de extensão (Laurence 2000). Penariol e Madi- Ravazzi (2012, dados não publicados) encontraram dados semelhantes para a comunidade de drosofilídeos em outro fragmento florestal da região noroeste. Neste estudo a distribuição das abundâncias das espécies ao longo do transecto borda-interior também apontou uma borda com 60 metros de extensão para os drosofilídeos. A ausência de um padrão de transição borda-interior na mata de Turmalina é outra evidência de maior estresse ambiental dessa área. Isso indica que os efeitos de borda atingem uma grande extensão, pelo menos até 200 metros em direção ao interior do fragmento. Dados da literatura demonstram que quanto menor o tamanho de um fragmento florestal maior é a razão borda/área e, portanto, fragmentos menores estão sujeitos a maiores intensidades dos efeitos de borda (Zuidema et al 1996, Gascon et al 2000, Laurance et al 2002). As melhores condições do fragmento de Matão provavelmente estão associadas à maior área desse ambiente, o que, entre outros fatores minimiza os efeitos de borda e 64 preserva as características naturais do ambiente, principalmente nas regiões mais distantes da borda. Entretanto, outros fatores, como as características da vegetação, a pluviosidade, a proximidade de recursos hídricos e alimentares podem estar associados às melhores condições dessa mata e não somente o tamanho da área. Exemplo disso é um estudo com plantas (Marcondelli 2010) que classificou o fragmento de Matão como não perturbado, pois em comparação com uma mata menor, este fragmento apresentou um maior número de famílias além de uma distribuição mais equitativa de espécies. Além disto, a vegetação de Matão é caracterizada por floresta estacional semidecidual em estágio avançado de sucessão ecológica e a de Turmalina encontra-se em processo médio de sucessão (Necchi et al 2012). Esse estudo reforçou o uso da assembleia de drosofilídeos para avaliar os efeitos da atividade humana na diversidade biológica, principalmente em relação ao processo de fragmentação de habitats. Os dados demonstram que fragmentos remanescentes com menor área são mais impactados e que os efeitos de borda nesses ambientes podem adentrar maiores distâncias em direção ao interior da mata, comprometendo a conservação da diversidade nessas áreas. 65 Referências ACURIO, A.; RAFAEL, V.; DANGLES, O. 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