UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA “JÚLIO DE MESQUITA FILHO” INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS - CAMPUS DE BOTUCATU PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS – ZOOLOGIA TESE DE DOUTORADO Distribuição ecológica dos Brachyura (Crustacea, Decapoda) do sublitoral rochoso de ilhas continentais do litoral norte do Estado de São Paulo Douglas Fernandes Rodrigues Alves Orientadora: Profa. Dra. Maria Lucia Negreiros Fransozo Co-orientador: Prof. Dr. Valter José Cobo Botucatu – SP 2013 Distribuição ecológica dos Brachyura (Crustacea, Decapoda) do sublitoral rochoso de ilhas continentais do litoral norte do Estado de São Paulo Douglas Fernandes Rodrigues Alves Orientadora: Profa. Dra. Maria Lucia Negreiros Fransozo Co-orientador: Prof. Dr. Valter José Cobo Tese apresentada ao curso de Pós-Graduação em Ciências Biológicas – Instituto de Biociências da Universidade Estadual Paulista, “Campus” de Botucatu, como parte dos requisitos para a obtenção Do título de Doutor em Ciências Biológicas – Área de Concentração: Zoologia Botucatu – SP 2013 Dedico esta obra à minha amada esposa, Samara, meus pais, Rita e José Roberto e irmãos, Felipe e Lucio. Que juntos formam a coluna que me sustenta ao longo da minha trajetória. “Uma vida sem desafios não vale a pena ser vivida.“ (Sócrates) “Eu prefiro ser essa metamorfose ambulante do que ter aquela velha opinião formada sobre tudo...” (Raul Seixas) Agradecimentos Ao Prof. Dr. Valter José Cobo, quem primeiro acreditou que um dia eu chegaria aqui e como “pai científico” me ensinou toda a base e sempre me incentivou a buscar pelo conhecimento, onde ele estivesse. Além disso, por me apoiar e orientar ao longo de TODAS as fases do desenvolvimento deste estudo. Mas principalmente, por ser um grande amigo. À Profa. Dra. Maria Lucia Negreiros Fransozo, que tão gentilmente me acolheu em seu laboratório durante o cumprimento desta importante etapa da minha formação e MUITO me ensinou. Por ter me apoiado e orientado, além de ser um grande exemplo de dedicação e competência profissional que levarei comigo. Ao Prof. Dr. Adilson Fransozo, um grande incentivador, para estudar, aprender, melhorar, publicar, crescer profissionalmente, etc. Por ser um formador nato, além de sempre ter um conselho amigo. Por ter apoiado, incondicionalmente, minha ida à Botucatu o que possibilitou um grande salto na minha formação acadêmica. À minha querida esposa Samara, incentivadora e parceira em tudo (nas batalhas vencidas, lutas perdidas, estudos realizados, sonhos de futuro, etc.). Por ter sido o exemplo que segui desde que comecei a estagiar, o que facilitou bastante, por me mostrar o caminho a seguir, mas que sempre me desafiou a ser melhor. Pelo amor, carinho, paciência, respeito e tudo mais que foi voluntariamente me dado ao longo desta jornada. À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – CAPES e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq pela bolsa concedida, a qual tornou possível a realização desta pesquisa. Ao Núcleo de Estudos em Biologia, Ecologia e Cultivo de Crustáceos (NEBECC) por fornecer uma infraestrutura ideal em termos de laboratórios, equipamentos e materiais, além disso, por proporcionar grande troca de conhecimento entre os pesquisadores e estudantes membros. À Seção de Pós-Graduação em Ciências Biológicas e ao Departamento de Zoologia, pelo apoio e estrutura disponibilizada, em especial aos seus funcionários: Davi B.O. Müller, Flávio da Silva, Hamilton A. Rodrigues, Herivaldo M. Santos, Juliana Ramos e Silvio C. Almeida, por toda ajuda, paciência, competência e profissionalismo. À operadora de mergulhos OMNIMARE, pelo apoio logístico dado durante as amostragens, em especial ao Pedro Paulo Orabona, Elsie C. Orabona, Neuzi Faria e “Manolito”. Aos professores que contribuíram com sugestões, discussões teóricas e/ou com ensinamentos importantes para a conclusão desta obra: Dr. Antonio Leão Castilho, Msc. Carlos Eduardo Rocha Duarte Alencar (UFRN), Dr. Fúlvio Aurélio de Moraes Freire (UFRN), Dr. Gustavo Augusto Schmidt de Melo (MZUSP), Dra. Karine Colpo (UNESP), Dr. Marcos Domingos Tavares (MZUSP), Dr. Roberto Munehisa Shimizu (USP), Dr. Rogério Caetano da Costa (UNESP), Dr. Sergio Rosso (USP). Aos amigos do Laboratório de Biologia Marinha (LabBMar) e do Laboratório de Zoologia da Universidade de Taubaté, em especial, Daniel, Eduardo Teixeira, Flávio, Prof. Dr. Itamar Martins, Isabela, João Paulo, Mariana Aquino, Mariana Rodrigues e Profa. MSc. Marisa Cardoso, por terem participado comigo de intermináveis reuniões “científicas”, quase sempre aos finais de semana, nas quais discutíamos soluções para todos os problemas que afligem a humanidade... rsrsrs Aos amigos do NEBECC que já trilham seus próprios rumos ou que ainda estão em Botucatu, em especial, Bruno (Pessoa), Mariana, Daniela (Val), Eduardo (Frio), Ariádine, Michele, Rafael (Xuxa), Gustavo (Guga), Gustavo (Japa), Kátia, Milena, Gustavo (Gari) e todos os demais, com os quais sempre aprendi algo e tive ótimos momentos. Aos amigos que tive grande prazer em conhecer no LabCam, Sabrina, João, Thiago (Chuck Noris), Gabriel (Woody), Gisele Heckler, Matheus (Samuca) e Sara, que sempre se interessaram em discutir assuntos relacionados com este estudo. Aos meus irmãos, Felipe e Lucio, dos quais tenho saudades da convivência. Mas tenho certeza, que mesmo de longe, eles torceram muito pelo meu sucesso em mais essa etapa. Aos meus pais, Rita e José Roberto, pelo exemplo, amor e apoio incondicional, sem os quais eu não teria chegado até aqui. Por me ensinarem, desde cedo, princípios tão importantes, para a vida ou no meio científico, tais como, ética, respeito, lealdade e perseverança. À DEUS, por renovar minhas forças a cada manhã e por me tranquilizar, sempre que eu penso que ELE está no controle. Sumário Resumo ..............................................................................................................................................................................1 Abstract .............................................................................................................................................................................2 Introdução A distribuição espacial dos Brachyura em distintas escalas de observação .......................................3 Estrutura e dinâmica de comunidades ................................................................................................................5 Objetivos ...........................................................................................................................................................................8 Material & Métodos Localidades amostrais .............................................................................................................................................10 Procedimento amostral ...........................................................................................................................................13 Procedimento laboratorial .....................................................................................................................................16 Análise dos resultados .............................................................................................................................................16 Resultados Distribuição ecológica dos Brachyura em macroescala ............................................................................22 Composição ....................................................................................................................................................22 Organização hierárquica da comunidade .........................................................................................34 Caracterização dos conjuntos de indivíduos ...................................................................................38 Relevância ecológica dos microhabitats selecionados a priori ..............................................................41 Distribuição ecológica de Brachyura em microescala ...............................................................................45 Composição por microhabitat ................................................................................................................45 Organização hierárquica dos Brachyura nos distintos microhabitats .................................48 Distribuição dos Brachyura entre os distintos microhabitats .................................................54 Dinâmica temporal das comunidades de Brachyura ..................................................................................59 Dinâmica temporal dos parâmetros ecológicos das comunidades ........................................59 Relação dos parâmetros ecológicos com a salinidade e a temperatura da água ..............66 Discussão Distribuição ecológica dos Brachyura em macroescala ............................................................................69 Composição ....................................................................................................................................................69 Organização hierárquica da comunidade .........................................................................................71 Caracterização dos conjuntos de indivíduos ...................................................................................74 Relevância ecológica dos microhabitats selecionados a priori ..............................................................75 Distribuição ecológica de Brachyura em microescala ...............................................................................76 Composição por microhabitat ................................................................................................................77 Organização hierárquica dos Brachyura nos distintos microhabitats .................................78 Distribuição dos Brachyura entre os distintos microhabitats .................................................81 Dinâmica temporal das comunidades de Brachyura ..................................................................................83 Dinâmica temporal dos parâmetros ecológicos das comunidades ........................................83 Relação dos parâmetros ecológicos com a salinidade e a temperatura da água ..............85 Considerações Finais .................................................................................................................................................86 Referências ...................................................................................................................................................................88 Resumo 1 O objetivo deste estudo é avaliar a distribuição ecológica dos Brachyura que habitam o sublitoral rochoso de ilhas continentais no litoral norte do Estado de São Paulo. Desse modo, quatro objetivos específicos foram selecionados: avaliar a distribuição dos braquiuros em micro e macroescala; avaliar a relevância ecológica dos microhabitats selecionados a priori para caranguejos, além de descrever e comparar a dinâmica temporal das comunidades registradas em cada localidade amostral. O programa amostral foi realizado em duas localidades, a Ilha da Rapada (23º25'27''S-44º54'15''W) e o Ilhote de Couves (23º25'15''S-44º51'39''W). As amostragens ocorreram mensalmente, desde agosto de 2008 até julho de 2010 no sublitoral rochoso, durante sessões de mergulho autônomo. Para cada caranguejo registrou-se o “microhabitat” em que foi capturado, como segue: entre rochas (R), interface rocha/areia (RA), cascalho (C), ou em associação com outros invertebrados, (AI). Os fatores ambientais, temperatura e salinidade da água foram tomados durante as coletas. Foram registradas 40 espécies de Brachyura, sendo 32 e 34 registradas para o Ilhote das Couves e Ilha da Rapada, respectivamente, em que M. forceps representou o caranguejo mais abundante. Em cada localidade, a comunidade de Brachyura apresentou uma composição e organização hierárquica distinta. A composição, organização hierárquica e o número de espécies acumuladas também diferiram entre os distintos microhabitats analisados. As espécies mais abundantes ao longo de todo o período de estudo foram registradas nos quatro tipos de microhabitats, entretanto, apenas M. forceps foi abundante e frequente em todos eles. Dinâmicas temporais similares foram registradas para as comunidades estabelecidas em ambas as localidades, mas com distinções em relação aos resultados de diversidade, equidade e dominância. As diferenças registradas entre as comunidades de Brachyura amostradas permitem sugerir que as mesmas são moduladas pela variação de intensidade, frequência e/ou duração de fatores perturbadores. Além disso, sugere-se também que a ação desses agentes perturbadores contribuiu para o estabelecimento das diferenças registradas ao nível das subcomunidades em cada microhabitat. Assim, considerando que as localidades estudadas estão sob uma mesma dinâmica de massas d’água, encontram-se em bom estado de conservação e, principalmente, pelos resultados serem característicos de comunidades afetadas por diferentes graus de forças hidrodinâmicas, sugere-se que os distintos padrões hidrodinâmicos, que caracterizam as duas localidades amostrais, possam atuar de modo significativo sobre o sublitoral rochoso e, por conseguinte, representar um dos mais importantes fatores moduladores das comunidades de caranguejos. Palavras-chave: Comunidade; Subcomunidade; Microhabitat; Subtidal; Distribuição espacial. Abstract 2 The aim of this study is to evaluate the ecological distribution of brachyurans that inhabit the rocky subtidal of continental islands of the north coast of São Paulo State. Within this aim, four specific objectives were set: to evaluate the distribution of brachyurans in macroscale among sampling locations; to assess the ecological relevance of microhabitats selected a priori for crabs; to evaluate the distribution of Brachyura in microscale among microhabitats considered relevant; and to describe and compare the temporal dynamics of the communities recorded in each collection site. Samplings were carried out in two localities, Rapada Island (23º25'27''S-44º54'15''W) and Couves Islet (23º25'15''S-44º51'39''W), both in the north coast of São Paulo. The samples were collected monthly, between August/2008 and July/2010 in the rocky subtidal, by SCUBA diving. The “microhabitat” was noted for each sampled crab, as rocks (R), rock/sand interface (R/S), gravel (G), or in association with other invertebrates, (AI). Temperature and salinity were also recorded during sampling. A total of 40 species of Brachyura were found, with 32 species for Couves Islet and 34 species for Rapada Island, highlighting that in both islands M. forceps was recorded as the most abundant and frequent crab. In each site, the brachyuran community showed a distinct composition and hierarchic organization. Differences regarding composition and number of species accumulated among the four microhabitats selected a priori. For each microhabitat a distinct hierarchic composition and organization was recorded, which also differed between localities. The set of most abundant species, verified during the whole sampling period, were recorded at the four microhabitat types, however, only M. forceps was abundant and frequent for all of them. The communities established in both islands revealed similar temporal dynamics, but with remarkable differences in diversity, evenness and dominance. The differences suggesting that these communities may be modulated by the action of disturbing factors within distinct intensities, frequency and/or the duration. In addition, it’s suggested that such disturbing factors may be responsible for the differences verified at sub-community level for the microhabitats. Thus, since the localities are under the same dynamic of water masses, remain well-conserved and, most importantly, under different degrees of wave exposure and consequently distinct hydrodynamics patterns, it is suggested that the hydrodynamics forces that act upon the rocky subtidal are one of the main modulating factors of these crab community. Key words: Community; Subcommunity; Microhabitat; Subtidal; Spatial distribution. Introdução 3 A DISTRIBUIÇÃO ESPACIAL DOS BRACHYURA EM DISTINTAS ESCALAS DE OBSERVAÇÃO A infraordem Brachyura Latreille, 1802, representada por caranguejos e siris é constituída por mais de 90 famílias, 1.270 gêneros e subgêneros e 6.800 espécies e subespécies descritas ao redor do mundo (Ng et al., 2008), ou seja, cerca de 40% dos representantes viventes da ordem Decapoda (Grave et al., 2009). Para o litoral do Estado de São Paulo encontram-se registradas, pelo menos, 210 espécies de caranguejos e siris (Negreiros-Fransozo, 1996; Melo, 1998; Dall’Occo et al., 2004; Mantelatto et al., 2004a; Mantelatto et al., 2004b; Alves et al., 2006; Camargo et al., 2010 e Bertini et al. 2010). Esta diversidade de espécies reflete o sucesso ecológico desses braquiuros, que colonizam e exploram diferentes tipos de habitats, apresentando uma grande variedade de padrões de ciclos de vida e estratégias reprodutivas (Sastry, 1983). No Estado de São Paulo, os braquiuros são encontrados em vários ambientes, e.g., manguezais, estuários, supralitoral e mediolitoral de praias arenosas e rochosas e o sublitoral consolidado e não-consolidado (Melo, 1998). Nessa região, várias investigações foram realizadas sobre a distribuição de caranguejos e siris em alguns ambientes costeiros, principalmente em manguezais e estuários (Castiglioni & Negreiros-Fransozo, 2005; Gregati & Negreiros-Fransozo, 2008; Colpo et al., 2011) e no sublitoral não-consolidado (Fransozo et al., 1992; Pinheiro et al., 1997; Negreiros-Fransozo & Nakagaki, 1998; Mantelatto & Fransozo, 2000; Bertini et al., 2001; Bertini & Fransozo, 2004; Braga et al., 2007). Por outro lado, o esforço amostral direcionado para a caracterização da distribuição ecológica dos braquiuros presentes no sublitoral rochoso no litoral paulista ainda é bastante restrita, apesar de uma rica carcinofauna ser registrada nesse ambiente (ver, Mantelatto et al., 2004a; Alves et al., 2012a). Apesar da escassez de estudos sobre os padrões de distribuição dos caranguejos que habitam o sublitoral consolidado, sabe-se que esta distribuição ocorre de maneira não-aleatória (Witman & Dayton, 2001). Entre os estudos que trataram desse assunto, Lindberg et al. (1990) avaliaram a distribuição de caranguejos do gênero Menippe em uma área do Golfo do México e afirmam que esses caranguejos se distribuem localmente em resposta ao mosaico de recursos disponíveis; Giraldes et al. (2012) investigaram a distribuição dos decápodos em três áreas de recifes de corais, localizadas em Porto de Galinhas, no nordeste do Brasil e apontaram o hidrodinamismo como um dos principais fatores responsáveis pela distribuição regional registrada. Além do conhecimento pouco expressivo sobre os fatores moduladores da distribuição dos Brachyura no sublitoral rochoso, observa-se que os esparsos estudos disponíveis tratam da distribuição em diferentes escalas de observação. Em geral, as considerações sobre a escala espacial têm sido cada vez mais importantes em relação à metodologia ecológica, visto que a detecção de padrões e a identificação de mecanismos causais dependem criticamente das escalas utilizadas 4 (Levin, 1992; Peterson & Parker, 1998; Gardner et al., 2001). De acordo com Levin (1992), as forças que regem a evolução da história de vida, moldadas por pressões competitivas e interações coevolutivas, são tais que cada espécie explora o ambiente em seu próprio conjunto de escalas de espaço e tempo e por isso, pode-se dizer que a distribuição espacial, de uma espécie ou grupo de espécies, pode ser descrita em diferentes escalas de resolução (Oigman-Pszczol et al., 2004). Em escala biogeográfica, a distribuição dos Brachyura foi moldada ao longo do tempo geológico, por eventos responsáveis pelo estabelecimento dos parâmetros ambientais que hoje caracterizam cada província, além disso, por processos evolutivos que determinaram as tolerâncias fisiológicas, que limitam a distribuição das espécies deste grupo entre as províncias (Boschi, 2000). O litoral do Estado de São Paulo está localizado no extremo norte da província Argentina, cujo limite norte é a latitude de 23°S, na região de Cabo Frio, Rio de Janeiro (Boschi, 2000). A região da província Argentina, que corresponde à costa do Estado de São Paulo, é caracterizada por apresentar temperaturas que oscilam entre 12,5°C e 25°C (García, 1997), sendo considerada uma região de transição hidrológica e, como consequência, de transição faunística (Melo, 1990). Além de toda a complexidade acima descrita, relacionada com os aspectos biogeográficos, o litoral norte do Estado de São Paulo apresenta sua linha de costa extremamente recortada, formando diversas enseadas, com distintas características geomorfológicas. Outra importante característica dessa região é a proximidade da Serra do Mar em relação à linha de costa, que deu origem a inúmeras ilhas costeiras (Mahiques et al., 1998; Rodrigues et al., 2002; Léo & Pires-Vanin, 2006). Tais características geomorfológicas proporcionam à região uma grande heterogeneidade de parâmetros ambientais como sedimentação, sentido de correntes locais, e ação de ondas (Mahiques, 1995; Mahiques et al., 1998; Mahiques et al., 2004), entre outros. Reduzindo-se, ainda mais, a escala de observação, sabe-se que a pressão de predação pode aumentar a competição por espaço entre as espécies de presas (Chase et al., 2002), uma vez que, sob maior risco de predação os organismos vágeis tendem a disputar mais intensamente sítios de refúgio (Wieters et al., 2009), o que pode resultar em distintos padrões interespecíficos para o uso de habitats e microhabitats. Entretanto, as diferenças nos padrões interespecíficos para o uso de habitats e microhabitats podem ser totalmente independentes de competições interespecíficas no passado, uma vez que tais padrões podem refletir as vantagens de fitness de determinadas espécies em ocupar determinados habitats ou microhabitats (MacArthur & Levins, 1964; Wiens, 1977; Connell, 1980). Contudo, ressalta-se a importância do desenvolvimento de estudos que avaliem, em escalas distintas, a distribuição ecológica dos Brachyura presentes no sublitoral rochoso do litoral do Estado de São Paulo, no sentido de contribuir para o conhecimento dos fatores moduladores da distribuição nesta região. Do mesmo modo, a validação de algumas teorias ecológicas pode ser obtida, embora 5 tenham sido primariamente baseadas em mecanismos e organismos do mediolitoral, mas que muitas vezes, também são utilizadas para explicar padrões observados para comunidades estabelecidas no sublitoral (Witman & Dayton, 2001). Estas informações são, ainda, importantes para a tomada de decisão sobre possíveis áreas prioritárias na conservação da biodiversidade em macroescala, uma vez que tais ambientes destacam-se por serem habitados por uma rica e característica fauna. O conhecimento da distribuição desses animais pode favorecer o mapeamento das áreas com maior biodiversidade. ESTRUTURA E DINÂMICA DE COMUNIDADES À medida que o conhecimento sobre composição faunística foi sendo acumulado, foram também levantadas sobre como, por exemplo, as espécies interagem entre si. Ao mesmo tempo, estudos sobre comunidades passaram a ser cada vez mais frequentes, embora, muitas vezes, ainda seja discutida a melhor definição para o termo comunidade (ver Fauth et al., 1996). Entretanto, a definição mais utilizada ainda é a mais ampla, na qual uma comunidade nada mais é do que o conjunto de populações, vivendo em uma determinada área ou habitat (Krebs, 1972, 2001; Dajoz, 2005; Begon et al., 2007). Desse modo, torna-se necessário definir habitat, termo que segundo a revisão realizada por Morris (2003), também é utilizado de maneira ambígua, por muitas vezes representar bioma, ecossistema, mosaico espacial, entre outros. Ainda de acordo com Morris (2003), o termo habitat pode ser definido como o subconjunto de condições abióticas e bióticas, espacialmente delimitado de outros subconjuntos adjacentes, entre os quais varia a densidade populacional de uma espécie focal. Nesse sentido, o sublitoral rochoso de regiões insulares se assemelha a um laboratório natural, visto que alguns dos fatores abióticos e bióticos característicos desses ambientes são facilmente delimitados em relação aos habitats adjacentes (o mediolitoral e o sublitoral não consolidado). Entretanto, ao direcionar o foco a cada espécie, para muitas, o sublitoral rochoso torna-se um habitat muito amplo. Um conceito frequentemente utilizado é o de “microhabitat'', que pode ser definido como áreas menores dentro de um habitat maior, com diferentes condições ambientais em relação à média de seus arredores (ver McGuinness & Underwood, 1986). Nesse sentido, Dayton (1971) foi um dos precursores dos estudos relacionados com a utilização do espaço no substrato rochoso e a organização das comunidades em função da competição e dos fatores perturbadores, entretanto, esse estudo e a maioria dos que foram realizados posteriormente, trataram dos organismos e mecanismos ecológicos do mediolitoral. Witman & Dayton (2001) concluíram que, até então, pouco se sabia sobre a ecologia das comunidades do sublitoral rochoso, em comparação com as comunidades do mediolitoral e destacaram a necessidade urgente de entender melhor o funcionamento sublitoral sob o ponto de vista teórico e aplicado. 6 Contudo, de acordo com Witman (1985) os padrões de distribuição e a abundância das espécies no sublitoral rochoso, também, são determinados pela ação de fatores perturbadores. Sousa (2001), define como perturbadores aqueles fatores ou forças capazes de causar mortalidade ou danos aos organismos, sendo, de acordo com sua orígem, classificados como fatores abióticos ou bióticos. Entretanto, a detecção precisa da importância relativa de cada fator perturbador que atua sobre uma comunidade é uma tarefa árdua, geralmente, realizada a partir de inúmeros estudos experimentais em campo. A ação isolada ou conjunta de alguns fatores perturbadores, que teoricamente atuam sobre as comunidades de invertebrados vágeis do sublitoral rochoso, tais como a predação (Wieters et al., 2009), podem favorecer a competição intra e interespecifica por sítios de refúgio. Considera-se que o substrato e, por consequencia, os sítios de refúgios, são recursos limitados no sublitoral rochoso (Jackson, 1977; Russ, 1982; Sebens, 1986). Por outro lado, sob uma menor ação de fatores perturbadores, a partilha dos recursos limitados localmente por diferentes espécies é uma forma eficaz de reduzir a competição interespecífica e de promover a convivência em uma escala local (MacArthur & Levins, 1967; Amarasekare, 2003). A heterogeneidade na distribuição do substrato, que tipicamente é observada em fundos formados por rochas pequenas, proporciona a formação de um mosaico de gradientes ambientais, e.g., exposição às forças hidrodinâmicas, estresse térmico, intensidade de luz e oferta de tipos e tamanhos de sítios de refúgio, formando comunidades que são caracterizadas por uma grande variabilidade espacial em pequena escala (Witman & Dayton, 2001). Nesses casos, a fauna vágil pode ocupar de modo diferencial os microhabitats distribuidos neste mosaico e assim formar subcomunidades (Le Hir & Hily, 2005). Na caracterização da estrutura de uma comunidade ou subcomunidade, uma das etapas principais é mensurar a importância ecológica de cada espécie, providenciando a organização hierárquica das mesmas. Para tanto, além da abundância, várias medidas de importância das espécies podem ser utilizadas, tais como, área de cobertura (para organismos sésseis), e biomassa e produtividade (Whittaker, 1965; McNaughton & Wolf, 1970; Krebs, 2008). Entretanto, de acordo com Fager (1968), a maioria desses critérios é de aplicação limitada ou conflitante, para se determinar a “importância das espécies" em comunidades bentônicas. Por isso, muitos estudos utilizam duas ou mais medidas de importância, que sejam ecologicamente descritivas para cada tipo de organismo (ver, McCloskey, 1970; Giordano, 2001; Alves et al., 2012c; Alves et al., 2013a). Entretanto, além dos organismos estarem espacialmente mais ou menos susceptíveis aos fatores perturbadores, o que resulta em diferenças espaciais quanto à estrutura das comunidades, a intensidade da maioria dos fatores perturbadores varia temporalmente, o que resulta em uma dinâmica temporal na estrutura dessas comunidades. Witman & Grange (1998) observaram que o 7 sucesso na predação pode variar, espacialmente ou temporalmente, no sublitoral rochoso, de acordo com variações em alguns fatores abióticos, sendo registrada a tendência de que o sucesso na predação é menor durante a ação de fatores perturbadores de origem abiótica, o que corrobora com a teoria proposta a partir dos estudos realizados por Connell (1975) e Menge & Sutherland (1976). Nesse sentido, a ação de ondas é um dos fatores perturbadores que comumente varia, tanto espacialmente, como temporalmente. Denny (1988, 1995) ressalta que as forças hidrodinâmicas geradas pela arrebentação de ondas no mediolitoral atuam como o maior fator perturbador de origem física sobre os organismos estabelecidos no sublitoral raso, sendo que a intensidade dessa perturbação diminui, proporcionalmente, com o aumento da profundidade. Num estudo realizado na Califórnia por Dayton et al. (1989), a comunidade de invertebrados estabelecida em fundos rochosos foi mais severamente afetada à uma profundidade de 8m do que outra aos 22 m, embora os efeitos das forças hidrodinâmicas tenham sido observados em ambas as profundidades. Muitos fatores perturbadores, de origem física, podem modular a dinâmica das comunidades estabelecidas no sublitoral rochoso, tanto sazonalmente, como episodicamente. Witman & Dayton (2001) apontam alguns fatores catastróficos como passagem de furacões e derramamento de lava vulcânica, além de outros meteorológicos como a intensidade dos eventos de El Niño, como sendo responsáveis por grandes impactos na dinâmica de comunidades do sublitoral. Entretanto, a variação sazonal de outros fatores ambientais, como a pluviosidade, entradas de frentes frias e diferenças hidrográficas, como por exemplo, alternâncias na predominância de massas d’água, também podem ser importantes fatores perturbadores para as comunidades estabelecidas no sublitoral rochoso. Objetivos 8 OBJETIVO GERAL: Avaliar a distribuição ecológica dos representantes da infraordem Brachyura no sublitoral rochoso da Ilha da Rapada e Ilhote das Couves, ao largo de Ubatuba, litoral norte do Estado de São Paulo. OBJETIVOS ESPECÍFICOS: 1- Avaliar em macroescala a distribuição ecológica dos representantes da infraordem Brachyura que habitam o sublitoral rochoso, ou seja, entre localidades (Ilha da Rapada e Ilhote das Couves), da região de Ubatuba, Estado de São Paulo: 1.1- Descrever e comparar os representantes da infraordem Brachyura que habitam o sublitoral rochoso da Ilha da Rapada e Ilhote das Couves, ao largo de Ubatuba, Estado de São Paulo, além de comparar a diversidade taxonômica registrada em cada localidade; 1.2- Hierarquizar as espécies registradas, em cada localidade, por meio dos valores de abundância, ocorrência e equitatividade de cada espécie, além de categorizar as espécies, em grupos hierárquicos de importância ecológica; 1.3- Caracterizar o conjunto de indivíduos de cada espécie, em cada localidade amostral, exceto para os braquiuros que representarem o grupo de menor importância ecológica. 2- Avaliar a relevância ecológica dos “microhabitats” selecionados a priori, por meio de análises de similaridade da composição da fauna e da riqueza acumulada registrada em cada “microhabitat”. 3- Avaliar a distribuição ecológica dos Brachyura em microescala (entre os microhabitats que apresentam relevância ecológica): 3.1- Comparar a composição de espécies entre os microhabitats de uma mesma localidade e entre os microhabitats similares de distintas localidades, além de analisar a diversidade taxonômica dos Brachyura para cada microhabitat, referente a cada localidade; 3.2- Comparar a organização hierárquica dos Brachyura nos distintos microhabitats de uma mesma localidade e em microhabitats iguais de distintas localidades amostrais; 3.3- Avaliar a distribuição dos Brachyura entre os distintos microhabitats em cada localidade; 9 4- Descrever e comparar a dinâmica temporal das comunidades de Brachyura estabelecidas no sublitoral rochoso da Ilha Rapada e Ilhote das Couves, litoral norte do Estado de São Paulo: 4.1- Descrever a dinâmica temporal das comunidades estabelecidas em cada localidade, por meio da variação da abundância, riqueza, diversidade, equidade e dominância; 4.2- Relacionar os parâmetros ecológicos, abundância, riqueza, diversidade, equidade e dominância, com a salinidade e temperatura da água. Material & Métodos 10 LOCALIDADES AMOSTRAIS Localização O programa amostral foi realizado em duas ilhas continentais, Ilha da Rapada (IR) (23º25'27''S-44º54'15''W) e Ilhote das Couves (IC) (23º25'15''S-44º51'39''W), localizadas no extremo norte do município de Ubatuba, litoral norte do Estado de São Paulo, sudeste do Brasil (Figura 1). Figura 1 – Localização das áreas amostrais, Ilha da Rapada e Ilhote das Couves, Ubatuba, na costa norte do litoral do Estado de São Paulo, sudeste do Brasil. 11 As ilhas estão distantes, entre si, cerca de quatro quilômetros (Figura 2, A), a Ilha da Rapada possui uma linha de costa com cerca de 1,5 quilômetros e se encontra à cerca de seis quilômetros da costa de Ubatuba (Figura 2, A e B). Enquanto que, o Ilhote das Couves, apesar de ser menor em área do que a Ilha da Rapada, com apenas cerca de 800 metros de linha de costa, faz parte de um arquipélago com cerca de 10 quilômetros de linha de costa, constituído também pelas ilhas das Couves e Comprida (Figura 2, A e C), o que confere a esta localidade uma maior proteção contra a ação de ventos e ondas. Além disso, o Ilhote das Couves se encontra a cerca de quatro quilômetros do ponto mais próximo da costa, a Ponta da Cruz, próxima à Praia da Fazenda (Figura 2, A). Figura 2 – Cartas-imagem das localidades de estudo. A = Localização geral das áreas de amostragem na região do litoral norte de Ubatuba, São Paulo; B = Ilha da Rapada; C = Ilhote das Couves. Em verde, face abrigada das ilhas, onde foram realizadas as amostragens dos braquiuros. A B C 12 Características ambientais Além das características físicas das localidades amostrais, tais como, o tamanho e geomorfologia, observam-se alguns importantes aspectos ambientais que diferenciam tais localidades. Apesar de ambas as regiões se encontrarem em bom estado de conservação (Rodrigues et al., 2002; Poletto & Batista, 2008) é possível verificar pequenas ações antrópicas às quais estas localidades estão submetidas, entre as quais destacam-se: 1) o uso de ambas as regiões como pontos turísticos de mergulho recreativo e de pesca esportiva; 2) a “fazenda marinha” instalada na face abrigada da Ilha da Rapada, que cultiva comercialmente a vieira Nodipecten nodosus (Linnaeus, 1758) (Mollusca, Pectinidae); 3) a utilização da Ilha das Couves como abrigo e dormitório para barcos de pequeno porte da frota pesqueira artesanal de Ubatuba. As duas áreas amostrais estão localizadas na Plataforma Continental Sudeste Brasileira (PCSE), região com o predomínio de três massas de água, Água Tropical (AT), Água Central do Atlântico Sul (ACAS) e Água Costeira (AC) (Castro-Filho et al., 1987). A AT foi descrita por Emilson (1961) como parte da massa de água quente e salina que ocupa a superfície do Atlântico Sul Tropical, a qual é transportada para o sul pela Corrente do Brasil (CB). Essa água de superfície é formada como consequência da intensa radiação e excesso de evaporação em relação à precipitação, características do Atlântico Tropical. O resultado é que a AT é caracterizada por temperaturas maiores que 20°C e salinidades acima de 36,2 ao largo do sudeste brasileiro. A ACAS apresenta temperaturas maiores que 8,7°C e menores que 20°C, e salinidades entre 34,66 e 36,20. Esta massa d’água é transportada, ao largo do sudeste brasileiro, pela Corrente Sul Equatorial (CSE). A AC é resultado de mistura entre águas presentes na plataforma continental (AT e/ou ACAS) com águas de origem continental (Mascarenhas et al., 1971; Castro-Filho & Miranda, 1998). Em menor escala, as massas de água presentes na região apresentam uma dinâmica dependente principalmente do vento (direção, intensidade e tempo de atuação sobre a superfície do oceano), das correntes e do relevo submarino (Rodrigues et al., 2002). Durante o verão, a ação de ventos, predominantemente de nordeste, faz com que a água superficial seja levada para regiões mais externas da plataforma possibilitando que a ACAS penetre na camada profunda em direção à costa, atingindo muitas vezes a parte mais interna da plataforma continental da região de Ubatuba (Castro-Filho et al., 1987; Pires-Vanin et al., 1993; Santos & Pires-Vanin, 2004). Durante o inverno, por outro lado, a massa de água afasta-se em direção à quebra da plataforma continental, aumentando a largura da faixa costeira onde a AC é predominante nesta região. A variação dos ventos na região está relacionada com sistemas meteorológicos sazonais, que resulta em ventos predominantemente de leste e nordeste, durante o verão e o inverno, com inversões de sentido associadas à passagem de frentes frias, ocorrendo com maior frequência no 13 inverno (Borovik, 2006). Tal variação atua diretamente sobre a intensidade e a direção predominante de correntes de superfície e ondas (Mahiques et al., 1998; Borovik, 2006). Duas principais direções de ondas afetam a área, provenientes de S-SE que estão associadas com a passagem de frentes frias sobre a área e ondas provenientes de E-NE que são geradas, principalmente, pelos ventos alísios (Tessler & Mahiques, 1995; Mahiques et al., 1998), assim, o padrão predominante de ondas incidentes sobre as localidades amostrais varia (Rodrigues et al., 2002), sendo a área amostral da Ilha da Rapada mais exposta a ação das ondas, quando comparada com à do Ilhote das Couves (Figura 3). Nesse sentido, a Ilha das Couves atua como uma barreira física diminuindo a exposição do Ilhote das Couves às ondas. Além disso, as ilhas próximas às enseadas de Ubatumirim e da Fazenda são importantes para a dinâmica sedimentar e padrões de circulação de massa d’água nas enseadas (Figura 3). Figura 3 – Padrões hidrodinâmicos predominantes, atuantes sobre a região das enseadas de Ubatumirim e da Fazenda, Ubatuba, Estado de São Paulo. PROCEDIMENTO AMOSTRAL O programa amostral foi realizado entre agosto de 2008 e julho de 2010, durante o qual mensalmente, coletou-se uma amostra de caranguejos braquiuros no sublitoral rochoso de cada uma das localidades, Ilha Rapada e Ilhote de Couves. Considerando a tridimensionalidade e os distintos graus de heterogeneidade que se pode observar em uma mesma localidade (Figuras 4, A e B), o esforço amostral foi padronizado por tempo, sendo fixado em duas horas, por localidade, por mês, realizado por dois mergulhadores. Assim, durante este período de tempo, o sublitoral rochoso 14 compreendido entre três e dez metros de profundidade foi cuidadosamente inspecionado, durante sessões diurnas de mergulho autônomo, tempo no qual os caranguejos foram capturados manualmente (Figura 5). Figura 4 – Sublitoral rochoso no Ilhote das Couves, Ubatuba, Litoral norte do Estado de São Paulo. A = Trecho do sublitoral rochoso formado, principalmente, por rochas maiores, pouco fragmentadas; B = Trecho do sublitoral rochoso com maior heterogeneidade espacial, formado por rochas grandes e pequenas. (Imagens: Alves, D.F.R.). Figura 5 – Mergulhador durante procedimento de captura manual de caranguejos no sublitoral rochoso. (Imagem: Cobo, V.J.). 15 Em sessões piloto de mergulho, foram selecionadas quatro categorias de microhabitats, entre rochas (R), interface rocha-areia (RA), associação com outros invertebrados (AI) e entre cascalho (C) (Figura 6), que intuitivamente teriam relevância ecológica para a carcinofauna estabelecida no sublitoral rochoso da região. A relevância destes microhabitats selecionados a priori foi testada registrando-se em qual destes locais cada caranguejo foi capturado. Portanto, após cada captura, o material foi individualizado em um saco plástico numerado e esta numeração foi anotada, imediatamente, em uma tabela própria para utilização durante mergulhos (previamente preparada). No laboratório, tais dados foram transferidos para planilhas eletrônicas as quais informam a categoria de microhabitat em que cada caranguejo foi capturado. Figura 6 – Esquema dos microhabitats selecionados a priori. AI = em associação com outros invertebrados; C = entre cascalho; R = entre rochas; RA = na interface entre rocha e areia. Ainda durante cada mergulho, a temperatura da água foi mensurada, com precisão de 1°C, por meio de um sensor térmico acoplado a um computador de mergulho. Além disso, coletou-se uma amostra da água (acondicionada em uma caixa térmica durante o translado até o laboratório) para mensuração da salinidade da água, com precisão de 1 unidade padrão de salinidade (UPS), por meio de um refratômetro óptico. Após o término de cada amostragem, os caranguejos capturados foram acondicionados em caixas térmicas e transferidas para o Laboratório de Biologia Marinha (LabBMar), da Universidade de Taubaté, localizado em Ubatuba, no qual todo o material coletado foi devidamente etiquetado e congelado, para posterior análise. 16 PROCEDIMENTO LABORATORIAL No Laboratório de Zoologia da Universidade de Taubaté, em Taubaté e no laboratório do Núcleo de Estudos em Biologia, Ecologia e Cultivo de Crustáceos (NEBECC), em Botucatu, os caranguejos foram identificados ao nível de espécie, segundo Melo (1996), além de, quando necessário, por meio de consultas a outros especialistas. No geral, a classificação taxonômica foi realizada segundo Ng et al. (2008), porém algumas publicações mais recentes também se fizeram necessárias em alguns casos (e.g., Windson & Felder, 2009). Cada caranguejo foi mensurado quanto à maior largura da carapaça (LC), por meio de um paquímetro (precisão 0,1 mm), além de ser identificado quanto ao sexo e fase do desenvolvimento (juvenil e adulto), com base na morfologia externa do abdome e de seus apêndices, de acordo com Haefner (1990). Os caranguejos de cada espécie foram separados em seis categorias demográficas: não identificados (IN), quando o caranguejo capturado não pode ter o sexo identificado, devido ao tamanho muito reduzido e ausência de gonopodios no macho e pleópodos na fêmea; macho jovem (MJ); fêmea jovem (FJ); macho adulto (MA); fêmea adulta (FA); e fêmea ovígera (FO), quando a fêmea carregava ovos aderidos aos pleópodos. Os exemplares obtidos foram acondicionados em frascos contendo solução de álcool 70% e devidamente etiquetados e estão depositados, como material testemunho, na Coleção Científica de Carcinologia do Laboratório de Biologia Marinha da Universidade de Taubaté (UNITAU). ANÁLISE DOS RESULTADOS Considerando que a principal proposta deste estudo foi avaliar a distribuição ecológica dos Brachyura, os quais habitam o sublitoral rochoso de ilhas do litoral norte do Estado de São Paulo, em diferentes escalas (macro e micro), a distribuição dos Brachyura entre áreas amostrais foi considerada como sendo em macroescala, enquanto que, entre microhabitats de uma mesma localidade, foi considerada em microescala. As análises estatísticas foram realizadas observando suas premissas básicas. Primeiramente, para cada análise, os conjuntos amostrais foram verificados quanto à sua distribuição e variância, pelos testes de Shapiro Wilk’s e Levene. A partir dos resultados obtidos optou-se por tratamentos paramétricos ou não-paramétricos (Zar, 1999). Distribuição ecológica dos Brachyura em macroescala As comunidades de braquiuros estabelecidas nas duas localidades amostrais foram comparadas por meio da composição de espécies, de sua organização em grupos hierárquicos e caracterização dos conjuntos de indivíduos capturados. Três principais atributos são fundamentais para a compreensão da estrutura de uma dada comunidade de acordo com Price (1986): a riqueza 17 (número de espécies), a abundância relativa das espécies e as características morfológicas das mesmas. A comparação da composição da carcinofauna, entre localidades, foi realizada a partir das análises da diversidade taxonômica e do tamanho dos indivíduos capturados. A diversidade taxonômica é estimada pelo número esperado de nós, em uma hipotética árvore filogenética, entre quaisquer dois indivíduos sorteados em uma comunidade (Clarke & Warwick, 1998). Portanto, para o cálculo da diversidade taxonômica foram considerados os gêneros e as famílias, aos quais pertence cada espécie registrada. Os valores de diversidade taxonômica foram obtidos por meio do programa Paleontological Statistics (PAST), versão 2.17. O tamanho médio do total de caranguejos capturados, em cada localidade, foi comparado por meio do teste t-Student ( < 0,05) (Zar, 1999). Além disso, foi calculado o tamanho médio dos indivíduos capturados por espécie. Para a comparação da organização hierárquica das comunidades amostradas, as espécies registradas em cada localidade foram descritas por meio de três parâmetros de natureza quantitativa: a abundância relativa; a ocorrência relativa (OR), que descreve a presença de cada espécie no conjunto das observações; e a equitatividade (E), que indica a igualdade dos efetivos relativos nas observações em que se registrou a ocorrência. Tal metodologia é similar às utilizadas por Giordano (2001) e Alves et al. (2012c). Os parâmetros foram calculados a partir das seguintes fórmulas: em que: n = total absoluto da abundância registrada para uma dada espécie; N = total de indivíduos registrados em todo programa amostral em que: pj = número de amostras com ocorrência da espécie “j” P = número total de amostras ( ) no qual: ∑ ( ) em que: 18 p j = número de amostras com ocorrência da espécie “j” AbR i,j = abundância relativa da espécie “j” na amostra “i” A hierarquização da importância das espécies foi realizada por meio de uma análise de agrupamento, a qual foi realizada a partir dos resultados referentes somente à abundância relativa e ocorrência relativa, evitando o acréscimo de importância das espécies pouco abundantes. Os resultados foram transformados por meio do método de “Z-scores”, com o intuito de evitar problemas relacionados com multidimensionalidade dos parâmetros utilizados (Lepš & Šmilauer, 2003). A matriz dos resultados transformados foi utilizada para o cálculo da similaridade das espécies, pelo inverso do índice de Gower (1-Gower), modo R (Legendre & Legendre, 2003). Por conseguinte, para a tomada de decisão sobre qual algoritmo seria utilizado, “Unweighted pair-group average” (UPGMA) ou “Single linkage”, adotou-se a análise de correlação cofenética (Sokal & Rohlf, 1962) associada à análise de agrupamento, para assim, aumentar a confiabilidade da interpretação do dendrograma (Kopp et al., 2007) e como critério de fidelidade (Romesburg, 1985). As espécies com similaridade superior a 75% foram consideradas como pertencentes ao mesmo grupo hierárquico de importância. A caracterização do conjunto de indivíduos, referente a cada espécie, proveniente de cada localidade amostral, foi realizada em termos da distribuição dos indivíduos capturados por categorias demográficas e da análise da razão sexual. Para as espécies pertencentes ao grupo de menor importância, ou seja, as espécies menos abundantes e/ou frequentes, não foram realizadas tais análises, uma vez que a baixa abundância diminui sensivelmente o poder explicativo para os resultados destas análises. A razão sexual de cada espécie foi estimada com base no quociente entre o número de machos e o número total de indivíduos amostrados. Valores superiores ou inferiores a 0,5 indicam desvios favoráveis para machos ou fêmeas respectivamente, na população. A razão sexual foi testada utilizando-se o teste Binomial ( = 0,05) (Wilson & Hardy, 2002). Relevância ecológica dos “microhabitats” selecionados a priori Os quatro “microhabitats” selecionados a priori, ou seja, entre rochas (R), na interface entre rocha e areia (RA), entre cascalho (C) e em associação com outros invertebrados (AI), foram verificados quanto à relevância ecológica para os Brachyura, por meio de quatro análises: 1) análise da similaridade na composição registrada, entre cada tipo de “microhabitat”, para cada localidade; 2) análise da similaridade na composição registrada, entre cada tipo “microhabitat” e localidade; 3) 19 análise da independência dos conjuntos amostrados em cada “microhabitat”; e 4) verificação da riqueza acumulada ao longo do período de estudo, em cada tipo de “microhabitat”. Para as duas primeiras análises utilizou-se do índice de similaridade de Jaccard, a partir de uma matriz de presença ou ausência de espécie, por “microhabitat”, por localidade amostral. O resultado da análise de correlação cofenética foi considerado para definir o algoritmo utilizado. Com o intuito de verificar a independência entre os caranguejos capturados em cada tipo de “microhabitat” utilizou-se a análise de ordenação multidimensional não métrica (nMDS), referente ao que foi registrado em cada localidade amostral, a qual foi construída a partir de uma matriz de dissimilaridade calculada a partir da distância de Bray-Curtis (Clarke, 1993; Clarke & Warwick, 2001). A independência da fauna amostrada por “microhabitat” foi testada, a posteriori, a partir da análise de similaridade não paramétrica “one-way” ANOSIM. Comparações entre os pares de “microhabitats” amostrados foram realizadas considerando-se significativos os valores de p < 0,05. Distribuição ecológica dos Brachyura em microescala A distribuição dos Brachyura em microescala foi avaliada entre os microhabitats para os quais foi registrada relevância ecológica significativa, de acordo com as análises realizadas no tópico anterior. A distribuição dos caranguejos entre os microhabitats relevantes foi avaliada por meio de três aspectos: composição registrada em cada tipo de microhabitat, organização hierárquica da carcinofauna registrada em cada tipo de microhabitat e distribuição das espécies entre os microhabitats. Alguns caranguejos não foram considerados neste tópico, para os quais havia dúvida sobre qual habitat os mesmos ocupavam, o que explica a diferença entre o número total de caranguejos capturados, apresentado no tópico sobre a distribuição ecológica em macroescala, com o número de caranguejos considerados para as análises quanto à distribuição ecológica em microescala. A composição da carcinofauna em cada microhabitat foi avaliada e comparada, entre os diferentes microhabitats de uma mesma localidade e entre o mesmo tipo de microhabitat de localidades distintas, por meio dos seguintes critérios: 1) lista das espécies, gêneros e famílias registradas para cada microhabitat e em cada localidade amostral; 2) diversidade taxonômica registrada para cada microhabitat e em cada localidade amostral, seguindo o mesmo procedimento utilizado no tópico sobre a distribuição em macroescala; e 3) tamanho dos caranguejos capturados em cada tipo de microhabitat e em cada localidade amostral, pela distribuição de frequência dos indivíduos registrados em classes de tamanho. Para a avaliação da organização hierárquica das espécies registradas em cada tipo de microhabitat adotou-se o mesmo procedimento utilizado para a distribuição em macroescala. 20 As análises sobre a distribuição dos Brachyura entre os distintos tipos de microhabitats foram realizadas por meio dos resultados obtidos da abundância relativa de cada espécie em cada microhabitat. Dois tipos de análises foram realizadas para as espécies registradas em cada localidade: 1) para as espécies que representaram os grupos A ou B, em ao menos um tipo de microhabitat efetuou-se uma análise de correspondência (AC), com o intuito de agrupar as espécies, de acordo com os resultados de abundância relativa de cada espécie em cada microhabitat; 2) para as espécies menos abundantes e/ou frequentes, ou seja, as que foram registradas como representantes do grupo C em todos os microhabitats analisados, realizou-se apenas um exame da distribuição da abundância relativa de cada espécie por tipo de microhabitat. Dinâmica temporal das comunidades de Brachyura Avaliou-se a dinâmica da comunidade por meio da variação temporal dos seguintes parâmetros ecológicos: - Abundância absoluta (ni), representada pelo número de indivíduos registrados nas amostras. - Riqueza (S), representada pelo número absoluto de espécies presentes nas amostras, de acordo com McIntosh (1967). - Diversidade de Shannon A análise da diversidade de cada amostra foi realizada por meio do índice de Shannon (1948). A diversidade de Shannon (H’) é obtida pela seguinte fórmula: ∑ em que: AbR = ni/N ni = abundância absoluta da espécie “i” na amostra N = número total de indivíduos na amostra - Equidade de Pielou Calculou-se o índice de equidade (J’) pelo modelo proposto por Pielou (1966), o qual é representado pela equação: em que: H’ = diversidade de Shannon S = riqueza 21 - Dominância de Berger-Parker Estimou-se a dominância (D) pelo modelo proposto por Berger-Parker (1970), representada por: em que: Nmáx = número de indivíduos da espécie mais abundante na amostra Ntotal = número total de indivíduos na amostra As áreas amostrais foram testadas quanto à igualdade por meio do teste de Kruskall-Wallis (p < 0,05), em relação à mediana da abundância, riqueza, diversidade, equidade e dominância, os valores médios dos índices ecológicos, referentes a cada localidade. Embora alguns desses índices sejam naturalmente correlacionados (Krebs, 1998; Ricklefs & Miller, 1999; Begon et al., 2007), realizou-se ainda uma análise de correlação de Spearman, entre os resultados de cada par de índices ecológicos (p < 0,05) (Zar, 1999), visto que, a interpretação dos resultados destas correlações pode facilitar o entendimento da dinâmica da referida comunidade (Alves et al., 2012c). Finalmente, possíveis relações entre os resultados dos índices ecológicos e dos fatores abióticos mensurados, salinidade e temperatura da água, foram avaliadas, para cada localidade por meio de uma correlação de Spearman (p < 0,05) (Zar, 1999). Resultados 22 1 . D I S T R I B U I ÇÃ O E C O L Ó GI CA D O S B R A C H YU R A E M M A CR O E S C A L A : E N T R E D U A S I L H A S D O L I T O R A L PA U L I S T A 1.1 COMPOSIÇÃO 1.1.1 Composição e diversidade taxonômica No total, foram registradas 40 espécies de Brachyura, das quais, 32 e 34 espécies, para o Ilhote das Couves e Ilha da Rapada respectivamente. Entre elas, 26 espécies foram registradas em ambas as ilhas, o que representou 65% do total capturado. Os seguintes taxa foram registrados ao longo do período de estudo: Superfamília Dromioidea De Haan, 1833 Família Dromiidae De Haan, 1833 Subfamília Dromiinae De Han, 1833 Dromia erythropus (George Edwards, 1771) (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Flórida, Golfo do México, Bermuda, Antilhas, norte da América do Sul e Brasil (Fernando de Noronha e do Amapá até Santa Catarina) (Melo & Campos Jr., 1999; Viana et al., 2003a, b). Material examinado: Ilhote das Couves (1 MJ, 4 FJ e 1 FA); Ilha da Rapada (1 MJ e 1 FJ). Superfamília Eriphioidea MacLeay, 1838 Família Menippidae Ortmann, 1893 Menippe nodifrons Stimpson, 1859 (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Flórida, Golfo do México, América Central, Antilhas, norte da América do Sul, Guianas e Brasil (do Pará até Santa Catarina). Atlântico Oriental – de Cabo Verde até Angola (Melo, 1998; Coelho et al., 2008). Material examinado: Ilhote das Couves (4 MJ, 3 MA, 4 FJ, 2 FA e 1 FO); Ilha da Rapada (10 MJ, 10 MA, 10 FJ, 14 FA e 1 FO). Superfamília Majoidea Samouelle, 1819 23 Família Epialtidae MacLeay, 1838 Subfamília Pisinae Dana, 1851 Apiomithrax violaceus (A. Milne Edwards, 1868) (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Venezuela e Brasil (do Ceará até o Rio Grande do Sul) (Coelho et al., 2008; Mora-Day et al., 2008; Lira et al., 2010; Melo, 2010). Atlântico oriental – Cabo Verde e do Cabo Branco até Angola. Atlântico central – Ilha Ascensão (Melo, 2010). Material examinado: Ilhote das Couves (2 MA e 1 FO); Ilha da Rapada (1 FJ). Pelia rotunda A. Milne Edwards, 1875 (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental –Brasil (do Pará até o Rio Grande do Sul), Uruguai e Argentina (Melo, 1998). Material examinado: Ilhote das Couves (1 FO). Subfamília Tychinae Dana, 1851 Pitho lherminieri (Desbonne, in Desbonne and Schramm, 1867) (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – da Carolina do Norte até a Flórida, Golfo do México, Antilhas e Brasil (do Pará até São Paulo e Fernando de Noronha) (Melo, 1998). Material examinado: Ilhote das Couves (1 FJ); Ilha da Rapada (1 FO). Família Inachidae MacLeay, 1838 Stenorhynchus seticornis (Herbst, 1788) (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Bermuda, Carolina do Norte, Flórida, Golfo do México, Antilhas, Colômbia, Venezuela, Guianas e Brasil (do Amapá até o Rio Grande do Sul), Uruguai e Argentina (Melo, 1998). Material examinado: Ilhote das Couves (58 MJ, 64 MA, 52 FJ, 18 FA e 35 FO); Ilha da Rapada (31 MJ, 31 MA, 33 FJ, 9 FA e 22 FO). Família Majidae Samouelle, 1819 Subfamília Mithracinae MacLeay, 1838 24 Macrocoeloma trispinosum (Latreille, 1825) (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Carolina do Norte, Bermuda, Flórida, Golfo do México, Antilhas e Brasil (Fernando de Noronha e do Pará até São Paulo) (Alves et al., 2012b). Material examinado: Ilhote das Couves (1 MJ e 1 MA). Microphrys bicornutus (Latreille, 1825) (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Carolina do Norte até o sul da Flórida, Bermuda, Golfo do México, Antilhas, América Central, Venezuela e Brasil (Atol das Rocas, Fernando de Noronha e do Maranhão até o Rio Grande do Sul) (Alves et al., 2012b). Material examinado: Ilhote das Couves (1 MA). Mithraculus coryphe (Herbst, 1801) (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Flórida, Golfo do México, Antilhas, norte da América do Sul e Brasil (Fernando de Noronha e do Ceará até São Paulo) (Alves et al., 2012b). Material examinado: Ilha da Rapada (1 MA e 1 FJ). Mithraculus forceps A. Milne-Edwards, 1875 (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – da Carolina do Norte até o sul da Flórida, Golfo do México, Antilhas, Venezuela e Brasil (Fernando de Noronha, Rocas, São Pedro e São Paulo e do Maranhão até Santa Catarina) (Alves et al., 2012b). Material examinado: Ilhote das Couves (60 MJ, 76 MA, 52 FJ, 18 FA e 35 FO); Ilha da Rapada (142 MJ, 143 MA, 132 FJ, 30 FA e 123 FO). Mithrax hispidus (Herbst, 1790) (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – de Delaware até o sul da Flórida, Golfo do México, Bermuda, Bahamas, Colômbia, Antilhas e Brasil (do Amapá até São Paulo e Santa Catarina) (Alves et al., 2012b). Material examinado: Ilhote das Couves (1 MJ e 4 FJ); Ilha da Rapada (2 MJ, 2 MA, 2 FJ e 3 FO). Mithrax tortugae Rathbun, 1920 (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Flórida, Antilhas, Colômbia, Venezuela e Brasil (Pará, Pernambuco, Alagoas, Bahia até São Paulo e Santa Catarina) (Alves et al., 2012b). Material examinado: Ilhote das Couves (8 MJ, 2 MA, 10 FJ, 2 FA e 1 FO); Ilha da Rapada (7 MJ, 2 MA, 8 FJ, 2 FA e 8 FO). 25 Mithrax verrucosus H. Milne Edwards, 1832 (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental –Carolina do Sul, Flórida, Golfo do México, Curaçao, Antilhas, Venezuela e Brasil (Fernando de Noronha, Rocas e São Paulo) (Alves et al., 2012b). Material examinado: Ilha da Rapada (1 MJ). Teleophrys ornatus Rathbun, 1901 (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Golfo do México, Antilhas e Brasil (Fernando de Noronha, Bahia e São Paulo) (Alves et al., 2012b). Material examinado: Ilha da Rapada (1 MA e 1 FO). Superfamília Pilumnoidea Samouelle, 1819 Família Piluminidae Samouelle, 1819 Subfamília Pilumninae Samouelle, 1819 Pilumnus caribbaeus Desbonne & Schramm, 1867 (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Flórida, Golfo do México, Antilhas, norte da América do Sul e Brazil (do Pará até Santa Catarina) (Melo, 1998). Material examinado: Ilha da Rapada (1 MJ, 1 MA, 1 FJ e 1 FA). Pilumnus diomedeae Rathbun, 1894 (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Golfo do México, Antilhas e Brasil (do Amapá até o Rio Grande do Sul) (Melo, 1998). Material examinado: Ilha da Rapada (1 FJ). Pilumnus reticulatus Stimpson, 1860 (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Antilhas, América Central, norte da América do Sul, Brasil (do Amapá até o Rio Grande do Sul), Uruguai e Argentina. Pacífico oriental – Golfo da Califórnia até o Golfo do Panamá (Barreto et al., 1993; Hendrickx, 1995; Melo, 1998; Coelho et al., 2008). Material examinado: Ilha da Rapada (4 MA e 1 FJ). 26 Pilumnus spinosissimus Rathbun, 1898 (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Flórida, Golfo do México, Antilhas, América Central, norte da América do Sul, Brasil (Paraíba e da Bahia até o Rio Grande do Sul), Uruguai e Argentina (Melo, 1998; Melo & Veloso, 2005; Serejo et al., 2006; Coelho et al., 2008). Material examinado: Ilhote das Couves (1 MJ, 1 FA e 2 FO); Ilha da Rapada (1 MA, 2 FA e 1 FO). Superfamília Portunoidea Rafinesque, 1815 Família Portunidae Rafinesque, 1815 Subfamília Portuninae Rafinesque, 1815 Cronius ruber (Lamarck, 1818) (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Virgínia, da Carolina do Norte até sul da Flórida, Golfo do México, América Central, Antilhas, norte da América do Sul, Guianas e Brasil (do Amapá até o Rio Grande do Sul). Atlântico oriental – da Mauritânia até a Angola, Cabo Verde, Príncipe, São Tomé e Ilha Annobón. Pacífico oriental – da Baixa Califórnia até o Peru e Ilhas Galápagos (Melo, 2010). Material examinado: Ilhote das Couves (5 MJ, 5 MA, 13 FJ e 5 FA); Ilha da Rapada (5 MJ, 4 MA, 9 FJ, 7 FA e 1 FO). Superfamília Trapezioidea Miers, 1886 Família Domeciidae Ortmann, 1893 Subfamília Domoeciinae Ortmann, 1893 Domecia acanthophora (Desbonne, in Desbonne and Schramm, 1867) (Figura 7) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Carolina do Norte, Bermuda, Flórida, Golfo do México, Antilhas, nordeste da América do Sul e Brasil (Rochedos de São Pedro e São Paulo, Rocas, Fernando de Noronha, Ceará, Pernambuco e São Paulo) (Melo, 1998; Alves et al., 2006; Coelho- Filho, 2006). Material examinado: Ilha da Rapada (1 FJ). Superfamília Xanthoidea MacLeay, 1838 Família Panopeidae Ortmann, 1893 27 Subfamília Panopeinae Ortmann, 1893 Acantholobulus bermudensis Benedict & Rathbun, 1891 (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Flórida, Golfo do México, Antilhas, norte da América do Sul, Guianas e Brasil (do Ceará até Santa Catarina). Pacífico oriental – do México ao Peru (Melo, 1998). Material examinado: Ilhote das Couves (1 MJ, 32 MA, 1 FA e 3 FO); Ilha da Rapada (2 MJ, 15 MA, 1 FJ, 8 FA e 2 FO). Acantholobulus schmitti (Rathbun, 1930) (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Brasil (do Ceará até Santa Catarina) e Uruguai (Melo, 1998). Material examinado: Ilhote das Couves (1 MJ, 32 MA, 1 FA e 3 FO); Ilha da Rapada (2 MJ, 15 MA, 1 FJ, 8 FA e 2 FO). Hexapanopeus angustifrons (Benedict and Rathbun, 1891) (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – de Massachusetts até a Carolina do Sul, Flórida, Golfo do México, Antilhas e Brasil (de Pernambuco até Santa Catarina) (Melo, 1998). Material examinado: Ilhote das Couves (2 MJ, 17 MA, 1 FA e 2 FO); Ilha da Rapada (1 MJ, 15 MA, 1 FJ, 1 FA e 1 FO). Hexapanopeus caribbaeus (Stimpson, 1871) (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Antilhas, nordeste da América do Sul e Brasil (do Piauí até o Rio Grande do Sul) (Rieger et al., 1996; Melo, 1998; Coelho et al., 2008). Material examinado: Ilhote das Couves (1 MJ, 3 MA, 2 FJ, 5 FA e 2 FO); Ilha da Rapada (2 MJ, 3 MA, 3 FJ, 8 FA e 1 FO). Hexapanopeus paulensis Rathbun, 1930 (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental –Carolina do Sul, Flórida, Golfo do México e Brasil (do Pará até Santa Catarina) (Melo, 1998). Material examinado: Ilhote das Couves (1 MJ, 3 MA e 1 FJ); Ilha da Rapada (1 MJ, 3 MA, 1 FJ e 1 FO). 28 Panopeus austrobesus Williams, 1983 (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Brasil (do Rio de Janeiro até o Rio Grande do Sul) e Uruguai (Melo, 1998). Material examinado: Ilhote das Couves (3 FJ e 2 FA); Ilha da Rapada (1 MA, 1 FJ e 1 FA). Panopeus harttii Smith, 1869 (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Flórida, Golfo do México, Antilhas e Brasil (Fernando de Noronha e do Maranhão até São Paulo). Atlântico Central – Ilha Ascensão (Fausto- Filho, 1974; Mannig & Chace, 1990; Melo, 1998). Material examinado: Ilhote das Couves (10 MJ, 12 MA, 8 FJ e 5 FA); Ilha da Rapada (13 MJ, 23 MA, 11 FJ, 10 FA e 1 FO). Panopeus occidentalis Saussure, 1857 (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental –da Carolina do Norte até a Flórida, Golfo do México, América Central, Antilhas, nordeste da América do Sul, Guianas e Brasil (do Maranhão até o Rio Grande do Sul) (Powers, 1977; Ramos-Porto et al., 1978; Melo, 1998). Material examinado: Ilhote das Couves (3 MJ, 37 MA, 1 FJ, 18 FA e 3 FA); Ilha da Rapada (26 MA, 4 FJ, 19 FA e 6 FO). Panopeus rugosus A. Milne-Edwards, 1880 (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Flórida, Golfo do México, América Central, Antilhas, nordeste da América do Sul e Brasil (de Alagoas até o Rio Grande do Sul) (Melo, 1998). Material examinado: Ilhote das Couves (16 MJ, 77 MA, 15 FJ, 65 FA e 21 FA); Ilha da Rapada (25 MJ, 51 MA, 23 FJ, 65 FA e 22 FO). Família Xanthidae MacLeay, 1838 Subfamília Actaeinae Alcock, 1898 Paractaea nodosa (Stimpson, 1860) (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental –Carolina do Norte, Flórida, Golfo do México, Antilhas, nordeste da América do Sul, Brasil (Fernando de Noronha e do Amapá até São Paulo) e Uruguai (Melo, 1998; Cobo et al., 2002; Coelho-Filho, 2006). Material examinado: Ilhote das Couves (1 MJ, 2 MA, 1 FA e 1 FO); Ilha da Rapada (1 MJ). 29 Subfamília Euxanthinae Alcock, 1898 Glyptoxanthus vermiculatus (Lamarck, 1818) (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Venezuela, Guianas e Brasil (Bahia, Espírito Santo e São Paulo) (Melo, 1998; Cobo et al., 2002; Serejo et al., 2006). Material examinado: Ilhote das Couves (1 MJ, 1 MA e 3 FA). Subfamília Xanthinae MacLeay, 1838 Cataleptodius floridanus (Gibbes, 1850) (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Flórida, Golfo do México, Bermuda, Antilhas, América Central, nordeste da América do Sul e Brasil (Rocas, Fernando de Noronha e do Ceará até Rio Grande do Sul). Atlântico oriental – de Guiné até o Gabão (Melo, 1998). Material examinado: Ilhote das Couves (1 MA). ?Cataleptodius parvulus (Fabricius, 1793) (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Bermuda, Flórida, Golfo do México, Antilhas, Venezuela e Brasil (Rocas Atol, Fernando de Noronha, Rio Grande do Norte e São Paulo) (Melo, 1998; Ferreira & Sankarankutty, 2002; Alves et al., 2006). Material examinado: Ilhote das Couves (6 MJ, 31 MA, 1 FJ, 26 FA e 1 FO); Ilha da Rapada (2 MJ, 4 MA e 5 FA). Garthiope spinipes (A. Milne-Edwards, 1880) (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Flórida, Golfo do México, Antilhas, Venezuela e Brasil (Maranhão, Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco, Espírito Santo e São Paulo) (Coelho & Ramos-Porto, 1980; Grajal & Laughlin, 1984; Coelho et al., 1986; Melo, 1998; Coelho et al., 2002; Melo & Veloso, 2005; Alves et al., 2006). Material examinado: Ilhote das Couves (1 FO). ?Micropanope nuttingi (Rathbun, 1898) (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Carolina do Norte, Flórida, Golfo do México, Antilhas e Brasil (do Amapá até São Paulo) (Melo, 1998). Material examinado: Ilhote das Couves (21 MA e 3 FA); Ilha da Rapada (18 MA e 1 FA). 30 Micropanope sculptipes Stimpson, 1871 (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Carolina do Norte, Carolina do Sul, Flórida, Golfo do México, Antilhas e Brasil (do Pará até São Paulo) (Melo, 1998). Material examinado: Ilhote das Couves (18 MA, 1 FJ, 17 FA e 5 FO); Ilha da Rapada (14 MA, 16 FA e 3 FO). Xanthodius denticulatus (White, 1848) (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Bermuda, Flórida, Golfo do México, Antilhas, Venezuela e Brasil (Rochedos de São Pedro e São Paulo, do Ceará até a Bahia e São Paulo) (Melo, 1998; Alves et al., 2006). Material examinado: Ilha da Rapada (2 MA). Subfamília Zosiminae Alcock, 1898 Platypodiella spectabilis (Herbst, 1794) (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Bermuda, Flórida, Golfo do México, Antilhas, Venezuela e Brasil (Fernando de Noronha, Trindade e do Rio Grande do Norte até São Paulo) (Melo, 1998). Material examinado: Ilhote das Couves (1 MA e 2 FA); Ilha da Rapada (1 MA e 1 FA). Superfamília Pinnotheroidea De Haan, 1833 Família Pinnotheridae De Haan, 1833 Subfamília Pinnotherinae De Haan, 1833 Fabia byssomiae (Say, 1818) (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – Brasil (do Rio de Janeiro até o Rio Grande do Sul) e Argentina (Melo, 1998). Material examinado: Ilhote das Couves (5 FA e 2 FO); Ilha da Rapada (1 MA, 1 FA e 3 FO). Tumidotheres maculatus (Say, 1818) (Figura 8) Distribuição geográfica: Atlântico ocidental – de Massachusetts até a Flórida, Golfo do México, Antilhas, Venezuela e Brasil (do Maranhão até São Paulo), Uruguai e Argentina (Melo, 1998; Hernández et al., 1999; Coelho et al., 2008). Material examinado: Ilhote das Couves (1 FJ); Ilha da Rapada (1 FJ). 31 Figura 7 – Caranguejos (Dromioidea, Eriphioidea, Majoidea, Pilumnoidea, Portunoidea e Trapezioidea) registrados durante amostragens no sublitoral rochoso do Ilhote das Couves e Ilha da Rapada, litoral norte do Estado de São Paulo. Fotos: P. lherminieri, M. coryphe, M. forceps e C. ruber (Cobo, V.J.); S. seticornis e M. bicornutus, (Barros-Alves, S.P.); demais fotos (Alves, D.F.R.). 32 Figura 8 – Caranguejos (Xanthoidea e Pinnotheroidea) registrados durante amostragens no sublitoral rochoso do Ilhote das Couves e Ilha da Rapada, litoral norte do Estado de São Paulo. Fotos: C. floridanus (Barros-Alves, S.P.); demais fotos (Alves, D.F.R.). Os caranguejos: Glyptoxanthus vermiculatus, Macrocoeloma trispinosum, Pelia rotunda, Microphrys bicornutus, Cataleptodius floridanus e Garthiope spinipes foram registrados apenas em amostras do Ilhote das Couves. Enquanto, Pilumnus caribbaeus, Pilumnus reticulatus, Mithraculus 33 coryphe, Teleophrys ornatus, Xanthodius denticulatus, Mithrax verrucosus, Pilumnus diomedeae e Domecia acanthophora foram capturados apenas na Ilha da Rapada. Foram capturados 10 e 18 exemplares de panopeídeos, no Ilhote das Couves e Ilha da Rapada, respectivamente, os quais não puderam ser identificados até o nível de espécie, por se tratarem de exemplares jovens e ainda não terem as características morfológicas necessárias para assegurar a identificação. Apesar de ter sido registrado um menor número de espécies para o Ilhote das Couves, a diversidade taxonômica foi maior (2,422) quando comparada à Ilha da Rapada (2,159). Tal resultado se deve a fato de que alguns gêneros, como Mithrax e Pilumnus, tiveram um maior número de espécies registrado para a Ilha da Rapada. 1.1.2 Tamanho dos caranguejos O menor caranguejo capturado no Ilhote das Couves foi um exemplar de S. seticornis, medindo 2,5 mm LC enquanto que, o maior foi de C. ruber com 68,3 mm LC, sendo que nessa localidade a média de tamanho dos caranguejos capturados foi de 10,1±6.7 mm LC. Entre os caranguejos registrados na Ilha da Rapada, o tamanho dos exemplares variou desde 2,4 mm LC, para um exemplar de S. seticornis, até 76,3 mm LC, para um exemplar de M. hispidus, enquanto que a média de tamanho registrada foi de 10,8±9.46 mm LC. Foi verificada uma diferença significativa para as médias de tamanho dos caranguejos capturados em cada uma das duas ilhas (t = -2,14; p = 0,03). Os valores de tamanho médio das espécies registradas foram distribuídos em 16 classes de tamanho, entre 3,0 e 51,0 mm LC, com amplitude de 3,0 mm LC. Por meio dessa distribuição verificou-se, para ambas as localidades, que cerca da metade das espécies capturadas possui tamanho médio entre 6,0 e 12,0 mm LC. Além disso, apenas cerca de 10% das espécies foram registradas com média de tamanho a partir da classe entre 21,0 e 24,0 mm LC (Figura 9). Entre as espécies capturadas no Ilhote das Couves, o maior tamanho médio foi registrado para C. ruber, 34,1±18,9 mm LC (Figura 10), enquanto que para as espécies da Ilha da Rapada, a maior média de tamanho foi registrada para M. hispidus, 48,8±28,1 mm LC (Figura 10). Os panopeídeos, que não puderam ser identificados até o nível de espécie foram representados por larguras de carapaça entre 2,8 e 6,0 mm (Figura 10). Das espécies registradas para o Ilhote das Couves, cerca de 80% da riqueza amostrada (27 espécies) tiveram apenas exemplares menores que 20 mm LC capturados. Para a Ilha da Rapada observou-se que 76% da riqueza da área (26 espécies) foi representada apenas por indivíduos menores de 20 mm LC (Figura 10). Em ambas as localidades, apenas quatro espécies foram registradas com largura de carapaça média superior a 20 mm (Figura 10), sendo, no Ilhote das 34 Couves: D. erythropus, M. nodifrons, C. ruber e G. vermiculatus (Figura 10, IC); enquanto na Ilha da Rapada: M. nodifrons, C. ruber, M. hispidus e M. tortugae (Figura 10, IR). Figura 9 – Número de espécies por classe de tamanho. Valores médios de largura da carapaça por espécie dos caranguejos capturados no Ilhote das Couves (IC) e Ilha da Rapada (IR), Ubatuba, São Paulo, de agosto de 2008 a julho de 2010. Figura 10 – Tamanho dos caranguejos capturados no Ilhote das Couves (IC) e Ilha da Rapada (IR), Ubatuba, São Paulo, de agosto de 2008 a julho de 2010. 1.2 ORGANIZAÇÃO HIERÁRQUICA DA COMUNIDADE No total, foram capturados 1147 e 1293 caranguejos para o Ilhote das Couves e Ilha da Rapada, respectivamente. Em ambas as ilhas, M. forceps foi o caranguejo mais abundante (Tabela 35 1), com 294 e 570 indivíduos capturados, no Ilhote das Couves e Ilha da Rapada, respectivamente, sendo esta diferença significativa (ANOVA, p = 0,0011). As outras duas espécies abundantes, em ambas as ilhas, foram S. seticornis e P. rugosus (Tabela 1), sendo que, para S. seticornis a diferença na abundância entre as ilhas foi significativa (ANOVA, p = 0,0231), enquanto que, para P. rugosus não houve diferença significativa (ANOVA, p = 0,578). Em relação à abundância relativa das espécies capturadas no Ilhote das Couves observa-se que M. forceps é a espécie mais representativa (25% do total amostrado nessa localidade), seguida por S. seticornis (20%) e P. rugosus (17%). Por outro lado, para a Ilha da Rapada a representatividade de M. forceps foi muito maior (cerca de 45% de todos os caranguejos capturados). Além disso, P. rugosus foi mais representativa (14%) do que S. seticornis (10%) nessa localidade (Tabela 1). Para o Ilhote das Couves as três espécies mais abundantes (M. forceps, S. seticornis e P. rugosus) foram as únicas a serem registradas em todas as amostragens e também, as únicas para as quais se registrou valor máximo de ocorrência relativa (1,00). Para a Ilha da Rapada, apenas M. forceps foi capturada em todas as amostragens, enquanto para S. seticornis e P. rugosus foram registrados, respectivamente, 0,88 e 0,96 de ocorrência relativa (Tabela 1). Além disso, no Ilhote das Couves, seis espécies foram registradas em apenas uma amostra, enquanto que na Ilha da Rapada, apenas quatro espécies foram registradas em apenas uma amostra (Tabela 1). Durante todo o período amostral sete espécies foram representadas por apenas um indivíduo capturado: Pelia rotunda, Microphrys bicornutus, Cataleptodius floridanus e Garthiope spinipes, no Ilhote das Couves; enquanto na Ilha da Rapada, Mithrax verrucosus, Pilumnus diomedeae e Domecia acanthophora, também, foram representados por apenas um indivíduo (Tabela 1). Para todas as espécies de ambas as localidades amostrais foi registrada a tendência de altos valores de equitatividade, superiores à 0,9 (Tabela 1). Entre as espécies mais abundantes, a exceção foi S. seticornis, na Ilha da Rapada, para a qual registrou-se 0,87 de equitatividade (Tabela 1). Somente espécies com abundância absoluta menor que 5 indivíduos registraram valor máximo de equitatividade (Tabela 1). Em ambas as localidades os resultados permitiram categorizar as espécies em três grupos, de acordo com os índices de abundância relativa, ocorrência relativa e equitatividade (Figuras 11 e 12). Para o Ilhote das Couves, o grupo “A” constituiu-se de três espécies, 10% do total registrado nessa localidade, M. forceps, P. rugosus e S. seticornis, com similaridade superior a 85%; o grupo “B” formado por 11 espécies, representando 34% do total, C. parvulus, M. sculptipes, A. schmitti, P. harttii, P. occidentalis, C. ruber, M. nodifrons, H. angustifrons, H. caribbaeus, M. nuttingi e M. tortugae, para as quais se registrou similaridade superior a 80% entre si; e o grupo “C” constituiu-se 36 das 18 espécies restantes, que representam 56% do total amostrado, caracterizadas por apresentarem cerca de 95% de similaridade entre si (Figura 11). Tabela 1 – Espécies de braquiuros capturados no Ilhote das Couves e Ilha da Rapada, Ubatuba, São Paulo, de agosto de 2008 a julho de 2010. (Ab = Abundância absoluta; AbR = Abundância relativa; O = Número de amostras em que a espécies ocorreu; OR = Ocorrência relativa; E = Equitatividade). Ilhote das Couves Ilha da Rapada ESPÉCIE/FAMÍLIA Ab AbR O OR E Ab AbR O OR E Mithraculus forceps 294 0.256 24 1.00 0.977 570 0.441 24 1.00 0.985 Stenorhynchus seticornis 227 0.198 24 1.00 0.926 126 0.097 21 0.88 0.87 Panopeus rugosus 194 0.169 24 1.00 0.977 186 0.144 23 0.96 0.956 Cataleptodius parvulus 65 0.057 17 0.71 0.887 11 0.009 8 0.33 0.971 Panopeus occidentalis 62 0.054 20 0.83 0.934 55 0.043 20 0.83 0.964 Panopeus harttii 35 0.031 18 0.75 0.927 58 0.045 19 0.79 0.902 Menippe nodifrons 14 0.012 11 0.46 0.961 45 0.035 19 0.79 0.951 Micropanope sculptipes 41 0.036 16 0.67 0.918 33 0.026 14 0.58 0.931 Acantholobulus schmitti 37 0.032 18 0.75 0.949 28 0.022 13 0.54 0.953 Cronius ruber 28 0.024 11 0.46 0.929 26 0.020 16 0.67 0.968 Mithrax tortugae 23 0.020 14 0.58 0.951 27 0.021 18 0.75 0.967 Micropanope nuttingi 24 0.021 14 0.58 0.902 19 0.015 12 0.50 0.957 Hexapanopeus angustifrons 22 0.019 9 0.38 0.867 19 0.015 10 0.42 0.894 Panopeidae 10 0.009 7 0.29 0.943 18 0.014 12 0.50 0.965 Hexapanopeus caribbaeus 13 0.011 7 0.29 0.914 17 0.013 8 0.33 0.924 Mithrax hispidus 5 0.004 3 0.13 0.865 9 0.007 5 0.21 0.810 Fabia byssomiae 7 0.006 4 0.17 0.921 5 0.004 5 0.21 1.000 Hexapanopeus paulensis 5 0.004 3 0.13 0.960 6 0.005 5 0.21 0.970 Dromia erythropus 6 0.005 5 0.21 0.970 2 0.002 2 0.08 1.000 Panopeus austrobesus 5 0.004 4 0.17 0.961 3 0.002 3 0.13 1.000 Paractea nodosa 5 0.004 3 0.13 0.865 1 0.001 1 0.04 - Pilumnus spinosissimus 4 0.003 3 0.13 0.946 4 0.003 3 0.13 0.946 Platypodiella spectabilis 3 0.003 3 0.13 1.000 2 0.002 2 0.08 1.000 Apiomithrax violaceus 3 0.003 3 0.13 1.000 1 0.001 1 0.04 - Acantholobulus bermudensis 2 0.002 2 0.08 1.000 2 0.002 2 0.08 1.000 Pitho lherminieri 1 0.001 1 0.04 - 1 0.001 1 0.04 - Tumidotheres maculatus 1 0.001 1 0.04 - 1 0.001 1 0.04 - Glyptoxanthus vermiculatus 5 0.004 4 0.17 0.961 Macrocoeloma trispinosum 2 0.002 2 0.08 1.000 Pelia rotunda 1 0.001 1 0.04 - Microphrys bicornutus 1 0.001 1 0.04 - Cataleptodius floridanus 1 0.001 1 0.04 - Garthiope spinipes 1 0.001 1 0.04 - Pilumnus reticulatus 5 0.004 3 0.13 0.960 Pilumnus caribbaeus 4 0.003 3 0.13 0.946 Mithraculus coryphe 2 0.002 2 0.08 1.000 Teleophrys ornatus 2 0.002 1 0.04 - Xanthodius denticulatus 2 0.002 2 0.08 1.000 Mithrax verrucosus 1 0.001 1 0.04 - Pilumnus diomedeae 1 0.001 1 0.04 - Domecia acanthophora 1 0.001 1 0.04 - 1147 1.000 1293 1.000 37 A partir da análise de agrupamento realizada para as espécies registradas na Ilha da Rapada, verificou-se que M. forceps não se agrupou com nenhuma das demais espécies, Desse modo, o que seria o grupo “A” foi representado por uma única espécie, o que representa 3% da riqueza verificada nessa localidade. O grupo “B” foi composto por sete espécies (20% do total), sendo P. rugosus, S. seticornis, P. harttii, M. nodifrons, P. occidentalis, M. tortugae e C. ruber, para as quais foi registrada similaridade superior a 80% entre si. O grupo “C” constituiu-se das 26 espécies restantes, o que representa 76% da riqueza dessa localidade, com cerca de 80% de similaridade entre si (Figura 12). Figura 11 – Agrupamento (Gower – UPGMA) dos braquiuros, de acordo com os valores de abundância relativa e ocorrência relativa, registrados durante as amostragens no Ilhote das Couves, Ubatuba, São Paulo. 38 Figura 12 – Agrupamento (Gower – UPGMA) dos braquiuros, de acordo com os valores de abundância relativa e ocorrência relativa, registrados durante as amostragens na Ilha da Rapada, Ubatuba, São Paulo. 1.3 CARACTERIZAÇÃO DOS CONJUNTOS DE INDIVÍDUOS 1.3.1 Razão sexual Em relação aos componentes dos grupos “A” e “B” do Ilhote das Couves, desvios significativos na razão sexual foram registrados para apenas quatro espécies do grupo “B”, A. schmitti, H. angustifrons, P. occidentalis e M. nuttingi, a favor dos machos (Figura 13, IC). Por outro lado, para as espécies da Ilha da Rapada, desvio significativo na razão sexual foi verificado apenas para P. rugosus, a favor das fêmeas (Figura 13, IR). 39 Figura 13 – Razão sexual das espécies representantes dos grupos “A” e “B” que foram registradas para o Ilhote das Couves (IC) e Ilha da Rapada (IR), Ubatuba, São Paulo. (Losango vazio = p< 0,05) 1.3.2 Categoria demográfica A partir da distribuição dos indivíduos capturados por categoria demográfica verifica-se, como tendência geral, que as espécies dos grupos “A” e “B” foram observadas em todas as categorias demográficas. Para as espécies registradas no Ilhote das Couves registram-se algumas exceções como para P. harttii e C. ruber, para as quais não foi capturada nenhuma fêmea ovígera (FO); para M. nuttingi que apenas indivíduos machos adultos (MA) e fêmeas adultas (FA) foram capturados (Figura 14). Além disso, entre os caranguejos capturados no Ilhote das Couves fica evidente o predomínio de indivíduos de determinadas categorias demográficas: para A. schmitti, M. nuttingi e H. angustifrons houve predomínio de indivíduos machos adultos (MA); para P. rugosus, C. parvulus, P. occidentalis e M. sculptipes verificou-se o predomínio de indivíduos adultos, machos adultos (MA) e fêmeas adultas (FA) (Figura 14). Todas as espécies capturadas na Ilha da Rapada, pertencentes aos grupos “A” e “B”, estiveram representadas em todas as categorias demográficas, a única exceção foi P. occidentalis, para a qual não foram registrados machos jovens (MJ) (Figura 15). Além disso, para P. occidentalis registrou-se o predomínio de indivíduos adultos (Figura 15). 40 Figura 14 – Proporção de indivíduos por categoria demográfica, das espécies referentes aos grupos “A” e “B” que foram registradas para o Ilhote das Couves, Ubatuba, São Paulo. IN = sexo não identificado; MJ = macho jovem; FJ = fêmea jovem; MA = macho adulto; FA = fêmea adulta; FO = fêmea ovígera; Número acima da coluna = abundância absoluta. Figura 15 – Proporção de indivíduos por categoria demográfica, das espécies referentes aos grupos “A” e “B” que foram registradas para a Ilha da Rapada, Ubatuba, São Paulo. IN = sexo não identificado; MJ = macho jovem; FJ = fêmea jovem; MA = macho adulto; FA = fêmea adulta; FO = fêmea ovígera; ; Número acima da coluna = abundância absoluta. 41 2 . R E L E VÂ N C I A E CO L Ó G I CA D O S “M I CR O HA BI T A T S ” S E L E C I O N A D O S A P R I OR I PA R A O S BR A CH YU R A Para as análises referentes à distribuição ecológica em microescala 2241 caranguejos foram considerados, sendo, 1000 e 1241 indivíduos capturados no Ilhote das Couves e Ilha da Rapada, respectivamente. No Ilhote das Couves, foram capturados 144 caranguejos associados a outros invertebrados (AI),108 indivíduos no cascalho (C), 420 entre rochas (R) e 328 na interface entre rochas e areia (RA). Na Ilha da Rapada, foram obtidos 174 braquiuros associados a outros invertebrados (AI), 85 entre cascalho (C), 548 entre rochas (R) e 434 na interface entre rochas e areia (RA). Em ambas as localidades, observou-se que várias espécies foram registradas em mais de um tipo de microhabitat, porém, antes de analisar cada microhabitat separadamente, verificou-se que existem diferenças relevantes quanto à composição de braquiuros entre os distintos microhabitats. No Ilhote das Couves, a composição de espécies registrada para o microhabitat “C” foi cerca de 75% similar ao microhabitat “RA”, enquanto que, obteve-se para “R” e “AI”, 55% de similaridade com relação às demais (Figura 16, IC). Com relação à composição de espécies de cada microhabitat, observada para a Ilha da Rapada, a maior similaridade foi registrada entre “RA” e “C”, cerca de 70%, enquanto que, entre “R” e “AI” registrou-se cerca de 65%. Entre “RA” e “C” vs. “R” e “AI” registrou-se cerca 55% de similaridade (Figura 16, IR). Com relação à composição, observou-se uma maior similaridade para amostras retiradas do mesmo tipo de microhabitat, em comparação com aquelas retiradas numa mesma localidade. A composição observada em “RA” no Ilhote das Couves registrou cerca de 85% de similaridade com a composição observada para o mesmo tipo de microhabitat na Ilha da Rapada (Figura 17). Para as amostras referentes à “AI”, retiradas de cada localidade, registrou-se maior similaridade entre si do que com outros microhabitats (Figura 17). Os resultados da análise multidimensional não métrica (nMDS) e do teste de ANOSIM (R=0,6381; p=0,0001) observou-se que a composição de caranguejos registrada para os 4 microhabitat avaliados no Ilhote das Couves é distinta (Figura 18, IC). Ao se comparar a composição de caranguejos registrada em cada par de microhabitat analisado, observa-se que esta foi significativamente diferente (p < 0,001) entre todos os pares de microhabitats possíveis (Tabela 2). Com relação ao amostrado na Ilha da Rapada, a ordenação nMDS também indicou que a composição da fauna nos 4 microhabitats é distinta (teste de ANOSIM, R=0,5883; p=0,0001) 42 (Figura 18, IR). Além disso, entre todos os pares de microhabitats possíveis, a diferença na composição de braquiuros também foi significativa (p < 0,01) (Tabela 2). Figura 16 – Dendograma da análise de agrupamento (UPGMA - Jaccard) realizada para a ocorrência de espécies por microhabitat, considerando as amostras do Ilhote das Couves (IC) e Ilha da Rapada (IR), Ubatuba, São Paulo. (C= cascalho; RA= interface entre rochas e areia; R= entre rochas; AI= em associação com outros invertebrados). Figura 17 – Dendograma da análise de agrupamento (UPGMA - Jaccard) realizada para a ocorrência de espécies por microhabitat, considerando as amostras do Ilhote das Couves e Ilha da Rapada, Ubatuba, São Paulo. (IC= Ilhote das Couves; IR= Ilha da Rapada; C= cascalho; RA= interface entre rochas e areia; R= entre rochas; AI= em associação com outros invertebrados). 43 Figura 18 - Representação dos resultados obtidos na análise multidimensional não métrica (nMDS) dos braquiuros obtidos por microhabitat analisado do sublitoral rochoso do Ilhote das Couves (IC) e Ilha da Rapada (IR). C= cascalho; RA= interface entre rochas e areia; R= entre rochas; AI= em associação com outros invertebrados. Tabela 2 - Valores de p obtidos pela ANOSIM. Comparação da composição de caranguejos capturados por microhabitat analisado do sublitoral rochoso do Ilhote das Couves e Ilha da Rapada. AI= em associação com outros invertebrados; C= cascalho; R= entre rochas e RA= interface entre rochas e areia. Ilhote das Couves Ilha da Rapada AI C R RA AI C R RA AI 0 0 C 0.0005 0 0.0021 0 R 0.0002 0.0003 0 0.0005 0.0003 0 RA 0.0001 0.0004 0.0006 0 0.0003 0.001 0.0008 0 Ao longo das amostras, verifica-se que o número de espécies acumuladas por microhabitat tendeu à estabilidade, sendo que as curvas de espécies acumuladas por amostra diminuem, em relação à inclinação para todos os substratos, nas duas localidades (Figura 19). Tal tendência é mais evidente para os microhabitats “C” e “RA”, para os quais se verificou a menor riqueza em comparação com “R” e “AI” (Figura 19). Além disso, nas amostras referentes ao Ilhote das Couves, 44 o número de espécies acumuladas em “C” e “RA” se tornou estável a partir da 15º e 16º amostra, respectivamente (Figura 19, IC). Figura 19 – Curvas de espécies acumuladas por amostra para cada microhabitat do Ilhote das Couves (IC) e Ilha da Rapada (IR), Ubatuba, São Paulo. (C= cascalho; RA= interface entre rochas e areia; R= entre rochas; AI= em associação com outros invertebrados). 45 3 . D I S T R I B U I ÇÃ O E C O L Ó GI CA D O S B R A C H YU R A E M M I CR O E S CA L A : E N T R E M I CR O HA B I T A T S D O S U B L I T O R A L R O CH O S O 3.1 COMPOSIÇÃO POR MICROHABITAT 3.1.1 Composição e diversidade taxonômica No Ilhote das Couves foram registradas 24 espécies de caranguejos em “AI”, representantes de 18 gêneros e nove famílias, sendo 16 espécies em “C”, distribuídas em nove gêneros e seis famílias; 23 espécies, distribuídas em 18 gêneros e oito famílias, em “R”; e 18 espécies em “RA”, representantes de 11 gêneros e sete famílias (Tabela 3). Enquanto que na Ilha da Rapada foram capturadas: 25 espécies de Brachyura em “AI”, representantes de 17 gêneros e 10 famílias; 13 espécies em “C”, distribuídas em 10 gêneros e 6 famílias; 24 espécies em “R”, representantes de 14 gêneros e oito famílias; e 21 espécies em “RA”, distribuídas em 13 gêneros e nove famílias (Tabela 3). Assim como os maiores valores de riqueza, os maiores valores de diversidade taxonômica foram registrados para AI, em ambas as localidades amostrais. Por outro lado, apesar de terem sido registrados maiores valores de riqueza para R, em comparação com RA, os valores de diversidade taxonômica foram maiores em RA. (Tabela 3). Ainda com relação à diversidade taxonômica é importante ressaltar que ao se comparar os valores registrados para o mesmo tipo de microhabitat em cada localidade, os valores registrados para as amostras do Ilhote das Couves foram maiores do que os registrados para a Ilha da Rapada, para todos os tipos de microhabitat (Tabela 3). 46 Tabela 3 – Caranguejos Brachyura capturados e diversidade taxonômica por microhabitat do Ilhote das Couves e Ilha da Rapada, litoral norte do Estado de São Paulo. (AI= associados a outros invertebrados; C= cascalho; R= entre rochas; RA= na interface entre rochas e areia). Espécies Ilhote das Couves Ilha da Rapada AI C R RA AI C R RA Dromiidae Dromia erythropus X X X X X Menippidae Menippe nodifrons X X X X X X X X Epialtidae Apiomithrax violaceus X X X Pelia rotunda X Pitho lherminieri X X Inachidae Stenorhynchus seticornis X X X X X X X X Majidae Macrocoeloma trispinosum X X Microphrys bicornutus X Mithraculus coryphe X Mithraculus forceps X X X X X X X X Mithrax hispidus X X X Mithrax tortugae X X X X X X X Mithrax verrucosus X Teleophrys ornatus X Pilumnidae Pilumnus caribbaeus X X Pilumnus diomedeae X Pilumnus reticulatus X X Pilumnus spinosissimus X X X Portunidae Cronius ruber X X X X X X X Domeciidae Domecia acanthophora X Panopeidae X X X X X X X Acantholobulus bermudensis X X X Acantholobulus schmitti X X X X X X X X Hexapanopeus angustifrons X X X X X X X X Hexapanopeus caribbaeus X X X X X X X X Hexapanopeus paulensis X X X X X Panopeus austrobesus X X X X X Panopeus harttii X X X X X X X X Panopeus occidentalis X X X X X X X X Panopeus rugosus X X X X X X X X Xanthidae Paractaea nodosa X X X Glyptoxanthus vermiculatus X Cataleptodius floridanus X ?Cataleptodius parvulus X X X X X X X X Garthiope spinipes X ?Micropanope nuttingi X X X X X X X Micropanope sculptipes X X X X X X X X Xanthodius denticulatus X Platypodiella spectabilis X X Pinnotheridae Fabia byssomiae X X Tumidotheres maculatus X X DIVERSIDADE TAXONÔMICA 2,458 2,130 2,181 2,259 2,276 1,949 1,905 2,153 47 3.1.2 Tamanho dos caranguejos Os caranguejos capturados no Ilhote das Couves e Ilha da Rapada foram distribuídos em 25 classes de tamanho, entre 2,0 e 77,0 mm LC, com 3,0 mm LC de amplitude por classe. Por meio da distribuição dos indivíduos capturados por microhabitat nessas classes de tamanho, observa-se que os caranguejos registrados em AI e C são representados, quase que exclusivamente, por indivíduos de tamanho inferior a 20,0 mm LC, por outro lado, em R e RA, observou-se um maior número de exemplares nas classes acima de 20,0 mm LC, embora a maioria, também seja representada por caranguejos das cinco primeiras classes de tamanho (Figura 20). Figura 20 – Distribuição de frequência dos indivíduos capturados por classe de largura da carapaça, capturados em cada microhabitat do Ilhote das Couves (IC) e Ilha da Rapada (IR), Ubatuba, São Paulo, de agosto de 2008 a julho de 2010. 48 3.2 ORGANIZAÇÃO HIERÁRQUICA DOS BRACHYURA NOS DISTINTOS MICROHABITATS Nas amostras provenientes do Ilhote das Couves, em AI C. parvulus foi registrado com a maior abundância relativa (0.255), enquanto que M. forceps foi a segunda mais abundante (0.168) e a mais frequente, sendo observada nesse microhabitat em metade das amostras (Tabela 4). Em C, P. rugosus foi registrado com a maior abundância (0,298) e a maior frequência (0,500), enquanto que M. forceps e S. seticornis foram registrados com 0,183 e 0,154, respectivamente (Tabela 4). Tabela 4 – Abundância relativa (AbR) e ocorrência relativa (OR) dos braquiuros capturados por microhabitat do Ilhote das Couves, litoral norte do Estado de São Paulo. AI= associados a outros invertebrados, C= cascalho, R= rochas, RA= na interface entre rochas e areia. Espécies AI C R RA AbR OR AbR OR AbR OR AbR OR A. bermudensis 0.007 0.042 - - - - 0.003 0.042 A. schmitti 0.029 0.125 0.067 0.167 0.015 0.167 0.056 0.458 A. violaceus 0.015 0.083 - - 0.002 0.042 - - C. floridanus - - 0.010 0.042 - - - - C. parvulus 0.255 0.458 0.010 0.042 0.032 0.292 0.037 0.375 C. ruber - - 0.010 0.042 0.010 0.083 0.062 0.375 D. erythropus 0.007 0.042 - - 0.010 0.125 0.003 0.042 F. byssomiae 0.049 0.167 - - - - - - G. spinipes - - - - 0.002 0.042 - - G. vermiculatus 0.036 0.167 - - - - - - H. angustifrons 0.007 0.042 0.029 0.125 0.002 0.042 0.040 0.208 H. caribbaeus 0.007 0.042 0.010 0.042 0.007 0.125 0.016 0.083 H. paulensis - - 0.019 0.042 - - 0.009 0.083 M. trispinosum 0.007 0.042 - - 0.002 0.042 - - M. nodifrons 0.022 0.125 0.010 0.042 0.015 0.167 0.003 0.042 M. nuttingi 0.080 0.2