RESSALVA Atendendo solicitação do(a) autor(a), o texto completo desta dissertação será disponibilizado somente a partir de 15/03/2020. 1 A comunidade zooplanctônica em um gradiente de poluição antrópica em um Complexo Estuarino Lagunar Erick Manzano Macias 2 Erick Manzano Macías A comunidade zooplanctônica em um gradiente de poluição antrópica em um Complexo Estuarino Lagunar Dissertação apresentada como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Biologia Animal, junto ao Programa de Pós- Graduação em Biologia Animal, do Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Campus de São José do Rio Preto. Financiadora: Capes, MCTI/CNPQ N° 14/2013 Orientadora: Profa. Dra. Maria Stela Maioli Castilho Noll Co-orientador: Prof. Dr. Renato de Mei Romero São José do Rio Preto 2018 3 4 Erick Manzano Macías A comunidade zooplanctônica em um gradiente de poluição antrópica em um Complexo Estuarino Lagunar Dissertação apresentada como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Biologia Animal, junto ao Programa de Pós- Graduação em Biologia Animal, do Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Campus de São José do Rio Preto. Financiadora: Capes Comissão Examinadora Profa. Dra. Maria Stela Maioli Castilho Noll. UNESP – São José do Rio Preto Orientadora Profa. Dra. Betina Kozlowsky Suzuki Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro (UNIRIO) Dra. Maria Isabel de Almeida Rocha Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro (UNIRIO) São José do Rio Preto 15 de março de 2018 5 Agradecimentos À minha orientadora e professora Maria Stela Maioli Castilho Noll, sou grato pela orientação, sugestões e correções ao longo do meu trabalho. Pela sua amizade e força oferecida em momentos bons, mas também em épocas difíceis; obrigado por compartilhar comigo os seus conhecimentos acadêmicos e a forma de enxergar o mundo. Ao meu co-orientador e professor Renato de Mei Romero, pela base teórica fornecida; pela imensa ajuda e apoio nas coletas, por providenciar a logística de campo e permitir que a execução do projeto fosse uma realidade; pela generosidade na hora abrir as portas de sua casa e me deixar compartilhar momentos importantes e lindos com sua família. À galera do Laboratório de Limnologia do IBILCE, por me oferecer sua amizade e pela colaboração neste processo, nunca vou esquece-los. À professora Marcia Bisinioti do departamento de Química do IBILCE, por me permitir fazer as análises de carbono orgânico dissolvido em seu laboratório e também às suas estudantes, Lais Fregolente e Isabela Carreira, pela sua colaboração. À professora Michely Prado de Camargo do IFAL de Marechal Deodoro, pela ajuda e apoio na fase do laboratório. As professoras Mônica Ceneviba Bastos e Maria Stela Maioli Castilho Noll, pela ajuda na primeira campanha. À minha banca de qualificação, à professora Lilian Casatti e ao professor Eduardo Fernando dos Santos, pelos valiosos aportes que permitiram melhorar a estrutura e análise de dados desta dissertação. À minha mãe Elizabeth Macias e meu pai Marco Manzano, pois sem sua força, apoio, ajuda e compreensão constante, não seria possível ter feito tudo isto. Aos meus irmãos Marcela Manzano e Sergio Manzano, que sempre desejaram o melhor para mim neste processo. À minha namorada Angélica Pérez, pois ela também foi parte importantíssima neste trabalho, pela guia e sugestões, pela compreensão nos momentos complicados e fracos, e pelo apoio constante para nunca me deixar cair e continuar na frente. Este estudo teve suporte financeiro proveniente do Projeto MCTI/CNPq N° 14/2013sob a coordenação de Renato de Mei Romero. 6 “Quem esquece sua história é condenado a repeti-la” (Jorge Agustín Nicolás Ruiz de Santayana) 7 Resumo A presente dissertação esta composta por três partes. Na primeira parte são apresentadas as fotos dos locais estudados (20) e das espécies zooplanctônicas registradas (seis). A segunda parte apresenta os três objetivos propostos. Finalmente, a terceira parte consta do manuscrito que pretende ser submetido para publicação. Muitos centros urbanos localizam-se próximos às lagoas costeiras, influenciando estes ambientes através de despejos domésticos e industriais. Estes ecossistemas são de extrema importância para a biodiversidade local, incluindo a comunidade zooplanctônica. Foram estudados os fatores físico- químicos e as densidades zooplanctônicas em diferentes escalas (comunidade, grupos, espécies e fases de desenvolvimento); foram identificadas as diferenças (através de ANOVA´s) e a relação que existe entre estas variáveis (através de RDA) ao longo de um gradiente de poluição e um gradiente temporal; e foi quantificado se o gradiente de poluição afeta o estado trófico do CELMM (através de um índice de estado trófico). As coletas foram feitas em quatro áreas em três margens de duas lagoas costeiras e no canal conector do Complexo Estuarino Lagunar Mundaú-Manguaba (CELMM). Em cada área foram distribuídos 5 pontos de coleta, nas estações seca e chuvosa. As áreas encontram-se num gradiente de degradação ambiental de maior a menor poluição. Em cada ponto foram feitas amostragens do zooplâncton; foi mensurado o pH, a temperatura (TEM), o oxigênio dissolvido (OD), a condutividade (COM) e a profundidade (PROF) nas duas estações; e foi mensurada a salinidade (SAL), o carbono orgânico dissolvido (COD) e a clorofila-a (CLOR-A) na estação chuvosa. Foram identificadas diferenças em todos fatores físicos e químicos, exceto no COD sob o gradiente de poluição antrópica. Foram encontradas diferenças no pH, temperatura, oxigênio dissolvido e condutividade, sob a escala temporal. Foram identificadas diferenças nas densidades dos estágios Copepodito e Copepoda; e nas seis espécies que compõem a comunidade, sob o gradiente de poluição antrópica. Foram encontradas diferenças nas densidades dos estágios náuplio pequeno, Copepodito e Copepoda; e nos copépodes, cf. Apocyclops e Calanoida sp1; e nos cladóceros, M. minuta e C. cornuta, sob a escala temporal. Foi identificado que o gradiente de poluição antrópica afeta o nível trófico das lagoas que compõem o CELMM, e que a área menos impactada pela eutrofização é a A1 devido a processos hidrodinâmicos do sistema. Em quanto as relações detectadas, na estação seca houve associação entre: o oxigênio dissolvido e as espécies B. calyciflorus e cf. Apocyclops; a temperatura e M. minuta e C. cornuta; a condutividade e as espécies B. plicatilis e Calanoida sp1. Na estação chuvosa houve associação entre: a condutividade e a salinidade e as espécies B. calyciflorus e cf. Apocyclops; a temperatura e a clorofila-a e as espécies B. plicatilis e Calanoida sp1. Finalmente, sugerimos que as espécies B. plicatilis e B. calyciflorus, servem como bioindicadores da qualidade da água. Palavras-chave: Lagoas costeiras, índice de estado trófico, eutrofização, degradação da qualidade d’água. 8 Abstract The present dissertation is composed of three parts. In the first part, the photos of the studied sites (20) and the registered zooplankton species (six) are presented. The second part presents the three proposed objectives. Finally, the third part consists of the manuscript that intends to be submitted for publication. Many urban centers are located near the coastal lagoons, influencing these environments through domestic and industrial dumps. These ecosystems are of extreme importance to local biodiversity, including the zooplankton community. The physicochemical factors and zooplankton densities were studied at different scales (community, groups, species and stages of development); the differences (through ANOVA's) and the relationship between these variables (through RDA) along a pollution gradient and a time gradient were identified; and was quantified if the pollution gradient affects the trophic state of the CELMM (through a trophic state index). The samples were collected in four areas on three banks of two coastal lagoons and in the connector channel of the Mundaú-Manguaba Estuary Complex Lagoon (CELMM). In each area 5 collection points were distributed in the dry and rainy seasons. The areas are in a gradient of environmental degradation from higher to lower pollution. At each point zooplankton samples were taken; pH, temperature (TEM), dissolved oxygen (OD), conductivity (COM) and depth (PROF) in the two seasons were measured; and salinity (SAL), dissolved organic carbon (COD) and chlorophyll-a (CLOR-A) in the rainy season were measured. Differences were identified in all physical and chemical factors, except in COD under the anthropic pollution gradient. Differences in pH, temperature, dissolved oxygen and conductivity were found under the temporal scale. Differences in the densities of the Copepodite and Copepoda stages were identified; and in the six species that make up the community, under the gradient of anthropic pollution. Differences were found in the densities of the small nauplii, Copepodite and Copepoda stages; and in copepods, cf. Apocyclops and Calanoida sp1; and in the cladocerans, M. minuta and C. cornuta, under the temporal scale. It was identified that the anthropic pollution gradient affects the trophic level of the lagoons that make up the CELMM, and that the area less impacted by eutrophication is the A1 due to hydrodynamic processes of the system. Regarding the relationships detected, in the dry season there was an association between: dissolved oxygen and B. calyciflorus species and cf. Apocyclops; the temperature and M. minuta and C. cornuta; the conductivity and the species B. plicatilis and Calanoida sp1. In the rainy season there was an association between: conductivity and salinity and species B. calyciflorus and cf. Apocyclops; the temperature and chlorophyll-a and the species B. plicatilis and Calanoida sp1. Finally, we suggest that the species B. plicatilis and B. calyciflorus, serve as bioindicators of water quality. Keywords: Coastal lagoons, trophic status index, eutrophication, water quality degradation. 9 Sumário I. Fotografias ......................................................................................................................................10 a. Prancha dos locais de coleta (Estação chuvosa) ................................................................10 b. Prancha das espécies de zooplâncton. .................................................................................11 II. Objetivos ..........................................................................................................................................12 III. Manuscrito: A comunidade zooplanctônica em um gradiente de poluição antrópica em um Complexo Estuarino Lagunar .......................................................................................................13 Introdução ...........................................................................................................................................13 Metodologia.........................................................................................................................................15 Resultados ..........................................................................................................................................19 Discussão ............................................................................................................................................22 Conclusões .........................................................................................................................................30 Referências bibliográficas ...............................................................................................................31 a. Figuras .............................................................................................................................................39 b. Tabelas .............................................................................................................................................51 c. Anexos .............................................................................................................................................54 10 I. Fotografias a. Prancha dos locais de coleta (Estação chuvosa) Fotos: EMM, 2016 11 b. Prancha das espécies de zooplâncton. Fotos: EMM, 2017 12 Objetivos 1. Verificar se há diferenças nos fatores físicos e químicos da água, e nas densidades dos organismos zooplanctônicos sob um gradiente de poluição antrópica por matéria orgânica em três compartimentos do CELMM, nas estações seca e chuvosa. 2. Identificar se o gradiente de poluição afeta o índice trófico das áreas estudadas do CELMM. 3. Identificar se existem relações entre as espécies de zooplâncton e as variáveis ambientais em duas lagoas costeiras do CELMM, nas estações seca e chuvosa. 13 II. Manuscrito: A comunidade zooplanctônica em um gradiente de poluição antrópica em um Complexo Estuarino Lagunar Introdução O uso dos ecossistemas pelo homem tem tido um rápido crescimento causando notavelmente a extinção das espécies e degradação dos ambientes naturais no planeta (Vitousek et al. 1997). O aumento descontrolado das atividades tais como a industrialização, urbanização além das atividades agrícolas, impactam diretamente e negativamente os ecossistemas aquáticos (Freire et al. 2008). Estes acontecimentos geram importantes preocupações principalmente em conexão à disponibilidade e à qualidade dos recursos aquíferos disponíveis (Callisto et al. 2001). Um terço de toda água doce do planeta é usada em fins industriais, agrícolas e domésticas. No Brasil, tais atividades antrópicas como cultivo de cana, polos químicos e esgoto urbano são responsáveis pela contaminação das bacias e sub-bacias hidrográficas com vários elementos orgânicos e/ou sintéticos acrescentados nestes recursos hídricos (Freire et al. 2008). As lagoas costeiras são ecossistemas que ocorrem em quase toda extensão costeira do país (Esteves, 1998; MMA, 2010). Devido à sua localização muito próxima a grandes centros urbanos, recebem grande influência destes ambientes, tal como de efluentes com resíduos de esgotos domésticos e industriais de seu entorno (MMA, 2010) e além disso as lagoas costeiras representam ecossistemas de grande importância para vários organismos marinhos que se reproduzem ali (Juras, 2012). Nestes ambientes, várias espécies de peixes e de crustáceos utilizam organismos zooplanctônicos como recurso alimentar, sendo o zooplâncton um elo importante da cadeia alimentar em nos sistemas aquáticos continentais, em estuários, oceanos e águas costeiras (Tundisi & Matsumura-Tundisi, 2008). Yañes-Arancibia (1987) aponta diferenças entre os termos lagoa costeira e estuário. o termo estuário se baseia em condições hidrodinâmicas, e o termo lagoa costeira se baseia em condições geomorfológicas. Entretanto considera que tanto as lagoas costeiras, como os estuários são ecossistemas afins e é apropriado usar o termo meio ambiente lagunar estuarino para referir-se a eles. O estado de Alagoas apresenta um Complexo Estuarino Lagunar que compreende um dos ecossistemas aquáticos mais importantes do país, com influência direta ou indireta em cerca de 84% da população do estado (ANA, 2004). O Complexo Estuarino Lagunar Mundaú-Manguaba (CELMM) é composto por duas lagunas de mesmo nome, onde deságuam rios e inúmeros córregos. Os principais tributários das lagoas do CELMM são o Rio Mundaú, Rio Remédios, Riacho Reginaldo para a Lagoa Mundaú; e o Rio Paraíba do Meio e Rio Sumaúma para a Lagoa Manguaba (Oliveira e Kjerfve, 1993). A capital do estado – Maceió – encontra-se instalada na margem direita da Lagoa Mundaú (ANA, 2004). Maceió contribui com a descarga de esgotos domésticos, onde só o 26,9% 14 do esgoto produzido é tratado (ANA, 2013). Grande parte do esgoto que drena na Lagoa Mundaú chega através do riacho urbano Reginaldo e na bacia deste riacho inserem-se 18 bairros que albergam 25% da população de Maceió, onde a coleta de esgoto é deficiente e vem prejudicando as condições de saúde da população local, por transmissão de doenças de veiculação hídrica, como dengue, hepatites e leptospirose (Silva et al. 2017). Também se encontram algumas outras cidades menores e vilas ao longo das margens de ambas lagoas, embora ainda existam alguns trechos com vegetação ciliar preservada na Lagoa Manguaba. O CELMM contém uma importante diversidade de espécies, mas vem sofrendo um processo acelerado de degradação ambiental. O uso inadequado do solo por atividades agrícolas juntamente com o crescimento humano, a falta de serviços básicos de saneamento, a crescente incorporação de complexos industriais, estruturas de suporte logístico, bem como a implantação de refinarias e dutos para transporte de óleo, gás e produtos químicos e também as próprias atividades turísticas não planejadas, trazem um profundo e duradouro impacto a esta área (ANA, 2004). Para os ecossistemas aquáticos, devido aos distúrbios antrópicos que afetam a qualidade do hábitat, são necessários métodos de avaliação para determinar espécies ou as assembleias para estabelecer políticas de conservação e monitoramento (Soulé, 1990; Kremen, 1992). Nos ecossistemas aquáticos, mudanças na composição de espécies de pequeno tamanho e organismos de rápida reprodução com amplo poder de dispersão como os organismos planctônicos, têm sido considerados entre os primeiros e mais sensíveis em resposta ecossistêmica a stress antropogênico (Schindler, 1987). Apesar do elevado potencial como efetivos indicadores de alterações ambientais e seu importante papel na transferência de energia e ciclagem de nutrientes em ecossistemas aquáticos, as assembleias de zooplâncton não são usadas amplamente como indicadores de impacto dos ecossistemas (Stemberger & Lazorchak, 1994). Algumas espécies do zooplâncton são conhecidas como bioindicadoras das condições da água de ambientes aquáticos, como por exemplo os rotíferos Brachionus plicatilis, Synchaeta bicornis, Asplanchna brightwelli, B. angularis, B. falcatus, Filinia terminalis, Polyarthra remata (Attayde & Bozelli, 1998) e Acartia tonsa (Bednarski & Morales-Ramirez, 2004), mostrando que a comunidade zooplanctônica pode ser utilizada como um bom indicador de variados impactos em ambientes aquáticos, incluindo os costeiros. O estudo do zooplâncton pode ajudar no monitoramento dos efeitos poluidores de despejos domésticos e industriais (Martins et al. 2006), pois esses organismos possuem grande sensibilidade ambiental e respondem a diversos tipos de impactos, tanto pela alteração na sua quantidade como na composição e diversidade da comunidade (Martins et al. 2006). Em pesquisas com impactos ambientais em ambientes aquáticos, o conhecimento do zooplâncton é fundamental, pois além de ser um elo importante na transferência de energia na rede 15 trófica, responde também rapidamente às modificações ambientais, sendo excelentes bioindicadores (Galdino et al. 2007). Diante do exposto levantamos a hipóteses de que a densidade zooplanctônica das espécies mais sensíveis deverá apresentar diferentes respostas, tanto quanto conforme a quantidade de matéria orgânica que é depositada nas margens dos diferentes compartimentos do CELMM, como em associações com as variáveis ambientais. O gradiente de poluição para analisar as mudanças nas variáveis físico-químicas, as mudanças nas densidades do zooplâncton, a relação entre estas, e o índice de estado trófico do CELMM foi estabelecido com base em três critérios de seleção: (a) número de coliformes fecais por 100 ml da amostra (indicador de poluição de águas por esgoto urbano) e a classificação da água salobra; (b) o número de habitantes/km2 e a porcentagem de esgotamento sanitário inadequado; e (c) o tipo de matriz da paisagem onde está inserida a margem do corpo d’água estudado. Foram propostos três objetivos: 1. Verificar se há diferenças nos fatores físicos e químicos da água, e nas densidades dos organismos zooplanctônicos sob um gradiente de poluição antrópica por matéria orgânica em compartimentos (um canal conector e duas lagoas costeiras) do CELMM, nas estações seca e chuvosa. 2. Identificar se o gradiente de poluição afeta o índice trófico das áreas estudadas do CELMM. 3. Identificar se existem relações entre as espécies de zooplâncton e as variáveis ambientais das áreas estudadas do CELMM, nas estações seca e chuvosa. Metodologia Área de estudo O estudo foi realizado em um complexo estuarino lagunar denominado Mundaú - Manguaba (CELMM) que está situado no estado de Alagoas, NE- Brasil (9°35’S a 9°45’S e 35°44’W a 35°58’W), e é composto pelas lagunas Mundaú (27 km2), Manguaba (42 km2) e por canais conectores (12 km2) (Figura 1) (ANA, 2004). A área possui clima tropical úmido com cerca de 1.654 mm de precipitação anual; ela compreende as bacias hidrográficas do rio Mundaú (4.126 km2) na lagoa Mundaú; rio Paraíba do Meio (3.157 km2) e rio Sumaúma (372 km2) na lagoa Manguaba, sendo a área total da bacia de 7.655 km2. As estações do ano são estabelecidas pela periodicidade 30 Conclusões Em síntese, à luz dos resultados obtidos, podemos afirmar que tanto as características limnológicas como a densidade da comunidade zooplanctônica em diferentes escalas, estão sendo afetadas negativamente pelo despejo de esgoto doméstico (não tratado), e também pelos processos hidrodinâmicos do Complexo Lagunar Estuarino, como o efeito de tamponamento da maré, o tempo de residência das águas, e o regime de precipitação. Dando resposta às três perguntas formuladas, concluímos: 1. Existem diferenças nos fatores físicos e químicos da água, pH, temperatura, oxigênio dissolvido, condutividade, profundidade, salinidade e clorofila-a, sob o gradiente de poluição antrópica. Existem diferenças nos fatores físicos e químicos da água, pH, temperatura, oxigênio dissolvido e condutividade, sob a escala temporal. Existem diferenças nas densidades dos estágios Copepodito e Copepoda; e nas seis espécies que compõem a comunidade, sob o gradiente de poluição antrópica. Existem diferenças nas densidades dos estágios náuplio pequeno, Copepodito e Copepoda; e nos copépodes, cf. Apocyclops e Calanoida sp1; e nos cladóceros, M. minuta e C. cornuta, sob a escala temporal. 2. O gradiente de poluição antrópica afeta o nível trófico das lagoas que compõem o CELMM, a área menos impactada pela eutrofização é a A1 devido a processos hidrodinâmicos do sistema. 3. Na estação seca houve associação entre: o oxigênio dissolvido e as espécies B. calyciflorus e cf. Apocyclops; a temperatura e M. minuta e C. cornuta; a condutividade e as espécies B. plicatilis e Calanoida sp1. Na estação chuvosa houve associação entre: a condutividade e a salinidade e as espécies B. calyciflorus e cf. Apocyclops; a temperatura e a clorofila-a e as espécies B. plicatilis e Calanoida sp1. Finalmente, sugerimos que as escalas fase de desenvolvimento e espécie, permitem detectar as alterações de origem antrópico (eutrofização artificial) ou natural (gradiente de salinidade por influência da maré). Encontramos dois grupos de resposta às alterações: - Os organismos tolerantes às alterações (Copepodito, Copepoda adulto, B. plicatilis e B. calyciflorus. - Os organismos mais sensíveis às alterações (cf. Apocyclops, Calanoida sp1, Moina minuta, e Cerodaphnia cornuta). 31 Referências bibliográficas Allison, R., Chiew, F. & McMahon, T. (1997). Stormwater gross pollutants: industry report. Clayton, Cooperative research centre for catchment hydrology. 26 p. ANA (Agência Nacional de Águas). (2004). Elaboração do Plano de Ações e Gestão Integrada do Complexo Estuarino-Lagunar Mundaú-Manguaba (CELMM). Brasília. Agência Nacional de Águas. 99 p. ANA (Agência Nacional de Águas). (2006). Plano de Ações e Gestão Integrada do Complexo Estuarino Lagunar Mundaú-Manguaba (CELMM). Brasília. 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