unesp 
UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA 

“JÚLIO DE MESQUITA FILHO” 
INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS – RIO CLARO 

 
 
 

 
 

 

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA, 
EVOLUÇÃO E BIODIVERSIDADE 

 

 
EFEITO DO REGIME DE PREDAÇÃO SOBRE O TAMANHO E A FORMA 

DO GONOPÓDIO DE Poecilia vivipara (Cyprinodontiformes, Poeciliidae) 

 
 
 
 

RAFAEL BIM ONGARO PINHEIRO 

Dissertação apresentada ao 

Instituto de Biociências do Câmpus 
de Rio Claro, Universidade 
Estadual Paulista, como parte dos 
requisitos para obtenção do título 
de Mestre em Ecologia, Evolução e 
Biodiversidade. 

 Rio Claro - SP 
Fevereiro - 2021 
 



 

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA, EVOLUÇÃO E 
BIODIVERSIDADE 

 

 
EFEITO DO REGIME DE PREDAÇÃO SOBRE O TAMANHO E A FORMA 

DO GONOPÓDIO DE Poecilia vivipara (Cyprinodontiformes, Poeciliidae) 

 
 
 
 

RAFAEL BIM ONGARO PINHEIRO 
 

Orientador: 
Dr. Márcio Silva Araújo 

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

Dissertação apresentada ao 
Instituto de Biociências do Câmpus 
de Rio Claro, Universidade 
Estadual Paulista, como parte dos 
requisitos para obtenção do título 
de Mestre em Ecologia, Evolução e 
Biodiversidade. 

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 

Rio Claro - SP 
Fevereiro - 2021 
 



P654e
Pinheiro, Rafael Bim Ongaro

    Efeito do regime de predação sobre o tamanho e a forma do

gonopódio de Poecilia vivipara (Cyprinodontiformes,

Poeciliidae) / Rafael Bim Ongaro Pinheiro. -- Rio Claro, 2021

    48 p. : il., tabs., fotos

    Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual Paulista

(Unesp), Instituto de Biociências, Rio Claro

    Orientador: Márcio Silva Araújo

    1. Ecologia animal. 2. Predação (Biologia). 3. Morfologia

(Biologia). I. Título.

Sistema de geração automática de fichas catalográficas da Unesp. Biblioteca do
Instituto de Biociências, Rio Claro. Dados fornecidos pelo autor(a).

Essa ficha não pode ser modificada.





AGRADECIMENTOS 

Aos meus pais, Sandra e Marcelo pelo amor e apoio incondicional para que eu 

conseguisse concluir este trabalho. Sem o apoio e amor de vocês isso não seria possível. 

Obrigado por estarem sempre presentes. 

Aos meus avós Neide, Jorge e Felippe e Nadir (in memoriam) pelo amor e incentivo nos 

estudos ao longo de minha vida. Sem eles eu também não teria conseguido.  

Ao meu orientador, Márcio Silva Araújo, por suas contribuições para o meu 

desenvolvimento profissional e pessoal. 

A professora Ana Petry por ter me recebido em Macaé e pela confiança depositada neste 

trabalho. Ainda, agradeço a professora Ana por toda contribuição ao longo deste trabalho. 

Agradeço também a Ariadne, Julia e o professor Michael pela ajuda durante minha estadia em 

Macaé.  

Ao professor José Paulo Guadanucci que gentilmente disponibilizou a lupa de seu 

laboratório para a realização de parte deste trabalho. 

Aos meus amigos José, Estêvão e Gabriel. Obrigado pela convivência, pelo aprendizado e 

pelo amadurecimento que compartilhamos em nossa república. 

A Leticia pelas conversas tão significativas e que ajudaram a me reencontrar. 

A Fernanda cuja companhia, apoio e carinho foram essenciais para que este trabalho se 

concretizasse. Sua presença tornou este processo mais leve e enriquecedor. 

As professoras e os professores que participaram de minha formação. 

Agradeço a todas as pessoas que contribuiram de alguma forma ao longo deste trabalho. 

O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de 

Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001 

 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 



RESUMO 
 

A predação é um fator que só recentemente foi considerado relevante para a 

diversificação morfológica da genitália masculina. As hipóteses deste trabalho baseiam-se 

no fato de que o risco de predação atuaria como um fator significativo para a 

diferenciação morfológica da genitália, pois o risco de predação poderia interferir no 

comportamento sexual dos indivíduos na presença de predadores, selecionando 

genitálias com morfologia que desempenhe a cópula mais eficientemente. Utilizando 

populações de Poecilia vivipara coletadas no sistema de lagoas do Parque Nacional da 

Restinga de Jurubatiba, estado do Rio de Janeiro, que habitam lagoas cuja presença e 

abundância de peixes piscívoros variam, testamos se (i) machos de populações que 

habitam lagoas com baixo risco de predação apresentam genitálias com comprimentos 

menores; (ii) as genitálias dos machos não apresentam diferenças em suas áreas, 

independente do risco de predação; e (iii) machos de populações sujeitas a um alto risco 

de predação, apresentam a ponta da genitália com forma mais fina e alongada em relação 

aos machos de lagoas que apresentam um baixo risco de predação. Observamos que 

machos de ambientes com baixo risco de predação apresentaram genitálias com área 

maior em relação a machos de ambientes com alto risco de predação. O comprimento da 

genitália e a forma da ponta distal da genitália não variaram significativamente entre as 

lagoas independente do risco de predação, ainda que tenha sido possível observar uma 

tendência de pontas da genitália mais finas e alongadas em machos de ambientes com 

alto risco de predação. As populações, apesar de independentes entre si, podem não 

estar isoladas tempo o suficiente para a diversificação das genitálias masculinas. Mesmo 

em se tratando de um sistema de acasalamento furtivo, é possível que as fêmeas 

exerçam preferência por determinados machos, influenciando a morfologia de sua 

genitália. 

 
Palavras-chave: evolução da genitália, gonopódio, lagoas costeiras, risco de predação 



ABSTRACT 
 

Predation has only recently been considered relevant in understanding the morphological 

divergence in male genitalia. We hypothesized that predation risk would act as a 

significant factor for the morphological divergence in male genitalia, because predators 

could interfere in the sexual behavior of individuals, resulting in the selection of a genitalia 

morphology that performs copulation more efficiently. We studied populations of Poecilia 

vivipara collected in the coastal lagoons of the Restinga de Jurubatiba National Park, in 

the state of Rio de Janeiro, where the presence and abundance of piscivores vary, to test 

whether (i) males that live in low predation risk lagoons would present shorter genitalia; (ii) 

the males’ genitalia would show no differences in their areas, regardless of predation risk; 

and (iii) males in lagoons with high predation risk would present the distal tip of the 

genitalia with a thinner and more elongate shape when compared to males in low 

predation risk lagoons. We observed that males in low predation lagoons presented 

genitalia with larger areas than males in high predation lagoons. Genitalia length and the 

shape of the distal tip of the genitalia did not vary significantly among lagoons with 

divergent predation risk, although we observed a trend of thinner and more elongate tips of 

the genitalia of males in high predation lagoons. Despite of being independent, the studied 

populations may not be isolated long enough for a significant morphological divergence in 

male genitalia. In addition, even in a furtive mating system, females may prefer to mate 

with certain males, influencing male genitalia morphology. 

 
Keywords: coastal lagoons, genital evolution, gonopodium, predation risk 



SUMÁRIO 

1. INTRODUÇÃO ................................................................................................................ 6 

2. OBJETIVOS .................................................................................................................. 12 

3. MATERIAL E MÉTODOS .............................................................................................. 12 

3.1. Área de estudo ..................................................................................................... 12 

3.2. Exemplares utilizados .......................................................................................... 14 

3.3. Obtenção dos dados do comprimento e área do gonopódio ................................ 14 

3.4. Obtenção dos dados morfométricos da ponta distal do gonopódio ...................... 17 

3.5. Análise dos dados morfológicos ........................................................................... 19 

4. RESULTADOS .............................................................................................................. 21 

4.1. ANCOVA - comprimento do gonopódio ................................................................ 21 

4.2. ANCOVA - área do gonopódio ............................................................................. 22 

4.3. MANCOVA - forma da ponta distal do gonopódio ............................................... 23 

5. DISCUSSÃO ................................................................................................................. 25 

5.1. Comprimento do gonopódio ................................................................................. 25 

5.2. Área do gonopódio ............................................................................................... 30 

5.3. Forma da ponta distal do gonopódio ................................................................... 32 

6. CONSIDERAÇÕES FINAIS .......................................................................................... 35 

7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ............................................................................. 36 

8. APÊNDICE .................................................................................................................... 43 



6 
 

 
1. INTRODUÇÃO 

 
Espécies cuja fecundação é interna apresentam grande diversidade da morfologia 

genital dos machos, mesmo entre espécies próximas (EBERHARD, 1985, 1996, HOSKEN 

e STOCKLEY, 2004). A seleção sexual pós-cópula é a principal hipótese considerada 

para justificar esta grande diversidade genital dos machos (ARNQVIST e ROWE, 2002; 

EBERHARD, 2010). Diversos processos são evocados para explicar tamanha diversidade 

genital através da seleção sexual pós-cópula, como competição espermática i.e. 

favorecimento de genitálias masculinas que removam o esperma de concorrentes durante 

a cópula, escolha críptica da fêmea i.e. machos cujas genitálias melhor estimulam a 

fêmea teria seu esperma favorecido por escolha da fêmea, e conflito sexual sobre a 

fertilização entre machos e fêmeas i.e. favorecimento de determinadas morfologias de 

genitálias masculinas, para controle da copulação, mesmo que seja custosa para o sexo 

oposto (HOSKEN e STOCKLEY, 2004; ARNQVIST, 2006; SIMMONS et al., 2009). 

Fatores ecológicos devem ser considerados como possíveis promotores da 

diversidade morfológica da genitália masculina, através de alterações de forças seletivas 

atuando sobre as populações (LANGERHANS, 2016; BOTERO e RUBENSTEIN, 2012, 

SCHWARTZ e HENDRY, 2007). A seleção natural pode agir sobre a genitália dos machos 

e ser responsável pela sua variação morfológica (LANGERHANS, 2016; GACK e 

PESCHKE, 2005; LANGERHANS et al., 2005; HOUSE et al., 2013). Há o pressuposto 

clássico de que o efeito da seleção natural sobre a genitália dos machos é pouco 

considerado, pois em grande parte dos taxa a genitália masculina é retrátil, ficando 

exposta apenas no momento da copulação. Assim, a genitália não apresentaria custos 

significativos para a sobrevivência dos machos (EBERHARD, 1985; 1993). Existe o 

pressuposto de que apenas caracteres sexuais secundários estariam sujeitos aos efeitos 

da seleção natural, desconsiderando os caracteres sexuais primários (ARNQVIST, 1997). 

Porém, em espécies cuja genitália não pode ser retraída, esse órgão, ao ficar 



7 
 

 

constantemente exposto, pode apresentar custos para a performance de locomoção do 

indivíduo, podendo impactar em sua sobrevivência (HOUSE et al., 2013; LANGERHANS 

et al., 2005; RAMOS et al., 2004). 

A predação pode apresentar alto custo para a cópula, devido a diminuição da 

vigilância, respostas de escape menos eficiente e conspicuidade durante a cópula 

(GWYNNE, 1989; KEMP, 2012). Espécies da família Poeciliidae são modelos para 

estudos relacionados à evolução da genitália por ação da predação. Machos dessa 

família de peixes apresentam gonopódio, uma modificação da nadadeira anal, 

responsável pela inseminação interna da fêmea. Essa estrutura não pode ser retraída, e 

seu tamanho, em relação ao comprimento do corpo do macho, varia entre espécies 

(CHAMBERS, 1987; GHEDOTTI, 2000). Esta família mostra-se uma espécie modelo  

para estudos sobre diversificação da genitália masculina, por apresentar comportamento 

promíscuo, fecundação interna via gonopódio, além de habitarem ambientes que variam 

quanto ao grau de predação (ROSEN e BAILEY,1963; JENNIONS e KELLY, 2002; 

LANGERHANS e DEWITT, 2004; LANGERHANS, 2011). 

Fêmeas da espécie Gambusia affinis apresentaram uma preferência por copular 

com machos que possuem gonopódios de maior área (LANGERHANS et al., 2005). Essa 

espécie de poecilídeo realiza display, possibilitando que a fêmea cheque a genitália do 

macho pré-cópula, e exerça a seleção sexual por gonopódios com áreas maiores 

(LANGERHANS et al., 2005). Contudo, genitálias com maior área acarretam maior 

arrasto, e, dessa forma, diminuiriam sua performance natatória (LANGERHANS et al., 

2005). O grau de predação é um fator que favorece, portanto, determinados tipos de 

natação, as quais são influenciadas por estruturas morfológicas dos peixes, impactando 

sua performance natatória (LANGERHANS e REZNICK, 2009; DOMENICI et. al., 2008). 

Em ambientes com alto risco de predação por piscívoros, por exemplo, o modo de 

natação “instável” (unsteady swimming), caracterizado por arranques rápidos, mudanças 

bruscas na direção 



8 
 

 

e de velocidade, para evadir predadores, tende a ser favorecido (LANGERHANS, 2010; 

WEBB, 1986; LANGERHANS e MAKOWICZ, 2009). Ao desempenhar uma evasão de um 

ataque de predador, através do modo de natação “instável”, machos com gonopódios de 

maior área apresentaram menor valor adaptativo, ao desempenhar uma performance 

natatória menor durante a evasão, devido ao arrasto oriundo da maior área do gonopódio. 

Dessa forma, a área do gonopódio estaria submetida a um trade-off em espécies que 

apresentam display, entre a seleção natural e a seleção sexual (LANGERHANS et al., 

2005). 

Entre as espécies de peixe da família Poeciliidae, apenas 4% das espécies utilizam 

exclusivamente o display, enquanto 58% utilizam apenas cópula furtiva, e 38% 

conseguem desempenhar ambas, a depender dos fatores ecológicos e ambientais 

(BISAZZA, 1993; LILEY 1966; MARTIN et al., 2010). A “cópula furtiva” (sneaky mating), 

um tipo de cópula coercitiva, é caracterizada pela investida furtiva do macho, com o 

gonopódio disposto paralelamente ao seu corpo, e direcionado no sentido da fêmea, na 

tentativa de inseminá-la (ROSEN e TUCKER, 1961). Durante uma investida de um macho 

por meio de cópulas furtivas, a fêmea pode ser receptiva ou não, e, quando não receptiva, 

rapidamente foge do macho (HOUDE, 1997). Em cópulas, nas quais há cooperação da 

fêmea, o sucesso do macho em inseminar a fêmea é, portanto, maior (PILASTRO e 

BISAZZA, 1999). Dessa forma, a fêmea exerceria influência de escolha sobre a 

paternidade de sua prole (BISAZZA, et al., 2001). 

A presença de predadores pode alterar o comportamento sexual das fêmeas devido 

ao risco de predação (GLAVASCHI et al., 2020; MATTHEWS, 1998). Por exemplo, 

fêmeas da espécie Poecilia reticulata, previamente colocadas na presença do seu 

predador (e.g. Crenicichla alta), apresentaram comportamento sexual alterado e 

sofreram, com maior frequência, cópulas furtivas dos machos (EVANS et al., 2002). Além 



9 
 

 

disso, as fêmeas dessa espécie tendem a fugir mais dos machos, quando a frequência de 

tentativas de cópula furtiva aumenta (MAGURRAN e SEGHERS, 1994a; 1994b). 

Machos com gonopódios de maior comprimento conseguem desempenhar melhor a 

cópula furtiva, apresentando maior sucesso reprodutivo (HEAD et al., 2017; VEGA- 

TREJO et al., 2017). Dessa forma, dado que as fêmeas são menos receptivas na 

presença de predadores, é esperado que um comprimento maior do gonopódio seja 

favorecido nesse tipo de ambiente. De fato, em três espécies de poecilídeos, os machos, 

de populações sujeitas à predação, apresentaram gonopódios mais compridos (HORTH 

et al., 2010; JENNIONS e KELLY, 2002; KELLY et al., 2000). 

Uma questão de interesse sobre a cópula das espécies dessa família, é que a região 

da ponta distal do gonopódio é a porção do órgão que é introduzida diretamente na 

abertura urogenital das fêmeas, para a transferência espermática. Essa região do 

gonopódio pode apresentar ornamentos e estruturas ósseas altamente complexas (e.g. 

ganchos, serras e espinhos; ROSEN e GORDON, 1953; LANGERHANS, 2011). A forma 

dessa região exerce influência sobre a estabilidade e a duração da cópula (PILASTRO et 

al, 2007) e a forma dessa região determina a capacidade de transferência espermática e 

o sucesso de inseminação da fêmea (EVANS et al., 2011). Por exemplo, machos da 

espécie Gambusia hubbsi apresentam a ponta distal do gonopódio mais fina e alongada 

em comparação à ponta distal da genitália de machos de ambientes sem predadores. 

Esta forma da ponta do gonopódio seria favorecida, pois aumentaria a precisão e 

diminuiria o tempo da copulação, uma vez que, na presença de predadores, uma cópula 

longa aumenta o risco de predação. De modo contrastante, em populações não 

submetidas à alta predação, os machos poderiam realizar cópulas mais longas (HEINEN- 

KAY e LANGERHANS, 2013). 

Poecilia vivipara é um poecilídeo de comprimento corporal entre 2 e 5 centímetros, 

de comportamento sexualmente promíscuo, apresenta gonopódio curto, com 



10 
 

 

comprimento igual ou inferior à 35% de seu comprimento corporal, não apresentando 

comportamento de display. Realiza, portanto, cópula furtiva exclusivamente, podendo 

haver a cooperação da fêmea (LILEY, 1966; MARTIN et al., 2010). 

P. vivipara é uma espécie amplamente encontrada em lagoas no litoral norte 

fluminense. A presença e abundância de peixes piscívoros nas lagoas do sistema é 

determinada pela salinidade da lagoa, em alta salinidade há baixa presença de espécies 

de peixes piscívoros (DI DARIO et al., 2013). O risco de predação foi definido segundo os 

registros de peixes piscívoros das lagoas do sistema (ARAÚJO et al., 2014; DI DARIO et 

al., 2013). A suposição é de que a pressão de predação exercida pelos peixes piscívoros 

sobre Poecilia vivipara seja o agente promotor da variação da genitália dos machos entre 

populações. A pressão de predação por parte de peixes piscívoros exerce grande 

influência sobre a evolução da morfologia corpórea e genital de Poeciliidae (INGLEY, 

2016; LANGERHANS, 2016; LANGERHANS et al., 2004; LANGERHANS e MAKOWICZ, 

2009; LANGERHANS e REZNICK, 2009). A predação por piscívoros mostrou ser um fator 

de variação da história de vida e da forma do corpo de P. vivipara entre populações 

submetidas a um risco de predação divergente (ARAÚJO et al., 2014; RIUS et al., 2019). 

É importante ressaltar que a predação de P. vivipara por aves não pode ser descartada. 

No presente estudo espera-se observar uma diferença no comprimento do 

gonopódio entre os machos que habitam lagoas com regimes de predação contrastantes. 

Dado o contexto de alto risco de predação e menor cooperação das fêmeas, machos 

com gonopódios mais compridos seriam favorecidos. Esses machos, conseguiriam 

introduzir a ponta do gonopódio de uma distância maior, alardeando menos as fêmeas já  

menos receptivas, aumentando as chances dos machos de inseminá-las (HORTH et al., 

2010; JENNIONS e KELLY, 2002; KELLY et al., 2000). 



11 
 

 

Da mesma maneira, machos de P. vivipara, com a ponta distal do gonopódio mais 

fina e alongada, apresentariam uma taxa de inseminação maior e um menor tempo de 

copulação por tentativa de cópula, ficando menos expostos a predadores durante a 

cópula, e, portanto, sendo favorecidos em ambientes com alto risco de predação. Não 

obstante, os machos dessa espécie podem contar com a cooperação da fêmea em 

ambientes com baixo risco de predação, portanto, a duração da cópula e a precisão de 

inseminações rápidas seriam menos relevantes (EVANS et al., 2011; HEINEN-KAY e 

LANGERHANS, 2013). 

O presente trabalho buscou analisar o padrão de variação do tamanho e forma do 

gonopódio dos machos da espécie P. vivipara em populações submetidas a ambientes de 

baixo e alto risco de predação. Além disso, este é o primeiro trabalho que buscou 

averiguar este padrão em uma espécie de gonopódio curto (menor ou igual a 35% do 

comprimento corporal), e que utiliza exclusivamente a cópula furtiva (MARTIN et al., 

2010). 

Deve ser salientado que, nessa espécie, os machos não realizam display, assim 

sendo, as fêmeas não devem exercer seleção sexual pré-cópula, escolhendo machos 

com gonopódios de área maior. Por conseguinte, não é esperada a ocorrência de 

variações significativas entre a área do gonopódio dos machos. Como machos com 

gonopódios de área menor apresentam maior performance natatória, para o modo de 

natação “instável”, e não há seleção sexual por gonopódios de área maior, as dimensões 

dos gonopódios devem ser similares entre os machos, independente do risco de 

predação. Por fim, este trabalho é relevante para ampliar o conhecimento sobre a 

importância da predação, como efeito promotor de variações morfológicas de genitália 

masculina para espécies da família Poeciliidae. 



12 
 

 

2. OBJETIVOS 
 

O presente trabalho analisou o padrão de variação do comprimento, área e forma do 

gonopódio da espécie Poecilia vivipara em ambientes com alto e baixo risco de predação 

com o objetivo de testar as seguintes hipóteses: 

I – Machos de populações que habitam lagoas com baixo risco de predação 

apresentarão gonopódios com comprimentos menores. 

II- Os gonopódios não apresentarão diferenças em suas áreas, independente 

do risco de predação. 

III – Machos de populações sujeitas a um alto risco de predação, apresentarão 

a ponta do gonopódio com forma mais fina e alongada em relação aos machos 

de populações sujeitas a um baixo risco de predação. 

 
 

3. MATERIAL E MÉTODOS 
 

3.1. Área de estudo 
 

O trabalho foi desenvolvido com machos de P. vivipara provenientes de nove lagoas 

do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, litoral norte do estado do Rio de Janeiro, 

abrangendo os municípios de Macaé, Carapebus e Quissamã. O parque localiza-se em 

uma área de restinga sobre uma planície arenosa quaternária e com aproximadamente 44 

km de comprimento e 10 km de largura, no qual existem 18 lagoas com graus de 

salinidade distintos. O clima dessa região do Rio de Janeiro é definido como tropical sub- 

úmido (Aw), com invernos secos e verões chuvosos (ARAÚJO e MACIEL, 1998; 

KOPPEN, 1931). 

Este sistema é composto por uma área de restinga, cujas lagoas foram formadas no 

Holoceno, devido à transgressão marítima, separando os rios do oceano Atlântico por 

uma faixa de areia (MARTIN et al., 1997). Neste sistema existem dois tipos de lagoas 

habitadas por populações de P. vivipara: lagoas perpendiculares e lagoas paralelas em 



13 
 

 

relação ao oceano. As lagoas perpendiculares possuem origem relacionadas à drenagem 

das áreas ao seu arredor. Essas lagoas perpendiculares sofrem menos com flutuações 

em sua salinidade por serem abastecidas pelos rios e sofrerem menos com a influência 

marinha, e apresentam peixes piscívoros (e.g. Hoplias malabaricus). Já as lagoas 

paralelas, em relação ao oceano, possuem origem relacionada ao avanço e recuo do 

nível do mar, e, ao contrário das lagoas perpendiculares, não apresentam peixes 

piscívoros (CARAMASCHI et al., 2004; DI DARIO et al., 2013; Figura 1). É importante 

ressaltar, que as populações das utilizadas neste trabalho lagoas são independentes 

entre si. 

 

 
Figura 1. Limites do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba e suas 18 lagoas, litoral 

norte do estado do Rio de Janeiro. Adaptado de AZAMBUJA, et al. (2020). 



14 
 

 

3.2. Exemplares utilizados 
 

Os machos, utilizados nas análises, provêm da coleção biológica do acervo científico 

do Instituto de Biodiversidade e Sustentabilidade, da Universidade Federal do Rio de 

Janeiro, campus de Macaé, Núcleo em Ecologia e Desenvolvimento Sócio-Ambiental de 

Macaé (NUPEM/UFRJ). Para tanto, foram utilizadas quatro populações coletadas em 

lagoas com alto risco de predação (Encantada, Piripiri, Jurubatiba e Preta), e cinco 

populações provenientes de lagoas com baixo risco de predação (Catingosa, Visgueiro, 

Robalo, Garças e Maria Menina). 

No total, foram utilizados 255 indivíduos, com uma média de 28,43 (± 7,54) por 

população, sendo a lagoa de Jurubatiba a que apresentou o maior número de indivíduos 

(n = 43), e a lagoa Encantada o menor número de indivíduos (n = 16) fornecidos. Os 

exemplares utilizados são de coletas que ocorreram em datas distintas, porém, isso não 

representaria interferência quanto à independência das populações coletadas. Os códigos 

de cada população utilizada neste trabalho estão na tabela A1, anexada no final do 

trabalho. 

3.3. Obtenção dos dados do comprimento e área do gonopódio 
 

O gonopódio da espécie utilizada neste trabalho é caracterizado por apresentar nove 

raios, formados por um número de segmentos ósseos que variam quanto aos segmentos 

entre os indivíduos (PARENTI, 1981; Figura 2). 



15 
 

 
 

 

Figura 2. Ilustração esquematizada do gonopódio de P. vivipara. O gonopódio apresenta 

9 raios, compostos por diversos segmentos ósseos (PARENTI, 1985). 

 
O terceiro raio do gonopódio apresenta um palpo carnoso e uma serra em cada 

segmento ósseo. A ponta do gonopódio, é composta pelo terceiro, quarto e quinto raio 

ósseo. O quarto e o quinto raios são compostos por dois conjuntos de segmentos ósseos, 

um anterior e outro posterior. Os segmentos da região distal do gonopódio apresentam 

variações morfológicas quanto à forma e número de espinhos (e.g., o quarto segmento 

posterior é caracterizado por apresentar segmentos com um espinho dorsal, formando 

uma região denominada comb; LOVELESS, 2008; POESER, 2003; Figura 3). 

 

Figura 3. Ilustração esquematizada da região distal do gonopódio de P. vivipara. O 

terceiro raio do gonopódio (3) apresenta serras e um palpo. O quarto e quinto raios são 



16 
 

 

compostos, apresentando dois conjuntos de segmentos ósseos, um anterior e outro 

posterior (4a, 4p e 5a, 5p), respectivamente; adaptado de POESER (2003). 

 
O comprimento padrão de cada indivíduo foi medido através de um paquímetro. Os 

indivíduos foram posicionados em seu lado esquerdo, e o comprimento do gonopódio foi 

aferido da inserção posterior no corpo do indivíduo, até a extremidade da ponta distal do 

gonopódio (JENNIONS et al., 2002). O comprimento do gonopódio foi medido (0,01 mm) 

utilizando um estereomicroscópio óptico ZEISS SteREO Discovery. 

O gonopódio de cada indivíduo foi posicionado perpendicularmente ao corpo do 

mesmo, e fotografado lateralmente (lado esquerdo) através de uma câmera Canon DSLR 

Rebel T3. A área do gonopódio foi medida a partir das imagens, através do software 

tpsDIG 2.30 (ROHLF, 2017). A área do gonopódio foi quantificada pelo contorno, 

delimitado por pontos, desde sua inserção, junto ao corpo do indivíduo, até a região distal. 

Foi utilizado o mesmo número de pontos para todos os indivíduos, sendo 50 pontos por 

indivíduo. A base de inserção do gonopódio foi determinada pela linha que conecta a 

inserção anterior do gonopódio com a inserção do quinto raio do gonopódio (inserção 

posterior; LANGERHANS et al., 2005; Figura 4). 



17 
 

 
 

 
 

Figura 4. Delimitação da área do gonopódio de um macho de P. vivipara, a partir das 
inserções anterior (primeiro raio ósseo) e posterior (quinto raio ósseo). 

 
3.4. Obtenção dos dados morfométricos da ponta distal do gonopódio 

 
Foram utilizados 62 indivíduos para as análises morfométricas, sendo incluídos na 

análise apenas os indivíduos que apresentaram total integridade da ponta distal do 

gonopódio. A ponta distal do gonopódio foi fotografada utilizando um estereomicroscópio 

modelo Leica M205 A, equipado com uma câmera DMC6200. Foram capturadas dez fotos 

do lado esquerdo da ponta do gonopódio, com aumento de 100x, e combinadas em uma 

única foto para cada indivíduo, utilizando o software Leica LAS EZ. Nas imagens finais, 

foram digitalizados 32 marcos anatômicos, e 10 semimarcos anatômicos definidos com o 

intuito de capturar variações da forma do gonopódio (Figura 5). Os marcos foram 

estabelecidos respeitando a homologia da posição do marco entre os indivíduos. Por esse 

motivo, foram inseridos marcos apenas nos segmentos iniciais e finais de cada tipo 

morfológico dos segmentos. No quinto raio posterior, foram inseridos semimarcos, pois 



18 
 

 

não foi possível estabelecer a homologia na região do limite dorsal do gonopódio para a 

inserção de marcos. Foi utilizado o programa TPSDIG2, versão 2.30. 

Foram realizadas duas séries de inserções dos marcos anatômicos nas imagens de 

30 indivíduos, com um intervalo de uma semana, para se testar a precisão da inserção 

dos marcos anatômicos. Os marcos anatômicos das duas séries foram submetidos a uma 

análise PROTEST (PERES-NETO e JACKSON, 2001), que testa a congruência entre os 

dados multivariados (neste caso, as variáveis de forma obtidas através dos dois eventos 

de inserção de marcos anatômicos), evitando a ocorrência de erro tipo I. A análise 

PROTEST foi realizada através do pacote “vegan”, no programa R (R DEVELOPMENT 

CORE TEAM, 2016). 

 

 

Figura 5. Marcos (em vermelho) e semimarcos (em amarelo) anatômicos, do lado 
esquerdo da ponta do gonopódio de P. vivipara. 3 - terceiro raio ósseo; 4a - quarto raio 
ósseo anterior; 4p - quarto raio ósseo posterior; 5a - quinto raio ósseo anterior; 5p - quinto 
raio ósseo posterior (descrição dos marcos na Tabela A2 no Apêndice). 



19 
 

 
 

 

A fim de se obter as variáveis de forma (deformações relativas, que não apresentam 

correlações entre si), as coordenadas dos marcos e semimarcos foram submetidas a uma 

sobreposição de Procrustes generalizada. As diferenças entre as coordenadas derivadas 

da posição, orientação e escala são removidas durante este processo (ROHLF e 

SLICE,1990). Em seguida, foi realizada uma análise de componentes principais (PCA), 

sobre as coordenadas Procrustes, obtendo-se as deformações relativas. O tamanho da 

ponta do gonopódio de cada indivíduo foi medido pelo logaritmo do tamanho do centróide 

(a raiz quadrada do somatório dos quadrados das distâncias de cada marco anatômico ao 

centróide). Com o intuito de reduzir a dimensionalidade para a análise estatística, foram 

mantidos os oito primeiros componentes principais, que explicaram, cumulativamente, 

90% da variação da forma. 

3.5. Análise dos dados morfológicos 
 

O logaritmo natural do comprimento padrão serviu como uma medida do tamanho do 

corpo, o logaritmo natural do comprimento do gonopódio serviu, por sua vez, como 

medida do comprimento do gonopódio, e o logaritmo natural da área do gonopódio foi 

utilizado como medida do tamanho do gonopódio. Para se testar se o comprimento do 

gonopódio variou entre regimes de predação, foi conduzida uma análise de covariância, 

controlando o efeito do tamanho do corpo (ANCOVA). O modelo ANCOVA testou os 

efeitos (i) do logaritmo natural do comprimento padrão (covariável); (ii) do regime de 

predação (fator fixo); e (iii) da população de origem (fator fixo), aninhada dentro do regime 

de predação, sobre o logaritmo do comprimento do gonopódio. Para testar diferenças da 

área do gonopódio, entre regimes de predação, foi conduzida uma análise de covariância, 

controlando o efeito do tamanho do corpo (ANCOVA). O modelo ANCOVA testou os 

efeitos (i) do logaritmo natural do comprimento padrão (covariável); (ii) do regime de 

predação (fator fixo); e (iii) da população de origem (fator fixo), aninhada dentro do regime 

de predação, sobre o logaritmo da área do gonopódio (LANGERHANS et al., 2005). As 



20 
 

 

ANCOVAs foram realizadas no programa R através do pacote “lme4” (R DEVELOPMENT 

CORE TEAM, 2016). 

As diferenças da forma da ponta do gonopódio foram testadas através de uma 

análise de covariância multivariada (MANCOVA). As deformações relativas representaram 

as variáveis dependentes. O modelo MANCOVA testou os efeitos (i) logaritmo natural do 

comprimento padrão, a área residual do gonopódio (resíduos da regressão log-log, entre 

a área do gonopódio e o comprimento padrão), e o tamanho do centroide da ponta do 

gonopódio (covariáveis); (ii) do regime de predação (fator fixo); e (iii) da população de 

origem (fator fixo), aninhada dentro do regime de predação, sobre as deformações 

relativas (HEINEN-KAY e LANGERHANS, 2013). 

Foi realizada ainda uma PCA entre grupos, usando o termo “regime de predação” da 

MANCOVA para determinar a natureza das diferenças morfológicas (ARAÚJO et al., 

2017; MITTEROECKER e BOOKSTEIN, 2011). Foi realizada uma PCA sobre a matriz 

SSCP (soma de quadrados e produtos cruzados) do termo “regime de predação” da 

MANCOVA, com o intuito de gerar um vetor de divergência morfológica. Esse vetor 

representa a combinação linear das deformações relativas que maximiza a diferença no 

espaço Euclidiano entre os regimes de predação, controlando os efeitos dos outros 

termos do modelo. Grades de deformação foram geradas por meio de uma regressão 

multivariada entre as coordenadas Procrustes e o vetor de divergência morfológica, com o 

intuito de observar a variação da forma da ponta do gonopódio (MITTEROECKER e 

BOOKSTEIN, 2011). As sobreposições Procrustes, o cálculo do tamanho do centróide e 

as PCAs foram feitas no do programa MorphoJ 2.0 (KLINGENBERG, 2011). As 

MANCOVAS foram realizadas pelo programa JMP Pro12.1.0 (SAS INSTITUTE INC., 

CARY). 



21 
 

 

4. RESULTADOS 
 

4.1. ANCOVA - comprimento do gonopódio 
 

O tamanho do gonopódio não apresentou diferença significativa entre os regimes de 

predação (Tabela 1). 

 
Tabela 1. Resultados da ANCOVA examinando a variação do comprimento do gonopódio 

em machos de P. vivipara. 

 
g.l. 

 

F p 

Log do comprimento padrão 1; 7 540,51 < 0,0001 

Regime de predação 1; 7 3,18 0,0756 

População [regime de predação] 7; 248 10,43 < 0,0001 

 
 

Machos de P. vivipara de populações de ambiente com baixo risco de predação apre 

sentaram gonopódios mais longos em relação aos machos de populações de lagoas com 

alto risco de predação (Figura 6). 

1,75 
 
 
 

 
1,7 

 
 
 

 
1,65 

 
 
 

 
1,6 

 
 
 

 
1,55 

 
 

ENC 

 
 

PIR 

 
 

PRE 

 
 

JUR 

 
 

GAR 

População 

 
 

MAM 

 
 

CAT 

 
 

VIS 

 
 

ROB 

 
 

Figura 6. Comprimento do gonopódio de P. vivipara nos diferentes regimes de predação ( 

médias ajustadas ± erro padrão da ANCOVA). Barras em branco representam as populaç 

L
o

g
 d

o
 c

o
m

p
ri

m
e

n
to

 d
o

 g
o
n

o
p
ó

d
io

 



22 
 

 

ões de lagoas com baixo risco de predação e barras em preto representam populações de 

lagoas com alto risco de predação. Lagoas: Encantada (ENC), Piri Piri (PIR), Preta (PRE), 

Jurubatiba (JUR), Garças (GAR), Maria Menina (MAM), Catingosa (CAT), Visgueiro (VIS), 

Robalo (ROB). 

 
A média do comprimento dos gonopódios dos machos de ambientes com alto risco d 

e predação, foi menor (5,21 mm ± 0,33 mm, n = 105) do que a média dos machos de ambi 

entes com baixo risco de predação (5,32 mm ± 0,12 mm, n = 150), ainda que não significa 

tiva (p > 0,05). Peixes de ambientes com baixo risco de predação, apresentaram gonopód 

ios 2,07% mais compridos em média, em relação aos machos coespecíficos de populaçõe 

s de ambientes com alto risco de predação. 

4.2. ANCOVA - área do gonopódio 
 

A ANCOVA detectou uma variação significativa para a área do gonopódio entre os r 

egimes de predação (Tabela 2). 

Tabela 2. Resultados da ANCOVA examinando a variação da área do gonopódio de mac 

hos de P. vivipara. 

 g.l. F p 

Log do comprimento padrão 1; 7 531,10 < 0,0001 

Regime de predação 1; 7 9,99 0,0018 

População [regime de predação] 7; 248 3,66 0,0009 

 
 

Para as populações de P. vivipara que habitam lagoas com baixo risco de predação, 

os machos exibiram gonopódios maiores que os machos de lagoas com alto risco de pred 

ação (Figura 7). 



23 
 

 
 

1,15 
 

 

1,1 
 

 

1,05 
 

 

1 
 

 

0,95 
 

 

0,9 
 

 

0,85  
ENC 

 
PIR 

 
PRE 

 
JUR 

 
GAR 

População 

 
MAM 

 
CAT 

 
VIS 

 
ROB 

 
 

Figura 7. Área do gonopódio de P. vivipara nos diferentes regimes de predação (médias a 

justadas ± erro padrão da ANCOVA). Barras em branco representam as populações de la 

goas com baixo risco de predação e barras em preto representam populações de lagoas c 

om alto risco de predação. Lagoas: Encantada (ENC), Piri Piri (PIR), Preta (PRE), Jurubati 

ba (JUR), Garças (GAR), Maria Menina (MAM), Catingosa (CAT), Visgueiro (VIS), Robalo 

(ROB). 

 
A média da área do gonopódio, das populações de lagoas com alto risco de predaçã 

o, foi menor (2,81 mm ² ± 0,4 mm ², n =105) em relação à média das populações de lagoa 

s com baixo risco de predação (2,84 mm ² ± 0,29 mm ², n=150). 

 
 

4.3. MANCOVA - forma da ponta distal do gonopódio 
 

O resultado da análise PROTEST revelou uma pseudo-correlação de 0,90 (p < 0,001 
 

), indicando alto nível de precisão durante a inserção dos marcos propostos. 
 

A MANCOVA não detectou variação significativa para a forma da ponta distal do gon 

opódio de machos independente do risco de predação das lagoas (Tabela 3). 

L
o

g
 d

a
 á

re
a

 d
o

 g
o
n

o
p
ó

d
io

 



24 
 

 

Tabela 3. Resultados da MANCOVA examinando a forma da ponta distal do gonopódio d 
e P. vivipara. 

 

 g.l. F p 

Log do comprimento padrão 8; 43 0,784 0,6188 

Regime de predação 8; 43 1,197 0,3234 

Tamanho do centróide 
da ponta distal do gonopódio 

 
8; 43 

 
0,588 

 
0,7825 

Área residual do gonopódio 8; 43 1,110 0,3754 

População [regime de predação] 56; 236,87 1,536 0,0150 

 
Apesar de a forma da ponta distal do gonopódio de P. vivipara não ter variado signifi 

cativamente entre os regimes de predação, optamos por explorar visualmente a presença 

de uma possível tendência de variação da forma da ponta distal do gonopódio entre lagoa 

s. É possível observar, a partir da interpretação do vetor de divergência morfológica, uma 

tendência ao padrão proposto em nossa hipótese inicial. Machos de lagoas com alto risco 

de predação apresentaram forma média da ponta distal do gonopódio mais fina e alongad 

a (Figura 8). 



25 
 

 
 

 
Figura 8. Divergência morfológica da ponta distal do gonopódio de P. vivipara entre lagoa 
s com baixo risco de predação (em vermelho) e lagoas com alto risco de predação (em az 
ul), descrita pelo vetor de divergência morfológica (d) derivado do termo “Regime de pred 
ação” da MANCOVA. O wireframe em azul claro representa a forma de consenso; os wiref 
rames em azul escuro representam a mudança da forma ao longo do eixo. Os wireframes 
representados correspondem aos valores de -0,09 e +0,09. 

 

5. DISCUSSÃO 
 

5.1. Comprimento do gonopódio 
 

Os resultados do trabalho demonstraram que os valores médios do comprimento do 

gonopódio de Poecilia vivipara não variaram significativamente entre populações com 

regimes de predação divergentes. As evidências disponíveis na literatura de que o regime 

de predação influencia o comprimento do gonopódio dos machos são contrastantes. Os 

resultados não corroboram a hipótese inicial de que machos que habitam lagoas com alto 

risco de predação apresentariam gonopódios com maior comprimento do que machos de 

populações de lagoas com um baixo risco de predação. A ausência de diferença do 

comprimento médio do gonopódio entre as populações estudadas, que contrastam quanto 



26 
 

 

ao risco de predação, não corrobora o reportado para outras três espécies de Poeciliidae, 
 

P. reticulata, Brachyrhaphis episcopi e Gambusia holbrooki (KELLY et al., 2000; 

JENNIONS et al., 2002; HORTH et al., 2010). Contudo, foi reportado por Evans et al. 

(2011), também para P. reticulata, a ausência de variações significativas quanto ao 

comprimento da genitália de machos de populações sob regime de predação 

contrastantes. O padrão inicialmente proposto também não foi encontrado para a espécie 

P. mexicana, em relação a populações cavernícolas, condição que determinaria ausência 

de predação e populações de corpos d’água na superfície, condição que determinaria 

presença de predadores (PLATH e TOBLER, 2006). Recentemente, um novo trabalho 

não encontrou diferenças no comprimento do gonopódio dos machos de P. reticulata, 

entre regimes de predação contrastantes (DALE BRODER et al., 2020). Ainda sobre P. 

reticulata, há evidência de que o comportamento sexual manteve-se o mesmo, 

independente do comprimento do gonopódio dos machos e que o comprimento do 

gonopódio não influenciou no sucesso reprodutivo dos machos (GASPARINI, et al., 2011; 

KWAN, et al., 2016). Os resultados encontrados para P. reticulata e P. mexicana, 

contudo, corroboram o resultado encontrado para as populações de P. vivipara neste 

trabalho, de que o comprimento do gonopódio não apresentou variação independente do 

regime de predação. 

É pertinente ressaltar que não há consenso estabelecido sobre o tamanho da 

genitália masculina e seu sucesso reprodutivo em poecilídeos. A possível controvérsia 

fica evidente através de estudos recentes que indicaram que machos com genitálias 

maiores apresentaram maior sucesso reprodutivo (HEAD et al., 2016; VEGA-TREJO et 

al., 2017). Contudo, outros estudos indicaram, por sua vez, que há evidências contrárias, 

de que machos com gonopódios mais longos não apresentariam maior vantagem 

reprodutiva (BOOKSMYTHE et al., 2016; SATO et al., 2018). É possível que essas 

conclusões conflitantes resultem de diferenças quanto aos comportamentos reprodutivos 

de cada espécie e particularidades da dinâmica ambiental do sistema de estudo deste 



27 
 

trabalho. 

A resistência à cópula em ambientes com alto risco de predação, por parte das 

fêmeas, poderia gerar variações no sucesso reprodutivo dos machos. A maior 

susceptibilidade à predação poderia aumentar a pressão seletiva por machos com 

gonopódios mais longos, que tenderiam a exercer a cópula furtiva mais eficientemente, ao 

inseminar, a uma maior distância, fêmeas não receptivas (ENDLER 1987; GAVRILETS e 

ARNQVIST, 2001; MAGURRAN e SEGHERS,1994a). Apesar de ser coerente a 

suposição inicial de que gonopódios com maior comprimento seriam favorecidos em 

ambientes com alto risco de predação (KELLY et al., 2000; JENNIONS et al., 2002), o 

resultado obtido neste trabalho não sustenta essa hipótese para P. vivipara. O que 

possibilita presumir, portanto, que outros fatores, além da predação, devem estar agindo 

para a manutenção de comprimentos de gonopódios similares entre regimes de predação 

contrastantes. 

Uma questão de interesse envolve o fato de que, dentro do gênero Poecilia, apenas 

machos das espécies P. vivipara e P. picta desempenham o comportamento sexual de 

“nudge”, que é caracterizado pelo contato do focinho do macho, diretamente na cavidade 

urogenital da fêmea, vibrando a maxila superior (LILEY, 1966). Esse comportamento 

precede a cópula, induzindo as fêmeas a movimentarem-se subindo e descendo na 

coluna d’água (LILEY, 1966). Isso poderia indicar receptividade à cópula, por parte das 

fêmeas. Contudo, esse padrão etológico sexual ainda é pouco conhecido, especialmente 

em P. vivipara. Ainda não é conhecido, por exemplo, se a performance de nudge poderia 

aumentar o sucesso da cópula, aumentando a receptividade das fêmeas. Se o nudge de 

fato indicar receptividade, a coerção da cópula, desempenhada pelos machos, pode não 

apresentar papel relevante, não favorecendo a seleção de gonopódios longos. Os machos 



28 
 

 

poderiam ainda captar sinais (e.g. químicos ou visuais) sobre a condição reprodutiva da 

fêmea, em associação ao comportamento de nudge. 

Fêmeas de algumas espécies do gênero Gambusia e Poecilia apresentam manchas 

em sua região genital. Entende-se que a expressão dessas manchas está associada ao 

ciclo reprodutivo das fêmeas, sendo proposto que variações dessas manchas poderiam 

influenciar o comportamento sexual dos machos (LANGERHANS et al., 2011; KODAMA 

et al., 2008). As fêmeas de P. vivipara, por sua vez, também apresentam manchas na 

região urogenital, que podem ser usadas pelos machos como sinais visuais sobre a 

receptividade das fêmeas à cópula (LILEY, 1966). Portanto, se os machos de P. vivipara 

podem identificar fêmeas receptivas por essas machas, gonopódios mais longos não 

seriam necessariamente favorecidos, pois os machos poderiam contar com a cooperação 

das fêmeas durante a cópula, diminuindo o papel da coerção durante a cópula. 

Também deve ser considerado como outro mecanismo de interesse a produção de 

feromônios pelas fêmeas de algumas espécies de poecilídeos (e.g. Gambusia affinis), o 

que representaria importante fator de influência sobre a atividade sexual dos machos 

(PARK e PROPPER, 2002). Assim, mesmo em regimes de alta predação, os machos não 

precisariam contar com gonopódios mais longos para inseminações mais eficientes, pois 

encontrariam fêmeas receptivas à cópula, através dos feromônios. 

Uma importante peculiaridade quanto ao comportamento sexual de machos de P. 

vivipara diz respeito ao fato de suas investidas não serem rápidas, nem violentas, como 

em outras espécies do gênero (e.g. P. reticulata, P. parae e P. picta). Ainda, os machos 

de P. vivipara permanecem unidos às fêmeas, durante as cópulas, por um tempo maior 

do que as outras espécies do gênero citadas (LILEY, 1966). Esse comportamento de P. 

vivipara pode representar outra explicação para a ausência de variações do comprimento 

do gonopódio entre ambientes com risco de predação divergentes. Uma vez que 

gonopódios mais longos seriam vantajosos para cópulas rápidas em que não houvesse 



29 
 

 

receptividade das fêmeas, é possível que as cópulas mais prolongadas de P. vivipara 

possam contribuir para explicar a não ocorrência de seleção favorecendo gonopódios 

mais longos. 

As fêmeas da espécie estudada poderiam atuar na escolha da cópula, seja por 

resistência ao ato sexual ou por copularem de forma indiscriminada (EBERHARD, 2002). 

Sucessivas tentativas de cópulas furtivas realizadas pelos machos acarretam custos 

energéticos para as fêmeas ao evitarem as tentativas de cópula (e.g. perdas de 

oportunidade de forrageio, exposição aos predadores e relações agonísticas com 

machos; PLATH et al., 2003; PLATH et al. 2007). Assim, quando os custos energéticos de 

resistir a cópula superam os custos da cópula em si, as fêmeas podem desempenhar a 

poliandria por conveniência (“convenience polyandry”; THORNHILL e ALCOCK, 1983). 

Dessa forma, fêmeas que aceitam investidas de cópula diminuiriam a frequência das 

tentativas de cópulas furtivas e a coerção dos machos, diminuindo também possíveis 

custos devido às insistentes investidas (HEAD et al., 2015; THORNHILL e ALCOCK, 

1983). 

A vantagem da poliandria por conveniência dependeria dos custos da própria 

cópula, causados, especificamente, por injúrias físicas ao trato reprodutivo das fêmeas 

durante a cópula (CRUDGINGTON e SIVA-JOTHY 2000; BLANCKENHORN et al., 2002). 

Os ferimentos seriam causados por ornamentos do gonopódio de machos de diferentes 

espécies de Poeciliidae, como, por exemplo, espécies do gênero Gambusia e Poecilia 

(CONSTANTZ, 1984; HORTH, 2003). Contudo, existem divergências sobre as vantagens 

da poliandria por conveniência, e sobre as condições para que ocorram (BOULTON et al., 

2018; FOX et al., 2019; LUBANGA et al., 2018; HEAD e BROOKS, 2006). P. vivipara 

possui gonopódio sem ganchos, garras ou qualquer outra estrutura no quinto raio do 

gonopódio, como em outras espécies da família (POESER, 2003). Essa característica 

representaria, possivelmente, menor custo para as fêmeas durante a cópula, em relação 



30 
 

 

as outras espécies estudadas que apresentam ganchos ou espinhos (PARENTI, 1981; 

POESER, 2003). 

Presume-se que, se os custos da cópula forem menores que os custos das 

incessantes tentativas de cópulas, realizadas pelos machos, principalmente em lagoas 

com alto risco de predação, as fêmeas de P. vivipara podem tornar-se mais receptivas à 

cópula, não havendo seleção por gonopódios mais longos, uma vez que as fêmeas 

apresentariam receptividade indiscriminada (BOULTON et al., 2018). Assim, os machos 

não sofreriam pressão seletiva quanto ao comprimento do gonopódio, sendo plausível a 

ausência de variação do comprimento do gonopódio entre machos de Poecilia vivipara. 

5.2. Área do gonopódio 
 

Machos de ambientes com baixo risco de predação apresentaram uma área do 

gonopódio significativamente maior que os oriundos de ambientes com alto risco de 

predação, contrariando a nossa hipótese de que os machos não apresentarão diferenças 

na área de seus gonopódios, independente do risco de predação. Esse resultado 

corrobora o que foi observado para a espécie Gambusia affinis e G. hubbsi, cujos machos 

provenientes de ambientes livres de predadores apresentaram áreas maiores de seus 

gonopódios, em relação a machos que habitavam ambientes com predadores 

(LANGERHANS et al., 2005). Neste caso, essa variação ocorre devido às fêmeas de G. 

affinis e G. hubbsi preferirem copular com machos que apresentam gonopódios com 

maior área. Contudo, machos de G. affinis que possuem genitálias com maior área 

apresentaram menor velocidade de arranque, o que implica menor capacidade de evasão 

durante ataques de predadores (LANGERHANS et al., 2005). Essa característica 

reduziria, portanto, o valor adaptativo de gonopódios com maior área em ambientes com 

predadores. Dessa maneira, a área do gonopódio resulta de um trade-off entre a seleção 

sexual das fêmeas e o elevado custo representado por gonopódios maiores em 

ambientes com predadores. É importante ressaltar que para G. holbrooki o tamanho do 



31 
 

 

gonopódio não foi um fator que afetou a performance natatória dos machos 

(BOOKSMYTHE, 2016). Não esperávamos observar os resultados similares encontrados 

para G. affinis e G. hubbsi, uma vez que não foi reportado, até o momento, 

comportamento de escolha sobre os machos pelas fêmeas de P. vivipara, especialmente 

pelo fato de que o único tipo de cópula é através da cópula furtiva desempenhada pelos 

machos (MARTIN et al. 2010). Porém, nossos resultados podem indicar um possível grau 

de escolha das fêmeas de P. vivipara. 

É pouco conhecido o grau de importância da escolha e preferência das fêmeas por 

machos, como fator de influência para o sucesso reprodutivo em espécies cujos machos 

desempenham apenas a cópula furtiva (KOKKO, 2005; MULLER et al., 2011). Mesmo em 

espécies que se reproduzem apenas através da cópula por coerção dos machos (i.e., 

cópula furtiva), como G. holbrooki, as fêmeas apresentam escolha sobre o tamanho 

corporal e do gonopódio, preferindo a associação com machos que apresentem as 

maiores dimensões (KAHN, et al., 2009; BISAZZA et al., 2001). Esse resultado indica que 

a escolha realizada por fêmeas seria uma forma de seleção mesmo em espécies 

dominadas pela coerção sexual dos machos, sendo que a escolha pode interferir de 

maneira efetiva na variação da morfologia da genitália masculina (EBERHARD, 2002). 

Não obstante, a preferência sexual, demonstrada por fêmeas, não impediria que elas 

fossem inseminadas por cópulas furtivas contra sua vontade. Porém, ao associarem-se 

aos machos com características desejáveis, elas possibilitariam que cópulas furtivas 

sejam realizadas por esses machos (KAHN et al., 2009; WILEY e POSTON, 1996). 

É possível que fêmeas de P. vivipara selecionem machos com gonopódios de área 

maior. Contudo, em ambientes com alto risco de predação, os custos locomotores da 

maior área, por resultar em maior arrasto, acarretariam maior vulnerabilidade desses 

machos a ataques de predadores. O arrasto diminuiria a velocidade de arranque do início 

em c (“c-start”), um comportamento de evasão utilizado diante de predadores 



32 
 

 

(DOMENICI, 2010). Portanto, a maior área do gonopódio de machos de lagoas com baixo 

risco de predação encontrada para P. vivipara corrobora o que já foi reportado para G. 

affinis e G. hubbsi (LANGERHANS et al., 2005). O resultado, portanto, indica uma 

possível preferência das fêmeas de P. vivipara sobre o tamanho dos gonopódios, uma 

vez que o padrão encontrado para as lagoas estudadas reflete o balanço entre a 

preferência da fêmea por gonopódios maiores e a seleção natural favorecendo 

gonopódios menores em ambientes com alto risco de predação. Caso as fêmeas de P. 

vivipara também exerçam escolha sobre o tamanho corporal e do gonopódio dos machos, 

como reportado para G. holbrooki e G. affinis (BISAZZA et al., 2001; KAHN et al. 2009; 

PLATH et al., 2019), a variação da área média do gonopódio encontrada neste trabalho 

mostra-se coerente. Dessa forma, nossos resultados podem ser explicados devido a uma 

seleção pré-cópula, exercida por fêmeas de P. vivipara, que manifestariam preferência 

por machos com gonopódios e tamanho corporal maiores. Os gonopódios com dimensões 

maiores acarretariam desvantagens aos machos, em populações de lagoas com alto risco 

de predação, sendo uma explicação plausível para a variação da área do gonopódio 

observada entre populações de P. vivipara. 

5.3. Forma da ponta distal do gonopódio 
 

O resultado da MANCOVA demonstra que o efeito regime de predação não foi 

significativo para a variação da forma da ponta distal dos gonopódios. Esses resultados 

não corroboram o que já foi registrado para P. reticulata e G. hubbsi. Nessas espécies, as 

pontas distais dos gonopódios de machos de populações com predadores, variaram em 

relação aos de machos oriundos de ambientes sem predadores (EVANS et al., 2011; 

HEINEN-KAY e LANGERHANS, 2013; HEINEN-KAY et al., 2014). É interessante 

ressaltar que a forma do gonopódio variou de maneira contrastante para ambas as 

espécies. Assim, machos de P. reticulata, amostrados em ambiente com alto risco de 

predação, apresentaram a ponta distal do gonopódio mais curta, em relação aos machos 



33 
 

 

de lagoas sem predadores (EVANS et al., 2011). Enquanto, para G. hubbsi, a ponta distal 

do gonopódio de machos oriundos de ambientes com presença de predadores foi mais 

fina e alongada, em relação aos machos de ambientes com ausência de predadores 

(HEINEN-KAY e LANGERHANS, 2013). Ainda, há a evidência de que diferentes formas 

da ponta distal do gonopódio de Poecilia reticulata não influenciam o sucesso de cópula 

(GASPARINI et al., 2011). Deve-se compreender, portanto, que, aparentemente, não 

existiria uma relação entre uma única forma distal do gonopódio e a eficiência de cópula. 

Neste estudo, foi proposta a hipótese de que a ponta distal do gonopódio estaria 

associada ao sucesso de fertilização da fêmea durante cópulas furtivas, essencialmente 

rápidas. Dessa maneira, a forma mais fina e alongada do gonopódio desempenharia este 

tipo e cópula mais eficientemente (HEINEN-KAY e LANGERHANS, 2013). A cópula de P. 

vivipara foi descrita, entretanto, como mais demorada que as de outras espécies do 

mesmo gênero, possivelmente porque os machos, quando ligados pelo gonopódio às 

fêmeas durante a cópula, fazem movimentos de “busca” com suas genitálias, realizando 

movimentos com os gonopódios ainda introduzidos nas fêmeas (LILEY, 1966). É 

plausível, por conseguinte, que, se o tempo de cópula e os movimentos de busca forem 

suficientes para os machos inseminarem as fêmeas eficientemente, mesmo na presença 

de predadores, a forma da ponta distal do gonopódio não variaria substancialmente entre 

regimes de predação. Não obstante, a ponta distal do gonopódio de P. vivipara é diferente 

de espécies em que já foram conduzidas análises morfométricas. Por exemplo, a ponta 

do gonopódio de P. vivipara não apresenta gancho ou espinho na região distal do 

gonopódio, ao contrário de, por exemplo, Poecilia reticulata e Gambusia hubbsi (EVANS 

et al., 2011; HEINEN-KAY e LANGERHANS 2013; POESER, 2003). 

Devemos salientar que o gancho da região distal do gonopódio possui grande 

relevância para a taxa de transferência espermática apenas para fêmeas não receptivas 

da espécie Poecilia reticulata (KWAN et al., 2013). Como a cópula de P. vivipara é mais 



34 
 

 

prolongada que das demais espécies do gênero (LILEY, 1966), associada ao provável 

grau de escolha das fêmeas sobre a cópula, é possível que a forma do gonopódio de P. 

vivipara não seja uma característica sob seleção, principalmente dada a diferença 

estrutural da ponta distal do gonopódio e o as variações comportamentais de P. vivipara 

em relação às demais espécies estudadas até então. 

Apesar da ausência de variações significativas entre as populações estudadas, sob 

regimes de predação distintos, foi possível observar uma tendência do padrão proposto 

em nossa hipótese inicial. Ou seja, em ambientes com baixo risco de predação, a ponta 

do gonopódio tenderia a ser mais curta e mais alta, enquanto que em lagoas com alto 

risco de predação ela tenderia a ser mais baixa e alongada. É possível que, nas lagoas 

cujo risco de predação é alto, a pressão de predação não seja forte o suficiente sobre os 

machos de P. vivipara. Além disso, é possível que as populações analisadas neste estudo 

sejam jovens, oriundas de eventos recentes de colonização. Por exemplo, foi reportada a 

variação na ponta distal do gonopódio entre populações de três espécies do gênero 

Gambusia. Algumas dessas populações estão isoladas, devido à ação antrópica, há 35- 

50 anos (HEINEN-KAY et al., 2014). É possível que as populações de P. vivipara não 

tenham tido tempo para acumular diferenças morfológicas suficientes na ponta distal do 

gonopódio, que são selecionadas pelo ambiente, para que o padrão da forma tenha se 

tornado mais pronunciado, uma vez que a alta pluviosidade em diferentes anos na área 

de estudo pode ter possibilitado a ocorrência de elevado fluxo gênico entre as lagoas 

estudadas por nós. 

É importante ressaltar que as lagoas deste estudo são independentes entre si. 
 

Porém, durante o período chuvoso, o sistema pode apresentar um pulso de inundação 

que conecta lagoas próximas, e que, portanto, venha a facilitar a homogeneização de 

fatores bióticos e abióticos (MACEDO-SOARES et al., 2010). Em períodos de acentuada 

pluviosidade, algumas lagoas deste sistema podem se conectar (SÁNCHEZ-BOTERO et 



35 
 

 

al., 2009). O fato de P. vivipara ser uma espécie que suporta grandes variações da 

salinidade, sendo encontrada em 16 lagoas desse sistema límnico, torna plausível a 

hipótese de homogeneização da forma do gonopódio (DI DARIO et al., 2013). O aumento 

de conectividade, em decorrência da pluviosidade, facilitaria a migração de indivíduos de 

P. vivipara, oriundos de ambientes com diferentes regimes de predação. Essa dinâmica 

possibilitaria a permanência de alelos vindos de outros ambientes, influenciando 

adaptações locais (HENDRY e TAYLOR, 2004; LENORMAND, 2002; NOSIL e CRESPI, 

2004). Essa migração poderia permitir que machos oriundos de populações com baixo 

risco de predação migrassem para lagoas com alto risco de predação, homogeneizando a 

forma da ponta distal do gonopódio entre populações com regimes de predação distintos. 

Esta hipótese é plausível, uma vez que a forma do gonopódio demonstrou ser um traço 

herdável, e não seria apenas decorrente de plasticidade fenotípica (BOOKSMYTHE et al., 

2016; HEINEN-KAY e LANGERHANS, 2013). 

 
6. CONSIDERAÇÕES FINAIS 

 
 

Os resultados obtidos não corroboraram as hipóteses propostas para o 

comprimento, área e forma da espécie Poecilia vivipara. As evidências disponíveis na 

literatura são divergentes quanto à predação como agente promotor da variação do 

tamanho e forma dos gonopódios de poecilídeos. As hipóteses elencadas para explicar os 

resultados encontrados vão desde o contexto do comportamento sexual dos machos e 

fêmeas, à dinâmica do sistema estudado. São fundamentais mais pesquisas sobre o 

comportamento sexual de P. vivipara, especialmente das fêmeas, dada a escassa 

literatura sobre a etologia desta espécie. É importante, também, destacar o papel de 

escolha das fêmeas durante a cópula, mesmo em espécies em que há apenas a 

copulação forçada, como em P. vivipara. 



36 
 

 
 
 
 

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8. APÊNDICE 

 
Tabela A1. Códigos da coleção científica do Instituto de Biodiversidade e 

Sustentabilidade (NUPEM/UFRJ-Macaé), respectivos as lagoas utilizadas neste trabalho. 

Lagoa 
Código da 
coleção 

Encantada NPM2323 

 NPM0524 

Jurubatiba NPM2320 
 NPM6240 

 NPM2327 

Preta NPM2930 
 NPM6255 

 NPM2385 

Piripiri NPM2419 
 NPM2424 



44 
 

 
 

 NPM2326 

Catingosa 
NPM2402 

NPM2931 
 NPM4080 

 NPM2322 

Garças NPM2422 
 NPM6278 

Maria 
Menina 

NPM2325 

NPM6266 

Robalo NPM6263 

Visgueiro NPM6261 
 
 

Tabela A2. Descrição da localização dos 32 marcos anatômicos indicados na Fig. 4. 
Marco# Descrição do marco anatômico 

1 Ponto mais antero-proximal do segmento mais distal que não 

apresenta espinho do raio 5a. 

2 Ponto mais postero-proximal do segmento mais distal que não 

apresenta espinho do raio 5p. 

3 Ponto mais distal do segmento mais distal que não apresenta 

espinho do raio 5a. 

4 Ponto mais distal do segmento mais distal que não apresenta 

espinho do raio 4p. 

5 Ponto mais postero-distal do segmento mais proximal que não 

apresenta espinho do raio 4p. 

6 Ponto mais antero-distal do segmento mais proximal que não 

apresenta espinho do raio 4p. 

7 Ponto antero-proximal do segmento mais distal que apresenta 

espinho dorsal do raio 4p. 

8 Ponto postero-proximal do segmento mais distal que apresenta 

espinho dorsal do raio 4p. 

9 Ponto mais postero-proximal do segmento retangular mais 

distal do raio 4a. 

10 Ponto mais antero-proximal do segmento retangular mais distal 

do raio 4a. 

11 Ponto mais postero-distal do segmento mais proximal que 

apresenta um espinho dorsal do raio 4a. 

12 Ponto mais antero-distal do segmento mais proximal que 

apresenta um espinho dorsal do raio 4a. 

13 Ponto mais antero-proximal do segmento mais distal que 

apresenta um espinho dorsal do raio 4a. 

14 Ponto mais postero-proximal do segmento mais distal que 

apresenta um espinho dorsal do raio 4a. 

15 Ponto mais postero-distal do segmento mais proximal que não 

apresenta espinho do raio 4a. 



45 
 

 
 

16 Ponto mais antero-distal do segmento mais proximal que não 

apresenta espinho do raio 4a. 

17 Ponto mais distal do segmento mais distal que não apresenta 

espinho do raio 4a. 

18 Ponto mais antero-distal do segmento mais distal que não 

apresenta espinho do raio 3. 

19 Ponto mais postero-distal do segmento mais proximal que não 

apresenta espinho do raio 3. 

20 Ponto mais antero-distal do segmento mais proximal que não 

apresenta espinho do raio 3. 

21 Extremidade da serra do segmento mais distal que apresenta 

serra ventral do raio 3. 

22 Ponto mais postero-proximal do segmento mais distal que 

apresenta serra ventral do raio 3. 

23 Ponto mais postero-distal do segmento mais proximal que 

apresenta serra ventral do raio 3. 

24 Ponto mais antero-distal do segmento mais proximal que 

apresenta serra ventral do raio 3. 

25 Extremidade da serra do segmento mais proximal que 

apresenta serra ventral do raio 3. 

26 Extremidade da serra ventral do segmento mais distal que 

apresenta serra ventral e serra dorsal do raio 3. 

27 Ponto mais antero-proximal do segmento mais distal que 

apresenta serra ventral e serra dorsal do raio 3. 

28 Ponto mais postero-proximal do segmento mais distal que 

apresenta serra ventral e serra dorsal do raio 3. 

29 Ponto mais postero-proximal do segmento mais proximal que 

apresenta serra ventral e serra dorsal do raio 3. 

30 Ponto mais antero-proximal do segmento mais proximal que 

apresenta serra ventral e serra dorsal do raio 3. 

31 Extremidade da serra ventral do segmento mais proximal que 

apresenta serra ventral e serra dorsal do raio 3. 

32 Limite dorsal do raio 5p em relação ao marco 9#. 

 


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