RESSALVA Atendendo solicitação do(a) autor(a), o texto completo desta dissertação será disponibilizado somente a partir de 09/03/22. UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA – UNESP CAMPUS JABOTICABAL HELMINTOFAUNA DE PEQUENOS ROEDORES DA MATA ATLÂNTICA BRASILEIRA NO ESTADO DO PARANÁ, BRASIL Danise Benatti Médica Veterinária 2020 UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA – UNESP CAMPUS JABOTICABAL HELMINTOFAUNA DE PEQUENOS ROEDORES DA MATA ATLÂNTICA NO ESTADO DO PARANÁ, BRASIL Danise Benatti Orientador: Prof. Dr. Estevam Guilherme Lux Hoppe Dissertação apresentada à Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias Unesp, Câmpus de Jaboticabal, como parte das exigências para obtenção do título de Mestre em Medicina Veterinária (Medicina Veterinária Preventiva) 2020 DADOS CURRICULARES DO AUTOR Danise Benatti, nascida em Palmitinho, no Rio Grande do Sul, em 26 de outubro de 1992. Ingressou no primeiro semestre de 2011 no curso de Medicina Veterinária da Universidade Federal da Fronteira Sul (UFFS), em Realeza, Paraná. Durante a graduação, foi voluntária dos projetos de Extensão “Transferência de informações de temas ligados à bovinocultura de leite para pequeno produtor rural através de programa de rádio "UFFS: campo e prosa" (2012) e “O Bem-Estar Animal: a educação, a ciência e os valores” (2014). Foi estagiária na associação de produtores de leite do município de Vista Alegre, (APROLEIVA), Rio Grande do Sul. Durante a graduação, também se dedicou a pesquisa na área de parasitologia. Seu estágio curricular foi desenvolvido no LabEPar, FCAV/UNESP, o que lhe abriu as portas para realizar o mestrado na área de parasitologia. Formou-se no segundo semestre de 2017 e no primeiro semestre de 2018 iniciou o seu mestrado. AGRADECIMENTOS Diferentes pessoas contribuíram direta ou indiretamente para a realização deste trabalho. Quero agradecer a todos infinitamente e em especial para aqueles que cito abaixo ... Agradeço aos meus pais, Francisco e Marines por sempre me incentivar aos estudos, apoiando a correr atrás dos meus sonhos, sempre deixando-me livre a percorrer os caminhos por mais difíceis que fossem sempre esperando-me no final, mesmo na derrota ou conquista. Essa conquista é de vocês. Ao meu irmão Daniel, que do seu jeito me apoiou em todas as jornadas e essa foi mais uma. Ao meu noivo, Éder, mesmo não compreendendo muito essa vida de pós- graduando me apoiou em todos os momentos, superando a nossa distância, logo estaremos juntos, você é meu porto seguro, obrigada por tudo. As minhas amigas Ana Lucia, Carine, Charline, Fernanda, Micheli e Renata, obrigada pela amizade de vocês, ela é muito importante para mim. Ao Professor Fagner, pela motivação, apoio, conselhos, amizade, disponibilidade para explicar e ensinar sobre os nossos amigos parasitos, e principalmente, por ter me recebido no Laboratório, pois foi meu primeiro orientador, se não fosse este passo inicial não estaria agora completando mais uma etapa na vida acadêmica. O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001 e pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq). Ao meu orientador Prof. Estevam por ter aceitado me orientar, estar sempre pronto a tirar minhas dúvidas, dando conselhos e sendo amigo. Obrigada por ter me ensinado um pouco do muito que sabe. Aos técnicos do LabEPar, Zé e Hermes, ao Zé pela dedicação e paciência no ensino e pela boa predisposição para responder todas as minhas perguntas sempre que o eu precisava e as guloseimas que você prepara. Hermes pela companhia em procurar infinitos helmintos e pela prosa. Sentirei falta de vocês. Às minhas amigas no laboratório, especialmente Carmem e Dalia, por estarem dispostas a me ajudar quando precisei, obrigada pelas boas vibrações e tantas horas de conversas que tornam o nosso local de trabalho o melhor. À Marcela por ter ajudado nas amostras junto com o Luis e o Prof. Alexandre da Unioeste, salvaram meu mestrado. À Taty, minha conterrânea, pelas conversas e comidas, foi muito importante para o começo desse desafio. Enfim, a toda equipe do LabEPar o meu muito obrigada. . I Sumário RESUMO - ......................................................................................................... iv ABSTRACT - ...................................................................................................... v CAPÍTULO 1 – Considerações Gerais ............................................................... 1 1. Introdução ................................................................................................... 1 2. Revisão de literatura ................................................................................... 2 2.1. Mata Atlântica e sua fragmentação no Oeste Paranaense ................... 2 2.2. Animais alvo do estudo ......................................................................... 3 2.2.1. Ordem Rodentia ............................................................................. 3 2.2.1.1. Espécies hospedeiras estudadas ...................................................... 4 2.2.1.2. Parasitas de roedores ................................................................. 6 2.2.2. Ordem Didelphimorphia ................................................................... 14 2.2.2.1. Espécies hospedeiras estudadas .................................................... 14 2.2.2.2. Parasitas de Marsupiais ............................................................ 15 3. Considerações finais ................................................................................. 27 4. Referências ............................................................................................... 28 CAPITULO 2 – Helmintofauna de pequenos roedores em áreas fragmentadas de Mata Atlântica na região Oeste do estado do Paraná ...................................... 38 1. Introdução ................................................................................................. 38 2. Material e Métodos .................................................................................... 39 2.1. Área do estudo .................................................................................... 39 2.2. Espécies hospedeiras estudadas .............................................................. 40 2.3. Coleta dos roedores ............................................................................ 40 2.4. Necropsia Parasitológica ..................................................................... 42 2.4.1. Coleta de helmintos ...................................................................... 42 2.4.2. Identificação taxonômica dos helmintos ....................................... 42 2.5. Análise dos dados ............................................................................... 43 2.6. Aspectos éticos ................................................................................... 43 3. Resultados ................................................................................................ 44 4. Discussão .................................................................................................. 49 5. Conclusão ................................................................................................. 55 II CAPÍTULO 3 - Helmintofauna de marsupiais em pequenos fragmentos de Mata Atlântica no Oeste Paranaense, Brasil ............................................................. 65 1. Introdução ................................................................................................. 65 2. Material e Metódos .................................................................................... 66 2.1. Local de estudo ................................................................................... 66 2.2. Coleta dos marsupiais ......................................................................... 67 2.3. Necropsia Parasitológica ..................................................................... 68 2.3.1. Coleta de helmintos ...................................................................... 68 2.3.2. Identificação taxonômica dos helmintos ....................................... 69 2.4. Análise dos dados ............................................................................... 69 2.5. Aspectos éticos ................................................................................... 69 3. Resultados ................................................................................................ 70 4. Discussão .................................................................................................. 73 5. Conclusão ................................................................................................. 75 6. Referências ............................................................................................... 76 CAPÍTULO 4 - Considerações finais ................................................................ 81 APÊNDICES ..................................................................................................... 82 APÊNDICE A- Descrição dos helmintos encontrados na ordem Rodentia ...... 83 APÊNDICE B- Descrição dos helmintos encontrados na ordem Didelphimorphia 116 APÊNDICE C. Resultados das análises estatísticas realizadas no programa Graph-PadPrism 7.04, com P ajustado a 0.05 e programa R. ....................... 130 III IV HELMINTOFAUNA DE PEQUENOS ROEDORES DA MATA ATLÂNTICA NO ESTADO DO PARANÁ, BRASIL RESUMO - Este estudo descreve a composição e estrutura da comunidade de helmintos de pequenos mamíferos terrestres em áreas fragmentadas da Mata Atlântica no estado do Paraná, Brasil. Sessenta e oito roedores e dezoitos marsupiais foram coletados nos municípios de Cascavel e Corbélia, entre 2017 e 2018. Os animais foram necropsiados tendo suas vísceras examinadas para recuperação de parasitos. Um total de 21 espécies de helmintos foram coletados: dez em Akodon montensis, quatro em Mus musculus, duas em Thaptomys nigrita, duas em Oligoryzomys nigripes, uma em Delomys dorsalis, cinco em Marmosa paraguayana e duas em Monodelphis dimidiata. As seguintes espécies de parasitas foram registrados para a ordem Rodentia: Rodentolepis akodontis, Angiostrongylus sp., Protospirura numidica criceticola, Trichuris navonae, Syphacia alata, Syphacia criceti, Syphacia evaginata, Trichofreitasia lenti, Stilestrongylus aculeata, Stilestrongylus eta, Stilestrongylus gracielae, Stilestrongylus franciscanus, Stilestrongylus moreli, Stilestrongylus sp., e Pentastomida gen. sp (ninfa). Para ordem Didelphimorphia foram registradas as seguintes espécies: Viannaia hamata, Travassostrongylus sextus, Gracilloxyuris agilisis, Oncicola luehei, Trichohelix tuberculata e Pritchardia boliviensis. Quatro espécies foram comuns entre os roedores e uma entre os marsupiais, com baixo grau de similaridade entre as infracomunidades. Não foram observados helmintos comuns a roedores e marsupiais. O roedor Akodon montensis teve uma maior riqueza média parasitária. Foi observada correlação positiva entre intensidade parasitária de T. navonae e T. lenti e índice de condição corporal do hospedeiro A. montensis. Para todas as espécies de helmintos é um novo registro de localidade e para quinze delas de novo hospedeiro. Palavras-chave: Rodentia, Didelphimorphia, Endoparasitismo, Mammalia, Fauna selvagem. V HELMINTOFAUNA OF SMALL RODENTS OF THE ATLANTIC FOREST OF THE STATE OF PARANÁ, BRAZIL ABSTRACT - This study describes the composition and structure of the helminth community of small terrestrial mammals of the Atlantic Forest in the state of Paraná, Brazil. Sixty-eight rodent and eighteen marsupial specimens were collected in the municipality of Cascavel and Corbelia, Paraná between 2017 and 2018. The animals were necropsied and their viscera examined for helminth recovery. A total of 21 helminth species were collected: ten in Akodon montensis, four in Mus musculus, two in Thaptomys nigrita, two in Oligoryzomys nigripes, one in Delomys dorsalis, five in Marmosa paraguayana and two in Monodelphis dimidiata. The following species of parasites were recorded in the order Rodentia: Rodentolepis akodontis, Angiostrongylus sp., Protospirura numidica criceticola, Trichuris navonae, Syphacia alata, Syphacia criceti, Syphacia evaginata, Trichofreitasia lenti, Stilestrongylus aculeata, Stilestrongylus eta, Stilestrongylus greta Stilestrongylus franciscanus, Stilestrongylus moreli, Stilestrongylus sp., and nymph Pentastomida gen. sp. For the order Didelphimorphia the following parasites were collected: Viannaia hamata, Travassostrongylus sextus, Gracilloxyuris agilisis, Oncicola luehei, Trichohelix tuberculata and Pritchardia boliviensis. Four species were common to all rodent species and one among marsupials, with a low degree of similarity between infracommunities. Helminths common to rodents and marsupials weren’ t observed. The rodent Akodon montensis had a higher average parasitic richness. Positive correlation was observed between parasitic intensity of T. navonae and T. lenti and body condition index of host A. montensis. For all species of helminths it is a new locality record and for fifteen of them new host. Keywords: Rodentia, Didelphimorphia, Endoparasitism, Mammalia, Wild fauna. 1 CAPÍTULO 1 – Considerações Gerais 1. Introdução A Mata Atlântica é uma das florestas mais ricas em diversidade de espécies e ameaçadas do planeta (Laurance, 2009). Originalmente, o Bioma ocupava mais de 1,3 milhões de km² em 17 estados do território brasileiro, estendendo-se por grande parte da costa do país. Porém, devido à ocupação e atividades humanas na região, hoje restam cerca de 11 a 16% de sua cobertura original (Ribeiro et al., 2009, SOS Mata Atlântica/INPE, 2019). A Mata Atlântica é considerada um dos 35 hotspots mundiais de biodiversidade (Laurance, 2009). Das 2.208 espécies de vertebrados terrestres que a Mata Atlântica abriga, cerca de 700 são endêmicas. Juntas, as Ordens Rodentia e Didelphimorphia somam 71% dos endemismos observados para mamíferos nesse Bioma (Paglia et al., 2012). A expansão da agricultura e aumento da densidade populacional humana são algumas das causas responsáveis pela redução das áreas naturais e sua fragmentação (Laurance et al., 2014). A antropização em diferentes habitats geralmente resulta em paisagens alteradas que podem fornecer novos ambientes onde os hospedeiros e patógenos podem interagir. Este último pode ter implicações para a saúde humana e animal (Froeschke e Matthee, 2014). A fragmentação de habitat pode ser definida como um processo pelo qual um habitat contínuo é transformado em "pequenos pedaços de habitats", com a desconexão de uma área anteriormente contínua, circundada por áreas de uso antrópico (Carvalho et al., 2009). A fragmentação do habitat altera as condições microclimáticas dentro dos fragmentos, aumentando a incidência de radiação solar e diminuindo a umidade perto de suas margens. Os efeitos de tais alterações podem ser benéficos ou prejudiciais a diferentes patógenos (Froeschke e Matthee, 2014). Fragmentos de habitats, especialmente aqueles que ocorrem dentro de limites transicionais, favorecem espécies de mamíferos generalistas de pequeno porte, como roedores e marsupiais, que são capazes de se adaptar ou explorar essas condições (Reperant et al., 2009). Roedores e marsupiais podem transmitir patógenos a animais domésticos, que podem atuar como um reservatório adicional para a exposição 2 humana, ocorrendo em áreas de interface entre ambientes silvestre/urbano ou silvestre/rural (Klimpel et al., 2007, Luis et al., 2013). O risco elevado de doença pode estar associado a características da paisagem que facilitem maiores densidades desses animais por meio do fornecimento de recursos (alimento, abrigo e água) ou ausência de predadores (Froeschke e Matthee, 2014). Os trabalhos que integram conhecimentos acerca da fauna de endoparasitos de espécies de pequenos mamíferos encontradas na Mata Atlântica no estado do Paraná são escassos. Sendo assim, o trabalho visou identificar e descrever os helmintos presentes em espécies de roedores e marsupiais em cinco pequenos fragmentos de Mata Atlântica na região Oeste do Estado do Paraná, Brasil, investigando interações entre parasitismo e condições fenotípicas dos hospedeiros, avaliando a interação da paisagem com o parasitismo e estabelecendo os indicadores de infecção helmíntica para cada parasito nos hospedeiros. 27 3. Considerações finais Neste trabalho serão analisadas as helmintofaunas de pequenos mamíferos oriundos de cinco áreas remanescentes da Mata Atlântica na região Oeste do estado do Paraná, Brasil. No primeiro capítulo avaliaremos a helmintofauna de cinco espécies de roedores (Akodon montensis, Oligoryzomys nigripes, Thaptomys nigrita, Delomys dorsalis e Mus musculus) identificando cada helminto através de dados morfológicos e morfométricos, investigando as interações entre parasitismo e condições fenotípicas (sexo, condição corporal), paisagem, e determinando os indicadores de infecção helmínticas. No segundo capítulo estudaremos a helmintofauna de duas espécies de marsupiais, Marmosa paraguayana e Monodelphis dimidiata, identificando as espécies de helmintos e investigando as interações entre o parasitismo e condições fenotípicas e calculando os indicadores de infecção. 28 4. Referências Abreu MSL, Christoff AU, Vieira EM (2011) Identificação de marsupiais do Rio Grande do Sul através da microestrutura dos pelos-guarda. Biota Neotropica 11(3):391-400. https://doi.org/10.1590/S1676-06032011000300031. 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A partir desse estudo, se tem uma descrição da composição parasitária dos animais no período de 2017 a 2019, no sul do Brasil. As intensas atividades antrópicas na Mata Atlântica podem causar modificações na rede trófica, levando à alteração da composição parasitária. Dessa forma, estudos futuros poderão indicar a modificação ou não da fauna parasitárias nesses animais.