BIANCA LUIZA REINERT ECOLOGIA E COMPORTAMENTO DO BICUDINHO-DO- BREJO (Stymphalornis acutirostris BORNSCHEIN, REINERT & TEIXEIRA, 1995 – AVES, THAMNOPHILIDAE) Tese apresentada ao Instituto de Biociências da Universidade Estadual Paulista “Julio de Mesquita Filho”, Campus de Rio Claro, para a obtenção do título de Doutora em Ciências Biológicas (Área de Concentração: Zoologia) RIO CLARO Estado de São Paulo – Brasil Novembro de 2008 BIANCA LUIZA REINERT ECOLOGIA E COMPORTAMENTO DO BICUDINHO-DO- BREJO (Stymphalornis acutirostris BORNSCHEIN, REINERT & TEIXEIRA, 1995 – AVES, THAMNOPHILIDAE) Tese apresentada ao Instituto de Biociências da Universidade Estadual Paulista “Julio de Mesquita Filho”, Campus de Rio Claro, para a obtenção do título de Doutora em Ciências Biológicas (Área de Concentração: Zoologia) Orientador: Prof. Dr. MARCO AURÉLIO PIZO FERREIRA RIO CLARO Estado de São Paulo – Brasil Novembro de 2008 ii BIANCA LUIZA REINERT ECOLOGIA E COMPORTAMENTO DO BICUDINHO-DO- BREJO (Stymphalornis acutirostris BORNSCHEIN, REINERT & TEIXEIRA, 1995 - AVES, THAMNOPHILIDAE) Tese apresentada ao Instituto de Biociências da Universidade Estadual Paulista “Julio de Mesquita Filho”, Campus de Rio Claro, para a obtenção do título de Doutora em Ciências Biológicas (Área de Concentração: Zoologia) Comissão examinadora Dr. Marco Aurélio Pizo Ferreira Dr. Marcos Rodrigues Dr. Mercival Roberto Francisco Dr. Célio Fernando Baptista Haddad Dr. Marcos César de Oliveira Santos Rio Claro, 17 de novembro de 2008 iii À equipe de trabalho Ricardo Belmonte-Lopes, Daiane Diniz Sobotka e Marcos Ricardo Bornschein e aos meus companheiros felinos Alma, Cruel e Smilodon, que infelizmente nunca deverão conhecer o bicudinho-do-brejo! iv Agradecimentos Agradeço à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) pela concessão da bolsa de pesquisa (processo 04/13274-2). A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) concedeu bolsa no início do período de doutoramento. A Fundação O Boticário de Proteção à Natureza patrocinou os trabalhos de campo e o Mater Natura – Instituto de Estudos Ambientais apoiou todas as atividades. Ao Programa de Pós-Graduação em Zoologia da Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” (UNESP) de Rio Claro pela oportunidade de desenvolver a tese. A orientação do Dr. Marco Aurélio Pizo Ferreira foi fundamental em todas as etapas do estudo. Agradeço especialmente aos meus pais Luiz Carlos Gaeski (in memorian) e Célia Barros de Araújo (in memorian), que nunca pouparam esforços para a minha formação pessoal e acadêmica; sem eles, decididamente eu não chegaria até aqui. A Ricardo Belmonte-Lopes, companheiro de todos os momentos pela dedicação e enorme ajuda. Ao M.Sc. Marcos R. Bornschein pelas detalhadas revisões, sugestões, trabalhos de campo e, principalmente, amizade incondicional. A Daiane D. Sobotka pela inestimável ajuda e companhia nas longas expedições ao brejo e no extenuante trabalho de laboratório, somando-se pelo menos um ano e meio de convívio. Muito obrigada! Dr. Marco A. P. Ferreira, Ricardo Belmonte-Lopes, Carlos O. A. Gussoni e Daiane D. Sobotka também contribuíram com correções aos manuscritos. A Dra. Yoshiko S. Kuniyoshi, Dr. Olavo A. Guimarães e Fabrício Meyer, pelos ensinamentos a cerca de anatomia de plantas herbáceas. A Dra. Carina Kozera, pelo auxílio nas análises fitossociológicas. O Sistema Meteorológico do Paraná - SIMEPAR forneceu os dados meteorológicos da região de Guaratuba, Paraná. Aos estagiários do projeto, pelo auxílio em campo: Bráulio V. Hanke, Carlos O. A. Gussoni, Celma R. Baggio, César Cestari, Eliza C. Batista, Fabio A. Iurck, Giuliana A. v Benedicto, Mariano M. Rocha, Marco A. da Silva, Marcus V. Castilho, Mônica S. Ribas e Tiago Machado. Dr. Marco A. P. Ferreira, Carlos O. A. Gussoni e M.Sc. Leonardo E. Lopes enviaram bibliografia. As secretárias da Pós-Graduação em Zoologia que sempre prestaram todo auxílio necessário prontamente: Rute M. R. Camargo, Rosemary D. O. S. Cardoso, Heloísa A. S. Nicoletti, Sandra M. de G. Fuzaro e Simone Ortiz. Paulo Roberto Castella, da Secretaria Estadual do Meio Ambiente (SEMA) forneceu imagens aéreas e Franco Amato sugeriu maneiras para o tratamento e análises das mesmas. Idea Wild doou equipamentos e Dra. Angelica M. K. Uejima e William H. Dent Jr. forneceram canetas de marcação permanente que foram simplesmente indispensáveis para a marcação do grid. Várias pessoas contribuíram para o sucesso deste estudo, alguns profissionais, outros alunos e, ainda, membros da Colônia Riozinho, onde a equipe ficava sediada. Destaca-se a dedicação do barqueiro do projeto, Ailton Degues, da sua esposa, Leonilda Degues, do professor da escola local, senhor Zeni Degues, e dos outros barqueiros, senhores Luiz X. Carneiro, Jair Degues e Sidinei Degues. Também destaco a dedicação do pessoal do Mater Natura, especialmente Paulo A. Pizzi, Deise Jonson, Helena Zarantonielli e Daniela L. Nascimento. Muito provavelmente outras pessoas merecedoras de agradecimenteos foram, por lapso, omitidas. Ao Dr. Miguel S. Milano que foi o primeiro a sugerir e acreditar na execução desse tema de doutorado. A Comissão examinadora: Dr. Marco A. P. Ferreira; Dr. Marcos Rodrigues; Dr. Mercival R. Francisco; Dr. Célio F. B. Haddad e Dr. Marcos C. de O. Santos que muito contribuíram no dia da argüição, principalmente com valiosas sugestões para as futuras publicações. Ao Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA); Centro Nacional de Pesquisa para Conservação das Aves Silvestres (CEMAVE) e Instituto Ambiental do Paraná (IAP) pelas licenças de pesquisa concedidas. vi Ao amigo Osvaldo Chicora que muito tem auxiliado nos trabalhos de impressão. Aos familiares de Marcos R. Bornschein, Liris C. C. Robert e Liv C. Robert, minha afilhada, e aos de Daiane D. Sobotka, Claudinei Sobotka e Elenice D. Sobotka, pela enorme paciência durante a ausência de Marcos e Daiane nas extensas expedições para estudar o bicudinho-do-brejo. As minhas queridas amigas Celma R. Baggio e Iracema A. Suassuna, que tiveram paciênca pela minha total ausência e pelo grande incentivo. vii Resumo Stymphalornis acutirostris (bicudinho-do-brejo) (9,8 g), insetívoro, descrito em 1995, é o único Thamnophilidae palustre. Ameaçado de extinção, distribui-se em oito populações isoladas do litoral do Paraná ao do norte de Santa Catarina, que totalizam 6.060 ha de área de ocupação. Foram realizadas c. 2.000 h de observações gerais de 2006 ao início de 2008 na ilha do Jundiaquara (11,6 ha) e entorno, baía de Guaratuba, Paraná, onde todos os indivíduos foram marcados. A coloração da plumagem juvenil é distinta da dos adultos e revela dimorfismo sexual. Com sete meses de idade, machos adquirem plumagem similar à dos adultos, fato pouco conhecido na família. A espécie defende território ao longo do ano e é monogâmica. Divórcios, entretanto, foram registrados e uma fêmea esteve pareada com dois machos ao mesmo tempo. A ilha comportou 15 territórios em um ano e 14 no outro, os quais mediram 0,67 ha, em média, e permaneceram estáveis. Nova estimativa populacional é apresentada (12.942 indivíduos). Vegetação herbácea mais alta e densa foi selecionada para a nidificação. Alguns ninhos foram alagados pela maré e alguns ovos que ficaram submersos eclodiram. Um macho com 12 anos reproduziu e outro, com sete meses, esteve pareado e defendendo território. Os casais realizaram de uma a oito tentativas de nidificação em uma estação reprodutiva. O casal se incumbe do cuidado parental diurno. O macho visitou mais regularmente o ninho durante a construção e incubação (n.s.); a fêmea visitou o ninho com mais regularidade durante a alimentação (n.s.) e permaneceu mais tempo junto a ele durante a construção (p = 0,006) e incubação (n.s.). O sucesso reprodutivo, a partir da incubação, foi de 15,41% pela taxa simples e 23,91% pelo método de Mayfield. Na construção do ninho, a maior causa de insucesso foi o abandono (77,6%); na incubação, a predação de ovos (52,1%) e, na fase de ninhego, o tombamento dos ninhos (60%). A taxa média de natalidade foi de 23 filhotes ao ano e a de mortalidade média de 9,9 indivíduos adultos ao ano, a cada 100 indivíduos. Ambos os sexos empregam as mesmas manobras de forrageamento, mas os machos forrageiam mais alto do que as fêmeas. Acredita-se que construir os ninhos acima do nível da água das marés é a principal influência para a seleção de sítios de nidificação, o que tornaria a espécie vulnerável ao aumento do nível do mar pela mudança climática. viii Abstract Stymphalornis acutirostris (Marsh Antwren) (9. 8 g) is an insectivorous bird described in 1995, being the only Thamnophilidae restricted to marsh habitats. Threatened of extinction, it’s distributed in eight isolated populations in Paraná and northern Santa Catarina coasts, totaling an occupation area of 6,060 ha. Two thousand hours of observations were carried out from the beginning of 2006 till the same period in 2008 at the Jundiaquara Island (11. 6 ha) and its surroundings in Guaratuba bay, Paraná, where all the individuals were banded. Juvenile plumage is distinct from that of the adults and it shows sexual dimorphism. Seven- months-old males acquire plumage similar to adults, an exceptionally premature acquisition in the family. The species is monogamous and holds a year-long territory. However, divorces were registered, and one female was paired with two males at the same time. The Island held 15 stable territories in one year, 14 of which remained the next year, with mean territory size of 0.67 ha. A new population estimation is presented (12,942 individuals). Taller and denser herbaceous vegetation were selected for nesting. Some nests were reached by the tides and some submerged eggs hatched. A 12 years old male was reproducing and another, seven months old, was paired and defending his territory. The couples did from one to eight nesting attempts in a single reproductive season. Both parents are charged with parental care. Males visited the nest more frequently during its construction and incubation period (n.s.), while females visited more during the nestling feeding period (n.s.), and stayed more time near it during construction (significant differences) and incubation (n.s.). The mean reproductive success, from incubation, was 15.41% using absolute numbers, and 23.91% by the Mayfield method. During nest construction, the main cause of losses was abandon (77.6%), during incubation it was egg predation (52.1%), and during nestling period it was nest fall (60%). The average birth rate was 23 fledglings/year/100 individuals, and the average mortality 9.9 adults/year/100 individuals. Both sexes use the same foraging maneuvers, but males foraged higher than females. Nest construction above the tide line is the main constraint for nest site selection, what could make the species vulnerable to sea level rise caused by climatic changes. ix SUMÁRIO Introdução geral ...................................................................................................................1 A família Thamnophilidae ...................................................................................................2 A espécie ................................................................................................................................4 Área de estudo.......................................................................................................................8 CAPÍTULO 1. MORFOMETRIA, PLUMAGEM, NINHOS E OVOS ............................12 Introdução ...........................................................................................................................12 Material e métodos .............................................................................................................14 Capturas e marcações ....................................................................................................14 Morfometria ....................................................................................................................15 Sucessão plumária ..........................................................................................................16 Medidas de ninhos e ovos ...............................................................................................16 Resultados ...........................................................................................................................17 Morfometria ....................................................................................................................17 Desenvolvimento do filhote ............................................................................................19 Padrões de aparência .....................................................................................................20 Plumagens .......................................................................................................................27 Ninhos ..............................................................................................................................33 Ovos .................................................................................................................................42 Discussão .............................................................................................................................44 Morfometria de adultos..................................................................................................44 Desenvolvimento de filhotes...........................................................................................45 Desenvolvimento da plumagem e padrões de aparência.............................................46 Muda de adultos .............................................................................................................49 Ninhos e ovos ...................................................................................................................56 CAPÍTULO 2. FORRAGEAMENTO ..................................................................................58 Introdução ...........................................................................................................................58 Material e métodos .............................................................................................................59 Resultados ...........................................................................................................................61 Discussão .............................................................................................................................69 CAPÍTULO 3. TERRITÓRIOS, COMPOSIÇÃO DE CASAIS, LONGEVIDADE E POPULAÇÃO.........................................................................................................................78 Introdução ...........................................................................................................................78 Material e métodos .............................................................................................................79 Resultados ...........................................................................................................................81 Discussão .............................................................................................................................89 x CAPÍTULO 4. COMPORTAMENTO REPRODUTIVO ..................................................99 Introdução ...........................................................................................................................99 Material e métodos ...........................................................................................................100 Resultados .........................................................................................................................102 Período reprodutivo .....................................................................................................102 Unidades comportamentais .........................................................................................104 Corte, cópula e escolha do local de nidificação..............................................104 Construção do ninho .......................................................................................106 Postura e incubação.........................................................................................111 Alimentação de ninhegos................................................................................118 Alimentação de filhotes fora do ninho............................................................120 Comportamento de defesa e de despiste .........................................................123 Discussão ...........................................................................................................................125 Período reprodutivo .....................................................................................................125 Corte, cópula e escolha de local de nidificação ..........................................................126 Construção do ninho ....................................................................................................129 Postura e incubação......................................................................................................130 Alimentação de ninhegos e filhotes fora do ninho .....................................................133 Defesa e despiste ...........................................................................................................136 CAPÍTULO 5. SELEÇÃO DE SÍTIOS DE NIDIFICAÇÃO E SUCESSO REPRODUTIVO ..................................................................................................................138 Introdução .........................................................................................................................138 Material e métodos ...........................................................................................................139 Caracterização dos sítios de nidificação .....................................................................139 Sucesso reprodutivo e demografia ..............................................................................141 Resultados .........................................................................................................................142 Caracterização florística dos sítios de nidificação e uso do ambiente e da vegetação para reprodução e construção dos ninhos..................................................................142 Seleção do sítio de nidificação por fitofisionomia ......................................................148 Sucesso reprodutivo......................................................................................................152 Discussão ...........................................................................................................................160 Seleção dos sítios de nidificação ..................................................................................160 Sucesso reprodutivo......................................................................................................161 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...............................................................................165 xi Lista de tabelas Tabela 1.1. Medidas e grau de dimorfismo (“Dimor.”) de Stymphalornis acutirostris adultos capturados entre 2006 e 2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. Os valores de p foram obtidos pelo Teste t e de dimorfismo sexual pela fórmula: “(tamanho do macho – tamanho da fêmea)/(tamanho da fêmea) x 100” (CUERVO & MØLLER 1999). Outra abreviação: “DP” = desvio padrão......................18 Tabela 2.1. Medidas de ninhegos (sexo indeterminado) de Stymphalornis acutirostris com sete a 11 dias de vida ( x = 8,5 dias) das estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná.........18 Tabela 3.1. Características gerais das plumagens de Stymphalornis acutirostris supostamente até um ano de vida, ou pouco além disso. ........................................................................25 Tabela 4.1. Medidas, volume e massa seca total dos ninhos de Stymphalornis acutirostris encontrados entre 2006 e 2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná........................................................................................................36 Tabela 5.1. Tipo de material encontrado nos ninhos de Stymphalornis acutirostris nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. .....................................................................38 Tabela 6.1. Massa seca dos distintos materiais encontrados nos ninhos de Stymphalornis acutirostris monitorados entre 2006 e 2008 na ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná.......................................................................................39 Tabela 7.1. Espécies de plantas em que Stymphalornis acutirostris construiu (n = 79) ou tentou construir (n = 37) ninhos e número de vezes que essas plantas foram utilizadas como apoio nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná................................................39 Tabela 8.1. Plantas em que Stymphalornis acutirostris construiu ninhos nas situações em que apenas uma espécie foi usada como apoio (n = 51) nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná.............................................................................................................40 Tabela 9.1. Plantas em que Stymphalornis acutirostris construiu ninhos nas situações em que duas espécies foram usadas como apoio (n = 22) nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. ..............................................................................................................................40 Tabela 10.1. Plantas em que Stymphalornis acutirostris construiu ninhos nas situações em que três (n = 4) ou quatro (n = 2) espécies foram usadas como apoio nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná.......................................................................................40 Tabela 11.1. Sumário dos padrões de aparência da primeira plumagem e de outras antes da aquisição da aparência definitiva (“adultos”) em Thamnophilidae. A taxonomia segue ZIMMER & ISLER (2003). Informação entre colchetes é deduzida. Quando machos foram descritos como assemelhados às fêmeas ou aos machos “adultos”, se subentenderam que as respectivas fêmeas seriam assemelhadas às adultas, nas respectivas plumagens. Pode-se saber, no futuro, que padrões de aparência descritos como ocorrentes nos dois sexos correspondam, na verdade, à plumagem de somente um. Pode ter ocorrido falha na correlação da plumagem descrita na literatura com a aqui compilada. Abreviação: “Dim.” = dimorfismo sexual plumário......................................51 xii Tabela 1.2. Itens alimentares de Stymphalornis acutirostris por ocasião das observações focais para o estudo do forrageamento da espécie realizadas em 2006 e 2007 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná............................63 Tabela 2.2. Plantas herbáceas utilizadas como poleiro para a captura de presas por Stymphalornis acutirostris na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. São apresentados os valores de amplitude e média ± desvio padrão para a altura do poleiro e percentuais para os demais dados. ...........................................64 Tabela 3.2. Altura dos poleiros utilizados para o forrageamento de Stymphalornis acutirostris nas diferentes fitofisionomias na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. São apresentados os valores de amplitude e, entre parênteses, média ± desvio padrão. O primeiro conjunto de valores refere-se à altura sobre o solo ou água, em momentos com maré, e o segundo à altura sobre o solo, mesmo em momentos com maré. Os valores referentes a t e p foram obtidos pelo Teste t de Student, se comparando as alturas dos poleiros de machos e fêmeas. ................................................67 Tabela 4.2. Altura dos poleiros utilizados para o forrageamento de Stymphalornis acutirostris de acordo com a variação do nível de água pelas marés na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná, independente das fitofisionomias. São apresentados os valores de amplitude e, entre parênteses, média ± desvio padrão. O primeiro conjunto de valores refere-se à altura sobre o solo ou água, em momentos com maré, e o segundo à altura sobre o solo, mesmo em momentos com maré. Os valores de t e p foram obtidos pelo Teste t de Student. .......................................................................68 Tabela 5.2. Plantas herbáceas que foram o substrato das presas capturadas por Stymphalornis acutirostris na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. ..............................................................................................................................68 Tabela 6.2. Substratos que não plantas herbáceas onde estavam presas capturadas por Stymphalornis acutirostris na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná.............................................................................................................69 Tabela 7.2. Fitofisionomias onde forrageiam aves palustres (sensu BORNSCHEIN 2001) residentes ou migrantes regulares na ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. A taxonomia segue CBRO (2007). Abreviação: “Acr.” = Acrostichum. .....................................................................................................................71 Tabela 1.3. Área dos territórios dos casais de Stymphalornis acutirostris na ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. e número de registros por casal. .................................................................................................................................88 Tabela 2.3. Estimativa da população global de Stymphalornis acutirostris, em indivíduos maduros. ...........................................................................................................................88 Tabela 3.3. Tamanho de território e densidade de indivíduos em Thamnophilidae.................96 Tabela 1.4. Contribuição por sexo em casais de Stymphalornis acutirostris em diferentes comportamentos durante o período de construção do ninho nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná...........................................................................................................108 Tabela 2.4. Categorias comportamentais registradas no período de construção de ninhos por Stymphalornis acutirostris nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná.....................109 Tabela 3.4 Contribuição por sexo em casais de Stymphalornis acutirostris em diferentes comportamentos durante o período de incubação (diurna) nas estações reprodutivas de xiii 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná...........................................................................................................112 Tabela 4.4. Duração das sessões de incubação diurna observadas desde a chegada até a saída do indivíduo (turno completo) de Stymphalornis acutirostris nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná...........................................................................................................114 Tabela 5.4. Categorias comportamentais registradas durante o período de incubação de Stymphalornis acutirostris nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná.....................115 Tabela 6.4. Contribuição por sexo em casais de Stymphalornis acutirostris em diferentes comportamentos durante o período de alimentação de ninhegos nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná...........................................................................................................119 Tabela 7.4. Categorias comportamentais registradas durante o período de alimentação de ninhegos em Stymphalornis acutirostris nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. ............................................................................................................................121 Tabela 8.4. Freqüência com que filhotes de Stymphalornis acutirostris foram alimentados fora do ninho nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. ...................................................................123 Tabela 9.4. Freqüência com que filhotes de Stymphalornis acutirostris com diferentes idades foram alimentados fora dos ninhos nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná.........................124 Tabela 10.4. Número de dias de registros de filhotes de Stymphalornis acutirostris fora dos ninhos sendo alimentados pelos adultos nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná.......125 Tabela 1.5. Análise fitossociológica de sítios de nidificação (n = 79 parcelas de 1 m2 com o ninho ao centro) e sem nidificação (n = 79 parcelas de 1 m2 distantes não mais de 20 m do sítio de nidificação) de Stymphalornis acutirostris nos períodos de verão de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, município de Guaratuba, Paraná, ordenadas pelo valor de importância relativa (IR). Outras abreviações: “FB” = forma biológica; “Soc.” = sociabilidade; “FA” = freqüência absoluta; “FR” = freqüência relativa; “CA” = cobertura absoluta; “CR” = cobertura relativa. ...................................143 Tabela 2.5. Fitofisionomias em que Stymphalornis acutirostris construiu (n = 71) ou tentou construir (n = 39) ninhos nos 14 territórios da espécie na ilha do Jundiaquara, município de Guaratuba, Paraná, nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008. ..............145 Tabela 3.5. Plantas em que Stymphalornis acutirostris construiu ninhos nas situações em que apenas uma espécie foi usada como apoio (n = 51) nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, município de Guaratuba, Paraná. ............................................................................................................................147 Tabela 4.5. Plantas em que Stymphalornis acutirostris construiu ninhos nas situações em que duas espécies foram usadas como apoio (n = 22) nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, município de Guaratuba, Paraná..........147 Tabela 5.5. Plantas em que Stymphalornis acutirostris construiu ninhos nas situações em que três (n = 4) ou quatro (n = 2) espécies foram usadas como apoio nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, município de Guaratuba, Paraná...........................................................................................................148 xiv Tabela 6.5. Espécies de plantas em que Stymphalornis acutirostris construiu (n = 79) ou tentou construir (n = 40) ninhos e número de vezes que essas plantas foram utilizadas como apoio, por fitofisionomias e independente delas, nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná...........................................................................................................149 Tabela 7.5. Análise fitossociológica de sítios de nidificação (n = 20 parcelas de 1 m2 com o ninho ao centro) e sem nidificação (n = 21 parcelas de 1 m2 distantes não mais de 20 m do sítio de nidificação) de Stymphalornis acutirostris na fitofisionomia dominada por Crinum salsum nos períodos de verão de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná, ordenadas pelo valor de importância relativa (IR). Outras abreviações: “FB” = forma biológica; “Soc.” = sociabilidade; “FA” = freqüência absoluta; “FR” = freqüência relativa; “CA” = cobertura absoluta; “CR” = cobertura relativa. ..............................................................................149 Tabela 8.5. Análise fitossociológica de sítios de nidificação (n = 19 parcelas de 1 m2 com o ninho ao centro) e sem nidificação (n = 16 parcelas de 1 m2 distantes não mais de 20 m do sítio de nidificação) de Stymphalornis acutirostris na fitofisionomia dominada por Cladium mariscus nos períodos de verão de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná, ordenadas pelo valor de importância relativa (IR). Outras abreviações: “FB” = forma biológica; “Soc.” = sociabilidade; “FA” = freqüência absoluta; “FR” = freqüência relativa; “CA” = cobertura absoluta; “CR” = cobertura relativa. ..............................................................................150 Tabela 9.5. Análise fitossociológica de sítios de nidificação (n = 40 parcelas de 1 m2 com o ninho ao centro) e sem nidificação (n = 9 parcelas de 1 m2 distantes não mais de 20 m do sítio de nidificação) de Stymphalornis acutirostris na fitofisionomia dominada por Acrostichum danaefolium nos períodos de verão de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná, ordenadas pelo valor de importância relativa (IR). Outras abreviações: “FB” = forma biológica; “Soc.” = sociabilidade; “FA” = freqüência absoluta; “FR” = freqüência relativa; “CA” = cobertura absoluta; “CR” = cobertura relativa. ..............................................................................151 Tabela 10.5. Comparação entre variáveis ambientais de sítios com (n = 79) e sem (n = 46) nidificação de Stymphalornis acutirostris tomadas nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná...........................................................................................................152 Tabela 11.5. Número de iniciativas de construção de ninhos (= número de “ninhos”) por casal de Stymphalornis acutirostris e sucesso reprodutivo de MAYFIELD (1961, 1975) (SRM), considerado a partir do período de construção do ninho, nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná.....................................................................................153 Tabela 12.5. Taxa de sobrevivência diária (TSD), probabilidade de sobrevivência no final do período (PSP) avaliado e sucesso reprodutivo de Mayfield (SRM) de iniciativas de nidificação (n = 114; inclui ninhos inacabados) de casais de Stymphalornis acutirostris na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná, nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008. Os valores de TSD e PSP são expressos com média ± desvio padrão. “Construção” refere-se à construção do ninho e “ninhego” ao período do nascimento do primeiro filhote até a saída do último filhote do ninho. ..............................................................................................................................156 xv Tabela 13.5. Significado estatístico, segundo os métodos de HENSLER & NICHOLS (1981) e MANSON (1985), dos valores de taxa de sobrevivência diária (TSD) e probabilidade de sobrevivência ao final do período (PSP) de construção do ninho, incubação e ninhego de Stymphalornis acutirostris obtidos em duas estações reprodutivas e três fitofisionomias distintas na ilha do o Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná (vide dados na Tabela 12.5; H0 = ausência de diferença entre as variáveis comparadas). Em dias-ninho, é indicado o número de dias de exposição segundo MAYFIELD (1961, 1975). Abreviação: “Fito.” = fitofisionomia. ..................157 Tabela 14.5. Causas de insucesso de ninhos de Stymphalornis acutirostris durante o período de construção na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. ............................................................................................................................158 Tabela 15.5. Causas de insucesso de ninhos de Stymphalornis acutirostris durante o período de incubação na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. ............................................................................................................................158 Tabela 16.5. Causas de insucesso de ninhos de Stymphalornis acutirostris durante o período de ninhego na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. ............................................................................................................................159 xvi Lista de figuras Figura 1. (A) Macho e (B) fêmea de Stymphalornis acutirostris (bicudinho-do-brejo), ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. Fotos: Ricardo Belmonte- Lopes. .................................................................................................................................4 Figura 2. Mapa esquemático da distribuição geográfica de Stymphalornis acutirostris (bicudinho-do-brejo), com a localização das oito populações da espécie, das quais a mais ao norte situa-se na região da baía de Antonina, Paraná, e a mais ao sul na região do rio Itapocu, Santa Catarina (escala original 1:250.000). Em rosa têm-se áreas onde se efetuou registros da espécie e em verde áreas sem registros, mas onde a ocorrência é provável devido a existência de ambiente adequado contínuo com ou próximo de locais onde a espécie foi registrada (figura extraída de REINERT et al. 2007). ..........................7 Figura 3. Acima e à esquerda, localização da região de estudo no Brasil (BIRDLIFE INTERNATIONAL 2008); acima e à direita, fotografia aérea da ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. Abaixo e à esquerda, vista da ilha do Jundiaquara; abaixo e à direita, detalhe da vegetação de brejo de maré, um dos ambientes de ocorrência de Stymphalornis acutirostris. Fotos de baixo: Ricardo Belmonte-Lopes. .9 Figura 4. Fitofisionomias da ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná: (A) dominada por Scirpus californicus, (B) Cladium mariscus, (C) Acrostichum danaefolium e (D) Crinum salsum. ..................................................................................10 Figura 5. Local da ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná, dominado por Scirpus californicus, em setembro de 2006. Essa espécie secou em julho e agosto devido ao aumento da salinidade em conseqüência da diminuição das chuvas. Foto: Ricardo Belmonte-Lopes. .......................................................................................11 Figura 1.1. Massa corpórea de 17 ninhegos de Stymphalornis acutirostris com diferentes idades na ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. Triângulos unidos por uma linha representam os valores médios; traços representam os ninhegos pesados nos dias em que eles saíram dos ninhos; círculos representam os ninhegos pesados antes de eles saírem dos ninhos. Os ninhegos da espécie saem dos ninhos com sete a 11 dias de vida ( x = 9 dias; inf. pess.). .................................................................19 Figura 2.1. Ninhegos de Stymphalornis acutirostris, ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. (A) Fi9 e Fi10 com um e dois dias de vida; (B) Fi13 com três dias de vida, ao lado de um ovo que não eclodiu; (C e D) Fi13 com cinco dias de vida (notar os canhões claros no ventre); (E) Fi19 e Fi20 com quatro e cinco dias de vida; e (F) Fi3 com nove dias de vida. .............................................................................21 Figura 3.1. Jovem macho e jovem fêmea de Stymphalornis acutirostris, ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. (A e B) Fi5, jovem macho, com nove dias de vida, quando saiu do ninho (em B, detalhe da asa); (C) detalhe da asa do Fi11, jovem fêmea, com 10 dias de vida, quando saiu do ninho; (D) Fi15, jovem fêmea, com 22 dias de vida; (E) mesmo indivíduo Fi15 em transição do padrão de aparência jovem fêmea para fêmea em primeira aparência, com 33 dias de vida; e (F) Fi11, jovem fêmea em transição para o padrão fêmea em primeira aparência, com 36 dias de vida. Posteriormente, confirmou-se que o Fi11 e Fi15 eram fêmeas. Em B, observa-se as máculas evidentes brancas da álula e das coberteiras superiores das primárias, diagnósticas de macho (por comparação com outro indivíduo, cujo sexo foi confirmado) e em C máculas mais estreitas castanhas, com branco muito restrito na álula, diagnósticas de fêmea. Os indivíduos em E e F estão adquirindo tetrizes do padrão de aparência subseqüente. Fotos A, B, D e E: Ricardo Belmonte-Lopes..............................................22 xvii Figura 4.1. Desenho esquemático de uma tetriz do ventre de Stymphalornis acutirostris em diferentes padrões de aparência: (A) fêmea em primeira aparência e aparência definitiva; (B) macho em primeira aparência sem preto; (C) macho em primeira aparência com preto; (D) macho em segunda aparência; e (E) macho em aparência definitiva. Ilustração: Fernando Maia Silva Dias. ...............................................................................................27 Figura 5.1. Machos de Stymphalornis acutirostris com diferentes padrões de aparência, ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. (A) Macho em primeira aparência (M69), capturado em 01 de julho de 2006 (idade estimada entre 4 e 5 meses de vida); (B) mesmo indivíduo M69 103 dias depois, como macho em segunda aparência; (C) macho em transição da primeira para a segunda aparência (Fi8), com 175 dias de vida; (D) mesmo indivíduo (Fi8) 41 dias depois, como macho em segunda aparência (09 de maio de 2008). Foto A: Ricardo Belmonte-Lopes.......................................................28 Figura 6.1. (A) Stymphalornis acutirostris macho em primeira aparência, em início de transição para macho em segunda aparência (M120), e (B) macho em segunda aparência, com algumas tetrizes representativas da aparência anterior no centro do ventre (M119), capturados em 13 de maio de 2008 na margem esquerda do rio São João, entorno da ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. Fotos: Mariano M. Rocha. ...............................................................................................................................29 Figura 7.1. Stymphalornis acutirostris jovem fêmea (Fi15), com 22 (A) e 27 (B) dias de vida, ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. Em A, se observa a quase ausência de coberteiras inferiores das asas, inclusive canhões. Em B, se observam médias coberteiras superiores das asas surgindo, pretas com ápice branco (não é muda), e tetrizes alvinegras no mento, recém mudadas, representativas do padrão de aparência subseqüente. Posteriormente, confirmou-se que o indivíduo é uma fêmea. Fotos: Ricardo Belmonte-Lopes. ..............................................................................................................30 Figura 8.1. Muda de plumagem de indivíduos adultos de Stymphalornis acutirostris capturados entre janeiro de 2006 e maio de 2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. (A) Número de indivíduos capturados por mês. (B, C) Porcentagem de indivíduos capturados por mês com muda de rêmiges (B) e retrizes (C) pareadas e não pareadas. (D) Porcentagem de indivíduos capturados por mês sem e com muda de tetrizes por categoria de quantidade (nenhuma, pouca, média e muita muda). Alguns indivíduos tiveram muda de rêmiges e retrizes pareadas e não pareadas, sendo considerados na totalização dos dois casos. Isso implicou soma de percentual de indivíduos com muda de retrizes em fevereiro superior a 100%. ....................................35 Figura 9.1. Ninhos de Stymphalornis acutirostris na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. (A) N7C em inflorescência de Echinodorus grandiflorus; (B) N3C em Stigmaphyllon ciliatum; (C) N44 em Cladium mariscus, Fuirena robusta e Scirpus californicus; (D) N52 em Crinum salsum e F. robusta; (E) N65 em Calophyllum brasiliense e C. mariscus; e (F) N77 em Acrostichum danaefolium e S. californicus. ...............................................................................................................37 Figura 10.1. Ninho (N34) de Stymphalornis acutirostris considerado sustentado de forma pendente, segundo SIMON & PACHECO (2005), e da forma orla superior em vegetação sobre o ninho, segundo HANSELL (2000) (ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná). Está fixo em Cladium mariscus e Scirpus californicus. .............41 Figura 11.1. (A) Material de ninho de Stymphalornis acutirostris denominado como fibra (com até 2 mm de espessura) e (B) palha (acima de 2 mm de espessura) (ilha do xviii Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná). Fotos: Ricardo Belmonte- Lopes. ...............................................................................................................................41 Figura 12.1. Material de ninhos de Stymphalornis acutirostris denominado como seda: à esquerda, teia de aranha com fragmentos de fibra vegetal aderidos; no centro, casulo; e à direita, fragmento de ooteca (ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná). Foto: Ricardo Belmonte-Lopes. .........................................................................42 Figura 13.1. Ninhos de Stymphalornis acutirostris que não foram concluídos, ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. (A) N20 em Cladium mariscus e Scirpus californicus; (B) N35 em Acrostichum danaefolium; (C) N40 em Calophyllum brasiliense e C. mariscus; e (D) N50 em A. danaefolium e S. californicus. Noutro momento, foi construído um ninho no exato local do N40, pelo mesmo casal (vide N65, Figura 9.1 E). ..................................................................................................43 Figura 14.1. Coloração de ovos de Stymphalornis acutirostris recolhidos durante as estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. Foto: Ricardo Belmonte-Lopes...................................43 Figura 1.2. Manobras para a captura de presas efetuadas por Stymphalornis acutirostris na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná: (A) próximas ao poleiro, (B) direcionadas ao substrato e (C) aéreas. A classificação das manobras segue REMSEN & ROBINSON (1990). Os valores sobre as barras referem-se ao número de amostras. ....................................................................................................65 Figura 2.2. Alturas dos poleiros de forrageamento de Stymphalornis acutirostris em três fitofisionomias na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná: (A) independentemente da fitofisionomia; (B) dominada por Crinum salsum; (C) dominada por Acrostichum danaefolium; e (D) dominada por Scirpus californicus. As alturas foram tomadas sobre o solo ou água, em momentos de maré (baixa e alta). Os registros das alturas dos poleiros � 2,2 m estão apresentados em conjunto. ....................66 Figura 3.2. Exemplos de manobras para a captura de presas efetuadas por Stymphalornis acutirostris: (A) “alcançar para cima” e (B) “sondar” (ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná). Fotos: Ricardo Belmonte-Lopes. ...............................67 Figura 1.3. Territórios de Stymphalornis acutirostris na ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná, em parte dos períodos de maio de 2006 a abril de 2007 (A) e maio de 2007 a abril de 2008 (B). Os números referem-se aos dos casais que ocuparam os territórios ou, nos casos em que houve mudança na composição desses casais, aos daqueles que mais tempo ocuparam os territórios. A suposta sobreposição dos territórios ocupados pelos casais 21 e 4 (A) não ocorreu: enquanto existiu o território ocupado pelo casal 21, o território vizinho, então ocupado pelo casal 3, tinha outra disposição. Também não foi apresentado o território inicialmente ocupado pelo casal 13 (vide texto para detalhes; Figura 2.3). ..............................................................................84 Figura 2.3. Deslocamentos de indivíduos de Stymphalornis acutirostris não pareados que constituíram pares ou de indivíduos pareados que constituíram novos pares em outros territórios entre maio de 2006 e maio de 2008 na ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. Representaram-se apenas os deslocamentos cuja origem dos indivíduos era conhecida. O deslocamento “A” indica a mudança de território ocupado por um casal; os demais referem-se ao deslocamento de somente um indivíduo (vide texto para detalhes)..................................................................................................85 xix Figura 1.4. Número de ninhos de Stymphalornis acutirostris em construção (A) e em incubação (B) nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná..........................103 Figura 2.4. Número de ninhos com ninhegos (A) e de filhotes fora dos ninhos (B) de Stymphalornis acutirostris nas estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná.....................103 Figura 3.4. Ninho (N64) de Stymphalornis acutirostris posicionado de lado (A), sustentado por um único ponto em Acrostichum danaefolium e apoiado sobre a vegetação abaixo, com a fêmea (F51) incubando o ovo (B). O ovo eclodiu e o filhote desenvolveu-se até sair do ninho (ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná). ....114 Figura 4.4. Ninho (N1C) de Stymphalornis acutirostris submerso pela maré (A) e ovo do mesmo ninho, a 40 cm de distância, que boiou e foi levado pela água (ninho em Fuirena robusta e Crinum salsum; rio São João, município de Guaratuba, Paraná). ..................117 Figura 5.4. Ninho (N9C) de Stymphalornis acutirostris que sofreu perda de material nidular e teve os embriões dos ovos mortos em conseqüência de repetidos alagamentos pela maré (ninho em Hibiscus pernambucensis; margem esquerda do rio São João, município de Guaratuba, Paraná). ........................................................................................................118 Figura 1.5. Fitofisionomias do brejo de maré na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná: (A) dominada por Acrostichum danaefolium, (B) dominada por Cladium mariscus, (C) dominada por Crinum salsum e (D) dominada por Scirpus californicus. Fotos A, B e D: Ricardo Belmonte-Lopes....................................145 xx Lista de anexos Anexo 1. Variáveis ambientais e análise fitossociológica da flora da ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. ...................................................................183 Anexo 2. Relação dos indivíduos de Stymphalornis acutirostris capturados na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. A composição dos casais é a de maio de 2008. Em “número do casal e observações”, relacionam-se os pares formados. Abreviação: “nº” = número do indivíduo. .....................................................185 Anexo 3. Idade de filhotes de Stymphalornis acutirostris observados após saírem dos ninhos na ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná.........................191 Anexo 4. Categorias comportamentais (corte, cópula, escolha de local de nidificação, construção de ninho, incubação e alimentação de ninhegos) registradas em Stymphalornis acutirostris na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná, ao longo de duas estações reprodutivas (2006/2007 e 2007/2008). São relacionadas, inicialmente, as categorias comportamentais que envolvem mais de uma unidade comportamental e, na seqüência, as específicas. ......................................194 1 Introdução geral A história natural, definida como ecologia e etologia descritivas, são temas centrais para a biologia evolutiva e ambiental modernas, apesar de ser pouco apreciada e patrocinada (GREENE 2005). Esse autor enfatizou quatro motivos para tal importância na biologia moderna: os organismos por si só incluem genética, desenvolvimento, morfologia, fisiologia e comportamento; novas descobertas reiniciam os ciclos de pesquisa; a vida dos organismos desperta curiosidade em diversas pessoas que podem ser financiadoras de trabalhos científicos; e dados descritivos sobre ecologia e comportamento são intrínsecos a muitos aspectos da conservação, gerenciamento dos recursos naturais e apreciação da natureza. O conhecimento de aspectos da biologia e comportamento também é importante na taxonomia (e.g. HACKETT & ROSENBERG 1990, BIRDSLEY 2002, ISLER et al. 2006), destacando- se o tipo de arquitetura dos ninhos em Furnariidae (e.g. ZYSKOWSKI & PRUM 1999) e o forrageamento em Tyrannidae e Thamnophilidae (e.g. FITZPATRICK 1980, BRUMFIELD et al. 2007). De aves Neárticas insetívoras, são conhecidos diversos estudos de história natural de longa duração, sendo um dos melhores exemplos os com Agelaius phoeniceus, uma das espécies mais estudadas do mundo (e.g. SEARCY & YASUKAWA 1995, BELETSKY & ORIANS 1996). Na América Central, destacam-se monitoramentos de Thamnophilidae de 11 anos (WILLIS 1974) e oito anos, esse com Cercomacra tyrannina (MORTON & STUTCHBURY 2000, MORTON et al. 2000). Outros estudos de história natural foram efetuados principalmente na região Amazônica (e.g. WILLIS 1968a, 1972, 1979, 1982, SKUTCH 1969, WILLIS & ONIKI 1972, 1981, ONIKI 1975, GRADWOHL & GREENBERG 1982b, GREENBERG & GRADWOHL 1986, TERBORGH et al. 1990, WEBSTER 1997, ROBINSON et al. 2000, WALTHER 2002). Esse tipo de estudo com espécies do bioma Cerrado (e.g. RODRIGUES & ROCHA 2003, LOPES & MARINI 2005, 2 DUCA 2006, HOFFMANN et al. 2007, MEDEIROS & MARINI 2007) e Floresta Atlântica, (e.g. WILLIS & ONIKI 1982, WILLIS et al. 1983, LEME 2001, MENDONÇA 2001, DUCA et al. 2006) são relativamente escassos e recentes. No presente estudo, foram tratados diversos aspectos da história natural de Stymphalornis acutirostris. No CAPÍTULO 1, são abordados dados sobre morfometria, plumagem, coloração das partes nuas, ninhos e ovos, sendo o ninho, ovo e jovem descritos pela primeira vez. No CAPÍTULO 2, apresenta-se o comportamento de forrageamento, incluindo comparações entre os sexos e relação de itens alimentares. No CAPÍTULO 3, apresentam-se informações sobre a composição de casais, territorialidade, longevidade e nova estimativa da população global da espécie. No CAPÍTULO 4, trata-se da biologia reprodutiva, focando-se na contribuição de machos e fêmeas nas atividades de construção do ninho, incubação e alimentação dos filhotes. Por fim, no CAPÍTULO 5, os parâmetros ambientais que a espécie busca para selecionar os sítios de nidificação foram apresentados, assim como as taxas de sucesso reprodutivo, natalidade e mortalidade. A família Thamnophilidae A família Thamnophilidae é exclusivamente Neotropical, distribuindo-se por toda a América do Sul, com exceção de boa parte da Argentina e de todo o Chile (RIDGELY & TUDOR 1994), e pela América Central, até o México (CLEMENTS & SHANY 2001). Sua maior diversidade de espécies está na Amazônia, onde podem ser encontradas até 50 espécies vivendo simpatricamente (ISLER et al. 1998, ZIMMER & ISLER 2003). Durante muito tempo a família Thamnophilidae foi tratada, juntamente com os atuais formicarídeos, como uma única família, Formicariidae lato sensu (e.g. MEYER DE SCHAUENSEE 1970). Porém, estudos recentes com hibridação de DNA (e.g. SIBLEY & AHLQUIST 1983, SIBLEY & MONROE 1990), além de diferenças em um par de músculos siringeanos distintos aos Thamnophilidae (SICK 1997), suportaram a separação e classificação atual, que é adotada pelo Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos (CBRO 2007). Com isso, cerca de 75% das espécies anteriormente agrupadas em Formicariidae lato sensu passaram a formar a família Thamnophilidae (RIDGELY & TUDOR 1994). Ambas as famílias radiaram-se de modo a ocupar nichos florestais ocupados por outras famílias em outros continentes, com a maioria das espécies ocupando florestas tropicais de 3 terras baixas, chegando ao maior número de espécies no vale do rio Amazonas, e declinando em ambientes abertos tropicais e subtropicais, como em pântanos ou no alto de montanhas (WILLIS 1985a). A distribuição atual do grupo na América do Sul parece ser devida ao fato de que eles relutam em cruzar áreas abertas (SKUTCH 1996). As aves da família Thamnophilidae estão entre as mais abundantes da Região Neotropical, desde que haja vegetação condizente (ZIMMER & ISLER 2003). As espécies próximas (e.g. Thamnophilus e Formicivora) costumam excluir-se ecologicamente, embora outras com hábitos muito parecidos possam ocorrer juntas (e.g. certos Dysithamnus) (SICK 1997). Em geral, os Formicariidae lato sensu vivem a meia altura em locais sombreados, apesar de algumas espécies (e.g. Herpsilochmus spp., Terenura maculata) utilizarem com freqüência a copa da floresta (SICK 1997). As espécies típicas da família Thamnophilidae ocupam sub-bosque denso, ambiente no qual ficam inconspícuas e são de difícil observação, sendo mais fácil sua localização por meio das vocalizações do que por observações diretas (RIDGELY & TUDOR 1994), pois ambos os membros do casal cantam o mesmo canto, permanecendo em um longo contato vocal (FJELDSÅ & KRABBE 1990). A adaptação de algumas espécies de Thamnophilus e Myrmotherula a certos estratos da floresta e a certas condições ecológicas permite que seja prevista a existência ou não dos respectivos representantes geográficos a partir da fisionomia local (SICK 1997). O fato das aves da família evitarem áreas abertas faz com que as mesmas sejam muito mais vulneráveis a eventos estocásticos como o fogo, pois necessitam de áreas sombreadas pelas quais possam movimentar-se (SKUTCH 1996). Do mesmo modo isso é um fator limitante para as espécies da família que, devido à constante redução de seu hábitat natural, faz com que hoje quinze Thamnophilidae constem da lista nacional de fauna ameaçada de extinção. Ao contrário dos Formicariidae (stricto sensu), que apresentam quase todas as espécies monomórficas, outra característica que distingue as duas famílias é o forte dimorfismo sexual nos padrões de plumagem apresentados nos Thamnophilidae, com os machos tendendo a tons de cinza, branco ou preto, enquanto as fêmeas tendem às colorações de marrom ou castanho (RIDGELY & TUDOR 1994, SKUTCH 1996). 4 A espécie Em 1995, foi descrita uma espécie nova, pertencente a um gênero novo, de Thamnophilidae, Stymphalornis acutirostris BORNSCHEIN, REINERT & TEIXEIRA 1995 (Figura 1), único representante palustre da família (ZIMMER & ISLER 2003). O nome genérico foi baseado nas estinfálides, da mitologia grega, grandes e temíveis aves revestidas de bronze que habitavam o pântano de Estínfalon, na Arcádia. O epíteto específico, do latim, faz alusão à forma longa e afilada do bico (BORNSCHEIN et al. 1995). O nome comum, bicudinho-do-brejo, foi escolhido por um comitê atuante na conservação da espécie. No litoral norte de Santa Catarina, a espécie é conhecida de alguns pescadores por “tio-chico”, nome onomatopéico que só veio a ser conhecido de B.L.R. e M.R. Bornschein após a consagração do nome comum. Figura 1. (A) Macho e (B) fêmea de Stymphalornis acutirostris (bicudinho-do-brejo), ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. Fotos: Ricardo Belmonte-Lopes. 5 A espécie foi descrita a partir de um macho e uma fêmea encontrados em um brejo no balneário de Ipacaray, a 80 m da rodovia que liga Matinhos à Praia de Leste, litoral sul do Paraná (BORNSCHEIN et al. 1995). Na ocasião da descrição, o macho coletado tinha plumagem similar à da fêmea e apenas posteriormente um macho adulto foi descrito (REINERT & BORNSCHEIN 1996). Além da descrição original (BORNSCHEIN et al. 1995) e da descrição do macho adulto (REINERT & BORNSCHEIN 1996), em REINERT (2001) e REINERT et al. (2007) são apresentados dados sobre distribuição geográfica, tamanho populacional, hábitat e conservação. São encontradas informações gerais sobre a espécie em SICK (1997), BIRDLIFE INTERNATIONAL (2000), ZIMMER & ISLER (2003) e STRAUBE et al. (2004), onde ela foi considerada ameaçada de extinção no Paraná. BROOKS et al. (1999) a consideraram endêmica do bioma Floresta Atlântica e NAKA et al. (2000) divulgaram duas localidades de registro no litoral norte de Santa Catarina. Luiz P. Gonzaga efetuou seu doutoramento com a filogenia de Formicivora a partir de dados morfológicos e vocais, incluindo Stymphalornis. Na publicação de um resumo do seu estudo, citou, entre algumas conclusões, que Stymphalornis deve ser considerado como sinônimo de Formicivora (GONZAGA 2001). Na ausência de uma publicação formal, com a necessária discussão acerca dos elementos que sustentariam essa conclusão, o tratamento taxonômico aqui utilizado segue ZIMMER & ISLER (2003) e CBRO (2005), que consideraram o arranjo proposto na descrição original da espécie. Diversas informações sobre a espécie foram divulgadas por B.L.R. e M.R.Bornschein em livros de resumos de congressos, artigos de divulgação científica e livros de divulgação (CORRÊA 2005), sendo parte dessas fontes a origem de muitas das informações gerais citadas nas obras mencionadas anteriormente. Stymphalornis acutirostris é restrito à planície litorânea entre a baía de Antonina, no Paraná, e o rio Itapocu, em Santa Catarina (de 0 a c. 5 m s.n.m.), sul do Brasil (vide Figura 2). Não ocorre continuamente nessa região, e sim em oito populações, cujas distribuições geográficas totalizaram uma área de cerca de 6.000 ha (REINERT et al. 2007). Em REINERT (2001) e em REINERT et al. (2007) são descritos nove ambientes habitados por S. acutirostris, sendo cinco herbáceos (brejos) e quatro que possuem um estrato superior arbóreo e um inferior herbáceo com espécies características de brejos (vide “Área de estudo”). Esses ambientes são denominados como Formação Pioneira de Influência Fluvial, 6 Formação Pioneira de Influência Fluviomarinha e/ou Formação Pioneira de Influência Lacustre (sensu VELOSO et al. 1991, IBGE 1992). Estão localizados principalmente no interior de baías e nos trechos mais a jusante de rios que nelas deságuam, em planícies aluviais inundadas e entre cordões de dunas em planície quaternária costeira (REINERT 2001, REINERT et al. 2007). Vive na vegetação herbácea e arbustiva, alimenta-se de pequenos artrópodes, nidifica principalmente na vegetação herbácea e tem limitado potencial de vôo, pelo que se sugeriu que tenha limitada capacidade de dispersão (BORNSCHEIN et al. 1995, REINERT 2001, REINERT et al. 2007). O bicudinho-do-brejo é o Thamnophilidae conhecido com um dos menores tamanho de território (0,25 ha; REINERT et al. 2007). Em um outro ambiente, também se registrou a espécie ocupando grandes territórios (3,2 ha), possivelmente maiores do que quaisquer outros já registrados em representantes da família com ocorrência no domínio do bioma Floresta Atlântica (vide CAPÍTULO 3). A população global da espécie foi estimada em 17.680 indivíduos maduros, dos quais 13.689 no Paraná (REINERT et al. 2007). Por população da espécie nesse estado, se estimou a da baía de Antonina em 3.966 indivíduos, do rio Nhundiaquara em 2.155 indivíduos, do balneário Flórida em 51 indivíduos e da baía de Guaratuba em 7.217 indivíduos (REINERT et al. 2007). Na ocasião da descoberta da espécie, apesar do desconhecimento acerca de seus ambientes de ocorrência e da distribuição geográfica, já haviam sido identificadas várias ameaças relativas à sua conservação. Dos vários impactos registrados, destacam-se a expansão dos balneários de veraneio, os aterros (BORNSCHEIN et al. 1995), as queimadas (BORNSCHEIN et al. 1998) e o impacto mais grave, contaminação biológica decorrente da invasão de capins exóticos (Urochloa arrecta e Brachiaria mutica). A espécie é considerada ameaçada de extinção, na categoria “em perigo” (endangered), no mundo (critérios da União Internacional para Conservação da Natureza- UICN in BIRDLIFE INTERNATIONAL 2000, 2004, 2008), no Brasil (Instrução Normativa nº. 3 do Ministério do Meio Ambiente, de 27 de maio de 2003) e no Paraná (STRAUBE et al. 2004). 7 Figura 2. Mapa esquemático da distribuição geográfica de Stymphalornis acutirostris (bicudinho-do-brejo), com a localização das oito populações da espécie, das quais a mais ao norte situa-se na região da baía de Antonina, Paraná, e a mais ao sul na região do rio Itapocu, Santa Catarina (escala original 1:250.000). Em rosa têm-se áreas onde se efetuou registros da espécie e em verde áreas sem registros, mas onde a ocorrência é provável devido a existência de ambiente adequado contínuo com ou próximo de locais onde a espécie foi registrada (figura extraída de REINERT et al. 2007). 8 Área de estudo Este estudo foi realizado na ilha do Jundiaquara (25°52´25.23”S, 48°45´31.97”W) e entorno, na região que abriga a maior população conhecida de S. acutirostris, a baía de Guaratuba no litoral sul do Estado do Paraná (REINERT 2001, REINERT et al. 2007). Esta região está inserida na Área de Proteção Ambiental de Guaratuba (APA), que possui cerca de 200 mil ha e abrange diversos Municípios, entre eles o de Guaratuba. De modo geral esse município apresenta relevo acidentado da Serra do Mar e extensas planícies aluvionares fluviais (SEMA 2003). Segundo o Decreto n° 750 de 1993, essa é uma região fitogeográfica denominada “Mata Atlântica” ou “Floresta Atlântica” (SEMA 2003). A ilha do Jundiaquara, ou ilha da Paca, tem 11,6 ha e está localiza do trecho inferior do rio São João, na foz do rio Jundiaquara e encontra-se sujeita ao regime das marés da baía de Guaratuba (Figura 3). A região caracteriza-se por um vasto complexo de ilhas onde deságuam cerca de trinta rios de pequeno a médio porte. São encontrados vários tipos vegetacionais predominantemente herbáceos e inundáveis, classificados como Formações Pioneiras de Influência Fluvio Marinha, Fluvial e Lacustre (sensu VELOSO et al. 1991). Ocorrem quatro comunidades florísticas (= fitofisionomias) de herbáceas na ilha do Jundiaquara (sensu BRAUN-BLANQUET 1979, BOLÒS et al. 1991): dominada por Scirpus californicus (piri), Crinum salsum (cebolama), Cladium mariscus (capim-serra) e Acrostichum danaefolium (samambaia-do-mangue) (vide Anexo 1 e Figura 4). Na primeira, S. californicus ocorre como população contínua com grande densidade (cobre 100% do solo) e altura, chegando a 3,5 m, muitas vezes em agrupamentos monoespecíficos; outra espécie freqüente é C. salsum, em posição mais elevada na planície de maré, que forma grandes massas e cobre entre 25 e 50% do solo. Cladium mariscus e A. danaefolium estão ausentes. A fitofisionomia dominada por C. salsum distribui-se em quase toda a ilha, com essa espécie ocorrendo como população contínua, cobrindo de 75 a 100% do solo, e associando-se com várias outras espécies, sendo incomuns agrupamentos monoespecíficos. Scirpus californicus está presente com indivíduos isolados, que cobrem entre 1 e 5% do solo, enquanto C. mariscus e A. danaefolium estão presentes em pequenos grupos que cobrem, cada qual, menos de 1% do solo. A fitofisionomia dominada por C. mariscus distribui-se na forma de grandes manchas dispersas pela ilha, onde essa espécie ocorre como população contínua, cobrindo 100% do solo, e associando-se com várias outras espécies, sendo incomuns agrupamentos monoespecíficos. Scirpus californicus, C. salsum e A. danaefolium estão presentes em 9 pequenos grupos, que cobrem entre 1 e 5%, 5 e 25% e 1 e 5% do solo, respectivamente. A fitofisionomia dominada por A. danaefolium distribui-se na forma de pequenas faixas e manchas dispersas pela ilha, onde essa espécie ocorre como população contínua, cobrindo 100% do solo, quase sempre em agrupamentos monoespecíficos. Outras espécies são incomuns na fitofisionomia; Scirpus californicus, C. salsum e C. mariscus estão presentes, como indivíduos isolados e formando pequenos grupos (C. mariscus), cobrindo menos de 1% do solo. Também são presentes na ilha as arbóreas Calophyllum brasiliense (guanandi) e Anona glaba (ariticum-do-brejo), a última distribuindo-se de forma bastante isolada e em menor número que a primeira. Figura 3. Acima e à esquerda, localização da região de estudo no Brasil (BIRDLIFE INTERNATIONAL 2008); acima e à direita, fotografia aérea da ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. Abaixo e à esquerda, vista da ilha do Jundiaquara; abaixo e à direita, detalhe da vegetação de brejo de maré, um dos ambientes de ocorrência de Stymphalornis acutirostris. Fotos de baixo: Ricardo Belmonte-Lopes. Mudança significativa na fisionomia de região pode ocorrer devido a um fenômeno que causa a mortandade de diversas espécies herbáceas, especialmente S. californicus, C. mariscus e Fuirena robusta (Figura 4). A mortandade é causada durante invernos mais secos, 10 quando o volume de água doce que deságua dos rios na baía diminui e, conseqüentemente, a água salgada do mar invade, elevando a salinidade (inf. pess.). O clima da região é exclusivamente mesotérmico temperado do tipo Af(t) chuvoso tropical sempre úmido, segundo o sistema de classificação de Koeppem (SEMA 2003). Ao longo do estudo o índice pluviométrico anual nos períodos mais chuvosos foi de 214 mm e nos mais secos foi de 53 mm. O mês mais chuvoso foi março de 2006 e o mais seco foi maio de 2007 (dados cedidos pelo Sistema Meteorológico do Paraná - SIMEPAR). A temperatura média anual é de 21,1º C, com médias variando de 16,85° C em agosto a 24,9° C em março e a umidade relativa do ar é alta (dados cedidos pelo SIMEPAR). O fotoperíodo médio é de 12,93 h, variando entre 11,38 h em junho e 14,58 h em dezembro (OBSERVATÓRIO NACIONAL 2008). A média da variação da maré foi de 0,98 m, podendo chegar a 2,1 m (TÁBUA DAS MARÉS 2008). Figura 4. Fitofisionomias da ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná: (A) dominada por Scirpus californicus, (B) Cladium mariscus, (C) Acrostichum danaefolium e (D) Crinum salsum. 11 Figura 5. Local da ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná, dominado por Scirpus californicus, em setembro de 2006. Essa espécie secou em julho e agosto devido ao aumento da salinidade em conseqüência da diminuição das chuvas. Foto: Ricardo Belmonte-Lopes. 12 CAPÍTULO 1. MORFOMETRIA, PLUMAGEM, NINHOS E OVOS Introdução Com 209 espécies distribuídas em 45 gêneros, a família Thamnophilidae distribui-se amplamente pela Região Neotropical, exceto o cone sul da América do Sul e parte da região andina centro-meridional (ZIMMER & ISLER 2003). Com coloração sutil e ausência de ornamentos plumários, essa família tipicamente florestal é dotada de uma rica gama de comportamentos e interações ecológicas das mais fascinantes, que permitem que espécies sobrevivam e coexistam desde o solo até o dossel das florestas (HAVERSCHMIDT & MEES 1994, SKUTCH 1996, ZIMMER & ISLER 2003), como acontece em localidades amazônicas onde até 50 espécies vivem simpatricamente (ISLER et al. 1998). Os estritos requerimentos ecológicos tornam certas espécies incomuns nas regiões onde vivem, a exemplo de Biatas nigropectus, dependente de taquarais (ZIMMER & ISLER 2003; inf. pess.), ou micro- endemismos, como o recém descrito Percnostola arenarum, do nordeste do Peru (ISLER et al. 2001, ZIMMER & ISLER 2003). Por isso e pela necessidade de hábitats íntegros, muitas espécies sofrem com a alteração ambiental causada pelo homem, principalmente redução de florestas, estando várias espécies ameaçadas de extinção (BIRDLIFE INTERNATIONAL 2000). A grande maioria das espécies da família é pouco conhecida quanto à história natural, a exemplo de Stymphalornis acutirostris, descrito recentemente como espécie nova pertencente a um gênero novo (BORNSCHEIN et al. 1995). É um típico representante da família quanto ao colorido, acentuado dimorfismo sexual e porte, apresentando cerca de 10 g e 14 cm de comprimento (BORNSCHEIN et al. 1995, REINERT & BORNSCHEIN 1996). Atípico é o seu ambiente de vida, sendo a única espécie da família estritamente palustre (ZIMMER & ISLER 2003: 492). 13 Com a taxonomia da família ainda necessitando de muito estudo (vide HACKETT & ROSENBERG 1990, IRESTED et al. 2004, ISLER et al. 2006, BRUMFIELD et al. 2007), subespécies podem ser reconhecidas como espécies plenas e formas podem ser identificadas como distintas a partir do conhecimento de aspectos da biologia e comportamento (vide ISLER et al. 2001). ISLER et al. (1998) estabeleceram o limite de espécies na família a partir da vocalização e ZIMMER & ISLER (2003) destacaram o emprego do tipo de arquitetura dos ninhos para a filogenia, ao menos de grandes grupos (vide PINHO et al. 2006). O conhecimento da ecologia das espécies também é de grande importância para planejar a conservação das mesmas e o manejo de áreas onde vivem, sendo essa uma ação indicada como necessária para a conservação de S. acutirostris (REINERT et al. 2007), ameaçado de extinção na categoria em perigo nos âmbitos mundial, nacional e paranaense (Instrução Normativa nº 3 do Ministério do Meio Ambiente, de 27 de maio de 2003, STRAUBE et al. 2004, REINERT et al. 2007, BIRDLIFE INTERNATIONAL 2008). A inestimável contribuição de E.O. Willis formou a base do conhecimento sobre a biologia reprodutiva, comportamental e social da família, com seus inúmeros estudos de espécies na América Central e Amazônia (e.g. WILLIS 1967, 1968a, 1972, 1979, 1982), não obstante outros nomes tenham contribuído sobremaneira para tal (e.g. A.F Skutch e Y. Oniki). Dados sobre ninhos e ovos são conhecidos de inúmeras espécies da família (e.g. EULER 1900, IHERING 1900, SKUTCH 1934, 1946, 1969, 1996, SANGUINETI 1945, HAVERSCHMIDT 1953, PINTO 1953, ONIKI 1971, 1975, 1979a, WILLIS & ONIKI 1972, 1988, DE LA PEÑA 1979, 1987, 1988, RUSCHI 1979, FFRENCH 1980, ONIKI & WILLIS 1982, 1983, 1999, FRAGA & NAROSKY 1985, WILLIS 1985a, HILTY & BROWN 1986, TEIXEIRA 1987a,b, SILVA 1988, TOSTAIN & DUJARDIN 1988, CAZIANI & PROTOMASTRO 1991, COLLAR et al. 1992, PROTOMASTRO 2002, STRAUBE et al. 1992, BELTON 1994, HAVERSCHMIDT & MEES 1994, LUIGI et al. 1996, SICK 1997, WILKINSON 1997, KRATTER 1998, CADENA et al. 2000, AZPIROZ 2003, BUZZETTI & BARNETT 2003, ZIMMER & ISLER 2003, ARMACOST 2004, BUEHLER et al. 2004, DI GIACOMO 2005, RICE & MILENSKY 2005), ainda que muitas descrições sejam vagas e imprecisas (ZIMMER & ISLER 2003). Várias espécies foram estudadas quanto ao desenvolvimento dos ninhegos e plumagem, entre outros assuntos, como Gymnopithys leucaspis (WILLIS 1967), G. salvini e G. lunulatus (WILLIS 1968a), Hylophylax naevioides (WILLIS 1972), Thamnophilus atrinucha (ONIKI 1975), Myrmeciza fortis (WILKINSON 14 1997), Percnostola rufifrons (WILLIS 1982), Formicivora erythronotos (MENDONÇA 2001) e Cercomacra melanaria (PINHO et al. 2006), além de outras (e.g. SKUTCH 1996, ONIKI 1979a). A presença de dimorfismo sexual no tamanho do corpo e suas prováveis implicações na biologia da espécie foram pouquíssimo estudadas em Thamnophilidae (e.g. GREENBERG & GRADWOHL 1983, GORRELL et al. 2005). No presente estudo são apresentados dados sobre morfometria, plumagem (padrões de aparência, tempo de sucessão e mudas), coloração das partes nuas, ninhos e ovos de S. acutirostris, sendo o ninho, ovo e o jovem, entre outros aspectos, aqui descritos pela primeira vez. Material e métodos Os trabalhos de campo foram realizados na totalidade da ilha do Jundiaquara e em diversos pontos do entorno, especificamente nas duas margens do rio São João e na foz de alguns de seus afluentes (rios Claro, Jundiaquara, do Meio e Riozinho), interior da baía de Guaratuba, município de Guaratuba, litoral sul do Estado do Paraná. As coletas de dados foram realizadas entre janeiro de 2006 e maio de 2008, abrangendo duas estações reprodutivas de S. acutirostris (2006/2007 e 2007/2008), nas quais os trabalhos de campo foram praticamente diários durante seis meses em cada ano. Fora desses períodos, foram realizadas expedições a campo mensalmente, totalizando 16, com cerca de sete dias de duração cada. O tempo total de observações, conduzidas do amanhecer ao anoitecer, perfez cerca de 2.000 h. Capturas e marcações As capturas não ocorreram regularmente ao longo do tempo, a fim de minimizar eventuais impactos sobre a reprodução da espécie; o maior esforço de captura foi em janeiro de 2006. Foram utilizadas redes ornitológicas de 6 e 12 m de comprimento por 2 m de altura, com malha de 30 mm. Indivíduos foram atraídos para as redes mediante playback de diferentes vocalizações da espécie. Uma vez capturados, eram imediatamente retirados para início dos procedimentos de anilhamento e biometria, conforme IBAMA (1994). As aves capturadas foram marcadas com anilhas metálicas, cedidas pelo Centro Nacional de Pesquisa para Conservação das Aves Silvestres (CEMAVE), e anilhas plásticas coloridas, conforme código de cores pré-estabelecido, visando permitir o reconhecimento dos 15 indivíduos. As aves também foram medidas (paquímetro de metal, escala 0,05 mm), arredondando-se os valores para uma casa decimal, pesadas (dinamômetro de 50 g, escala 0,5 g), examinadas quanto a muda, coloração da plumagem, coloração das partes nuas e avaliadas quanto à presença ou ausência de placa de incubação. Mudas de tetrizes foram detalhadas quanto à quantidade, independente de localização: nada de muda ou pouca (até cerca de 20 penas), média (entre 20 e 50 penas) ou muita muda (mais de 50 penas). Muda de rêmiges e retrizes foram distinguidas como pareadas (mesma pena em muda nas duas asas e/ou nos dois lados da cauda) e não pareadas (pena em muda em só uma asa e/ou lado da cauda). Em virtude da fragilidade dos ninhos, ninhegos foram manipulados apenas para a marcação e biometria quando acreditava-se estivessem prestes a sair dos ninhos ou capturados nas suas proximidades, com as mãos. Foram pesados (dinamômetro de 10 g, escala 0,1 g) e medidos (paquímetro de plástico digital, escala 0,1 mm), exceto a cauda. Cada ave anilhada recebeu um número, como “M46” (indivíduo macho), “M38A” (macho anilhado no passado e recapturado no presente estudo), “F53” (indivíduo fêmea) e “Fi3” (filhote). A relação das aves capturadas ou recapturadas durante o presente estudo encontra-se no Anexo 2. Morfometria As medidas analisadas foram comprimento do culmen, comprimento da margem distal da narina até a ponta do bico, altura e largura do bico (tomadas na posição da margem distal da narina), comprimento da cauda (a partir da inserção das retrizes centrais), comprimento da asa (chord) e comprimento do tarso (da articulação intertarsal, segundo SICK [1997], até a planta do pé, dobrado para cima), além da massa corpórea. Aves com penas da cauda muito gastas, ou quando o par central de retrizes estava faltando, não foram medidas. Aves recapturadas tiveram apenas a massa corpórea anotada. Foi testada a normalidade das amostras, que verificou-se apenas com os valores de massa corpórea e medidas de altura e largura do bico. Desse teste resultou a identificação da massa corpórea de uma fêmea muito acima da média, provavelmente por estar com ovos em formação no ventre (capturada em dezembro), pelo que foi descartada da análise. Também se evidenciou contrastantes medidas de fêmeas “subadultas”, que foram descartadas por poder tratarem-se de machos imaturos. Para a análise estatística dos dados de medidas, utilizou-se programa de computador Statistica for Windows 7.0 (STATSOFT INC 2004). As medidas de machos e fêmeas adultos foram analisadas para verificar a existência de diferença entre os sexos pelo Teste t, com � de 0,05. O grau de dimorfismo das medidas entre os sexos foi 16 calculado segundo CUERVO & MØLLER (1999): “(tamanho do macho – tamanho da fêmea)/(tamanho da fêmea) x 100”, que indica a existência de dimorfismo sexual resultar-se em um valor igual ou superior a 5%. Sucessão plumária A plumagem foi avaliada nas capturas, dos subadultos e jovens durante o monitoramento em campo, raramente em capturas, e dos ninhegos nas inspeções dos ninhos, referindo-se basicamente à do dorso, pois somente um ninhego foi manipulado para a observação do ventre. Após os ninhegos saírem dos ninhos, procurou-se monitorar os jovens em dias alternados. Documentaram-se as plumagens de inúmeros indivíduos mediante fotografias. Os jovens e subadultos observados, com respectivas idades, estão indicados no Anexo 3. As observações foram auxiliadas com binóculos (8x42, 10x40, 10x42). Medidas de ninhos e ovos Os ninhos foram marcados com uma fita presa na vegetação do entorno. Alguns não passaram de ninhos inacabados, os quais foram assim classificados: em estágio de construção inicial (pouco material agregado) e em estágio de construção médio (com partes estruturais, como borda, parede e/ou fundo). Consideraram-se como concluídos os ninhos com câmara incubatória. Documentou-se com fotografias quase a totalidade dos ninhos concluídos e inacabados, muitos, inclusive, em várias etapas de construção. As medidas dos ninhos foram tomadas em campo após a saída dos filhotes ou quando confirmado o abandono. Foi anotada a altura da borda superior do ninho até o solo, altura do ninho, profundidade da câmara de incubação e diâmetros externos e internos (maior e menor). De alguns ninhos também se mediu a altura sobre o solo no início das atividades reprodutivas. Algumas medidas foram testadas quanto à normalidade das amostras pelo teste de Kolmogorov-Smirnov, no programa BiosEstat 3.0, obtendo-se um valor de p > 0,05, pelo que aplicou-se o Teste U de Mann-Whitney (AYRES et al. 2003), com � de 0,05. De cada ponto onde os ninhos estavam fixados na vegetação, anotou-se a espécie de planta, se esta era verde ou seca e se vertical (entre 71º e 90º), horizontal (entre 0o e 15o) ou inclinada (entre 16º e 70º). Para não comprometer o eventual reaproveitamento de ninhos ou de material dos mesmos, eles não foram coletados até que findasse a estação reprodutiva, exceto quando caíram ou estivessem em vias de cair. Dos ninhos coletados com a forma preservada, pesou-se a massa seca total e dos tipos de material (dinamômetro de 10 g, escala 0,1 g), desmanchando- se os mesmos. Também avaliou-se o volume do material e da câmara incubatória, conforme 17 segue: “volume do material = volume total – volume da câmara incubatória”; “volume = 4/3 x � x raio menor2 x raio maior x fração de uma elipsóide” (SOLER et al. 1998), tendo-se atribuído à fração valor de meio. Materiais não identificados foram classificados conforme a seguir (modificado de HANSELL 2000): “fibra” (material vegetal diverso com até 2 mm de espessura); “palha” (material vegetal diverso acima de 2 mm de espessura); “seda” (teias de aranhas, ootecas e casulos diversos); “raiz” (independente da espécie vegetal) e “fragmentos de folhas” (independente da espécie vegetal). Alguns ninhos íntegros não foram desmanchados a fim de serem depositados em coleções científicas. Ovos encontrados predados e os abandonados nos ninhos foram recolhidos, descritos quanto à coloração, conforme KÜPPERS (1996), medidos (paquímetro digital, escala 0,1 mm) e, quando íntegros, pesados (dinamômetro de 10 g, escala 0,1 g). Ovos em ninhos ativos foram retirados para mensuramento e pesagem (com auxílio de um saco de filó) somente nos raros casos em que foi possível acessar a câmara incubatória sem risco de danificar a estrutura do ninho. O volume dos ovos foi calculado segundo a equação em VAN NOORDWIJK et al. (1981 apud YOM-TOV et al. 1994): “volume = 0,5 x comprimento x largura2”. Os ovos coletados serão depositados em coleções científicas. Resultados Morfometria Foram capturados 139 indivíduos de S. acutirostris, dos quais 14 foram recapturas. Duas dessas referem-se a indivíduos marcados em anos anteriores no mesmo local: um macho em 1998 (M38A) e outro em 2005 (M8A). As outras recapturas referem-se a indivíduos marcados e capturados novamente durante os trabalhos de campo do presente estudo. Cinqüenta e quatro indivíduos eram machos adultos, 18 machos subadultos, 61 fêmeas adultas e seis de sexo indeterminado, podendo tratar-se de machos imaturos com plumagem similar à de fêmea ou mesmo fêmeas (vide etapas da sucessão plumária adiante). Uma fêmea supostamente com ovos em formação no ventre, cuja massa corpórea foi descartada das análises, pesou 12 g (F31). Os machos são significativamente mais pesados e maiores que as fêmeas em quase todas as medidas, exceto comprimento da cauda e do bico a partir da margem distal da narina (Tabela 1.1). 18 Tabela 1.1. Medidas e grau de dimorfismo (“Dimor.”) de Stymphalornis acutirostris adultos capturados entre 2006 e 2008 na ilha do Jundiaquara e entorno, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. Os valores de p foram obtidos pelo Teste t e de dimorfismo sexual pela fórmula: “(tamanho do macho – tamanho da fêmea)/(tamanho da fêmea) x 100” (CUERVO & MØLLER 1999). Outra abreviação: “DP” = desvio padrão. Macho FêmeaMedida n Amplitude Média e DP n Amplitude Média e DP P1 “Dimor.” (%) Massa corpórea (g) 51 8,5-11,5 10,0 ± 0,56 59 8,5-11,0 9,7 ± 0,71 0,009 3,09 Culmen (mm) 5 14,6-14,9 14,8 ± 0,15 8 13,9-14,7 14,4 ± 0,24 0,016 2,78 Margem distal da narina à ponta do bico (mm) 42 9,1-11,4 10,1 ± 0,44 54 9,0-10,9 10,0 ± 0,5 0,196 1,0 Altura do bico (mm)2 42 3,1-3,6 3,3 ± 0,15 53 3,0-3,5 3,2 ± 0,20 < 0,001 3,12 Largura do bico (mm) 2 42 3,2-3,7 3,5 ± 0,13 56 3,1-3,7 3,4 ± 0,18 0,003 2,94 Asa (mm) 41 45,2-51,7 48,7 ± 1,32 56 44,4-49,9 47,3 ± 1,25 < 0,001 2,96 Cauda (mm) 21 56,4-67,5 60,9 ± 3,17 21 54,9-64,0 59,7 ± 2,34 0,174 2,01 Tarso (mm) 40 24,0-26,0 24,9 ± 0,47 55 22,9-25,8 24,6 ± 0,56 0,021 1,22 1 Diferença significativa entre os sexos se p � 0,05. 2 Tomada na posição da margem distal da narina. Registraram-se 38 ninhegos, dos quais 19 foram marcados, oito no dia em que saíram dos ninhos. Dezessete foram medidos e pesados, com idades entre cinco e 11 dias de vida; os valores obtidos constam na Tabela 2.1, exceto do indivíduo mais novo, com cinco dias (6,3 g). O comprimento da cauda, estimado visualmente em jovens, com 12 a 60 dias de vida, variou de 20 a 60 mm. Dos oito ninhegos pesados no dia em que saíram dos ninhos, seis tinham a massa corpórea menor do que a dos demais com a mesma idade (Figura 1.1). Dos outros dois, o ninhego que saiu do ninho com nove dias de vida pesou menos do que um segundo com a mesma idade, mas mais do que um terceiro, igualmente com a mesma idade. O ninhego que saiu do ninho com 11 dias de vida foi o único da amostra com essa idade. Aparentemente, os ninhegos sofrem uma perda de massa corpórea antes de saírem dos ninhos. Tabela 2.1. Medidas de ninhegos (sexo indeterminado) de Stymphalornis acutirostris com sete a 11 dias de vida ( x = 8,5 dias) das estações reprodutivas de 2006/2007 e 2007/2008 na ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. Medida n Amplitude Média e desvio padrão Massa corpórea (g) 16 6,7-8,6 7,5 ± 0,52 Culmen (mm) 13 7,2-10,0 8,7 ± 0,90 Margem distal da narina à ponta do bico (mm) 16 3,0-6,5 5,0 ± 0,83 Asa (mm) 16 32,6-39,1 35,6 ± 2,03 Tarso (mm) 16 21,2-25,4 23,8 ± 1,22 19 5 6 7 8 9 4 5 6 7 8 9 10 11 Dias de vida dos ninhegos M as sa c or pó re a (g ) Figura 1.1. Massa corpórea de 17 ninhegos de Stymphalornis acutirostris com diferentes idades na ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. Triângulos unidos por uma linha representam os valores médios; traços representam os ninhegos pesados nos dias em que eles saíram dos ninhos; círculos representam os ninhegos pesados antes de eles saírem dos ninhos. Os ninhegos da espécie saem dos ninhos com sete a 11 dias de vida ( x = 9 dias; inf. pess.). Desenvolvimento do filhote Os ninhegos nascem nus, de olhos fechados, com a pele rosada, exceto nas regiões orbitais e zonas de pterilas, incluindo toda a cabeça, onde ela é anegrada, bico mole laranja- desbotado, com a ponta da maxila e mínima porção da ponta da mandíbula escura, comissura amarelada, interior da boca e língua alaranjados, tarsos e dedos rosados e unhas cinzentas. Com um ou dois dias de vida, começam a despontar os canhões de rêmiges e grandes coberteiras superiores das asas e a abrir os olhos (Figura 2.1). Com três dias de vida, os olhos estão abertos, despontam os canhões de algumas tetrizes dos flancos e os dedos são esbranquiçados (Figura 2.1). Com cinco dias de vida, todos os canhões que se formam nos ninhegos estão expostos (vide abaixo), incluindo as tíbias, exceto retrizes e coberteiras superiores da cauda (aparentemente as inferiores), e o bico e comissura estão vivamente alaranjados (Figura 2.1). Com sete dias de vida, começam a despontar os canhões das retrizes e coberteiras superiores da cauda (aparentemente as inferiores), e porção considerável das demais penas está crescida além dos canhões. Os ninhegos saem dos ninhos com sete a 11 dias de vida ( x = 9 dias; inf. pess.), quando foram considerados como jovens (vide abaixo). 20 Neles, não se desenvolvem as médias coberteiras superiores das asas (Figuras 2.1 e 3.1) e, tardiamente, as coberteiras inferiores das asas (vide abaixo e Tabela 3.1). Um indivíduo, com 22 dias de vida (Fi15), tinha menos de cinco penas crescidas na parte distal da asa e nenhum canhão das demais. As últimas tetrizes a terem as penas afloradas além dos canhões são as do mento e fronte, por volta dos 9-10 dias de vida da ave. A idade da ave quando as tetrizes e rêmiges cresceram totalmente não foi avaliada. As retrizes estão totalmente crescidas nos filhotes por volta dos 50 dias de vida. O bico, exceto na ponta, e comissura ainda são laranjados em ninhegos e jovens com 10 dias de vida (n = 14), mas, nos com 15 dias, é amarelo, incluindo a comissura, com a parte superior da maxila e ponta preta (n = 12; Figura 3.1). O bico é preto, com a base da mandíbula, larga tomia e comissura amarela em jovens com 40 dias de vida (n = 9; Figura 3.1) e, nos com 70 dias (n = 10), é preto com fina tomia e comissura amarela. Em “filhotes” com 195 dias de vida, o bico é inteiramente preto, tal qual no adulto, e a comissura, amarelo- desbotada, quase não se destaca mais (n = 2). Além da coloração do bico variar do que está aqui descrito em indivíduos da mesma idade, como também a sucessão das cores em indivíduos de idades distintas, ainda ocorre variação no tamanho de áreas com determinada cor de um lado a outro do bico de um mesmo indivíduo. A coloração dos tarsos dos ninhegos ainda é rosada quando eles saem dos ninhos, mas os dedos são cinzentos e as unhas cinzento- escuras (Figura 3.1). A partir de então, os pés vão escurecendo gradativamente nos jovens e tornando-se cinzento-azulados, com unhas anegradas, tal qual nos adultos. A coloração da íris, desde o ninhego até o adulto, é castanho-escura. Padrões de aparência Foram registrados sete padrões gerais de aparência de S. acutirostris, determinados basicamente pela coloração de tetrizes ventrais e coberteiras superiores das asas: “jovem macho”, “jovem fêmea”, “macho em primeira aparência”, “fêmea em primeira aparência”, “macho em segunda aparência”, “fêmea em aparência definitiva” e “macho em aparência definitiva” (Tabela 3.1). O uso dos termos aparência e plumagem, e a dissociação dessas, nesse momento, segue recomendações de HUMPHREY & PARKES (1959). 21 Figura 2.1. Ninhegos de Stymphalornis acutirostris, ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. (A) Fi9 e Fi10 com um e dois dias de vida; (B) Fi13 com três dias de vida, ao lado de um ovo que não eclodiu; (C e D) Fi13 com cinco dias de vida (notar os canhões claros no ventre); (E) Fi19 e Fi20 com quatro e cinco dias de vida; e (F) Fi3 com nove dias de vida. 22 Figura 3.1. Jovem macho e jovem fêmea de Stymphalornis acutirostris, ilha do Jundiaquara, rio São João, município de Guaratuba, Paraná. (A e B) Fi5, jovem macho, com nove dias de vida, quando saiu do ninho (em B, detalhe da asa); (C) detalhe da asa do Fi11, jovem fêmea, com 10 dias de vida, quando saiu do ninho; (D) Fi15, jovem fêmea, com 22 dias de vida; (E) mesmo indivíduo Fi15 em transição do padrão de aparência jovem fêmea para fêmea em primeira aparência, com 33 dias de vida; e (F) Fi11, jovem fêmea em transição para o padrão fêmea em primeira aparência, com 36 dias de vida. Posteriormente, confirmou-se que o Fi11 e Fi15 eram fêmeas. Em B, observa-se as máculas evidentes brancas da álula e das coberteiras superiores das primárias, diagnósticas de macho (por comparação com outro indivíduo, cujo sexo foi confirmado) e em C máculas mais estreitas castanhas, com branco muito restrito na álula, diagnósticas de fêmea. Os indivíduos em E e F estão adquirindo tetrizes do padrão de aparência subseqüente. Fotos A, B, D e E: Ricardo Belmonte-Lopes. 23 Os padrões jovem macho e jovem fêmea, até então não descritos, diferem totalmente do macho e fêmea adultos; são semelhantes entre si, exceto por detalhes que diferem de acordo com o sexo (Tabela 3.1). Com tetrizes volumosas, soltas e macias, caracterizam-se pelo mento, garganta e peito superior cinza-escuros, lados do peito e flancos cinza-claros e ventre branco (Figura 3.1: A, D), havendo um lavado de castanho-claro que é sutil e limitado no lado do peito e flanco superior, em alguns indivíduos (Figura 3.1: A), ou intenso no flanco superior e quase em todo o peito superior, em outros (Figura 3.1: E, F). Dois indivíduos com muito lavado ventral de castanho-claro eram fêmeas (Fi11 e Fi15; Figura 3.1: E, F), conforme observação posterior, mas não foi possível avaliar se a característica é associada ao sexo. Fronte, alto da cabeça, face, lados do pescoço, axilares e dorso castanhos (Figura 3.1: F); aparentemente, a fronte de alguns indivíduos é cinza-escura. Rêmiges cinza-escuras com margens estreitas dos vexilos externos castanhas (ausentes nas mais externas e largas nas mais internas), ápice do vexilo externo da última primária brancacento ou castanho e da penúltima secundária, pouco perceptível, castanho (Figuras 2.1: F e 3.1: B, C, D). O vexilo interno das rêmiges tem uma margem branca (na ave, visível somente na face interna da asa), que é ampla na porção proximal da pena e vai se estreitando, desaparecendo mais ou menos na metade distal da pena; essa margem branca vai tornando-se cada vez mais curta nas rêmiges mais externas. Encontros com penas cinza-escuras com pontas brancas (Figura 3.1: A). Grandes coberteiras superiores das asas cinza-escuras; as localizadas sobre as secundárias, com a borda do vexilo externo e ápice castanho; as localizadas sobre as primárias, com o ápice extremo castanho, que por vezes pode ser mais largo e, em algumas penas, brancacento orlado de castanho na região proximal, no jovem fêmea (Figura 3.1: C, D) e, no jovem macho, mais largo e branco, com ou sem margem proximal castanha (Figura 3.1: B). Penas da álula cinza- escuras com o ápice castanho margeando uma diminuta mancha brancacenta terminal na pena maior e, eventualmente, também na segunda maior, no jovem fêmea (Figura 3.1: C); no jovem macho, o ápice das duas maiores penas é branco parcialmente margeado por castanho na região proximal, além de mais largo (Figura 3.1: B). Pequenas coberteiras superiores das asas cinza-escuras com uma borda castanha (Figuras 2.1: F e 3.1: B, D). Coberteiras inferiores das asas cinza-escuras com ápice branco, ou meio a meio de cada cor, no único indivíduo observado quanto a essa característica, o qual tinha somente quatro penas desenvolvidas na região distal da asa (Fi15, fêmea com 22 dias de vida, documentada por fotografia; vide acima). Cauda negra com as pontas das retrizes mais externas brancas, tal qual nos adultos 24 (vide REINERT & BORNSCHEIN 1996). Coberteiras superiores da cauda castanho-escuras e aparentemente cinza nas inferiores. Tíbi