PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS (ZOOLOGIA), NÍVEL DE DOUTORADO DIVERSIDADE DA ICTIO E CARCINOFAUNA DO SISTEMA ESTUARINO DE SANTOS-SÃO VICENTE (SP), BRASIL: UMA FERRAMENTA PARA A AVALIAÇÃO DA INTEGRIDADE AMBIENTAL MARCELO RICARDO DE SOUZA Tese apresentada ao Instituto de Biociências do Câmpus de Rio Claro, Universidade Estadual Paulista, como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Zoologia. Rio Claro 2017 UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA “JÚLIO DE MESQUITA FILHO” INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS - RIO CLARO MARCELO RICARDO DE SOUZA DIVERSIDADE DA ICTIO E CARCINOFAUNA DO SISTEMA ESTUARINO DE SANTOS-SÃO VICENTE (SP), BRASIL: UMA FERRAMENTA PARA A AVALIAÇÃO DA INTEGRIDADE AMBIENTAL Tese apresentada ao Instituto de Biociências do Câmpus de Rio Claro, Universidade Estadual Paulista, como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Zoologia. Orientador: Prof. Dr. Marcelo Antonio Amaro Pinheiro Rio Claro 2017 Souza, Marcelo Ricardo Diversidade da ictio e carcinofauna do Sistema Estuário de Santos-São Vicente (SP), Brasil: uma ferramenta para a avaliação da integridade ambiental / Marcelo Ricardo Souza. - Rio Claro, 2017 66 f. : il., figs., tabs. Tese (doutorado) - Universidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências de Rio Claro Orientador: Marcelo Antonio Amaro Pinheiro 1. Fauna marinha. 2. Fauna aquática. 3. Estuários. 4. Crustáceos. 5. Peixes. 6. Escalonamento multidimensional não-métrico. 7. Perfil de diversidade de Rényi. I. Título. 591.92 S729d Ficha Catalográfica elaborada pela STATI - Biblioteca da UNESP Campus de Rio Claro/SP Ao meu avô... “Nossa vida não vai estar acontecendo apenas quando eu chegar onde eu quero... ir é o mais importante” Monja Coen AGRADECIMENTOS O meu agradecimento às instituições e pessoas que contribuíram de diferentes maneiras para a realização deste trabalho, especialmente: À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal Nível Superior (CAPES), pela concessão de auxílio financeiro durante o desenvolvimento da tese, ao Instituto de Pesca/APTA/SAA/SP pela concessão do afastamento e a Universidade Estadual Paulista, Campus de Rio Claro, em especial a todos da Seção de Pós-graduação do Instituto de Biociências por todo auxílio. Ao Prof. Dr. Marcelo A. A. Pinheiro, meu orientador, pelo acolhimento junto a sua equipe incrível do CRUSTA, pela confiança e principalmente pela amizade que fortaleceu elos que irão perdurar por muitas publicações e projetos, a dedicação a ciência e a métrica são exemplos que irei seguir por toda minha carreira. Aos membros da minha banca de qualificação, Prof. Dr. Patricio Alejandro Hernáez Bové e Prof. Dr. Teodoro Vaske Junior, pelas importantes colocações, e antecipadamente, aos membros da minha banca de defesa, pela atenção dispensada e futuras contribuições. A todos os colegas do Grupo de Pesquisa em Biologia de Crustáceos (CRUSTA), da UNESP IB/CLP, por todos os momentos de convivência. A todos os funcionários do Instituto de Pesca/APTA/SAA/SP por todo apoio e auxílio, mais que um local de trabalho estar ali é como estar em família, e especialmente aos meus colegas do Laboratório de Estudos Estuarinos (LEST), Acácio R. G. Tomás, Cláudia M. D. Mucinhato, Ingrid C. Machado, Lucio Fagundes, Rodrigo Malimpensa e Sergio L. S. Tutui, por todos estes anos de parceria, reuniões, projetos, saídas de campo, análises e tantas outras etapas, vocês foram a semente e a inspiração. A minha colega de caminhada rumo ao doutoramento, Prof. Dra. Caroline Araújo de Souza, o agradecimento será eterno, tantas dicas, auxílios, parcerias, disciplinas e risadas. Especialmente ao meu amigo Pedro Mestre, mesmo não estando mais entre nós você sempre será um exemplo de dedicação à ciência e amizade; tenho poucos amigos nesta vida e agora um deles engrandece uma outra dimensão. A minha amada esposa, Luciana Avila, ao meu filho Mikael, a minha sogra Ideli e ao mais novo rebento Noah, sem vocês nada seria possível, nem mesmo um único passo em direção ao que estou para conquistar, obrigado por suportar os momentos mais difíceis e compartilhar os mais alegres. SUMÁRIO INTRODUÇÃO GERAL ......................................................................................................... 1 OBJETIVO GERAL ................................................................................................................. 2 REFERÊNCIAS ........................................................................................................................ 3 CAPÍTULO 1 A COMUNIDADE DE PEIXES É AFETADA POR MÚLTIPLOS ESTRESSORES NUM SISTEMA ESTUARINO SUBTROPICAL? .......................................................................... 5 1. INTRODUÇÃO ............................................................................................................... 6 2. MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................................. 8 2.1 Área de estudo ............................................................................................................ 8 2.2 Coletas e métricas utilizadas ...................................................................................... 9 2.3 Identificação dos estressores ambientais ................................................................. 10 2.4 Análise dos dados .................................................................................................... 11 3. RESULTADOS ............................................................................................................. 13 3.1. Padrões ambientais .................................................................................................. 13 3.2. Descritores da comunidade de peixes ..................................................................... 14 4. DISCUSSÃO ................................................................................................................. 23 5. REFERÊNCIAS ............................................................................................................ 27 CAPÍTULO 2 A FAUNA DE CRUSTÁCEOS DECÁPODOS COMO INDICADOR DA QUALIDADE AMBIENTAL EM UM ESTUÁRIO TROPICAL ................................................................ 36 1. INTRODUÇÃO ............................................................................................................. 37 2. MATERIAL E MÉTODOS ........................................................................................... 38 2.1 Área de estudo .......................................................................................................... 38 2.2 Coletas e métricas utilizadas .................................................................................... 40 2.3 Identificação dos estressores ambientais ................................................................. 40 2.4 Análise dos dados .................................................................................................... 41 3. RESULTADOS ............................................................................................................. 42 3.1 Fatores Ambientais .................................................................................................. 42 3.2. Macrofauna de crustáceos ....................................................................................... 43 4. DISCUSSÃO ................................................................................................................. 50 5. REFERÊNCIAS ............................................................................................................ 52 CONSIDERAÇÕES FINAIS ................................................................................................. 58 RESUMO Os estuários estão entre as áreas mais produtivas do planeta, sendo fundamentais ao ciclo de vida de muitas espécies e detentoras de elevado valor agregado. O Sistema Estuarino de Santos-São Vicente (SES) é conhecido por seu histórico de degradação ambiental, pela presença de uma expressiva área portuária, industrial, moradias ilegais (palafitas), além da descarga de esgoto e emprego para atividades pesqueiras. Apesar de sua intensa ocupação, poucos estudos têm sido efetuados sobre sua fauna aquática, em especial sobre a ictio e carcinofauna. Desta forma, a fauna de peixes e crustáceos foi avaliada com o intuito de inferir sobre o status de qualidade ambiental deste estuário. Foram realizadas coletas mensais por arrasto, durante dois anos, em nove áreas com diferentes pressões antropogênicas. Neste período, foram coletadas 93 espécies de peixes e 24 de crustáceos, com 12.170 e 2.164 indivíduos, respectivamente. Duas espécies de peixes apresentaram abundância muito superior às demais: Diapterus rhombeus (carapeba; Gerreidae) e Genidens genidens (bagre; Ariidae), representando 57% da abundância; o mesmo ocorreu com os crustáceos, no caso com apenas uma espécie, Callinectes danae (siri azul; Portunidae), que representou 58% da abundância destes artrópodos. Em relação a densidade dos peixes em sua maioria foram marinho-migrantes (57%), ocupando principalmente a área do alto estuário com grande abundância e baixa biomassa proporcional, em segundo lugar foram estuarino-residentes (31%), ocorrendo principalmente nas áreas localizadas nos canais principais do estuário. Considerando os resultados das duas comunidades, peixes e crustáceos, o SES foi classificado como moderadamente impactado, a diversidade foi maior na entrada do Canal do Porto e reduzida na região do alto estuário. A hipótese de diferenciação das comunidades de peixes e crustáceos em função dos impactos locais foi refutada, mas associada às variáves ambientais, em especial a salinidade, bem como às questões biológicas dos grupos funcionais. O aumento da pressão antrópica no SES é uma realidade em decorrência das atividades portuárias e do maior adensamento populacional humano, indicando-se como recomendação que seja adotado um monitoramento da fauna aquática mais efetivo e de longa duração, para uma avaliação contínua da magnitude e variação (espacial e temporal) dos impactos antrópicos. Palavras-chave: crustáceos, peixes, diversidade, escalonamento multidimensional não- métrico, perfil de diversidade de Rényi, porto. ABSTRACT The estuaries are one of the most productive place on planet, essential to the life cycle of many species and high earned value. The Santos-São Vicente Estuary System (SES) is known for its history of environmental degradation, the presence of a significant harbor area, industrial, irregular dwellings (stilt houses), as well as the sewage discharge and employment for fishing activities. Despite its history, few studies about aquatic fauna have been made, especially about the ichthyo and carcinofauna. Because of that fishes and crustaceans was evaluated in order to analyse the environmental quality status of the estuary. Sampling was carried out for two years in 9 stations with differents anthropogenic pressures. A total of 12,170 fishes and 2,164 crustaceans from 93 and 24 taxas, respectively were captured. Two fishes, Diapterus rhombeus and Genidens genidens and one crustacean, Callinectes danae, showed high abundance (57% and 58% of total). For fishes, the major density was marine- migrants (57%), mainly on the high estuary with high abundance and low proportional biomass, the second guild were the estuarine-residents (31%), mostly on the main channels. The SES was classified as moderately impacted, the entrance of Harbor Channel showed the highest diversity in contrast of the high estuarine area. The hypothesis of local impacts over community was reject, the communities in general seem to be adapted by the existing pressures. The increase of anthropic pressure in the SES is a reality due to the port activities and human population density, for that reason an effective and long-term monitoring of aquatic fauna is recomended that continuously assesses the magnitude and variation (Spatial and Temporal) of anthropic impacts. Key-words: crustaceans, fishes, diversity, non-metric multidimensional scaling, Rényi’s diversity profile, harbor. 1 INTRODUÇÃO GERAL Um estuário pode ser definindo como um corpo de água costeiro, semifechado, com conexão livre com o mar aberto, onde a água do mar encontra-se diluída pelo aporte de água doce proveniente da drenagem terrestre (PRITCHARD, 1967). Assim, são ambientes de extrema importância por seu valor cênico e elevada relevância ecológica, pois atuam como berçários de várias espécies, sendo resultado da combinação de sua baixa profundidade, alta disponibilidade de nutrientes e maior penetração de luz na coluna d’água (CASTRO, 2001; CHAGAS, 2005; VIEIRA et al., 2002). Por outro lado, são ambientes historicamente afetados por pressões antrópicas, principalmente aqueles associados a elevados adensamentos humanos e portuário-industriais (SO, 1978). O Sistema Estuarino de Santos-São Vicente (SES), está inserido na Região Metropolitana da Baixada Santista (RMBS), a área mais urbanizada do litoral paulista, apresentando grande adensamento demográfico, o maior porto da América Latina e uma das mais importantes áreas siderúrgicas do país (LAMPARELLI; COSTA; PROSPERI, 2001). Além dos vários parâmetros abióticos, que podem se acumular ao longo do tempo, a expansão portuária é uma realidade local, considerando a Lei de Modernização Portuária, que instituiu um novo regime de exploração dos portos e instalações (Lei nº 8.630/1993), o Programa de Aceleração do Crescimento (PAC) e a criação da Secretaria Especial de Portos, têm impulsionado expressivamente o crescimento deste setor. Desde fevereiro/2010 o canal de navegação do Porto de Santos vem sendo aprofundado em 3 metros (12 para 15 m) e alargado em 70 metros (150 para 220 m), requerendo, a partir disso, de dragagens de manutenção constantes pelo grande aporte de sedimentos na região (CUNHA, 2006). Para SILVA & FIGUEIREDO (2002), os aspectos potencialmente poluidores fazem parte da realidade da região, um fato que se acentua com as dragagens, descarte de efluentes de navios (carga e turismo), rejeitos/esgotos indústrias e outros agravos promovidos pelos aglomerados urbanos, geralmente com graves deficiências em seu planejamento. A pesca também pode ser considerada um elemento impactante ao ambiente, seja ela praticada de forma profissional, artesanal ou esportiva, compreendendo um expressivo número de pescadores e diversos métodos de captura (BLABER et al., 2000; JOYEUX; PEREIRA; ALMEIDA, 2004). No SES a atividade pesqueira é relevante às suas comunidades tradicionais, que explotam diversos recursos pesqueiros (principalmente peixes, crustáceos e moluscos), utilizando métodos tradicionais, como a cata, emalhe, espinhel, gerival, puçá, tarrafa, entre outros (GEFE et al., 2004; SANTOS; SEVERINO-RODRIGUES; VAZ-DOS- SANTOS, 2008; SEVERINO-RODRIGUES; PITA; GRAÇA-LOPES, 2001). 2 A constante modificação imposta a este ambiente, seja por diferentes tensores antrópicos ou formas de uso, além da própria dinâmica natural, cria um cenário preocupante quanto à sua gestão. Pouco se sabe sobre a influência destes fatores sobre a estrutura básica das comunidades de peixes e crustáceos e, apesar dos constantes estudos para a instalação de novos empreendimentos, tais informações na maioria das vezes não são disponibilizadas, padronizadas e/ou sistematizadas. A degradação é um dos principais fatores que impactam as comunidades estuarinas (HAIMOVICI; KLIPPEL, 1999). Variações sazonais das populações de peixes e crustáceos nos estuários, bem como suas inter-relações com fatores ambientais, podem fornecer subsídios para avaliações da integridade ambiental (BARLETTA et al., 2005; PAIVA FILHO; TOSCANO, 1987; YÁÑEZ-ARANCIBIA; LARA DOMÍNGUEZ; PAULY, 1994). Tais avaliações podem auxiliar os gestores numa constituição mais fidedigna dos cenários locais, com predições mais confiáveis sobre a degradação ambiental, bem como fornecendo subsídios ao gerenciamento, na tentativa de preservar a manutenção das populações naturais. Neste contexto, a questão principal a ser respondida pelo presente projeto é se as alterações na estrutura das comunidades de peixes e crustáceos são causadas por fatores naturais ou antrópicos, com o estabelecimento da participação específica a cada um destes fatores. Para isso serão avaliados os padrões ecológicos e regulatórios destas comunidades, em escala espaço-temporal, permitindo inferir sobre a integridade biológica e saúde do SES. Além disso, pretende-se identificar as principais espécies da ictio e carcinofauna, sua associação funcional ao ambiente, distribuição e interação aos principais parâmetros, como ferramentas ao monitoramento da qualidade ambiental. Neste sentido, a presente tese foi didaticamente dividida em dois capítulos, sendo um especificamente da fauna de peixes do SES, enquanto o outro, com a mesma abordagem porém sobre a composição e abundância dos crustáceos decápodos. OBJETIVO GERAL Avaliar o estado de integridade ambiental do Sistema Estuarino de Santos-São Vicente (SES), com base em indicadores biológicos e populacionais das comunidades de peixes e crustáceos decápodos, como ferramentas ao monitoramento e gestão ambiental. 3 Objetivos específicos a) Identificar as espécies de peixes e crustáceos decápodos, além de sua distribuição espaço-temporal, posição funcional no ambiente e sua associação aos parâmetros ambientais; b) Avaliar os padrões ecológicos e regulatórios das comunidades de peixes e crustáceos decápodos; e c) Identificar a importância ecológica das áreas estuarinas em estudo, seu status de preservação, relações com a degradação local e importância como nicho das comunidades de peixes e crustáceos decápodos. REFERÊNCIAS BARLETTA, M. et al. The role of salinity in structuring the fish assemblages in a tropical estuary. Journal of Fish Biology, v. 66, p. 45–72, 2005. BLABER, S. J. M. J. M. et al. Effects of fishing on the structure and functioning of estuarine and nearshore ecosystems. ICES Journal of Marine Science: Journal du Conseil, v. 57, n. 3, p. 590–602, jun. 2000. CASTRO, A. C. L. Diversidade da assembléia de peixes em igarapés do estuário do rio Paciência (Ma–Brasil). Atlântica, v. 23, p. 39–46, 2001. CHAGAS, L. P. Aspectos zoogeográficos da ictiofauna estuarina na Costa Leste das Américas (Oceano Atlântico Centro – Sul). [s.l.] Univ. Federal do Espírito Santo, 2005. CUNHA, I. A. DA. Fronteiras da gestão: os conflitos ambientais das atividades portuárias. Revista de Administração Pública, v. 40, n. 6, dez. 2006. GEFE, W. et al. Importância da Pesca Artesanal na Região da Baixada Santista. IV Congresso Brasileiro de Pesquisas Ambientais e Saúde - CBPAS. Anais...Santos, SP: 2004 HAIMOVICI, M.; KLIPPEL, S. Diagnóstico da Biodiversidade dos Peixes Teleósteos Demersais Marinhos e Estuarinos do Brasil. Habitat. 1999 JOYEUX, J. C.; PEREIRA, B. B.; ALMEIDA, H. G. DE. The flood-tide ichthyoplanktonic community at the entrance into a Brazilian tropical estuary. Journal of Plankton Research, v. 26, n. 11, p. 1277–1287, 2004. LAMPARELLI, M. C.; COSTA, M. P. DA; PROSPERI, V. A. Sistema estuarino de Santos e São Vicente. São Paulo: CETESB, 2001. 4 PAIVA FILHO, A. M.; TOSCANO, A. P. Estudo comparativo e variaçao sazonal da ictiofauna na zona entremarés do Mar Casado-Guarujá e Mar Pequeno-São Vicente, SP. Boletim do Instituto Oceanográfico, v. 35, n. 2, p. 153–65, 1987. PRITCHARD, D. W. What is an Estuary: Physical ViewpointThe sea: ideas and observations on progress in the study of the seas, 1967. Disponível em: SANTOS, J. L. DOS; SEVERINO-RODRIGUES, E.; VAZ-DOS-SANTOS, A. M. Estrutura populacional do camarão-branco Litopenaeus schmitti nas regiões estuarina e marinha da Baixada Santista, São Paulo, Brasil. Boletim do Instituto de Pesca, v. 34, n. 3, p. 375–389, 2008. SEVERINO-RODRIGUES, E.; PITA, J. B.; GRAÇA-LOPES, R. DA. Pesca artesanal de siris (Crustacea, Decapoda, Portunidae) na região estuarina de Santos e São Vicente (SP), Brasil. Boletim do Instituto de Pesca, v. 27, n. 1, p. 7–19, 2001. SILVA, O. R. DA; FIGUEIREDO, P. J. M. Considerações Ambientais para o Desenvolvimento Sustentável da Atividade. Revista de Ciência e Tecnologia, v. 11, n. 20, p. 99–104, 2002. SO, C. L. Environmental Pollution of Estuaries — A Problem of Hazards. Environmental Conservation, v. 5, n. 3, p. 205, 24 set. 1978. VIEIRA, L. et al. Abundance and Diversity of the Fish Fauna of the Guadiana River Estuary and the Castro Marim Salt Marsh (SE Portugal). Litoral 2002, The Changing Coast, EUROCOAST/EUCC, p. 231–234, 2002. YÁÑEZ-ARANCIBIA, A.; LARA DOMÍNGUEZ, A. L.; PAULY, D. Chapter 12 Coastal Lagoons as Fish Habitats. Elsevier Oceanography Series, v. 60, n. C, p. 363–376, 1994. 5 CAPÍTULO 1 A COMUNIDADE DE PEIXES É AFETADA POR MÚLTIPLOS ESTRESSORES NUM SISTEMA ESTUARINO SUBTROPICAL? RESUMO Os estuários são ecossistemas fundamentais ao desenvolvimento de diversas espécies de invertebrados e vertebrados, que usam estes ambientes de forma transitória e/ou permanente durante seu ciclo de vida. Além disso, são de grande importância antropogênica, sendo ocupados por diversas atividades como a agrícola, industrial, pesqueira, portuária, turística, entre outras. No Brasil, o Sistema Estuarino de Santos-São Vicente possui um amplo histórico de degradação ambiental pela presença do maior porto da América Latina. Este estuário ainda é pouco conhecido quanto a composição, abundância, distribuição e estrutura de suas comunidades aquáticas, principalmente no caso da ictiofauna, assim como suas relações com efeitos antrópicos, que motivaram a realização do presente estudo. Para avaliar a estrutura da comunidade foram utilizados perfis de diversidade de Rényi, comparações da abundância e biomassa, além análises de ordenação em função de fatores ambientais e antrópicos. Foram coletados 12.170 indivíduos pertencentes a 93 espécies, sendo as maiores densidades relacionadas aos grupos marinho-migrantes (57%) e estuarino-residentes (31%). Duas espécies apresentaram dominância numérica, Diapterus rhombeus (Gerreidae; marinho- migrante) e Genidens genidens (Ariidae; estuarino-residente), que representaram 57% da abundância, 52% da biomassa e 79% do índice de importância relativa (%IRI). A densidade não apresentou variação significativa entre as áreas amostrais (espacial), mas apenas entre as estações do ano (sazonal), enquanto a biomassa e o número de espécies variaram espacialmente e sazonalmente. A hipótese de diferenciação da comunidade em função dos impactos locais foi refutada, pois foi constatado que os padrões estiveram mais associados ao uso das áreas pelos grupos funcionais, pelo domínio das espécies marinho-migrantes no alto estuário, possivelmente para seu crescimento somático. Enquanto grupo funcional, os peixes parecem ocupar áreas mesmo com condições ambientais desfavoráveis, indicando que estressores consolidados historicamente podem refletir em uma alta resistência das espécies presentes. Algumas áreas avaliadas indicam uma maior preocupação ambiental, especialmente em decorrência da convergência de mais de um estressor, como foi o caso da região do alto estuário, que apresentou uma diversidade significativamente reduzida. Sobre este aspecto, o uso dos perfis de diversidade foi uma ferramenta eficiente para representar a diversidade, 6 sendo mais poderosa que a escolha de um índice especifico podendo ser comparável a outros estudos. A comunidade, de um modo geral, parece suportar às pressões locais, com permanência de sua qualidade ambiental numa categoria considerada “moderadamente impactada”. A demanda por serviços ambientais no SES é crescente, especialmente em relação aos empreendimentos portuários, de grande projeção econômica, política e social. Com base neste cenário, é importante que seja estabelecido um monitoramento contínuo que avalie a saúde deste ambiente, para que ele mantenha minimamente sua relevância biológica e qualidade ambiental. Palavras chave: diversidade, escalonamento multidimensional não-métrico, ictiofauna, impacto, perfil de diversidade de Rényi, porto. 1. INTRODUÇÃO Os estuários são corpos de águas costeiras, semifechadas, com conexão livre ao mar aberto, e um dos mais importantes ecossistemas do planeta, sendo fundamental para o ciclo de vida de muitas espécies e responsáveis pelo fornecimento de diversos serviços ambientais (BARBIER et al., 2011; BLABER, 2013; COSTANZA et al., 1997). Por compreenderem uma zona de transição entre os ambientes marinho e costeiro, os estuários têm sido cada vez relacionados às atividades humanas (p. ex., pesca artesanal/comercial, industrias, porto, moradia, turismo e recreação), que os afetam diretamente. Neste sentido, o entendimento da relação entre os fatores antrópicos e regulatórios das comunidades ainda se constitui num dos maiores desafios em ambientes estuarinos, devido a complexidade de fatores (BLABER et al., 2000; ELLIOTT; QUINTINO, 2007; TEICHERT et al., 2016). Apesar do crescente interesse pelo ambiente estuarino, em relação à sua importância ambiental, certos aspectos dos estuários ainda são pouco conhecidos, especialmente em regiões tropicais e subtropicais, onde a complexidade dos fatores que afetam o ambiente assume maior relevância (BARLETTA et al., 2010; BLABER, 2013). Neste contexto, tem sido cada vez mais frequente o uso de comunidades biológicas para avaliar a conservação ambiental, em especial a comunidade de peixes, devido a sua ampla distribuição, diversidade de espécies/níveis tróficos, fácil identificação, capacidade de detectar alterações ambientais, entre outros fatores (BORJA et al., 2008; DEEGAN et al., 1997; KARR, 1981; WHITFIELD; ELLIOTT, 2002). Contudo, muitos estudos se baseiam nos índices propostos por Claude 7 Shannon (SHANNON, 1948) e Edward Simpson (SIMPSON, 1949), que podem ranquear uma mesma comunidade como mais ou menos diversa a depender da escolha do índice (TÓTHMÉRÉSZ, 1995), o que impossibilita comparações ou exige conhecimento ambiental pretérito, tornando-os de aplicação inviável para locais com longo histórico de alterações ambientais. Com base em diferentes estudos Elliott e Whitfield (2011) propuseram diferentes paradigmas sobre diversos pontos de vista a respeito dos estuários, no que se refere a gestão, é o ambiente que mais sofre pressões antrópicas e o que o provê a maior quantidade de serviços ecossistêmicos e benefícios sociais. Existe uma relação direta entre o crescimento humano e a diversidade e intensidade dos impactos antropogênicos e os ecossistemas presentes no estuário como manguezais e áreas alagadas estão entre os mais afetados, com isso estressores isolados ou combinados podem gerar grandes impactos (HALPERN et al., 2007). Neste sentido, no Brasil, o Sistema Estuarino de Santos-São Vicente (SES) é um dos estuários mais importantes, seus usos incluem a pesca, turismo, transporte, urbanização, atividade industrial e o maior porto da América Latina, promovendo um histórico de degradação ambiental, poluição doméstica e industrial (BRAGA et al., 2000; BURUAEM et al., 2013; CAMPUZANO et al., 2011; FAGUNDES et al., 2012; LAMPARELLI; COSTA; PROSPERI, 2001; MOSER et al., 2005). Os riscos ao ecossistema são constantes, com eventos recentes que implicaram na mortandade de toneladas de peixes, como os dois incêndios em terminais portuários ocorridos em 2013 e 2015, que resultaram no derramamento e dispersão de material tóxico na água e por todo o estuário. Dados sobre a ictiofauna são limitados a estudos conduzidos em locais específicos do estuário ou baia adjacente, assim como a espécies ou grupos específicos (ELLIFF et al., 2013; PAIVA-FLLHO et al., 1987; SANTOS et al., 2015; SCHMIDT et al., 2008; TOMÁS et al., 2012). Frente a impactos de grande magnitude a adoção de medidas compensatórias depende de informações, e em relação a ictiofauna do SES isso é um fator limitante já que os estudos conduzidos foram pontuais quanto ao período de coleta e área de cobertura (ELLIFF et al., 2013; PAIVA-FLLHO et al., 1987; SANTOS et al., 2015; SCHMIDT et al., 2008; TOMÁS et al., 2012). O SES é um ótimo exemplo de ocupação antrópica, refletindo as marcas de um crescimento econômico, onde a falta de informações biológicas inviabiliza o entendimento dos padrões regulatórios das comunidades. Com isso a questão a ser respondida é se os diferentes usos antrópicos das áreas estuarinas são capazes de influenciar a composição da ictiofauna, resultando em diferenciação nos padrões regulatórios da comunidade. Neste 8 sentido, o presente estudo visa avaliar o status de qualidade ambiental deste sistema estuarino, fornecendo um diagnóstico das áreas e do ambiente, bem como possibilitando a comparação dos resultados obtidos com trabalhos futuros. Espera-se ainda, inferir sobre possíveis variações na ocupação das espécies em função de estressores locais, especialmente o porto, que foi considerado um dos principais impactos antrópicos deste sistema estuarino. 2. MATERIAL E MÉTODOS 2.1 Área de estudo O Sistema Estuarino de Santos-São Vicente (SES) está localizado na região costeira do Estado de São Paulo, na região sudeste do Brasil (23°30’–24°00′S e 46°15’-46°30’W), totalizando uma área de aproximadamente 44 km2 (MOSER et al., 2005) (Fig. 01). A região abriga uma área de intensa urbanização, composta por indústrias, polo petroquímico, o maior porto da América Latina (7,7 km2) e existência de elevado número de moradias ilegais, construídas em manguezais, com descarte de resíduos sólidos (lixo)/despejo de esgoto não tratado, o que é apontado como o principal fator de contaminação química do estuário (AZEVEDO; BRAGA, 2011; BERBEL; FAVARO; BRAGA, 2015; BRAGA et al., 2000; CAMPUZANO et al., 2011; HORTELLANI et al., 2005; LAMPARELLI; COSTA; PROSPERI, 2001). Além disso, a necessidade de dragagens constantes neste sistema estuarino, por conta da atividade portuária, contribuem ainda mais para sua degradação ambiental (BURUAEM et al., 2013; TORRES et al., 2009). No SES as águas costeiras influenciam fortemente o sistema estuarino, existindo penetração da água mais salina até a região do alto estuário, bem como influência direta da profundidade, variando entre 1 e 20 metros em seus canais (HARARI; CAMARGO, 1998; HARARI; DE CAMARGO, 2003; HARARI; GORDON, 2001; PARREIRA; HARARI, 2010). Existe, ainda, influência de duas estações climáticas predominantes, sendo uma compreendida pela primavera-verão (outubro a março – com alta temperatura e precipitação) e outra pelo outono-inverno (abril a setembro – com baixa temperatura e estiagem), existindo expressiva variação anual, marcada por anos predominantemente úmidos e outros secos (ALVARES et al., 2013; MOSER et al., 2005; SANT’ANNA NETO, 2005). Alem disso, o sedimento deste sistema estuarino é predominantemente lamoso ou lamoso-arenoso (HORTELLANI et al., 2005). 9 Fig. 1. Mapa com localização das áreas de coleta da fauna de peixes no Sistema Estuarino de Santos-São Vicente (SES) durante o período de julho/2010 a junho/2012. Fonte: Adaptado de OpenStreetMap© contributors, CC-BY-AS, http://www.openstreetmap.org 2.2 Coletas e métricas utilizadas Foram realizadas coletas mensais em nove áreas do estuário, durante dois anos, compreendidos entre julho/2010 a junho/2012 (Fig. 1). O aparelho de coleta foi o arrasto de fundo com portas, com malha 25 mm (corpo, saco e sobre-saco), medindo 1,2 m de largura de boca, 4,2 m de manga, 1,2 m de altura e 8,4 m de comprimento, sendo rebocado por embarcação de alumínio de borda alta (5,2 m de comprimento), equipada com motor de popa de 30 hp. O esforço amostral foi padronizado quanto ao tempo de arrasto (10 min.) sendo registrado em GPS o início (quando a rede tocava o fundo) e o término de cada lance (quando a rede era suspensa). Em média, cada área amostral foi coberta por 360 (±108, DP) m2, sem diferença marginalmente significativa entre os arrastos (ANOVA: F=1,93; p=0,056), e área total considerando todas as coletas de 75.318 m2. Antes de cada arrasto parâmetros físico-químicos da água de fundo (temperatura, salinidade, pH e profundidade) foram medidos utilizando uma sonda multiparâmetros, e informações sobre precipitação foram coletadas junto ao Centro de Informações Agrometeorológicas(www.ciiagro.sp.gov.br). Todos os indivíduos foram preservados em gelo e levados ao laboratório do Instituto de Pesca/APTA/SAA/SP, sendo posteriormente São Vicente Porto 10 identificados com base em bibliografia especializada (CERVIGÓN et al., 1992; FIGUEIREDO; MENEZES, 1978, 1980, 2000, MARCENIUK, 2005, 2007; MENEZES, 1983; MENEZES; FIGUEIREDO, 1980, 1985; MURAMAKI; AMAOKA, 1992), contados e pesados. As coletas foram conduzidas sob autorização do SISBio (Sistema de Autorização e Informação em Biodiversidade, ‘Licença permanente para coleta de material zoológico’) No. 13.605-1, 28 de outubro de 2007. 2.3 Identificação dos estressores ambientais Considera-se estressor ambiental qualquer parâmetro abiótico ou biótico que interfere com o funcionamento normal de um sistema. Neste sentido, múltiplos estressores isolados ou combinados podem alterar o comportamento de indivíduos, comunidades ou ecossistemas (AUERBACH, 1981; VINEBROOKE et al., 2004). Assim, foi avaliada a influência de possíveis estressores ambientais sobre a ictiofauna local, seja em escala espacial ou temporal, com o estabelecimento daqueles previamente relatados em estudos conduzidos anteriormente (BRAGA et al., 2000; FERNANDINO et al., 2016; HORTELLANI et al., 2005; LAMPARELLI; COSTA; PROSPERI, 2001; MAGALHÃES et al., 2012; MATEUS; SAMPAIO; MATEUS, 2008) (vide Tabelas 1 e 2). Tabela 1. Estressores ambientais identificados no Sistema Estuarino de Santos-São Vicente (SES), associados à variação espacial (áreas amostrais). Área Descrição Porto Esgoto não tratado + Resíduos sólidos (lixo) Moradias irregulares (palafitas) Número de Estressores Ambientais Área 01 Canal do Porto x x 2 Área 02 Canal do Porto x x x 3 Área 03 Canal do Porto x x 2 Área 04 Alto estuário x x 2 Área 05 Alto estuário x 1 Área 06 Alto estuário x x 2 Área 07 Canal de São Vicente x x 2 Área 08 Canal de Bertioga x x 2 Área 09 Canal de Bertioga 0 11 Tabela 2. Estressores identificados no Sistema Estuarino de Santos-São Vicente (SES), associados à variação temporal (estação climática, estação pluviométrica e intensidade de dragagem). Coleta Estação climática Estação Seca/Chuvosa Intensidade de dragagem Inverno 2010 (Inv.10) Inverno Seco Alta Primavera 2010 (Pri.10) Primavera Chuvoso Alta Verão 2011 (Ver.11) Verão Chuvoso Média Outono 2011 (Out.11) Outono Seco Média Inverno 2011 (Inv.11) Inverno Seco Alta Pimavera 2011 (Pri.11) Primavera Chuvoso Alta Verão 2012 (Ver.12) Verão Chuvoso Baixa Outono 2012 (Out.12) Outono Seco Baixa 2.4 Análise dos dados Para padronizar as capturas entre os arrastos a abundância (número de indivíduos) e biomassa (grama) foram divididas pela área do arrasto considerando a distância entre o início e término de cada lance e a largura de boca da rede, sendo expressos em ind.1.000 m-2 e g.1.000 m-2 respectivamente. As coletas foram agrupadas por trimestres e anos, correspondendo às estações climáticas – verão (janeiro a março), outono (abril a junho), inverno (julho a setembro) e primavera (outubro a dezembro) – sendo as analises conduzidas segundo este fator climático e as áreas amostrais. A importância de cada espécie foi calculada com base na proporção do Índice de Importância Relativa (IRI) de Pinkas et al. (1971), agregando em um único índice a abundância relativa (N%), biomassa relativa (W%) e frequência de ocorrência (FO%): IRI%=FO%(N%+W%). O IRI foi criado para estudos de alimentação, contudo vem sendo utilizado para identificar a dominância de espécies em comunidades de peixes, que normalmente são aquelas que agrupadas representam 90% do total do índice (PICHLER et al., 2015; SELLESLAGH et al., 2009; SELLESLAGH; AMARA, 2008; SOUZA et al., 2007; VEIGA et al., 2006). Análise de variância (ANOVA) foi usada para testar a diferença dos parâmetros ambientais, densidade, biomassa e número de espécies em função das áreas e estações climáticas. Para isso todos os parâmetros abióticos (exceto o pH) foram testados quanto a normalidade e homogeneidade das variâncias utilizando teste de Shapiro-Wilk e Levene, respectivamente, e quando necessário padronizados pelo log10(x+1), além de avaliados quanto aos resíduos para análise da adequabilidade do modelo. Quando significativo, as diferenças entre as médias foram identificadas aplicando teste “a posteriori” de Tukey. As espécies foram classificadas em relação ao uso do estuário, seguindo o padrão proposto por Elliott et al. (2007), que divide as espécies em grupos funcionais: MM, marinho- 12 migrantes; MO, marinho-oportunistas; ER, estuarino-residentes; EM, estuarino-migrantes. Para isso, informações sobre a comunidade foram obtidas indiretamente, em consulta a literatura (ANDRADE-TUBINO; RIBEIRO; VIANNA, 2008; BARLETTA et al., 2010; ELLIOTT et al., 2007; ELLIOTT; DEWAILLY, 1995; MOURÃO; FERREIRA; LUCENA- FRÉDOU, 2014; PAIVA et al., 2009; REIS-FILHO; NUNES; FERREIRA, 2010; SILVA; PARANHOS; VIANNA, 2016; VILAR; SPACH; JOYEUX, 2010). A comparação foi realizada utilizando a proporção de cada grupo funcional entre as áreas amostrais e estações climáticas, e a similaridade testada com base no índice de similaridade de Bray-Curtis. Para avaliar a diversidade foram aplicados perfis de diversidade de Rényi, tanto em escala espacial como temporal (RÉNYI, 1961). A escolha por tal método deve-se a sua capacidade em descrever a comunidade segundo um continuum de diversidade, sendo uma opção considerada adequada se confrontada a outros índices ecológicos tradicionais (p. ex., Shannon ou Simpson), que podem sofrer a influência da riqueza ou equidade (MAGURA; LÖVEI; TÓTHMÉRÉSZ, 2010; TÓTHMÉRÉSZ, 1995). Além disso, é tido como um método visual de fácil diagnóstico, podendo fornecer os valores de índices de diversidade conhecidos, a saber: alpha=0, está relacionado à riqueza de espécies, que pode ser obtida pelo exp(H alpha); alpha=1 o valor de H alpha será igual a Shannon; para alpha=2, Simpson; e para alpha-inf o índice de dominância de Berger-Parker (MAGURA; LÖVEI; TÓTHMÉRÉSZ, 2010). Adicionalmente foram utilizadas comparações de abundância e biomassa baseadas em curvas de k-dominância e o valor de estatística W, calculado segundo a fórmula: 𝑊 = 𝐵$ − 𝐴$ / 50 𝑆 − 1, $-. , onde B=biomassa da espécie i, A=Abundância da espécie i e S o número total de espécies (MAGURRAN, 2013). Valores negativos podem indicar ambientes perturbados (dominância quanto a abundância), valores positivos ambientes sem grande perturbação (dominância quanto a biomassa) e valores próximos a zero moderadamente perturbados (equilíbrio entre abundância e biomassa) (CLARKE; WARWICK, 1994; WARWICK, 1986). Apesar do método ser recomendado para comunidades bentônicas, visando o diagnóstico de áreas impactadas (WARWICK; CLARKE, 1994), para os peixes pode ser utilizado como indicativo das espécies dominantes na comunidade (BARLETTA et al., 2003a; YEMANE; FIELD; LESLIE, 2005). Uma análise multidimensional não-métrica (nMDS) foi aplicada para avaliar as diferenças na densidade de peixes em relação às áreas e estações climáticas, segundo a dissimilaridade de Bray-Curtis (OKSANEN, 1983, 2015). A matriz de densidade foi correlacionada à matriz ambiental pelo teste de Mantel, baseado no coeficiente de correlação 13 produto-momento de Pearson (r) e, em seguida, cada componente ambiental foi ajustado à ordenação por permutação, resultando na proporção explicativa de cada componente ambiental (r2); os vetores ambientais mais significativos (p<0,05) foram sobrepostos ao nMDS (BORCARD; LEGENDRE, 2012). As distribuições no espaço multidimensional das áreas e estações climáticas também foram avaliadas quanto a formação de grupos relacionados aos estressores ambientais, utilizando a função “ordihull” do pacote “vegan”. Também foram testados pelo uso de uma análise da variância multivariada por permutação, com base em matrizes de distância (PERMANOVA) e, quando significativo (p<0,05), foi aplicada uma análise de espécies indicadoras sobre a formação dos grupos (ANDERSON, 2001). Para todas as análises foi utilizado o ambiente R (R CORE TEAM, 2016) e os pacotes “car”, “forams”, “indicspecies”, “multcomp”, “sciplot” e “vegan” (ALUIZIO, 2015; DE CACERES; LEGENDRE, 2009; FOX; WEISBERG, 2011; HOTHORN; BRETZ; WESTFALL, 2008; MORALES, 2012; OKSANEN et al., 2016). 3. RESULTADOS 3.1. Padrões ambientais Todos os parâmetros abióticos apresentaram heterogeneidade espacial e temporal significativa, a exceção da temperatura entre as áreas amostrais (Tabela 3). As maiores temperaturas foram observadas no verão (28ºC), em oposição ao inverno (18ºC), tendo sido verificadas diferenças significativas entre uma mesma estação em anos diferentes. A salinidade foi maior nas áreas próximas ao mar, onde ocorre a maior influência das correntes de maré, em especial na Área 01 durante o verão (34) e na Área 07 durante o inverno (33), ambos localizados na entrada dos canais do Porto e São Vicente respectivamente; os menores valores de salinidade (9 e 10) ocorreram na Área 05 (alto estuário) e Área 9 (Canal de Bertioga) e, em relação à maior variação registrada, estas foram verificadas durante as coletas na entrada do Canal do Porto (Áreas 1, 2 e 3). Nestes mesmos locais (Canal do Porto) também ocorreram as maiores diferenças quanto ao pH, quando relacionadas aos registros do Canal de Bertioga (Áreas 08 e 09); sazonalmente o outono foi caracterizado como a estação climática mais distinta das demais, contudo este padrão não foi confirmado numa comparação interanual. Um padrão espacial da profundidade foi observado na região do Porto, com valor máximo de 20 m na Área 1 (entrada), diminuindo gradativamente em direção ao alto estuário, 14 Área 2 (9 m), Área 3 (6 m), Área 4 (5 m) e Área 5 (2,3 m); nas Áreas 8 e 9 (Canal de Bertioga) a média de profundidade foi de 7 m, similar à das áreas 06 e 07 (Canal de São Vicente) com 6,5 m. A pluviosidade não seguiu o padrão esperado para a área de estudo, com períodos secos (inverno) e chuvosos (verão). Apesar das maiores diferenças ocorrerem entre o inverno e primavera/verão, foram registrados períodos atípicos de pluviosidade, como o verão/2012 (524 mm), muito similar ao inverno/2010 (510 mm), ambos contrastando com o verão/2011 (1.078 mm). Tabela 3. Amplitude, média aritmética (desvio padrão) e resultados da ANOVA (uma via) para os parâmetros abióticos por área de coleta e estação climática, no Sistema Estuarino de Santos-São Vicente. Valores de significância p<0,05 estão em negrito. Parâmetros abióticos Amplitude Média (DP) Área Estação F p F p Temperatura (ºC) 18,56 - 28,91 23,4 (2,4) 0,22 0,987 81,60 <0,001 Salinidade 8,99 - 34,02 25,4 (5,6) 4,94 <0,001 6,64 <0,001 pH 7,17 - 9,23 8,0 (0,3) 2,85 0,009 10,81 <0,001 Profundidade (m) 0,5 - 20 4,6 (2,9) 27,44 <0,001 - - Precipitação (mm) 0 - 289 46,5 (50,0) - - 2,11 0,049 3.2. Descritores da comunidade de peixes No SES foram capturadas 93 espécies de peixes ósseos distribuídos em 32 famílias, com maior número de espécies de Sciaenidae e Paralichthyidae (Tabela 4). Durante o período de estudo foram capturados 12.170 indivíduos, contudo duas espécies apresentaram dominância numérica – Diapterus rhombeus (carapeba; Gerreidae) e Genidens genidens (bagre; Ariidae) – representando elevados percentuais de abundância (57%), biomassa (52%) e índice de importância relativa (79%), por outro lado a maioria das demais espécies apresentaram percentuais <1%. A densidade média (± DP) por espécie foi de 0,36±1,53 ind.m-2, variando entre 13,6 ind.m-2 (D. rhombeus) e 0,002 ind.m-2 (4 espécies), enquanto a biomassa média foi de 11,28±40,01 g.m-2, variando entre 305,5 g.m-2 (D. rhombeus) e 0,004 g.m-2 (Anchoa tricolor). Destaca-se, ainda, a presença do Opsanus beta, que apesar de ocupar a 17ª posição em importância relativa, é uma espécie invasora e residente de ambientes estuarinos, trazida, possivelmente, com água de lastro (TOMÁS et al., 2012). Nenhuma espécie esteve presente em 100% das coletas, somente 02 espécies ocorreram em mais de 50%, 06 entre 25-50%, e 86 abaixo de 25%. Em número de espécies, as marinho-oportunistas (MO=47,3%) e marinho-migrantes (MM=32,3%) foram os grupos funcionais mais 15 representativos, embora, por outro lado, a abundância e biomassa daquelas marinho-migrantes (MM) e estuarino-residentes (ER) representaram mais de 80%. Tabela 4. Comunidade de peixes no Sistema Estuarino de Santos-São Vicente em coletas mensais realizadas em nove áreas amostrais (julho/2010 a junho/2012), com base no percentual do Índice de Importância Relativa (IRI%), abundância total (ind.1000m-2), biomassa total (g.1000m-2) e grupo funcional no uso do estuário (GFUE). Onde: MM, marinho-migrantes; MO, marinho-oportunistas; ER, estuarino-residentes; EM, estuarino- migrantes. Família Nome científico IRI% ind.1000m-2 g.1000m-2 F(%) GFUE Achiridae Achirus declivis 0,25 263 8818 17,1 ER Achirus lineatus 4,75 1930 50592 48,8 ER Catathyridium garmani <0,01 3 93 0,5 ER Trinectes paulistanus <0,01 11 824 2,4 EM Albulidae Albula vulpes <0,01 4 162 0,5 MO Ariidae Aspistor luniscutis 0,22 173 19799 9,3 MO Cathorops spixii 1,18 1238 30164 15,6 ER Genidens barbus 0,04 90 2059 6,3 EM Genidens genidens 25,19 5488 226010 56,1 ER Batrachoididae Batrachoides surinamensis <0,01 3 891 0,5 ER Opsanus beta 0,28 150 28813 11,2 ER Porichthys porosissimus 0,01 32 7585 1,0 MM Carangidae Caranx hippos <0,01 3 270 0,5 MO Chloroscombrus chrysurus 0,19 528 2205 11,2 MO Hemicaranx amblyrhynchus <0,01 4 136 0,5 MM Oligoplites saurus 0,02 113 346 4,4 MO Selene setapinnis <0,01 10 206 1,5 MO Selene vomer 0,07 120 3193 10,7 MO Trachinotus carolinus <0,01 17 2289 1,5 MO Centropomidae Centropomus parallelus 0,48 188 24033 17,1 MM Centropomus undecimalis 0,74 125 46986 13,2 MM Clupeidae Harengula clupeola 0,01 33 709 3,9 MO Opisthonema oglinum 0,02 124 2218 2,9 MO Cynoglossidae Symphurus diomedeanus <0,01 8 197 1,5 MO Symphurus plagusia <0,01 3 31 0,5 MM Symphurus tessellatus 0,3 293 5233 22,9 MM Dactylopteridae Dactylopterus volitans <0,01 9 270 1,5 MO Diodontidae Chilomycterus spinosus spinãosus 0,49 278 21175 18,0 MM Elopidae Elops saurus <0,01 5 466 1,0 MO Engraulidae Anchoa spinifer <0,01 26 541 1,0 ER Anchoa tricolor <0,01 4 4 0,5 ER Cetengraulis edentulus <0,01 13 439 1,0 MO Lycengraulis grossidens <0,01 6 157 1,0 MO Ephippidae Chaetodipterus faber 0,55 325 13865 22,4 MM Gerreidae Diapterus auratus <0,01 4 568 0,5 MO Diapterus rhombeus 54,58 13621 305477 75,1 MM Eucinostomus argenteus 0,19 286 6574 12,2 MM Eucinostomus gula 0,05 212 3360 4,9 MM Eucinostomus melanopterus 0,74 589 14829 24,4 MM Gobiidae Gobionellus oceanicus <0.01 5 93 1,0 ER Haemulidae Conodon nobilis 0,02 83 1582 4,9 MM Genyatremus luteus <0,01 9 340 0,5 EM Orthopristis ruber <0,01 6 199 1,0 MO Pomadasys corvinaeformis <0,01 34 539 2,4 MM Lutjanidae Lutjanus synagris 0,01 30 2704 3,4 MO Monacanthidae Monacanthus ciliatus <0,01 4 373 0,5 MO 16 Família Nome científico IRI% ind.1000m-2 g.1000m-2 F(%) GFUE Mugilidae Mugil curema 0,04 30 8524 3,4 MM Mugil liza <0,01 5 1650 0,5 MM Ogcocephalidae Ogcocephalus vespertilio 0,02 106 6040 2,9 MO Paralichthyidae Citharichthys arenaceus <0,01 140 1854 1,0 MO Citharichthys macrops 0,09 257 3470 7,8 MO Citharichthys spilopterus 2,41 1392 14610 45,4 MO Etropus crossotus 0,47 519 5628 23,4 ER Etropus longimanus <0,01 16 145 1,5 ER Paralichthys orbignyanus 0,01 80 1994 2,9 MO Syacium micrurum 0,01 120 659 1,5 MM Polynemidae Polydactylus oligodon <0,01 3 115 0,5 MO Polydactylus virginicus <0,01 8 792 0,5 MO Pomatomidae Pomatomus saltatrix <0,01 3 159 0,5 MO Pristigasteridae Chirocentrodon bleekerianus <0,01 7 27 0,5 MO Pellona harroweri <0,01 38 727 2,0 MO Sciaenidae Bairdiella ronchus 1,91 1573 24947 20,5 MM Ctenosciaena gracilicirrhus <0,01 45 710 1,5 MO Cynoscion acoupa <0,01 2 1003 0,5 MM Cynoscion guatucupa <0,01 10 630 2,0 MM Cynoscion microlepidotus <0,01 2 22 0,5 MO Isopisthus parvipinnis 0,02 92 4172 3,9 MM Larimus breviceps <0,01 37 330 2,0 MM Macrodon atricauda <0,01 3 10 0,5 MM Menticirrhus americanus 0,05 33 5128 6,3 MM Micropogonias furnieri 0,76 479 15224 25,9 MM Ophioscion punctatissimus <0,01 12 1845 1,5 MO Paralonchurus brasiliensis <0,01 10 533 1,5 MM Stellifer brasiliensis 0,08 267 5854 5,4 MM Stellifer rastrifer 0,05 393 3650 3,4 MM Stellifer stellifer <0,01 27 151 1,5 MM Umbrina canosai <0,01 4 317 0,5 MO Scorpaenidae Scorpaena brasiliensis <0,01 9 132 1,0 MO Scorpaena plumieri <0,01 11 1343 2,0 MO Serranidae Diplectrum radiale 0,1 100 5386 11,7 MO Epinephelus marginatus <0,01 2 118 0,5 MO Mycteroperca acutirostris <0,01 3 958 0,5 MO Rypticus randalli 0,03 90 5519 4,4 MO Stromateidae Peprilus paru <0,01 4 114 1,0 MO Synodontidae Synodus foetens <0,01 5 405 1,0 MO Tetraodontidae Lagocephalus laevigatus 0,15 154 4441 15,1 MO Sphoeroides greeleyi 0,01 33 682 2,9 ER Sphoeroides spengleri <0,01 11 199 2,0 ER Sphoeroides testudineus 2,81 543 68422 32,2 ER Sphoeroides tyleri <0,01 7 90 1,0 ER Trichiuridae Trichiurus lepturus 0,06 71 5642 8,3 MM Triglidae Prionotus nudigula <0,01 2 221 0,5 MO Prionotus punctatus 0,49 415 7233 25,4 MO A variação espacial da densidade, considerando as nove áreas de amostragem, não foi significativa (ANOVA: F=1,610; p=0,142), embora um maior número de indivíduos tenha ocorrido na região do alto estuário, em oposição ao observado nos canais do Porto e São Vicente (Fig. 2). Já em relação à variação temporal, considerando as estações climáticas, houve variação significativa (ANOVA: F=3,482 p=0,003), com os quatro primeiros períodos (primeiro ano amostral) com média superior aos quatro últimos (segundo ano amostral), além de uma variação quando uma mesma estação foi confrontada entre os diferentes anos (p. ex., 17 inverno de 2010 vs. inverno 2011). A biomassa e número de espécies apresentaram diferenças significativas entre as áreas amostrais e as estações climáticas. Fig. 2. Valores de densidade, biomassa e número de espécies (barra, média ± linha, erro padrão), numa análise espacial (áreas amostrais) e temporal (estações climáticas em dois anos de amostragem), acompanhadas do teste de Tukey “a posteriori”, com base em coletas mensais realizadas no Sistema Estuarino de Santos-São Vicente (SES), entre julho/2010 e junho/2012. Quatro grupos funcionais foram identificados no SES (Fig. 3). A proporção das espécies marinhas foi superior, em praticamente todas as áreas do estuário, especialmente as marinho-migrantes, como Diapterus rhombeus (em todo o estuário) e Bairdiella ronchus (no Canal de Bertioga), correspondendo a Área 08. As espécies estuarinas apresentaram menor proporção no alto estuário (Área 4 = 13%; Área 5 = 11%), nos demais locais a proporção variou entre 25% no Canal do Porto (Área 2) a 52% no Canal de Bertioga (Área 9). A maior diferenciação ocorreu entre as áreas localizadas nos canais de acesso, devido a menor Á re a 1 Á re a 2 Á re a 3 Á re a 4 Á re a 5 Á re a 6 Á re a 7 Á re a 8 Á re a 9 Espacial 0 200 400 600 800 D en sid ad e (in d. 10 00 m −2 ) valor-p 0.14272 In v. 10 Pr i.1 0 V er .1 1 O ut .1 1 In v. 11 Pr i.1 1 V er .1 2 O ut .1 2 Temporal 0 200 400 600 800 D en sid ad e (in d. 10 00 m −2 ) valor-p 0.00362 b ab ab ab a ab ab a Á re a 1 Á re a 2 Á re a 3 Á re a 4 Á re a 5 Á re a 6 Á re a 7 Á re a 8 Á re a 9 0 5000 10000 15000 20000 25000 30000 B io m as sa (g .1 00 0m −2 ) valor-p 0.00305 bc ac ac ac ac c a ac ab In v. 10 Pr i.1 0 V er .1 1 O ut .1 1 In v. 11 Pr i.1 1 V er .1 2 O ut .1 2 0 5000 10000 15000 20000 25000 30000 B io m as sa (g .1 00 0m −2 ) valor-p 0.00445 b ab ab a a ab ab a Á re a 1 Á re a 2 Á re a 3 Á re a 4 Á re a 5 Á re a 6 Á re a 7 Á re a 8 Á re a 9 0 5 10 15 20 N º d e Es pé ci es valor-p 0.00076 b b ab ab a ab a ab ab In v. 10 Pr i.1 0 V er .1 1 O ut .1 1 In v. 11 Pr i.1 1 V er .1 2 O ut .1 2 0 5 10 15 20 N º d e Es pé ci es valor-p 0.00023 bc ac c ac a ab ab ab 18 ocorrência de Diapterus rhombeus nas áreas 1, 2, 3 e 7. Entre as estações climáticas a proporção de espécies marinhas (migrantes e oportunistas) preponderou sobre as demais, principalmente no outono e inverno, enquanto, para as estuarinas (migrantes e residentes), isto ocorreu na primavera e verão. Apesar da alta similaridade durante todo o período, foi possível verificar três agrupamentos principais, sendo o primeiro em função da densidade, e os outros dois pelas estações climáticas (primavera-verão e outono-inverno), coincidindo, respectivamente, com os períodos chuvoso e seco. A maior representatividade de espécies marinhas ressalta a importância do SES ao desenvolvimento de espécies de peixes que usam transitoriamente este ambiente em alguma fase de seu ciclo de vida. Fig. 3. Variação espacial e temporal da frequência relativa e similaridade das espécies de peixes quanto ao uso do estuário (grupo funcional), registradas em coletas mensais realizadas no Sistema Estuarino de Santos-São Vicente (SES), entre julho/2010 e junho/2012. A análise visual dos perfis de diversidade de Rényi apresentou diferenças entre as áreas do SES (Fig. 4). As duas áreas localizadas na entrada do Canal do Porto foram as mais Estuarino-migrante Estuarino-residente Espacial Á re a 1 Á re a 2 Á re a 3 Á re a 4 Á re a 5 Á re a 6 Á re a 7 Á re a 8 Á re a 9 Fr eq uê nc ia re la tiv a (% ) 0 20 40 60 80 100 3382 3118 2218 5455 3680 4789 2152 4823 4060 Á re a 3 Á re a 7 Á re a 1 Á re a 2 Á re a 9 Á re a 6 Á re a 8 Á re a 4 Á re a 5 A ltu ra 0 0. 1 0. 2 0. 3 Marinho-migrante Marinho-oportunista Temporal In v. 10 Pr i.1 0 V er .1 1 O ut .1 1 In v. 11 Pr i.1 1 V er .1 2 O ut .1 2 Fr eq uê nc ia re la tiv a (% ) 0 20 40 60 80 100 6101 5341 4749 5859 2734 3357 3547 1990 In v. 11 O ut .1 2 In v. 10 O ut .1 1 Pr i.1 0 V er .1 1 Pr i.1 1 V er .1 2 A ltu ra 0 0. 1 0. 2 0. 3 19 ricas, diversas e equitativas, em ordem de grandeza as áreas 2 e 1, enquanto as áreas 5 e 4, no alto estuário, expressaram o oposto, estando claramente separadas. As demais áreas foram classificadas como inseparáveis quanto a diversidade, apresentando perfis de diversidade sobrepostos e cruzados. Em relação ao período de coleta não foi possível ranquear claramente as estações do ano em função da diversidade, devido ao cruzamento entre os perfis no início da ordenação, por conta da maior influência da riqueza. Considerando os componentes da diversidade que resultam no perfil de Rényi, a riqueza [exp(alpha=1)] foi maior na entrada do Canal do Porto, com 53 espécies, enquanto no Canal de Bertioga (Área 8) e alto estuário (Áreas 5 e 7) foram registrados os menores valores com 34 e 36 espécies, respectivamente. Sob o aspecto sazonal a riqueza variou entre 34 (verão/2012) e 56 (inverno/2010). Shannon (alpha=1) e Simpson (alpha=2) seguiram o mesmo padrão de variação observado para a riqueza entre as áreas, sendo mais elevado na Área 2 (Shannon=2,99; Simpson=2,58) e mais baixo na Área 5 (Shannon=1,38; Simpson=0,66). Consideradas as estações climáticas, os índices foram mais elevados no outono/2012 (Shannon=2,60; Simpson=1,85) e reduzidos no outono/2011 (Shannon=1,88; Simpson=1,09). Fig. 4. Perfil de diversidade de Rényi’s para a comunidade de peixes em relação às áreas amostrais (espacial) e estações climáticas (temporal), registrados em coletas mensais realizadas no Sistema Estuarino de Santos-São Vicente (SES), entre julho/2010 e junho/2012. alpha H a lp ha 0 1 2 3 4 0 0.25 1 2 4 8 16 32 64 Inf Área 1 Área 2 Área 3 Área 4 Área 5 Área 6 Área 7 Área 8 Área 9 Espacial alpha H a lp ha 0 1 2 3 4 0 0.25 1 2 4 8 16 32 64 Inf Inverno 2010 Primavera 2010 Verão 2011 Outono 2011 Inverno 2011 Primavera 2011 Verão 2012 Outono 2012 Temporal 20 As Fig. 5 e 6 representam as curvas ABC da comunidade de peixes no Sistema Estuarino de Santos-São Vicente (SES), para as áreas e estações climáticas, respectivamente. Em ambos os casos o status identificado esteve entre moderadamente perturbado e perturbado. Os pontos localizados na entrada do Canal do Porto apresentaram os melhores índices W e, apesar da composição similar às demais áreas, nestes locais as espécies apresentaram maior biomassa relativa. Por outro lado, nas áreas localizadas no alto estuário (áreas 4 e 5) e no Canal de Bertioga (Área 9) as espécies ocorreram com maior densidade relativa, ou seja, uma elevada quantidade numérica. Em relação às estações climáticas, na maioria das representações as curvas apresentaram dominância numérica em relação a biomassa, além disso o outono/2012 foi a única estação com valor de estatística W positivo, ainda que próximo a zero. Fig. 5. Curvas de abundância e biomassa (ABC) da densidade de espécies de peixes (linha contínua) e sua biomassa (linha tracejada), para as áreas do Sistema Estuarino de Santos-São Vicente, entre julho/2010 e junho/2012. Species Rank (Loge Scale) C um ul at iv e D om in an ce % 1 3 7 20 55 0 20 40 60 80 10 0 W = 0.0086 Área 1 Species Rank (Loge Scale) C um ul at iv e D om in an ce % 1 3 7 20 55 0 20 40 60 80 10 0 W = 0.0268 Área 2 Species Rank (Loge Scale) C um ul at iv e D om in an ce % 1 3 7 20 55 0 20 40 60 80 10 0 W = 0.0366 Área 3 Species Rank (Loge Scale) C um ul at iv e D om in an ce % 1 3 7 20 55 0 20 40 60 80 10 0 W = -0.0451 Área 4 Species Rank (Loge Scale) C um ul at iv e D om in an ce % 1 3 7 20 55 0 20 40 60 80 10 0 W = -0.1222 Área 5 Species Rank (Loge Scale) C um ul at iv e D om in an ce % 1 3 7 20 55 0 20 40 60 80 10 0 W = 0.0034 Área 6 Species Rank (Loge Scale) C um ul at iv e D om in an ce % 1 3 7 20 55 0 20 40 60 80 10 0 W = -0.039 Área 7 Species Rank (Loge Scale) C um ul at iv e D om in an ce % 1 3 7 20 55 0 20 40 60 80 10 0 W = -0.0243 Área 8 Species Rank (Loge Scale) C um ul at iv e D om in an ce % 1 3 7 20 55 0 20 40 60 80 10 0 W = -0.0512 Área 9 D om in ân ci a ac um ul ad a % Ranque de espécies (escala Loge) 21 Fig. 6. Curvas de abundância e biomassa (ABC) da densidade de espécies (linha contínua) e biomassa (linha tracejada), para as estações cimáticas no Sistema Estuarino de Santos-São Vicente, entre julho/2010 e junho/2012. As análises multivariadas revelaram que o gradiente espacial de ocupação da ictiofauna no SES foi mais expressivo do que o gradiente temporal. Sobre o aspecto espacial, a ictiofauna e a dissimilaridade ambiental mostraram associação significativa, apesar da baixa correlação (Mantel: p=0,04, r=0,45), enquanto a ordenação do nMDS teve estresse de 0,119, demonstrando bom ajuste (Fig. 7). A dimensão 1 separou as áreas localizadas nos canais de entrada do estuário (áreas 1, 2, 3 e 7) estando relacionadas significativamente à salinidade (p=0,008, r2=0,66) (Tabela 5). Em relação às variáveis categóricas, o fator “porto” foi o único que apresentou significância (Permanova: p=0,03) identificado graficamente na dimensão 2 do nMDS. Lutjanus alexandrei (IndVal stat=0,94, p=0,01) e Chloroscombrus chrysurus (IndVal stat=0,89, p=0,04) foram as espécies indicadoras das áreas com porto, enquanto Genidens barbus (IndVal stat=0,99, p=0,01) e Bairdiella ronchus (IndVal stat=0,98, p=0,02) estiveram associadas àquelas sem porto. Quanto a distribuição das espécies em função das Species Rank (Loge Scale) C um ul at iv e D om in an ce % 1 3 7 20 55 148 0 20 40 60 80 10 0 W = -0.0067 Inverno 2010 Species Rank (Loge Scale) C um ul at iv e D om in an ce % 1 3 7 20 55 0 20 40 60 80 10 0 W = -0.055 Primavera 2010 Species Rank (Loge Scale) C um ul at iv e D om in an ce % 1 3 7 20 55 0 20 40 60 80 10 0 W = -0.0049 Verão 2011 Species Rank (Loge Scale) C um ul at iv e D om in an ce % 1 3 7 20 55 0 20 40 60 80 10 0 W = -0.1243 Outono 2011 Species Rank (Loge Scale) C um ul at iv e D om in an ce % 1 3 7 20 55 0 20 40 60 80 10 0 W = -0.0535 Inverno 2011 Species Rank (Loge Scale) C um ul at iv e D om in an ce % 1 3 7 20 55 0 20 40 60 80 10 0 W = -0.0374 Primavera 2011 Species Rank (Loge Scale) C um ul at iv e D om in an ce % 1 3 7 20 55 0 20 40 60 80 10 0 W = -0.0773 Verão 2012 Species Rank (Loge Scale) C um ul at iv e D om in an ce % 1 3 7 20 55 0 20 40 60 80 10 0 W = 0.023 Outono 2012 D om in ân ci a ac um ul ad a % Ranque de espécies (escala Loge) 22 estações climáticas não foi verificada associação com a dissimilaridade ambiental (Mantel: p=0,40, r=0,07). Desta forma, no que se refere ao componente sazonal nenhuma variável contínua (ambiental) apresentou significância estatística para explicar a dispersão dos dados no espaço multidimensional, tendo o mesmo ocorrido para as variáveis categóricas. Tabela 5. Resultados do nMDS (escalonamento multidimensional não-métrico) para as áreas de estudo (espacial) e períodos de coleta (temporal), e resultados das análises da ordenação em função das variáveis contínuas (análise envfit) e categóricas (análise permanova). Valores de significância p<0,05 estão em negrito. Onde: nMDS1 e 2, representam as dimensões; r, correlação de Pearson; r2, proporção explicada pela variável; p, significância estatística e SSQ, soma dos quadrados. Variações em função das áreas de coleta (espacial) Variável nMDS1 nMDS2 r p co nt ín ua Profundidade (m) -0,997 0,082 0,806 0,091 pH -0,585 -0,811 0,303 0,247 Salinidade -0,872 -0,490 0,666 0,008 Temperatura (ºC) 0,792 0,610 0,504 0,109 ca te gó ric a Variável SSQ pseudo-F r2 p Porto 0,07 1,70 0,18 0,03 Descarga de esgoto/Lixo 0,04 0,84 0,09 0,66 Moradias irregulares/palafitas 0,07 1,69 0,18 0,06 Variações em função dos períodos de coleta (temporal) co nt ín ua Variável nMDS1 nMDS2 r p pH 0,842 0,537 0,237 0,527 Salinidade 0,662 0,749 0,565 0,140 Temperatura (ºC) -0,455 0,890 0,128 0,726 Precipitação (mm) -0,983 -0,179 0,249 0,508 ca te gó ric a Variável SSQ pseudo-F r2 p Estação climática 0,17 1,06 0,444 0,386 Estação seca/chuvosa 0,05 0,98 0,140 0,376 Intensidade de dragagem 0,12 1,13 0,313 0,290 23 Espacial Temporal Figure 7. Ordenação nMDS para as áreas (espacial) e estações climáticas (temporal) de amostragem com representação das variáveis de valor significativo (p<0,05). As variáveis contínuas estão descritas como vetores (setas), enquanto as categóricas estão expressas como áreas (vermelha e azul). Onde: SAL, salinidade 4. DISCUSSÃO Até onde sabemos este foi um dos primeiros estudos que avaliou de forma mais abrangente a estrutura da comunidade de peixes do Sistema Estuarino de Santos-São Vicente (SES), sendo que informações desta magnitude são encontradas apenas em relatórios de impacto ambiental e não em publicações científicas. Neste sentido, vem preencher uma importante lacuna de conhecimento sobre este sistema com histórica influência antrópica, para conhecimento de seu estado de conservação e importância ecológica. A partir disso, é fundamental que os aspectos estudados sejam considerados nas avaliações de gestão, bem como uso e manejo deste ambiente, seja no contexto local, nacional ou internacional. Quanto à variação espacial da comunidade de peixes, foi refutada a hipótese de diferenciação entre as áreas do estuário em função de seus diferentes usos e impactos. Ainda que não se possa inferir sobre o estado natural do ambiente, os resultados obtidos demonstram que a comunidade de peixes do SES tem suportado às pressões impostas, haja vista a semelhança temporal dos descritores ambientais e a manutenção de espécies ecologicamente relevantes. A maior diversidade foi observada no Canal Portuário (Áreas 1, 2 e 3), sob influência direta da profundidade e salinidade, sem efeito pejorativo dos impactos antrópicos -0.2 -0.1 0.0 0.1 -0 .2 -0 .1 0. 0 0. 1 0. 2 NMDS/Bray-curtis - Stress = 0.119 NMDS1 N M D S2 Área 1 Área 2 Área 3 Área 4 Área 5 Área 6 Área 7 Área 8 Área 9 SAL Área portuária Área não-portuária -0.2 -0.1 0.0 0.1 -0 .1 5 -0 .0 5 0. 05 0. 15 NMDS/Bray-curtis - Stress = 0.116 NMDS1 N M D S2 Inv.10 Pri.10 Ver.11 Out.11 Inv.11 Pri.11 Ver.12 Out.12 24 locais. Por outro lado, locais supostamente mais preservados (p. ex., Canal de Bertioga – Área 9) apresentaram resultados piores do que aqueles esperados para a biomassa e riqueza. Não foi detectado um estressor determinante sobre a comunidade de peixes, mas o provável somatório deles com fatores ambientais (p. ex., profundidade e salinidade), promovendo, assim, uma diversidade menos expressiva no alto estuário (Áreas 4 e 5). Esta região foi considerada de maior sensibilidade ambiental, sendo ocupada, principalmente, por elevada quantidade de espécies marinho-migrantes juvenis, que utilizam estas áreas para crescimento. Considerando a quantidade de espécies oportunistas, os perfis de diversidade, a relação abundância/biomassa, a presença de espécie invasora e os diversos usos/riscos aos quais o estuário está sujeito, mesmo assim o ambiente foi classificado como “moderadamente impactado”. A respeito da sazonalidade, o padrão observado para a comunidade de peixes no SES foi similar ao descrito previamente para outros sistemas estuarinos tropicais, caracterizados por uma grande variação anual, mas reduzida influência sobre sua distribuição espacial. De modo geral, os sistemas estuarinos ao redor do mundo são caracterizados por apresentarem uma alta riqueza e dominância de poucas espécies, muitas delas extremamente dependentes deste ecossistema em parte do seu ciclo de vida (AKIN et al., 2005; BLABER; BREWER; SALINI, 1995; BLABER; GRIFFITHS; PILLANS, 2010; ELLIOTT; DEWAILLY, 1995; FRANÇA; COSTA; CABRAL, 2009; SELLESLAGH et al., 2009). No Brasil, para a Região Norte foram identificadas 82 espécies, cinco responsáveis por 88% da abundância (BARLETTA et al., 2003b, 2005), o mesmo ocorrendo na Região Nordeste onde foram identificadas 122 espécies em quatro sistemas estuarinos (MERIGOT et al., 2016), na Região Sudeste, sendo 111 espécies em um estuário aberto (NEVES; TEIXEIRA; ARAUJO, 2011) e 130 espécies em uma baía (SILVA; PARANHOS; VIANNA, 2016), e na Região Sul, sendo 63 espécies em Paranaguá (PARIZOTTI et al., 2015) e 152 espécies na Baía da Babitonga (VILAR; SPACH; DE OLIVEIRA SANTOS, 2011). No SES, os últimos estudos registraram 59 espécies em três pontos do alto estuário, onde Diapterus rhombeus foi a mais abundante (17,9%) (SANTOS et al., 2015), e 78 espécies no trecho norte do Canal de Bertioga (BARBANTI; CAIRES; MARCENIUK, 2013). O número de espécies registrado no presente estudo para SES (n=93) está dentro da amplitude observada para os estuários brasileiros (59 a 122 espécies), sendo superior aos valores relatados previamente para este mesmo estuário (1,2-1,6 vezes), com um reduzido número de espécies dominantes. A riqueza das espécies de peixes pode diferir em função do uso de distintos aparelhos de coleta, sendo o sucesso da estimativa deste parâmetro (e da densidade destes animais) determinado pelo 25 sucesso do método e esforço de coleta. Vale ressaltar que não existe um método de amostragem 100% eficaz, o que pode ser minimizado pelo aumento da área amostral e maior frequencia temporal entre as coletas (GREENWOOD, 2008; ROZAS; MINELLO, 1997; ULRICH; OLLIK; UGLAND, 2010). A estrutura da comunidade de peixes do SES é composta, basicamente, por espécies marinho-migrantes e estuarino-residentes, com o primeiro grupo ocupando, principalmente, a região do alto estuário, totalizando quase o dobro da densidade do segundo grupo. As espécies marinho-migrantes utilizam a área prioritariamente como berçário, entrando no estuário em grande quantidade numérica, sendo constituída por estágios juvenís que ali passam sua vida adulta e migram ao mar para desovar (ELLIOTT et al., 2007; ELLIOTT; DEWAILLY, 1995). Assim, a presença numérica acumulada (densidade) neste estuário foi relativamente superior à biomassa, conforme verificado na comparação abundância-biomassa. De fato, a dominância de espécies marinhas é verificada em estuários da Europa (CARDOSO et al., 2011; FRANCO; FRANZOI; TORRICELLI, 2008; SELLESLAGH et al., 2009; THIEL; CABRAL; COSTA, 2003), Austrália (BARLETTA; BLABER, 2007) e Brasil (ANDRADE-TUBINO; RIBEIRO; VIANNA, 2008; BARLETTA et al., 2010; PAIVA et al., 2009; REIS-FILHO; NUNES; FERREIRA, 2010; VILAR; SPACH; JOYEUX, 2010) e, apesar de não possuírem necessariamente a mesma composição de espécies, a forma consistente que estes grupos ocupam o ambiente refletem determinadas semelhanças (WHITFIELD, 1999). Na tentativa de identificar os fatores regulatórios da estrutura da comunidade de peixes, os fatores ambientais tem se apresentado determinantes em ambientes tropicais e subtropicais (BARLETTA et al., 2005; BLABER, 2013; CHILDS et al., 2008; NEVES; TEIXEIRA; ARAUJO, 2011; SELLESLAGH; AMARA, 2008; WHITFIELD, 1999). No SES, a salinidade e a profundidade contribuíram como um forte gradiente sazonal, que distingue a região de entrada do canal do porto, daquela do alto estuário e canais (São Vicente e Bertioga). A relação com as águas costeiras, e consequente salinidade, somado a profundidade local, propiciam um ambiente favorável a comunidade de peixes mesmo com a concentração da infraestrutura portuária. Ao contrário da região do alto estuário, onde ocorrem os exemplares marinho-migrantes juvenis, na região de entrada do canal portuário foram registrados indivíduos de maior porte, representados por duas espécies indicadoras (Chloroscombrus chrysurus e Lutjanus synagris), ambas de interesse comercial, e a primeira ocupando áreas estuarinas mais internas durante a fase jovem (COSTA; ALBIERI; ARAÚJO, 2005; PAIVA et al., 2009; VILAR et al., 2013). Em relação ao gradiente sazonal, nenhum fator apresentou relação com a estrutura da comunidade. No Brasil predominam duas estações 26 climáticas: 1) verão, com temperaturas elevadas e maior pluviosidade; e 2) inverno, com temperaturas mais amenas e estiagem. Apesar disso, por ser uma área de transição, na região Sudeste podem ser observadas grandes variações climáticas numa comparação interanual (BERNARDINO et al., 2015; SANT’ANNA NETO, 2005). Na gestão de águas estuarinas, a apresentação de um mapa temático pode facilitar o entendimento sobre a saúde ambiental, o que pode ser favorecido por estudos mais amplos que venham empregar índices ecológicos combinados, possibilitando acesso sobre a qualidade ecológica e a integridade dos sistemas estuarinos (BORJA et al., 2011; WHITFIELD; ELLIOTT, 2002). Ainda que o presente estudo tenha como base o número de espécies, a abundância relativa e biomassa, representados por índices de diversidade e perfis gráficos, ele foi eficaz ao mostrar que o sistema estuarino pode sofrer a influência de parâmetros ambientais associados a ação de fatores antrópicos. Por outro lado, os padrões de recrutamento dos grupos funcionais de peixes registrados no estuário foram suficientemente determinantes para caracterizar a estrutura dessa comunidade, independente das condições ambientais a que está sujeita (MAES et al., 2004). Os resultados obtidos indicam uma ação crônica de estressores no estuário em questão, assim como a expressiva tolerância das espécies que compõem sua comunidade de peixes, fato confirmado pelo cenário impactado, mas estável, da estrutura destes organismos. O desafio está em determinar a qualidade ambiental com base nas comunidades adaptadas a uma pressão pré-existente e, ainda mais difícil, a complexa e dinâmica relação entre os peixes e seu habitat (FRANÇA; COSTA; CABRAL, 2009). Neste sentido o uso de métricas multivariadas, que inclui informações sobre o ambiente em diferentes níveis de organização, tem se mostrado bastante sensível (ELLIS et al., 2015; VASCONCELOS et al., 2007), por outro lado, não podemos deixar de avaliar a resposta das comunidades frente aos fatores regulatórios a que estão submetidas. Neste sentido, o uso dos perfis de diversidade é uma ferramenta bastante eficiente frente a um único índice ecológico, que na maioria dos casos pressupõe um esforço amostral padronizado e inviabiliza comparações, sendo suportada pelos resultados observados das curvas ABC. No Sistema Estuarino de Santos-São Vicente (SES) a dinâmica imposta pela entrada e saída da água costeira mostra ser um fator decisivo ao sucesso da comunidade de peixes, tolerantes à influência de diferentes estressores. Neste ambiente a demanda por serviços ambientais é crescente, envolvendo aspectos econômicos, políticos e sociais, principalmente no que se refere aos empreendimentos portuários. Diante disso, é fundamental a manutenção de seus serviços ecossistêmicos básicos, entre eles os biológicos relacionados ao 27 recrutamento, crescimento e reprodução de sua biota, o que requer um monitoramento contínuo que avalie sua magnitude, bem como a variação espaço-temporal dos impactos antrópicos presentes e futuros. 5. REFERÊNCIAS AKIN, S. et al. Fish assemblage structure of Koycegiz Lagoon–Estuary, Turkey: Spatial and temporal distribution patterns in relation to environmental variation. Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 64, n. 4, p. 671–684, set. 2005. ALUIZIO, R. forams: Foraminifera and Community Ecology Analyses. R package version 2.0-5. https://cran.r-project.org/package=forams, 2015. ALVARES, C. A. et al. Köppen’s climate classification map for Brazil. Meteorologische Zeitschrift, v. 22, n. 6, p. 711–728, 2013. ANDERSON, M. A new method for non-parametric multivariate analysis of variance. Australian Ecology, n. 2001, p. 32–46, 2001. ANDRADE-TUBINO, M. F. DE; RIBEIRO, A. L. R.; VIANNA, M. Organização espaço- temporal das ictiocenoses demersais nos ecossistemas estuarinos brasileiros: uma síntese. Oecol. Bras, v. 12, n. 4, p. 640–661, dez. 2008. AUERBACH, S. I. Ecosystem response to stres: A review of concepts and approaches. in: Stress effects on natural ecosystems, G.W. BARRETT and R. ROSENBERG., J. Wiley & Sons, Chichester, England. p. 29-41, 1981. AZEVEDO, J. D. S.; BRAGA, E. S. Caracterização hidroquímica para qualificação ambiental dos estuários de Santos-São Vicente e Cananéia. Arquivos de Ciências do Mar, v. 44, n. 2, p. 52–61, 2011. BARBANTI, B.; CAIRES, R.; MARCENIUK, A. P. A ictiofauna do Canal de Bertioga, São Paulo, Brasil. Biota Neotropica, v. 13, n. 1, p. 276–291, 2013. BARBIER, E. B. et al. The value of estuarine and coastal ecosystem services. Ecological Monographs, v. 81, n. 2, p. 169–193, 2011. BARLETTA, M. et al. Seasonal changes in density, biomass, and diversity of estuarine fishes in tidal mangrove creeks of the lower Caeté Estuary (northern Brazilian coast, east Amazon). Marine Ecology Progress Series, v. 256, p. 217–228, 2003a. BARLETTA, M. et al. Seasonal changes in density, biomass, and diversity of estuarine fishes in tidal mangrove creeks of the lower Caeté Estuary (northern Brazilian coast, east Amazon). Marine Ecology Progress Series, v. 256, p. 217–228, 2003b. 28 BARLETTA, M. et al. The role of salinity in structuring the fish assemblages in a tropical estuary. Journal of Fish Biology, v. 66, p. 45–72, 2005. BARLETTA, M. et al. Fish and aquatic habitat conservation in South America: a continental overview with emphasis on neotropical systems. Journal of Fish Biology, v. 76, n. 9, p. 2118–2176, 9 jun. 2010. BARLETTA, M.; BLABER, S. J. M. Comparison of fish assemblages and guilds in tropical habitats of the Embley (Indo-West Pacific) and Caeté (Western Atlantic) Estuaries. Bulletin of Marine Science, v. 80, n. 3, p. 647–680, 2007. BERBEL, G. B. B.; FAVARO, D. I. T.; BRAGA, E. S. Impact of harbour, industry and sewage on the phosphorus geochemistry of a subtropical estuary in Brazil. Marine Pollution Bulletin, v. 93, n. 1–2, p. 44–52, 2015. BERNARDINO, A. F. et al. Predicting ecological changes on benthic estuarine assemblages through decadal climate trends along Brazilian Marine Ecoregions. Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 166, p. 74–82, 2015. BLABER, S. J. M. Fishes and fisheries in tropical estuaries: The last 10 years. Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 135, p. 57–65, dez. 2013. BLABER, S. J. M.; BREWER, D. T.; SALINI, J. P. Fish communities and the nursery role of the shallow inshore waters of a tropical bay in the gulf of Carpentaria, Australia. Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 40, n. 2, p. 177–193, jan. 1995. BLABER, S. J. M.; GRIFFITHS, S. P.; PILLANS, R. Changes in the fish fauna of a tropical Australian estuary since 1990 with reference to prawn predators and environmental change. Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 86, n. 4, p. 692–696, mar. 2010. BLABER, S. J. M. J. M. et al. Effects of fishing on the structure and functioning of estuarine and nearshore ecosystems. ICES Journal of Marine Science: Journal du Conseil, v. 57, n. 3, p. 590–602, jun. 2000. BORCARD, D.; LEGENDRE, P. Is the Mantel correlogram powerful enough to be useful in ecological analysis? A simulation study. Ecology, v. 93, n. 6, p. 1473–1481, 2012. BORJA, A. et al. Overview of integrative tools and methods in assessing ecological integrity in estuarine and coastal systems worldwide. Marine Pollution Bulletin, v. 56, n. 9, p. 1519– 1537, set. 2008. BORJA, Á. et al. Classifying ecological quality and integrity of estuaries. Treatise on Estuarine and Coastal Science, v. 1, p. 125–162, 2011. BRAGA, E. S. et al. Eutrophication and bacterial pollution caused by industrial and domestic wastes at the Baixada Santista Estuarine System - Brazil. Marine Pollution Bulletin, v. 40, n. 2, p. 165–173, fev. 2000. BURUAEM, L. M. et al. Integrated quality assessment of sediments from harbour areas in Santos-São Vicente Estuarine System, Southern Brazil. Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 130, n. 0, p. 179–189, 20 set. 2013. 29 CAMPUZANO, F. J. et al. Integrated coastal zone management in South America: A look at three contrasting systems. Ocean & Coastal Management, v. 72, p. 22–35, fev. 2011. CARDOSO, I. et al. Fish assemblages of small estuaries of the Portuguese coast: A functional approach. Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 93, n. 1, p. 40–46, maio 2011. CERVIGÓN, F. et al. Fichas FAO de identificación de especies para los fines de la pesca. Guía de campo de las espécies comerciales marinas y de aguas salobres de la Costa Septentrional de Sur América. Roma: 513 p., 1992. CHILDS, A.-R. et al. Do environmental factors influence the movement of estuarine fish? A case study using acoustic telemetry. Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 78, n. 1, p. 227–236, 1 jun. 2008. CLARKE, K. R.; WARWICK, R. M. Change in marine communities. An approach to statistical analysis and interpretation.Natural Environment Research Council, 1994. COSTA, M. R.; ALBIERI, R. J.; ARAÚJO, F. G. Size distribuition of the jack Chloroscombrus chrysurus (Linnaeus) (Actinopterygii, Carangidae) in a tropical bay at southeastern Brazil. Revista Brasileira de Zoologia, v. 22, n. 3, p. 580–586, 2005. COSTANZA, R. et al. The value of the world’s ecosystem services and natural capital. Nature, v. 387, n. 6630, p. 253–260, 15 maio 1997. DE CACERES, M.; LEGENDRE, P. Associations between species and groups of sites: indices and statistical inference. Ecology. 2009. Disponível em: . DEEGAN, L. A. et al. Development and Validation of an Estuarine Biotic Integrity Index. Estuaries, v. 20, n. 3, p. 601, 1997. ELLIFF, C. I. et al. Population structure of caitipa Mojarra (Diapterus rhombeus) in an estuarine system of Southeastern Brazil. Boletim do Instituto de Pesca, v. 39, n. 17, p. 411– 421, 2013. ELLIOTT, M. et al. The guild approach to categorizing estuarine fish assemblages: A global review. Fish and Fisheries, v. 8, n. 3, p. 241–268, set. 2007. ELLIOTT, M.; DEWAILLY, F. The structure and components of European estuarine fish assemblages. Netherlands Journal of Aquatic Ecology, v. 29, n. 3–4, p. 397–417, dez. 1995. ELLIOTT, M.; QUINTINO, V. The Estuarine Quality Paradox, Environmental Homeostasis and the difficulty of detecting anthropogenic stress in naturally stressed areas. Marine Pollution Bulletin, v. 54, n. 6, p. 640–645, jun. 2007. ELLIOTT, M.; WHITFIELD, A. K. Challenging paradigms in estuarine ecology and management. Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 94, n. 4, p. 306–314, 20 out. 2011. 30 ELLIS, J. I. et al. Assessing ecological community health in coastal estuarine systems impacted by multiple stressors. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v. 473, p. 176–187, 2015. FAGUNDES, L. et al. Aspectos produtivos da pesca extrativa na Vila dos Pescadores, Cubatão, Estado de São Paulo. Informações Econômicas, v. 42, n. 6, p. 23–31, 2012. FERNANDINO, G. et al. Considerations on the effects of tidal regimes in the movement of floating litter in an estuarine environment: Case study of the estuarine system of Santos-São Vicente, Brazil. Marine Pollution Bulletin, v. 110, n. 1, p. 591–595, 2016. FIGUEIREDO, J. L.; MENEZES, N. A. Manual de peixes marinhos do sudeste de Brasil. II. Teleostei (1). São Paulo: Museu de Zoologia, Universidade de São Paulo, 1978. FIGUEIREDO, J. L.; MENEZES, N. A. Manual de peixes marinhos do sudeste do Brasil. III. Teleostei (2). São Paulo: Museu de Zoologia, Universidade de São Paulo, 1980. FIGUEIREDO, J. L.; MENEZES, N. A. Manual de peixes marinhos do sudeste do Brasil. VI. Teleostei (5). São Paulo: Museu de Zoologia, Universidade de São Paulo, 2000. FOX, J.; WEISBERG, S. An R Companion to Applied Regression, Second Edition. Thousand Oaks CA: Sage. http://socserv.socsci.mcmaster.ca/jfox/Books/Companion, 2011. FRANÇA, S.; COSTA, M. J.; CABRAL, H. N. Assessing habitat specific fish assemblages in estuaries along the Portuguese coast. Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 83, n. 1, p. 1– 12, 10 jun. 2009. FRANCO, A.; FRANZOI, P.; TORRICELLI, P. Structure and functioning of Mediterranean lagoon fish assemblages: A key for the identification of water body types. Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 79, n. 3, p. 549–558, 2008. GREENWOOD, M. F. D. Trawls and cooling-water intakes as estuarine fish sampling tools: Comparisons of catch composition, trends in relative abundance, and length selectivity. Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 76, n. 1, p. 121–130, jan. 2008. HALPERN, B. S. et al. Evaluating and ranking the vulnerability of global marine ecosystems to anthropogenic threats. Conservation Biology, v. 21, n. 5, p. 1301–1315, out. 2007. HARARI, J.; CAMARGO, R. de. Modelagem numérica da região costeira de Santos (SP): circulação de maré. Brazilian Journal of Oceanography, v. 46, n. 2, p. 135–156, 1998. HARARI, J.; de CAMARGO, R. Numerical simulation of the tidal propagation in the coastal region of Santos (Brazil, 24°S 46°W). Continental Shelf Research, v. 23, n. 16, p. 1597– 1613, 2003. HARARI, J.; GORDON, M. Simulações Numéricas da Dispersão de Substâncias no Porto e Baía de Santos, sob a Ação de Marés e Ventos. Revista Brasileira de Recursos Hídricos, v. 6, n. 4, p. 115–131, 2001. 31 HORTELLANI, M. A. et al. Evaluation of mercury contamination in sediments from Santos - São Vicente Estuarine System, São Paulo State, Brazil. Journal of the Brazilian Chemical Society, v. 16, n. 6 A, p. 1140–1149, 2005. HOTHORN, T.; BRETZ, F.; WESTFALL, P. Simultaneous inference in general parametric models. Biometrical Journal, v. 50, n. 3, p. 346–363, 2008. KARR, J. R. Assessment of Biotic Integrity Using Fish Communities. Fisheries, 1981. LAMPARELLI, M. C.; COSTA, M. P. da; PROSPERI, V. A. Sistema estuarino de Santos e São Vicente. São Paulo: CETESB, 2001. MAES, J. et al. Statistical modeling of seasonal and environmental influences on the population dynamics of an estuarine fish community. Marine Biology, v. 145, n. 5, p. 1033– 1042, 15 jun. 2004. MAGALHÃES, C. A. et al. PCBs, PBDEs and organochlorine pesticides in crabs Hepatus pudibundus and Callinectes danae from Santos Bay, State of São Paulo, Brazil. Marine Pollution Bulletin, v. 64, n. 3, p. 662–667, 2012. MAGURA, T.; LÖVEI, G. L.; TÓTHMÉRÉSZ, B. Does urbanization decrease diversity in ground beetle (Carabidae) assemblages? Global Ecology and Biogeography, v. 19, n. 1, p. 16–26, 2010. MAGURRAN, A. E. Measuring Biological Diversity. [s.l.] Blackwell Publishing, 2013. MARCENIUK, A. P. Chave para identificação das espécies de bagres marinhos (Siluriformes, Ariidae) da costa brasileira. B. Inst. Pesca, v. 31, n. 2, p. 89–101, 2005. MARCENIUK, A. P. Revalidação de Cathorops arenatus e Cathorops agassizii (Siluriformes, Ariidae), bagres marinhos das regiões norte e nordeste da América do Sul. Iheringia. Série Zoologia, v. 97, n. 4, p. 360–375, 2007. MATEUS, M.; SAMPAIO, A. F. P.; MATEUS, S. An ecological model application to the Santos estuary, Brazil: testing and validation. Perspectives on Integrated Coastal Zone Management in South America, p. 401–424, 2008. MENEZES, N. A. Guia prático para conhecimento e identificação das tainhas e paratis (pisces, Mugilidae) do litoral brasileiro. Revista Brasileira de Zoologia, v. 2, n. 1, p. 1–12, 1983. MENEZES, N. A.; FIGUEIREDO, J. L. Manual de Peixes do Sudeste Brasileiro. II. Teleostei (1). 1980. MENEZES, N. A.; FIGUEIREDO, J. L. Manual de Peixes do Sudeste Brasileiro. II. Teleostei (5). 1985. MERIGOT, B. et al. Fish assemblages in tropical estuaries of Northeast Brazil: a multi- component diversity approach. Ocean & Coastal Management, p. 1–9, 2016. 32 MORALES, M. sciplot: Scientific Graphing Functions for Factorial Designs. R package version 1.1-0. 2012. Disponível em: . MOSER, G. A. O. et al. Instantaneous transport of salt, nutrients, suspended matter and chlorophyll-a in the tropical estuarine system of Santos. Brazilian Journal of Oceanography, v. 53 (3/4), p. 115–127, 2005. MOURÃO, K. R. M.; FERREIRA, V.; LUCENA-FRÉDOU, F. Composition of functional ecological guilds of the fish fauna of the internal sector of the Amazon Estuary, Pará, Brazil. Anais da Academia Brasileira de Ciências, v. 86, p. 1783–1800, 2014. MURAMAKI, T.; AMAOKA, K. Review of the genus Syacium (Paralichthyidae) with the description of a new species from Ecuador and Colombia. Buli. Fac. Fish. Hokkaido Univ., v. 43, n. 2, p. 61–95, 1992. NEVES, L. M.; TEIXEIRA, T. P.; ARAUJO, F. G. Structure and dynamics of distinct fish assemblages in three reaches (upper, middle and lower) of an open tropical estuary in Brazil. Marine Ecology, v. 32, n. 1, p. 115–131, 18 mar. 2011. OKSANEN, J. Ordination of boreal heath-like vegetation with principal component analysis, correspondence analysis and multidimensional scaling. Vegetatio, 1983. OKSANEN, J. Multivariate analysis of ecological communities in R: vegan tutorial. R documentation, p. 43, 2015. OKSANEN, J. et al. vegan: Community Ecology Package. R package version 2.4-0. 2016. Disponível em: . PAIVA-FLLHO, A. M. et al. Ictiofauna do complexo baia-estuario de Santos e São Vicente, SP, Brasil. Relat. Inst. Oceanogr. Univ. S Paulo. 1987. PAIVA, A. C. G. de et al. Spatial distribution of the estuarine ichthyofauna of the Rio Formoso (Pernambuco, Brazil), with emphasis on reef fish. Zoologia (Curitiba, Impresso), v. 26, n. 2, p. 266–278, 2009. PARIZOTTI, T. D. et al. Influência das atividades de dragagem sobre a ictiofauna do complexo estuarino de Paranaguá, Estado do Paraná. Arquivos de Ciências do Mar, v. 48, n. 2, p. 19–31, 2015. PARREIRA, C. N.; HARARI, J. Análise da poluição no estuário de Santos-São Vicente (SP) por meio de correlação entre hidrodinâmica e toxicidade da água e dos sedimentos. Safety, Health and Environment World Congress. Anais...2010 PICHLER, H. E. et al. Environmental influences on resident and transient fishes across shallow estuarine beaches and tidal flats in a Brazilian World Heritage area. Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 164, p. in press, 2015. PINKAS, L.; OLIPHANT, M. S.; IVERSON, I. L. K. Food Habits of Albacora, Bluefin tuna, and Bonito in California Waters. California Department of Fish and Game: Fish Bulletin, v. 152, p. 1–105, 1971. 33 R CORE TEAM. R: A language and environment for statistical computingVienna, AustriaR Foundation for Statistical Computing, , 2016. Disponível em: REIS-FILHO, J. A.; NUNES, J. de A. C. da C.; FERREIRA, A. Estuarine ichthyofauna of the Paraguaçu River, Todos os Santos Bay, Bahia, Brazil. Biota Neotropica, v. 10, n. 4, p. 0–0, 2010. RÉNYI, A. On measures of entropy information. Fourth Berkeley symposium on mathematical statistics and probability. Anais...1961 ROZAS, L. P.; MINELLO, T. J. Estimating Densities of Small Fishes and Decapod Crustaceans in Shallow Estuarine Habitats: A Review of Sampling Design with Focus on Gear Selection. Estuaries, v. 20, n. 1, p. 199, 1997. SANT’ANNA NETO, J. L. Decálogo da climatologia do Sudeste brasileiro. Revista Brasileira de Climatologia, v. 1, n. 1, p. 43–60, 2005. SANTOS, J. A. P. dos et al. Composição e variação temporal da assembléia de peixes do alto sistema estuarino de Santos, São Paulo, Brasil. Boletim do Instituto de Pesca, v. 41, n. 4, p. 945–959, 2015. SCHMIDT, T. C. dos S. et al. Taxocenose de bagres marinhos (Siluriformes , Ariidae) da região estuarina de São Vicente, SP, Brasil. Biota Neotropica, v. 8, n. 4, p. 73–81, 2008. SELLESLAGH, J. et al. Fish composition and assemblage structure in three Eastern English Channel macrotidal estuaries: A comparison with other French estuaries. Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 81, n. 2, p. 149–159, jan. 2009. SELLESLAGH, J.; AMARA, R. Environmental factors structuring fish composition and assemblages in a small macrotidal estuary (eastern English Channel). Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 79, n. 3, p. 507–517, set. 2008. SHANNON, C. E. A mathematical theory of communication. The Bell System Technical Journal, v. 27, n. July 1928, p. 379–423, 1948. SILVA, D. R. da; PARANHOS, R.; VIANNA, M. Spatial patterns of distribution and the influence of seasonal and abiotic factors on demersal ichthyofauna in an estuarine tropical bay. Journal of Fish Biology, v. 89, n. 1, p. 821–846, 2016. SIMPSON, E. H. Measurement of Diversity. Nature, v. 163, n. 4148, p. 688–688, 30 abr. 1949. SOUZA, M. R. de et al. Caracterização da “mistura” na pesca de arrasto-de-parelha desembarcada em Santos E Guarujá, São Paulo, Brasil. Boletim do Istituto de Pesca, v. 33, n. 1, p. 43–51, 2007. TEICHERT, N. et al. Restoring fish ecological quality in estuaries: Implication of interactive and cumulative effects among anthropogenic stressors. Science of the Total Environment, v. 542, p. 383–393, 2016. 34 THIEL, R.; CABRAL, H.; COSTA, M. J. Composition, temporal changes and ecological guild classification of the ichthyofaunas of large European estuaries - A comparison between the Tagus (Portugal) and the Elbe (Germany). Journal of Applied Ichthyology, v. 19, n. 5, p. 330–342, out. 2003. TOMÁS, A. R. G. et al. Opsanus beta: An Invasive Fish Species in the Santos Estuary, Brazil. Boletim do Instituto de Pesca Sao Paulo, v. 38, n. 4, p. 349–355, 2012. TORRES, R. J. et al. Effects of dredging operations on sediment quality: Contaminant mobilization in dredged sediments from the Port of Santos, SP, Brazil. Journal of Soils and Sediments, v. 9, n. 5, p. 420–432, 2009. TÓTHMÉRÉSZ, B. Comparison of different methods for diversity ordering. Journal of Vegetation Science, v. 6, n. 2, p. 283–290, 1995. ULRICH, W.; OLLIK, M.; UGLAND, K. I. A meta-analysis of species-abundance distributions. Oikos, v. 119, n. 7, p. 1149–1155, 2010. VASCONCELOS, R. P. et al. Assessing anthropogenic pressures on estuarine fish nurseries along the Portuguese coast: A multi-metric index and conceptual approach. Science of the Total Environment, v. 374, n. 2–3, p. 199–215, 15 mar. 2007. VEIGA, P. et al. Structure and temporal variations of fish assemblages of the Castro Marim salt marsh, southern Portugal. Estuarine, Coastal and Shelf Science, v. 70, n. 1–2, p. 27–38, 2006. VILAR, C. C. et al. Local and regional ecological drivers of fish assemblages in Brazilian estuaries. Marine Ecology Progress Series, v. 485, n. Levin 1992, p. 181–197, 2013. VILAR, C. C.; SPACH, H. L.; DE OLIVEIRA SANTOS, L. Fish fauna of Baía da Babitonga (Southern Brazil), with remarks on species abundance, ontogenic stage and conservation status. Zootaxa, n. 2734, p. 40–52, 2011. VILAR, C. C.; SPACH, H. L.; JOYEUX, J. C. Spatial and temporal changes in the fish assemblage of a subtropical estuary in Brazil: environmental effects. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom, v. 91, n. 3, p. 635–648, 2010. VINEBROOKE, R. D. et al. Impacts of multiple stressors on biodiversity and ecosystem functioning: The role of species co-tolerance. Oikos, v. 104, n. 3, p. 451–457, 2004. WARWICK, R. M. A new method for detecting pollution effects on marine macrobenthic communities. Marine Biology, v. 92, n. 4, p. 557–562, 1986. WARWICK, R. M.; CLARKE, K. R. Relearning the ABC: taxonomic changes and abundance/biomass relationships in disturbed benthic communities. Marine Biology, v. 118, n. 4, p. 739–744, mar. 1994. WHITFIELD, A. K. Ichthyofaunal assemblages in estuaries: A South African case study. Reviews in Fish Biology and Fisheries, v. 9, n. 2, p. 151–186, 1999. 35 WHITFIELD, A. K.; ELLIOTT, M. Fishes as indicators of environmental and ecological changes within estuaries: a review of progress and some suggestions for the future. Journal of Fish Biology, v. 61, n. sa, p. 229–250, dez. 2002. YEMANE, D.; FIELD, J. G.; LESLIE, R. W. Exploring the effects of fishing on fish assemblages using Abundance Biomass Comparison (ABC) curves. ICES Journal of Marine Science, v. 62, n. 3, p. 374–379, maio 2005. 36 CAPÍTULO 2 A FAUNA DE CRUSTÁCEOS DECÁPODOS COMO INDICADOR DA QUALIDADE AMBIENTAL EM UM ESTUÁRIO TROPICAL RESUMO O presente estudo avaliou a comunidade de crustáceos decápodos estuarinos sobre a ótica do status da qualidade e integridade ambiental. No Brasil os estuários são ecossistemas costeiros com diferentes tipos de ocupação e usos antrópicos, onde o Sistema Estuarino de Santos-São Vicente merece destaque pela elevada pressão antrópica que sofre, particularmente pela presença do maior Complexo Portuário da América Latina. A comunidade de crustáceos local é relativamente conhecida, tendo como a principal espécie em abundância (n=1.260) o siri Callinectes danae, que possui relevante posição como recurso pesqueiro desde décadas passadas, indicando sua alta rusticidade frente às pressões antropogênicas presentes neste sistema estuarino. Em relação as áreas do estuário, a entrada do Canal do Porto apresentou a maior diversidade, local de maior profundidade e salinidade do estuário, também é o de maior impacto da estrutura portuária por conta de dragagens constantes. A menor diversidade foi observada na entrada do Canal de São Vicente, local com presença de descarga de esgoto e lixo doméstico, já as demais áreas não apresentaram diferenciação quanto a diversidade. Não foi identificado um estressor antrópico que fosse explicativo da distribuição em abundância dos crustáceos decápodos nas áreas e estações climáticas e, em relação aos parâmetros ambientais, apenas a salinidade apresentou associação significativa em relação as áreas de coleta. Na primavera e verão foram registradas as maiores densidades de espécies, embora sua composição específica não tenha sido suficiente para separar as distintas estações climáticas. A maioria das espécies coletadas tem forte relação com a região costeira, para onde realizam migrações reprodutivas (cópula e/ou desova), que podem ter influenciado o diagnóstico das áreas do Sistema Estuarino de Santos-São Vicente. Das 24 espécies de crustáceos decápodos identificados, 29,2% constituem importante recurso pesqueiro artesanal e econômico desta região estuarina, como é o caso das espécies do gênero Callinectes (Portunidae) e dos camarões peneídeos (Penaeidae). O uso temporário do estuário pelas comunidades avaliadas parece minimizar o efeito antrópico ali presente, com isso áreas supostamente impactadas, como a região portuária, apresentaram melhor diagnóstico quanto a diversidade, contudo os riscos à fauna bentônica deste sistema estuarino são constantes podendo alterar o status das áreas rapidamente conforme a magnitude do impacto. 37 Palavras-chave: carcinofauna, diversidade, escalonamento multidimensional não-métrico, perfil de diversidade de Rényi, porto. 1. INTRODUÇÃO Os estuários podem ser definindos como um co