Stressed-out primates? : physiological and behavioural responses of primates to habitat disturbances : a focus on black lion tamarins (Leontopithecus chrysopygus) in the Brazilian Atlantic Forest - Kaisin, Olivier [UNESP] (Universidade Estadual Paulista (Unesp), 2022)
The unsustainable exploitation of Earth’s resources, driven by the exponential human population growth, has led to the destruction of more than a tenth of natural areas across the globe over the past two decades alone. Occurring across tropical and subtropical regions, including major hotspots for biodiversity, primates are suffering from habitat loss, degradation, and fragmentation. Predictive models estimate that 75 percent of primate habitats will undergo intense agricultural expansion during this century. Thus, evaluating and understanding the effect of anthropogenic disturbances on primate populations is paramount for their conservation. In this context, measuring glucocorticoid (GC) concentrations is a powerful tool to assess animals’ welfare, giving precious insight on their behaviour, physiology, and ecology. GCs are metabolic hormones that mediate energetic demands necessary to respond to predictable and unpredictable environmental and social challenges. Given their pivotal role in the stress response and the potentially deleterious effect of chronic stress they have been increasingly used as indicators of animal health, survival, and fitness. To improve current knowledge of how primates cope in changing environments, in this thesis we explored GC variations at a global scale before focusing on an endangered neotropical primate, the black lion tamarin (Leontopithecus chrysopygus), at a regional and local scale. Due to the development of non-invasive methods to monitor GCs in wildlife, the number of studies exploring physiological stress in free-ranging primates has considerably increased over the past decades. Here, we started by performing a global meta-analysis to provide an overview of how physiological stress levels vary in primate populations subject to anthropogenic disturbances and uncover general trends. We established that, overall, primates inhabiting disturbed areas exhibited higher GC levels than their conspecifics in undisturbed sites. Furthermore, habitat loss and hunting were the main threats influencing physiological stress in primate populations. Comparing responses across primate species, living in different biomes and exposed to different disturbances of varying intensities, enabled us to identify important confounding factors that must be considered in future research. Additionally, investigating responses across various primate taxa revealed that species, populations, and even individuals may have independent tolerance thresholds and degrees of plasticity when dealing with disturbances. After evaluating primates’ physiological responses at a global scale, we focused our research on the black lion tamarin, a frugivorous and faunivorous primate endemic to the Brazilian Atlantic Forest. This biome has suffered extensive deforestation and is currently highly fragmented, composed of small islands of forest within a human-degraded matrix of agricultural exploitations, pastures, and urban areas. To assess how this small primate copes in a degraded landscape, we evaluated the influence of habitat quality on GC levels in lion tamarin groups living in six different Atlantic Forest fragments of varying sizes. We measured GC levels in hair samples to obtain information on the overall physiological stress state of black lion tamarins. We found that low habitat quality negatively affects their GC levels since cortisol levels were higher in sites with lower total tree basal area (i.e., a proxy for fruit availability and habitat structure), vegetation diversity, and fragment size. Yet, the arthropod biomass of each fragment did not influence physiological stress levels. Our results also revealed that higher levels of frugivory may reduce cortisol levels, implying that fruits represent an important and limiting resource for black lion tamarins. This study suggests that healthy and protected Atlantic Forest fragments may represent suitable habitats for this neotropical primate with a broad diet and a relatively small home range. Finally, we looked deeper into the factors influencing physiological stress in black lion tamarins by studying faecal GC levels over multiple timescales. We collected faecal samples and behavioural data from two groups in two different sites: a continuous forest and a small 100 ha fragment. Working with faecal samples enabled us to unravel the complex nature of physiological stress in relation to activity budget and diet. We analysed GC variations at different time scales to understand the predictive and reactive facets of physiological stress. Given the high defecation rate of black lion tamarins, we were able to identify typical circadian patterns and account for them in our analyses. At a monthly scale, our results showed that diet and ranging patterns, driven by food availability and distribution, influenced GC levels as part of the predictive role of physiological stress. Then, to identify which acute stressors triggered a reactive stress response in this neotropical primate, we explored GC levels at a day-to-day level, while taking into account the predictive range of physiological stress (i.e., the anticipated hourly and monthly variations). We discovered that, although fundamental behaviours (i.e., feeding, foraging, moving, resting) did not influence daily GC levels, encounters with neighbouring lion tamarin groups sparked a stress response in the group living in the small fragment. This suggests that intergroup competition and maintaining access to precious resources may be more challenging for black lion tamarins constrained to small habitats. The distinctive theoretically-grounded approach used in this study allowed for an in-depth understanding of GC variations in black lion tamarins, making a meaningful contribution to the study of physiology stress in relation to the ecology of wild primates. In this thesis, we started with a global overview and progressively made our way to an in-depth analysis of an endangered, little-studied, and opportunist primate. This allowed us to further understand the complex elements underlying the physiological stress of wild primates in changing environments subjected to human pressure. While the physiological stress response enables species to overcome and adapt to challenges, the key question for future studies in conservation physiology is determining the threshold at which elevated GC levels may become maladaptive. The ability of a species to respond to anthropogenic stressors will depend on their tolerance thresholds, behavioural flexibility, and dietary plasticity. Thus, to establish well-founded and species-specific conservation management plans it is crucial to have an adequate understanding of species’ life history traits, diet, behaviour, habitat, ecology, and physiology.

Au cours des deux dernières décennies, l’exploitation non-durable des ressources de notre Terre, nourrie par la croissance exponentielle de la population humaine, a causé la destruction de plus d’un dixième des écosystèmes naturelles à travers le monde. Au sein des régions tropicales et subtropicales, comptant plusieurs points chauds majeurs de biodiversité, les primates sont affectés par la perte, la dégradation, et la fragmentation de leur habitat. Des modèles prédictifs estiment qu’au cours du 21e siècle 75% des habitats occupés par les primates feront face à une reconversion agricole intense. Pour leur conservation, il est dès lors impératif d’évaluer et de comprendre l’effet de ces perturbations anthropiques sur les populations de primates. Dans ce but, la mesure de glucocorticoïdes (GCs) constitue un outil efficace pour évaluer le bien-être d’un animal, en offrant des informations précieuses sur son comportement, sa physiologie et son écologie. Les GCs sont des hormones métaboliques qui régulent les demandes énergétiques nécessaires pour faire face aux facteurs de stress environnementaux et sociaux, à la fois prévisibles et imprévisibles. Étant donné leur rôle central dans la réponse au stress et l'effet potentiellement délétère de celui-ci s’il s’avère chronique, les GCs sont de plus en plus utilisés comme indicateurs de la santé, de la survie et de la condition physique des animaux. Afin d’améliorer nos connaissances actuelles sur la façon dont les primates font face à des environnements changeants, nous avons, au cours de cette thèse, exploré les variations de GCs chez les primates à l'échelle mondiale avant de nous concentrer plus particulièrement sur une espèce néotropicale menacée, le tamarin-lion noir (Leontopithecus chrysopygus). Grace au développement de méthodes non-invasives de quantification des GCs au sein de la faune, le nombre d'études explorant le stress physiologique chez les primates en milieu naturel a considérablement augmenté depuis 2010. Dans le cadre de cette recherche, nous avons commencé par réaliser une méta-analyse globale. Ce premier chapitre a permis d’analyser la variation des niveaux de stress physiologique au sein des populations de primates soumises à des perturbations anthropiques et de mettre en évidence les tendances générales. Nos résultats ont montré que, dans l'ensemble, les primates vivant dans des sites perturbés présentaient des niveaux de GCs plus élevés que leurs congénères issus de sites moins perturbés. La perte d'habitat et la chasse représentent les principales menaces accentuant le stress physiologique chez les primates. Cette étude a également révélé que les espèces, les populations et même les individus présentent des seuils de tolérance et des degrés de plasticité différents lorsqu’ils font face aux mêmes perturbations. En comparant les réponses physiologiques de nombreuses espèces de primates vivant dans divers biomes et soumises à différentes perturbations, nous avons pu identifier plusieurs facteurs confondants à prendre en compte lors de futures recherches dans ce domaine. Après avoir évalué les réponses physiologiques des primates à l'échelle mondiale, nous avons focalisé nos recherches sur le tamarin-lion noir, un petit primate frugivore et faunivore endémique de la forêt atlantique brésilienne. Ce biome ayant subi une déforestation importante, il est actuellement très fragmenté et composé de petits îlots de forêt répartis au sein d'une matrice d'exploitations agricoles, de pâturages et de zones urbaines. Afin d’évaluer l’adaptation de ce primate au sein de ces paysages dégradés, nous avons étudié l'influence de la qualité de l'habitat sur les niveaux de GCs pour plusieurs groupes de tamarins-lions vivant dans six fragments de forêt de différentes tailles. Nous avons quantifié les GCs dans des échantillons de poils afin d’obtenir une mesure intégrée de l’activité corticosurrénale et ainsi l’état de stress physiologique général des tamarins-lions noirs. Nos résultats ont démontré que lorsque la qualité de l'habitat diminue, les taux de GCs augmentent. En effet, les niveaux de GCs sont plus élevés dans les fragments de plus petite taille, avec une surface terrière totale (i.e., un indicateur de la disponibilité des ressources et de la structure de l'habitat) et une diversité végétale. Cependant, la biomasse d'arthropodes au sein de chaque fragment n’a aucun impact sur les niveaux de stress physiologique. Nos résultats ont également mis en évidence que des niveaux plus élevés de frugivorie peuvent réduire les niveaux de GCs, ce qui confirme que les fruits représentent une ressource importante et limitante pour les tamarins-lions noirs. De manière générale, cette étude suggère que des fragments sains et protégés de la forêt atlantique pourraient représenter des habitats appropriés pour ce primate néotropical au régime alimentaire diversifié et au domaine vital relativement petit. Pour terminer, sur base de modèles théoriques et en mesurant les niveaux de GCs dans les fèces à différentes échelles de temps, nous avons pu étudier en détails les facettes prédictives et réactives du stress physiologique chez les tamarins-lions. Ceci nous a permis de mieux comprendre la nature complexe du stress physiologique et de lier ce dernier au budget d'activité et à l'alimentation de cette espèce. Dans ce but, nous avons collecté les échantillons fécaux ainsi que les données comportementales de deux groupes au sein de deux sites distincts : une forêt continue et un petit fragment de 100 ha. Grâce au taux de défécation élevé des tamarins-lions noirs, nous avons pu identifier leurs variations circadiennes typiques des tamarins-lions et tenir compte de l’heure de défécation dans nos analyses. À l'échelle mensuelle, nos résultats ont montré que le régime alimentaire et le mouvement des tamarins-lions, gouvernés par la distribution et la disponibilité des ressources, influençaient les niveaux de GCs dans le cadre de l’étendue prédictive du stress physiologique. Ensuite, afin d’identifier les facteurs de stress aigus qui déclenchent une réponse au stress chez ce primate, nous avons analysé les niveaux de GCs journaliers, tout en tenant compte du rôle prédictif du stress physiologique (i.e., les variations circadiennes et mensuelles anticipées). Nos résultats montrent que, même si les comportements fondamentaux (i.e., le mouvement, l’alimentation, la recherche de nourriture et le repos) n’ont pas d’influence sur les niveaux quotidiens de GCs, les rencontres avec d’autres groupes de tamarins-lions déclenchent une réponse au stress dans le groupe vivant au sein du plus petit fragment. Ceci suggère que la compétition intergroupe ainsi que le maintien de l'accès aux ressources sont certainement plus difficiles pour les tamarins-lions restreints à de plus petits habitats. L'approche singulière utilisée dans cette étude, basée sur des modèles théoriques et combinant des données hormonales, comportementales et écologiques, a permis la compréhension approfondie des variations de GCs chez les tamarins-lions noirs, représentant une contribution significative à l'étude de la physiologie du stress écologique chez les primates sauvages. Cette thèse a débuté par un aperçu global du stress physiologique chez les primates, suivi de l’étude d’une espèce menacée, peu étudiée et opportuniste. Cela nous a permis de mieux comprendre les éléments complexes qui sous-tendent le stress physiologique chez les primates au sein d’environnements en évolution rapide face aux pressions anthropiques. Bien que la réponse au stress permette aux espèces de surmonter les défis et de s’y adapter, une question clé pour les futures études en physiologie de la conservation consiste à déterminer le seuil auquel les niveaux élevés de GCs peuvent devenir délétères. La capacité des espèces à répondre aux facteurs de stress anthropiques dépend de leur seuil de tolérance, leur flexibilité comportementale et leur plasticité alimentaire. Ainsi, pour établir des plans de gestion de la conservation fondés et spécifiques aux espèces, il est essentiel d'avoir une compréhension adéquate du cycle biologique, du régime alimentaire, du comportement, de l'habitat, de l'écologie et de la physiologie des espèces.

A exploração insustentável dos recursos da Terra, alimentada pelo crescimento exponencial da população humana, levou à destruição de mais de dez porcento das áreas naturais em todo o mundo nas últimas duas décadas. Ocorrendo em regiões tropicais e subtropicais, incluindo grandes hotspots de biodiversidade, os primatas vêm sofrendo com a perda, degradação e fragmentação do habitat. Modelos preditivos estimam que 75% dos habitats ocupados por primatas enfrentarão intensa expansão agrícola ainda neste século. Assim, avaliar e compreender o efeito das perturbações antropogênicas nas populações de primatas é primordial para a sua conservação. Nesse contexto, a medição das concentrações de glucocorticóides (GCs) é uma ferramenta poderosa para avaliar o bem-estar de um animal, fornecendo informações preciosas sobre seu comportamento, fisiologia e ecologia. Os GCs são hormônios metabólicos que mediam as demandas energéticas necessárias para responder a desafios ambientais e sociais previsíveis e imprevisíveis. Dado seu papel fundamental na resposta ao estresse e o efeito potencialmente deletério do estresse crônico, GCs têm sido cada vez mais usados como indicadores de saúde, sobrevivência e condicionamento animal. Desta forma, para aprofundar o conhecimento atual acerca de como os primatas lidam com alterações ambientais, nesta tese nós inicialmente exploramos as variações de GCs em escala global, para então focar em um primata neotropical ameaçado de extinção, o mico-leão-preto (Leontopithecus chrysopygus), nas escalas regional e local. Graças ao desenvolvimento de métodos não invasivos para quantificar GCs in situ, o número de estudos explorando o estresse fisiológico em primatas na natureza aumentou consideravelmente desde 2010. Neste estudo, inicialmente realizamos uma meta-análise global para analisar como os níveis de estresse fisiológico variam em populações de primatas submetidas a distúrbios antropogênicos, revelando tendências gerais. Nossos resultados mostram que, em geral, os primatas que vivem em áreas perturbadas exibiram níveis mais altos de GCs do que seus coespecíficos em locais não perturbados. A perda de habitat e a caça foram as principais ameaças que influenciaram o estresse fisiológico em primatas. Ao comparar as respostas fisiológicas de vários primatas, vivendo em diferentes biomas e submetidos a diferentes distúrbios de intensidades variadas, conseguimos identificar fatores de confusão importantes que precisarão ser considerados em pesquisas futuras nessa área. Além disso, nós indicamos que espécies, populações e até indivíduos podem ter diferentes limiares de tolerância e graus de plasticidade ao lidar com distúrbios. Após avaliar as respostas fisiológicas dos primatas em escala global, focamos nossa pesquisa no mico-leão-preto, um pequeno primata frugívoro e faunívoro endêmico da Mata Atlântica brasileira. Este bioma, significativamente degradado, atualmente é altamente fragmentado e composto por pequenas ilhas de floresta dentro de uma matriz de fazendas, pastagens e áreas urbanas. Para avaliar como este pequeno primata sobrevive nessa paisagem degradada, avaliamos a influência da qualidade do habitat nos níveis de GCs em vários grupos de micos-leões que vivem em seis fragmentos de Mata Atlântica de diferentes tamanhos. Medimos GCs em amostras de pelo para avaliar o estado fisiológico geral dos micos-leões-pretos. Nossos resultados demonstraram que quando a qualidade do habitat diminui, os níveis de GCs aumentam. De fato, os níveis de GCs foram maiores em fragmentos com menor área basal total (i.e., um indicador de disponibilidade de recursos e de estrutura de habitat), diversidade da vegetação e tamanho do fragmento. No entanto, a biomassa de artrópodes dentro de cada fragmento não teve efeito sobre os níveis de estresse fisiológico. Nossos resultados também revelaram que níveis mais altos de frugivoria podem reduzir os níveis de cortisol, confirmando que os frutos representam um recurso importante e limitante para os micos-leões-pretos. Neste estudo, nós apontamos que remanescentes de Mata Atlântica saudáveis e protegidos podem representar habitats adequados para este primata neotropical com uma dieta diversificada e área de vida relativamente pequena. Finalmente, examinando os níveis de GCs medidos nas fezes durante diferentes escalas de tempo, pudemos estudar em detalhes os fatores que influenciam o estresse fisiológico em micos-leões-pretos. Nós coletamos amostras fecais e dados comportamentais de dois grupos em dois locais: uma floresta contínua e um fragmento de 100 ha. Trabalhando com amostras fecais, fomos capazes entender melhor a natureza complexa do estresse fisiológico e vinculá-lo ao orçamento de atividade e dieta dos micos-leões. Nós analisamos as variações dos GCs em diferentes escalas de tempo para então entender as facetas preditivas e reativas do estresse fisiológico. Dada a alta taxa de defecação dos micos-leões-pretos, nós identificamos variações circadianas típicas e, assim, contabilizamos o tempo de defecação para nossas análises subsequentes. Na escala mensal, nossos resultados mostraram que a dieta e o movimento do mico-leão, determinados pela disponibilidade e distribuição de recursos, influenciaram os níveis de GCs como parte do papel preditivo do estresse fisiológico. Em seguida, a fim de identificar quais estressores agudos desencadearam respostas reativas neste primata, nós exploramos os níveis diários de GCs, levando em consideração o papel preditivo do estresse fisiológico (i.e., variações horárias e mensais previstas). Nossos resultados mostram que, embora os comportamentos fundamentais (i.e., movimento, alimentação, forrageio) não tenham influenciado os níveis diários de GCs, encontros com outros grupos de micos-leões desencadearam respostas de estresse no grupo restrito ao pequeno fragmento. Isso sugere que a competição entre grupos, bem como a manutenção do acesso a recursos valiosos, pode ser um maior desafio para micos-leões em pequenos habitats. A abordagem distinta utilizada neste estudo, baseada em modelos teóricos, permitiu o aprofundamento do entendimento acerca das variações do GCs em micos-leões-pretos, contribuindo significativamente para o estudo da ecologia do estresse fisiológico em primatas selvagens. Nesta tese, começamos com uma visão global do estresse fisiológico em primatas e depois avançamos para o estudo de uma espécie ameaçada, pouco estudada e oportunista. Isto nos permitiu entender melhor os elementos complexos relacionados ao estresse fisiológico em primatas em ambientes sujeitos a pressões antrópicas. Embora a resposta fisiológica ao estresse permita que as espécies se adaptem e superem desafios, uma questão-chave para estudos futuros em fisiologia da conservação é determinar o limite em que altos níveis de GCs possam se tornar deletérios. A capacidade das espécies de responder aos estressores antropogênicos dependerá de seu limiar de tolerância, sua flexibilidade comportamental e sua plasticidade alimentar. Assim, a fim de estabelecer planos de gestão de conservação bem fundamentados e espécie-específicos, é essencial que tenhamos uma compreensão adequada da história de vida, dieta, comportamento, habitat, ecologia e fisiologia das espécies de interesse.
Primates stressés? : réponses physiologiques et comportementales des primates face aux perturbations de leur habitat : focus sur les tamarins-lions noirs (Leontopithecus chrysopygus) dans La Forêt Atlantique Brésilienne
Primatas estressados? : respostas fisiológicas e comportamentais de primatas a distúrbios de habitat : um foco em micos-leões-pretos (Leontopithecus chrysopygus) na Mata Atlântica brasileira
Keywords: Glucocorticoids; Physiological stress; Primate energetics; Meta-analysis; Habitat quality; Anthropogenic disturbances; Glicocorticóides; Estresse fisiológico; Energética de primatas; Metanálise; Qualidade do habitat; Distúrbios antropogênicos; Glucocorticoïdes; Stress physiologique; Énergétique des primates; Méta-analyse; Qualité de l'habitat; Perturbations anthropiques