Variação genética e história populacional da raia Potamotrygon leopoldi (Chondrichthyes: Potamotrygonidae) endêmica da bacia do Rio Xingu, com base em marcadores genéticos moleculares

Abstract

A bacia do rio Xingu, um dos principais tributários do rio Amazonas, abriga elevada biodiversidade aquática, atualmente sujeita a pressões antrópicas crescentes, incluindo superexploração pesqueira e alterações hidrológicas associadas à Usina Hidrelétrica de Belo Monte. Entre as espécies afetadas destaca-se a raia endêmica Potamotrygon leopoldi, classificada como “Vulnerável” e incluída no Apêndice II da CITES devido à intensa exploração pelo comércio ornamental. Este estudo teve como objetivo investigar a variabilidade genética e a história demográfica de P. leopoldi por meio de uma abordagem integrativa, combinando marcadores mitocondriais (COI) e genômicos (SNPs). Os resultados mitocondriais indicaram diversidade haplotípica moderada (Hd = 0,624 ± 0,046) e baixa diversidade nucleotídica (π = 0,00150 ± 0,00015), com rede haplotípica em padrão estrelado compatível com expansão populacional recente após possível gargalo genético. A Análise de Variância Molecular (AMOVA) revelou que parcela substancial da variação genética ocorre entre populações (45,59%), indicando forte estruturação espacial entre Altamira e São Félix do Xingu, corroborada por índice de fixação elevado (FST = 0,45588). Após filtragem e processamento bioinformático, foi obtido um painel de 8.061 SNPs. Em contraste com os resultados mitocondriais, a análise nuclear evidenciou estabilidade da diversidade genética ao longo da escala temporal comparando amostras de 2003–2005 e 2021. Coeficientes de endogamia negativos (Fis médio entre −0,0261 e −0,0451) e manutenção da heterozigosidade indicam ausência de inbreeding detectável e manutenção da variabilidade nuclear, mesmo sob pressões ambientais e pesca seletiva associada a morfotipos. O índice de diferenciação temporal genômica foi baixo (FST = 0,0017), e análises de estrutura identificaram dois agrupamentos principais com fluxo gênico parcial, consistentes com a divergência fenotípica observada na espécie. Conclui-se que P. leopoldi apresenta dinâmica populacional complexa, na qual estruturação espacial e diferenciação morfológica coexistem com conectividade genética suficiente para preservar a variabilidade genômica. Esses resultados fornecem subsídios para estratégias de manejo e conservação, ressaltando a importância da manutenção da conectividade hidrológica no rio Xingu para a persistência da espécie em longo prazo.

The Xingu River basin, one of the main tributaries of the Amazon River, harbors high aquatic biodiversity that is currently subject to increasing anthropogenic pressures, including overexploitation by fisheries and hydrological alterations associated with the Belo Monte Hydroelectric Dam. Among the affected species is the endemic freshwater stingray Potamotrygon leopoldi, classified as “Vulnerable” and listed in Appendix II of CITES due to intense exploitation for the ornamental trade. This study aimed to investigate the genetic variability and demographic history of P. leopoldi through an integrative approach combining mitochondrial (COI) and genomic (SNP) markers. Mitochondrial results indicated moderate haplotype diversity (Hd = 0.624 ± 0.046) and low nucleotide diversity (π = 0.00150 ± 0.00015), with a star-like haplotype network consistent with recent population expansion following a possible genetic bottleneck. Analysis of Molecular Variance (AMOVA) revealed that a substantial portion of genetic variation occurs among populations (45.59%), indicating strong spatial genetic structuring between Altamira and São Félix do Xingu, supported by a high fixation index (FST = 0.45588). After filtering and bioinformatic processing, a panel of 8,061 SNPs was obtained. In contrast to mitochondrial findings, nuclear genomic analyses indicated stability in genetic diversity across a temporal scale comparing samples from 2003–2005 and 2021. Negative inbreeding coefficients (mean Fis ranging from −0.0261 to −0.0451) and maintained heterozygosity indicate no detectable inbreeding and preservation of nuclear variability despite environmental impacts and selective harvesting of specific morphotypes. Temporal genomic differentiation was low (FST = 0.0017), and structure analyses identified two main clusters with partial gene flow, consistent with phenotypic divergence observed in the species. We conclude that P. leopoldi exhibits complex population dynamics in which spatial structuring and morphological differentiation coexist with sufficient genetic connectivity to maintain genomic diversity. These findings provide support for management and conservation strategies and highlight the importance of preserving hydrological connectivity in the Xingu River to ensure long-term species persistence.