Análise da estrutura populacional e da endogamia na raça Caracu integrando dados genealógicos e genômicos: comparação entre a população geral e uma subpopulação selecionada para peso corporal

Abstract

A crescente demanda por proteína animal, aliada aos desafios impostos pelas mudanças climáticas, tem reforçado a importância do uso e da conservação de raças bovinas localmente adaptadas ao ambiente tropical. Nesse contexto, a raça Caracu destaca-se por reunir características produtivas desejáveis, típicas de bovinos taurinos, associadas à elevada adaptação às condições tropicais, tornando-se um modelo estratégico para sistemas de produção extensivos, predominantes no Brasil. Entretanto, a história da raça inclui períodos de redução populacional e seleção direcionada, o que levanta preocupações quanto à manutenção da diversidade genética e ao aumento da endogamia ao longo do tempo. O presente estudo teve como objetivo avaliar a estrutura populacional, a diversidade genética e os padrões de endogamia da raça Caracu, considerando tanto a população geral quanto uma subpopulação fechada submetida à seleção para peso corporal por mais de 40 anos. Para isso, foram adotadas abordagens complementares baseadas em dados genealógicos e genômicos, permitindo uma análise integrada e comparativa entre metodologias e populações. No segundo capítulo, a diversidade genética e a estrutura populacional da raça Caracu foram avaliadas por meio de análises genealógicas, com ênfase em parâmetros de endogamia, número efetivo populacional, parâmetros de diversidade genética e rede de parentesco. A comparação entre a população geral e a subpopulação fechada evidenciou diferenças importantes na dinâmica da endogamia, refletindo o impacto das estratégias do programa de acasalamento realizado na subpopulação, que apresentou o coeficiente médio de endogamia menor (2,35%) que a população geral (2,6%), mesmo sendo um rebanho com restrições de entrada de material genético externo. A análise de rede de parentesco também evidenciou a distribuição da contribuição genética na subpopulação, ao contrário da população geral que mostrou uma formação de subgrupos externos mais intensa, sendo esse um dos fatores responsáveis pelo aumento da endogamia na população. Apesar das limitações inerentes aos dados de pedigree, os resultados forneceram informações relevantes sobre a evolução histórica da população, o risco de gargalos genéticos e a necessidade de estratégias de manejo reprodutivo para preservar a diversidade da raça, como também demostrou a eficiência dos acasalamentos feitos na subpopulação. No terceiro capítulo, a endogamia e a diversidade foram avaliadas por meio de dados genômicos com um painel de SNP (Bovine GGP 100k), com foco na identificação de corridas de homozigose (ROHs) e regiões ricas em heterozigosidade (HRRs), bem como na estimativa da endogamia genômica baseada em ROHs (FROH) e da diversidade genética baseada em HRRs (DHRR). Os resultados indicaram níveis moderados de endogamia genômica, com predominância de ROHs curtas, sugerindo que grande parte da homozigose observada está associada a eventos ancestrais, e não exclusivamente à endogamia recente. A classe de ROHs mais frequente foi a de 2–4 Mb de comprimento, e foram identificadas ilhas de ROHs compartilhadas, incluindo uma região expressiva no cromossomo 20, contendo genes previamente associados à adaptação ao ambiente tropical. As HRRs foram detectadas em todos os cromossomos, evidenciando a manutenção de regiões genômicas com elevada heterozigosidade, possivelmente associadas à seleção balanceadora e à vantagem do heterozigoto. Embora nenhuma ilha de HRR tenha atingido o critério de frequência em mais de 50% dos animais, a maior concentração foi observada no cromossomo 14, região que abriga genes relacionados à resposta imune, fertilidade e adaptação ao estresse térmico. Esses achados reforçam que, mesmo em um rebanho fechado e sob intensa pressão de seleção para uma única característica produtiva, os animais da raça Caracu do rebanho fechado mantêm assinaturas genômicas importantes relacionadas à adaptação ambiental e à diversidade genética. De forma integrada, os resultados demonstram que a combinação entre análises genealógicas e genômicas fornece uma visão mais robusta da estrutura populacional e da diversidade genética da raça Caracu. Enquanto os dados de pedigree permitem compreender a dinâmica histórica da endogamia e orientar o manejo de acasalamento de forma mais barata e acessível, as ferramentas genômicas possibilitam a identificação direta de regiões sob seleção, a caracterização temporal da endogamia e a avaliação da heterozigosidade ao longo do genoma. Assim, este estudo contribui para o entendimento dos impactos de mais de quatro décadas de seleção sobre a homozigose e a heterozigosidade em uma raça taurina tropicalmente adaptada, fornecendo subsídios importantes para estratégias futuras que conciliem progresso genético, conservação da diversidade e adaptação às condições ambientais.

The growing demand for animal protein, combined with the challenges imposed by climate change, has reinforced the importance of using and conserving cattle breeds locally adapted to tropical environments. In this context, the Caracu breed stands out for combining desirable productive traits typical of taurine cattle with a high level of adaptation to tropical conditions, making it a strategic model for extensive production systems, which predominate in Brazil. However, the breed’s history includes periods of population reduction and directional selection, raising concerns about the maintenance of genetic diversity and the increase of inbreeding over time. The objective of this study was to evaluate the population structure, genetic diversity, and inbreeding patterns of the Caracu breed, considering both the general population and a closed subpopulation subjected to selection for body weight for more than 40 years. To this end, complementary approaches based on genealogical and genomic data were adopted, allowing an integrated and comparative analysis between methodologies and populations. In the second chapter, the genetic diversity and population structure of the Caracu breed were evaluated using genealogical analyses, with emphasis on inbreeding parameters, effective population size, genetic diversity indicators, and kinship network analysis. The comparison between the general population and the closed subpopulation revealed important differences in inbreeding dynamics, reflecting the impact of the mating strategies adopted in the closed subpopulation. Despite restrictions on the introduction of new genetic material, this subpopulation presented a lower mean inbreeding coefficient (2.35%) than the general population (2.6%). Network analysis further highlighted a more homogeneous distribution of genetic contributions in the closed subpopulation, whereas the general population showed a more pronounced formation of external subgroups, which may contribute to the increase of inbreeding. Despite the inherent limitations of pedigree data, these results provided relevant information on the historical evolution of the population, the risk of genetic bottlenecks, and the need for reproductive management strategies to preserve breed diversity, as well as demonstrating the efficiency of the mating practices applied in the closed subpopulation. In the third chapter, analyses were performed using genomic data from a SNP panel (Bovine GGP 100k), focusing on the identification of Runs of Homozygosity (ROHs) and Heterozygosity-Rich Regions (HRRs), as well as on the estimation of genomic inbreeding based on ROHs (FROH) and genetic diversity based on HRRs (DHRR). The results indicated moderate levels of genomic inbreeding, with a predominance of short ROHs, suggesting that most of the observed homozygosity is associated with ancestral events rather than exclusively with recent inbreeding. The most frequent ROH length class was 2–4 Mb, and shared ROH islands were identified, including a prominent region on chromosome 20 containing genes previously associated with adaptation to tropical environments. HRRs were detected on all chromosomes, indicating the maintenance of genomic regions with high heterozygosity, possibly associated with balancing selection and heterozygote advantage. Although no HRR island reached the 50% frequency criterion, the highest concentration was observed on chromosome 14, a region harboring genes related to immune response, fertility, and adaptation to thermal stress. These findings reinforce that, even in a closed herd under strong selection pressure for a single productive trait, the Caracu breed maintains important genomic signatures related to environmental adaptation and genetic diversity. Taken together, the results demonstrate that the combination of genealogical and genomic analyses provides a more robust understanding of the population structure and genetic diversity of the Caracu breed. While pedigree data allow the assessment of historical inbreeding dynamics and support cost-effective mating management, genomic tools enable the direct identification of regions under selection, the temporal characterization of inbreeding, and the evaluation of heterozygosity across the genome. Thus, this study contributes to the understanding of the impacts of more than four decades of selection on homozygosity and heterozygosity in a tropical-adapted taurine breed, providing important insights for future strategies that reconcile genetic progress, conservation of diversity, and adaptation to environmental conditions.