Experimental Drought Suppresses Amphibian Pathogen Yet Intensifies Transmission and Disrupts Protective Skin Microbiome

ABSTRACT Shifting precipitation regimes driven by global climate change can alter vertebrate behavior and host‐symbiont relationships, potentially compromising host resistance to pathogen invasion. In Brazil's Atlantic Forest, a biodiversity hotspot, prior research identified drought as a key factor disrupting the skin microbiome, contributing to a die‐off of pumpkin toadlets due to the invasive waterborne fungal pathogen Batrachochytrium dendrobatidis (Bd). However, observational studies cannot disentangle the direct effect of moisture on Bd growth from increased amphibian activity during wet breeding seasons. Using field enclosures, we experimentally tested the influence of drought conditions on host microhabitat use, Bd disease dynamics, and the composition and predicted Bd‐inhibitory function of cutaneous bacterial communities. Each enclosure housed ecologically realistic densities of Brachycephalus pitanga , a micro‐endemic pumpkin toadlet. We simulated a short‐term drought in half of the enclosures using translucent tarp coverings. To track individual toadlets, we identified their unique markings and collected skin swabs biweekly over 3 months. We then implemented molecular techniques to quantify Bd loads and characterize skin bacterial diversity and composition over time. Our findings indicate that while drought may reduce overall Bd loads on hosts, this effect is partially offset by an increase in the use of water‐filled areas of the enclosures and by a disruption of the protective host skin microbiome. This study provides valuable insights into the cascading impacts of climate change on animal behavior, host‐symbiont interactions, and disease dynamics. BRAZILIAN PORTUGUESE ABSTRACT Mudanças nos regimes de chuva causadas pelas mudanças climáticas podem alterar o comportamento de vertebrados e interações hospedeiro‐simbionte, potencialmente comprometendo a resistência dos hospedeiros à invasão de patógenos. Na Mata Atlântica Brasileira, um hotspot de biodiversidade, estudos prévios identificaram a seca como um fator chave que desestabiliza o microbioma cutâneo, contribuindo para a mortalidade de anfíbios devido ao fungo aquático patogênico Batrachochytrium dendrobatidis (Bd). No entanto, estudos observacionais frequentemente não conseguem separar o efeito direto da umidade sobre o crescimento do Bd e o aumento da atividade dos anfíbios durante as estações reprodutivas úmidas. Utilizando mesocosmos em campo, testamos o impacto das condições de seca no uso de microhabitat dos anfíbios hospedeiros, na dinâmica da doença causada pelo Bd e na composição e função antifúngicas das comunidades bacterianas cutâneas. Cada mesocosmo abrigou densidades ecologicamente realistas de Brachycephalus pitanga, o micro‐endêmico sapinho pingo‐de‐ouro. Submetemos metade dos mesocosmos a condições de seca utilizando coberturas de lona translúcida. Identificamos os indivíduos através de suas marcas únicas na pele e coletamos swabs cutâneos a cada duas semanas durante três meses. Em seguida, utilizamos técnicas moleculares para quantificar as cargas do Bd e caracterizar a diversidade e composição bacteriana da pele dos anfíbios ao longo do tempo. Nossos resultados indicam que, embora a seca reduza as cargas de infecção por Bd nos anfíbios, esse efeito é parcialmente contrabalançado pelo aumento do uso de áreas encharcadas nos mesocosmos e pela desestabilização do microbioma protetivo da pele dos anfíbios. Este estudo fornece uma nova perspectiva sobre os efeitos em cascata das mudanças climáticas no comportamento de vertebrados, nas interações hospedeiro‐simbionte e na dinâmica de doenças.