Detecção molecular e histopatológica de Bartonella spp. nos tecidos esplênicos e sanguíneo de roedores e marsupiais de vida livre capturados no estado do Pará : Bartonella spp. em roedores e marsupiais no Pará

Abstract

A relação hospedeiro-parasita constitui uma interação moldada por processos evolutivo-adaptativos, frequentemente resultando em hospedeiros assintomáticos. Em ambientes silvestres, essa relação tende ao equilíbrio; entretanto, intervenções antrópicas podem romper essa estabilidade e favorecer o estabelecimento de ciclos enzoóticos, com consequente emergência ou reemergência de enfermidades. Entre esses agentes destaca-se Bartonella spp., um bacilo gram-negativo da classe Proteobacteria, com tropismo por eritrócitos e células endoteliais, já descrito infectando diversas ordens de mamíferos. Em humanos, a infecção pode estar associada a quadros como linfadenite, endocardite e angiomatose bacilar, sendo os roedores reconhecidos como importantes reservatórios. A reação em cadeia da polimerase (PCR) tem sido amplamente utilizada para a detecção de Bartonella spp., enquanto a análise histopatológica contribui para a compreensão dos efeitos teciduais da infecção no hospedeiro. Diante disso, o presente estudo teve como objetivo detectar Bartonella spp. por métodos moleculares e histopatológicos em roedores e marsupiais de vida livre no estado do Pará. Foram analisados 269 espécimes de pequenos mamíferos terrestres não voadores, pertencentes às famílias Echimyidae, Cricetidae, Muridae e Didelphidae, distribuídos em diferentes gêneros e espécies, provenientes de quatro municípios do bioma amazônico paraense. A qualidade do DNA foi confirmada por meio da amplificação do gene constitutivo GAPDH. A detecção de Bartonella spp. foi realizada por PCR direcionada ao gene gltA, sendo observada positividade em 6,6% (18/269) dos animais, tanto em amostras de sangue quanto de baço. Dentre os animais positivos, 88,8% apresentaram alterações histopatológicas esplênicas, enquanto 6,3% dos animais negativos também exibiram lesões inespecíficas. A análise filogenética demonstrou o agrupamento de Necromys lasiurus de Marabá com linhagens previamente descritas no Sudeste brasileiro, enquanto as demais espécies de roedores e o marsupial Philander opossum apresentaram politomia com clados já registrados no país. A maior frequência de positividade foi observada em Marabá (20%), seguida por Canaã dos Carajás (8,4%), Curionópolis (6%) e Belém (2,32%), com predominância em machos e associação à presença de ectoparasitas. Os resultados evidenciam a circulação de Bartonella spp. em pequenos mamíferos silvestres do bioma amazônico paraense, associada a alterações histopatológicas esplênicas, mesmo na ausência de sinais clínicos. Esses achados reforçam o papel desses animais como reservatórios naturais e destacam a importância do monitoramento molecular e ecológico para a compreensão da dinâmica de transmissão e do potencial zoonótico da bartonelose na região.

The host–parasite relationship represents an alelobiotic interaction shaped by evolutionary and adaptive processes, often resulting in asymptomatic hosts. In wildlife environments, this relationship tends toward equilibrium; however, anthropogenic disturbances may disrupt this balance and favor the establishment of enzootic cycles, leading to the emergence or reemergence of infectious diseases. Among these agents, Bartonella spp. stands out as a gram-negative bacillus of the class Proteobacteria, with tropism for erythrocytes and endothelial cells, reported in mammals of the orders Rodentia, Lagomorpha, Carnivora, Artiodactyla, Eulipotyphla, and Chiroptera. In humans, infection may be associated with lymphadenitis, endocarditis, bacillary angiomatosis, and peliosis. To date, at least thirteen species are recognized as zoonotic, and rodents are considered important reservoirs. Polymerase chain reaction (PCR) has been widely used for the detection of Bartonella spp., and histopathological analysis contributes to understanding the pathogen’s effects on host tissues, particularly in organs of the mononuclear phagocyte system. The present study aimed to detect Bartonella spp. by molecular and histopathological methods in free-ranging rodents and marsupials from the state of Pará, in the Brazilian Amazon. A total of 269 spleen and 269 blood samples were obtained from small non-volant terrestrial mammals belonging to four families, 18 genera, and 12 species, captured in four municipalities. DNA quality was confirmed by amplification of the GAPDH gene in all samples. Molecular detection based on partial amplification of the gltA gene revealed Bartonella spp. positivity in 6.6% (18/269) of the animals. Among the positive individuals, 88.8% showed splenic histopathological alterations, whereas 6.3% of the negative animals also presented lesions. Phylogenetic analysis demonstrated the clustering of Necromys lasiurus from Marabá with lineages previously reported in southeastern Brazil, while other rodent species and Philander opossum formed polytomies with clades already described in the country. The highest occurrence was observed in Marabá (20%), followed by Canaã dos Carajás (8.4%), Curionópolis (6%), and Belém (2.3%). Most positive animals were males (77.7%) and showed the presence of ectoparasites of the order Acarina (83.3%). Positivity was more frequent in forested habitats and during the Amazonian summer. Splenic lesions included acute splenitis, bacterial splenitis, necrosis, and congestion, especially in N. lasiurus, even in the absence of clinical signs. These findings demonstrate the circulation of Bartonella spp. among free-ranging small mammals in the eastern Amazon and reinforce their role as natural reservoirs. The results highlight the importance of integrated molecular and ecological surveillance to better understand transmission dynamics and the zoonotic potential of bartonellosis in the region.