How do leaf-cutting ants recognize antagonistic microbes in their fungal crops?

Abstract

As formigas cortadeiras empregam diversas estratégias comportamentais para promover o crescimento de fungos que cultivam como alimento, em uma estrutura conhecida como jardim de fungo. Como é um recurso nutricionalmente rico para as formigas, o jardim de fungo é ameaçado por antagonistas microbianos e patogênicos. Estratégias para proteger o jardim contra micróbios nocivos foram descritas em detalhes em vários estudos, embora o processo de reconhecimento de ameaças microbianas por parte das formigas não seja totalmente compreendido. Aqui, revisamos a literatura sobre as características de imunidade social das formigas cortadeiras, em busca de possibilidades pelas quais as operárias podem reconhecer microrganismos nocivos em seu sistema. Com base nos dados atuais, sugerimos mecanismos relativos a (1) reconhecimento químico, onde a discriminação pode estar relacionada a pistas químicas do micróbio antagonista ou semioquímicos liberados pelo jardim de fungo durante interações antagonistas, ou (2) por meio de aprendizagem associativa, quando as operárias associariam os sinais de químicos de certos micróbios, com danos no jardim de fungo, desenvolvendo uma “memória imune da colônia” para a ameaça. Também discutimos evidências que apóiam a comunicação formiga-fungo como a chave para manter a saúde do jardim de fungo, além de possíveis experimentos para avaliações futuras de detecção e reconhecimento de ameaças por formigas cortadeiras.

Leaf-cutting ants employ diverse behavioral strategies for promoting the growth of fungal cultivars in a structure known as fungus garden. As a nutritionally rich resource for the ants, the fungal crop is threatened by microbial antagonists and pathogens. Strategies for protecting the garden against harmful microbes have been described in detail, although the process of microbial threat recognition is not fully understood. Here, we review the literature on leaf-cutting ants’ social immunity traits, in search of possibilities by which workers recognize harmful microbes in their system. Based on current data, we suggest mechanisms regarding (1) chemical recognition, where discrimination could be related to chemical cues from the antagonistic microbe or semiochemicals released by the fungus garden during harmful interactions, or (2) through associative learning when workers would connect the microbe cues with a damage in the fungus garden, developing a “colony-level memory” toward this threat. We also discuss evidence supporting ant–fungus communication as key for maintaining the health of the fungus garden, as well as experimental setups for future evaluation of threat detection and recognition by leafcutting ants.