Effect of potassium availability on soybean metabolism by integrated metabolomics and ionomics analysis

Abstract

Potassium (K+) has vital physiological functions in plants and its availability can impact the tolerance of species to biotic and abiotic stress conditions. Limited studies have investigated the effect of K+ fertilization on soybean metabolism. Using integrated omics, ionomics and metabolomics, we investigated the response of field-grown soybean (Glycine max) to four rates of soil K+ availability: very low (KVL), low (KL), medium (KM), and very high (KVH). Soybean trifoliate leaf (V7) and pod tissue (R5.5) extracts were analysed by ultra-performance liquid chromatography coupled to high-resolution mass spectrometry (UPLC-HRMS) and inductively coupled plasma optical emission spectroscopy (ICP-OES). Multivariate analyses showed that 51 compounds of 19 metabolic pathway maps were regulated in response to K+ availability. The soybean yield parameters also were influenced in plants under very low (KVL; 2211 kg ha-1) and low (KL; 3737 kg ha-1) differing from KM and KVH (4093 and 4096 kg ha-1, respectively) treatments. Under very low potassium availability, soybean plants promoted the accumulation of Ca2+, Mg2+, Fe2+, Cu2+, and B in young and old leaves. Not only, isoflavones, coumestans, pterocarpans, and soyasaponins also were elicited in severely K+ deficient trifoliate leaves, which can be associated with oxidative and photodynamic stress status. Potassium fertilization upregulated carbohydrate, galactolipid, and flavonol glycoside biosynthesis in leaves and pod valves, while K+ deficient pod tissues showed increasing contents of amino acids, oligosaccharides, benzoic acid derivates, and isoflavones. Additionally, results demonstrate that asparagine content is higher in potassium deficient tissues, which suggests being a biomarker of K+ deficiency in soybean plants. These results demonstrate that potassium soil fertilization did not linearly contribute to changes in specialised constitutive metabolites of soybean. Altogether, this work provides a reference for improving the understanding of soybean metabolism as dependent on K+ availability.

O potássio (K+) tem funções fisiológicas vitais nas plantas e sua disponibilidade pode impactar a tolerância de plantas a condições de estresse biótico e abiótico. Anteriormente, estudos limitados investigaram o efeito da adubação potássica no metabolismo da soja. Neste trabalho, a utilização de análises ômicas integradas, metabolômica e ionômica, permitiram investigar a resposta de plantas de soja (Glycine max) em campo sob quatro níveis de disponibilidade de K+: muito baixa (KVL), baixa (KL), média (KM) e muito alta (KVH). Folhas (V7) e tecidos da vagem (R5.5) coletados foram submetidos à extração e analisados por cromatografia líquida de ultra eficiência acoplada à espectrometria de massa de alta resolução (UPLC-HRMS) e espectroscopia de emissão óptica por plasma acoplado indutivamente (ICP-OES). O emprego de modelos multivariados (PCA-X&Y e O2PLS-DA) permitiram identificar 51 compostos pertencentes a 19 vias metabólicas regulados diferencialmente nos tecidos de plantas que se desenvolveram sob condições contrastantes de disponibilidade de K+ (KVL vs. KVH). Os níveis de potássio também influenciaram o rendimento de grãos com menores níveis em KVL (2211 kg ha-1) e KL (3737 kg ha-1), diferindo dos tratamentos KM e KVH (4093 e 4096 kg ha-1, respectivamente). Sob baixíssima concentração de K+, os teores de Ca2+, Mg2+, Fe2+, Cu2+ e B aumentaram nas folhas jovens e maduras. Não somente, o conteúdo de isoflavonas, coumestanos, pterocarpanos e sojasaponinas mostraram-se positivamente regulados nas folhas severamente deficientes em K+, estando estes eventos associados a um possível estado de estresse oxidativo e fotodinâmico decorrentes da deficiência nutricional. A abordagem ômica integrada revelou que a adubação potássica é responsável por promover o aumento da biossíntese de carboidratos, galactolipídeos e flavonóis glicosídicos em folhas e vagens. No entanto, os tecidos da vagem deficientes em K+ apresentaram aumento no contéudo de aminoácidos, oligossacarídeos, derivados do ácido benzoico e isoflavonas. O aminoácido asparagina é majoritariamente acumulado nos tecidos deficientes em potássio, sinalizando como possível biomarcador para a deficiência deste macronutriente na soja. Além disso, os resultados indicam que a regulação positiva de metabólitos especializados constitutivos detectados por UPLC-HRMS não estão diretamente associados com o aumento nos níveis de K+ no solo. Em geral, a presente contribuição melhora nossa compreensão sobre como o metabolismo especializado da soja é dependente e/ou influenciado pela nutrição potássica.