Variação sazonal da função mitocondrial de eritrócitos de lagartos teiú Salvator merianae

Abstract

Mudanças sazonais no metabolismo são comuns em répteis e exigem ajustes coordenados na bioenergética celular. Nestes vertebrados, os eritrócitos são nucleados, isto é, essas células mantêm mitocôndrias funcionais e, portanto, podem apresentar processos metabólicos aeróbicos próprios, além do transporte de oxigênio. No presente estudo, investigamos a variação sazonal da respiração mitocondrial e da atividade de enzimas metabólicas em eritrócitos do lagarto teiú Salvator merianae, uma espécie que apresenta pronunciadas transições metabólicas sazonais e o fenômeno da endotermia facultativa da reprodução. Foram realizadas coletas de sangue nos mesmos indivíduos (7 machos e 3 fêmeas) nos meses de fevereiro (pré-dormência), junho (dormência), setembro (reprodução) e novembro (pós-reprodução), para avaliação da respiração e do desacoplamento mitocondriais dos eritrócitos em oxígrafo de alta resolução. Além disso, também foram medidos nessas mesmas amostras de sangue, as concentrações de hemoglobina e proteínas totais, as atividades da citrato sintase (metabolismo aeróbico) e da lactato desidrogenase (metabolismo anaeróbico) e as concentrações de ATP e ADP. A respiração mitocondrial variou significativamente ao longo do ciclo anual. O fluxo respiratório foi menor durante a dormência de inverno e aumentou durante a estação reprodutiva, indicando maior metabolismo oxidativo quando as demandas energéticas são mais elevadas. Em contraste, a atividade da lactato desidrogenase foi maior durante a dormência, sugerindo maior dependência de vias glicolíticas sob condições de metabolismo suprimido. Apesar dessas variações sazonais no fluxo respiratório, a capacidade mitocondrial máxima permaneceu estável, indicando preservação da função mitocondrial durante a dormência. A respiração associada ao vazamento de prótons (desacoplamento) não aumentou durante a estação reprodutiva, não havendo evidências de que as mitocôndrias dos eritrócitos contribuam diretamente para a termogênese associada à endotermia reprodutiva. Em conjunto, esses resultados demonstram pela primeira vez que o metabolismo mitocondrial dos eritrócitos acompanha a variação sazonal do metabolismo do organismo, mantendo a capacidade mitocondrial ao longo de diferentes estados fisiológicos.

Seasonal changes in metabolism are common in reptiles and require coordinated adjustments in cellular bioenergetics. In these vertebrates, erythrocytes are nucleated, meaning that these cells retain functional mitochondria and can therefore perform their own aerobic metabolic processes in addition to oxygen transport. In the present study, we investigated the seasonal variation in mitochondrial respiration and metabolic enzyme activity in erythrocytes of the tegu lizard Salvator merianae, a species that exhibits pronounced seasonal metabolic transitions and facultative reproductive endothermy. Blood samples were collected from the same individuals (7 males and 3 females) in the months of February (pre-dormancy), June (dormancy), September (reproduction) and November (post-reproduction) to assess erythrocyte mitochondrial respiration and proton leak using high-resolution respirometry. In addition, hemoglobin and total protein concentrations, citrate synthase (aerobic metabolism) and lactate dehydrogenase (anaerobic metabolism) activities, as well as ATP and ADP concentrations, were measured in the same blood samples. Mitochondrial respiration varied significantly throughout the annual cycle. Respiratory flux was lower during winter dormancy and increased during the reproductive season, indicating enhanced oxidative metabolism when energetic demands are higher. In contrast, lactate dehydrogenase activity was higher during dormancy, suggesting a greater reliance on glycolytic pathways under conditions of metabolic suppression. Despite these seasonal variations in respiratory flux, maximal mitochondrial capacity remained stable, indicating preservation of mitochondrial function during dormancy. Proton leak–associated respiration (uncoupling) did not increase during the reproductive season, providing no evidence that erythrocyte mitochondria directly contribute to thermogenesis associated with reproductive endothermy. Together, these results demonstrate for the first time that erythrocyte mitochondrial metabolism tracks seasonal changes in whole-organism metabolism, while maintaining mitochondrial capacity across different physiological states.