Origem e diversificação de pererecas do gênero Bokermannohyla endêmicas a ilhas de altitude

Montanhas abrigam comunidades adaptadas a climas frios e secos que, em geral, exibem elevada biodiversidade e altos níveis de endemismo. Duas principais hipóteses, não mutuamente exclusivas, têm sido propostas para explicar a diversificação da biota em montanhas. A hipótese da longa persistência de linhagens (long lineage persistance), que propõe que a diversificação é explicada pelo tempo disponível para especiação e pela estabilidade climática de montanhas antigas, e o sistema de conectividade intermitente (flickering connectivity system), que enfatiza o papel dos ciclos de isolamento e reconexão populacional promovidos pelas oscilações climáticas do Pleistoceno. Nesta tese, investigamos a origem, diversificação, biogeografia, demografia populacional e os fatores que moldam a conectividade genética em espécies de Bokermannohyla associadas ao campo rupestre, uma formação herbáceo arbustiva associada a afloramentos rochosos que ocorre somente acima de 900 m de altitude. No primeiro capítulo, utilizando sequências de DNA mitocondrial e nuclear, reconstruímos as relações filogenéticas e a história biogeográfica do grupo e testamos a hipótese da longa persistência de linhagens. No segundo capítulo, utilizando dados genômicos, investigamos como as oscilações climáticas do Pleistoceno influenciaram a estrutura genética, a demografia e a conectividade entre populações, testando as predições da hipótese do sistema de conectividade intermitente. Por fim, no terceiro capítulo avaliamos como diferentes elementos da paisagem afetam a conectividade genética de duas espécies do Planalto Central Brasileiro. Como principais resultados, encontramos que a origem do clado é relativamente recente (Mioceno ∼18.75 Mya) com eventos de diversificação principalmente entre o Plioceno e o Pleistoceno, contrariando a hipótese da longa persistência de linhagens. A área ancestral do clado foi estimada para a Cordilheira do Espinhaço e a Chapada Diamantina. A atual distribuição das espécies, restrita à Chapada Diamantina e ao Planalto Central, pode refletir a influência de eventos tectônicos ocorridos durante o Mioceno entre a Cordilheira do Espinhaço e a Chapada Diamantina e mudanças climáticas iniciadas nesse período, que levaram à expansão de ambientes típicos de montanhas para áreas de menor altitude, possibilitando a colonização e diversificação do clado no Planalto Central Brasileiro. No segundo capítulo, encontramos evidência de contato secundário entre populações durante o Último Máximo Glacial, suportando a hipótese do sistema de conectividade intermitente. Entretanto, não observamos sinais de expansão demográfica, provavelmente devido à forte dependência dessas espécies por riachos de águas claras e frias que pode ter feito com que a dispersão e o fluxo gênico tenham ocorrido principalmente por redes de riachos, sem ampliar significativamente o tamanho populacional. No terceiro capítulo, encontramos que a distância geográfica contribui para a diferenciação genética de populações nas duas espécies do Planalto Central em diferentes graus, mas que o isolamento por resistência associado às características da paisagem é o principal determinante da diferenciação genética entre populações, sendo que diferentes características da paisagem determinam o fluxo gênico de cada espécie. Em conjunto, os resultados desta tese demonstram que a história evolutiva das espécies de Bokermannohyla associadas aos campos rupestres resulta da interação entre processos geológicos, mudanças climáticas do passado e heterogeneidade da paisagem. Esses resultados ampliam o conhecimento sobre a evolução da biota de montanhas antigas da América do Sul e fornecem subsídios para a conservação de organismos especializados em ambientes montanos naturalmente fragmentados.

Resumo (inglês)

Mountains harbor communities adapted to cold and dry climates that generally exhibit high biodiversity and elevated levels of endemism. Two main, non-mutually exclusive hypotheses have been proposed to explain the diversification of mountain biota. The long lineage persistence hypothesis proposes that diversification is driven by the amount of time available for speciation and the climatic stability of ancient mountains, whereas the flickering connectivity system hypothesis emphasizes the role of cycles of population isolation and reconnection promoted by Pleistocene climatic oscillations. In this thesis, we investigated the origin, diversification, biogeography, population demography, and factors shaping genetic connectivity in Bokermannohyla species associated with campo rupestre, an herbaceous-shrubby vegetation formation associated with rocky outcrops that occurs exclusively above 900 m elevation. In the first chapter, using mitochondrial and nuclear DNA sequences, we reconstructed the phylogenetic relationships and biogeographic history of the group and tested the long lineage persistence hypothesis. In the second chapter, using genomic data, we investigated how Pleistocene climatic oscillations influenced genetic structure, population demography, and connectivity among populations, testing the predictions of the flickering connectivity system hypothesis. Finally, in the third chapter, we evaluated how different landscape features influence genetic connectivity in two species from the Brazilian Central Plateau. Our results show that, the origin of the clade is relatively recent (Miocene, ~18.75 Mya), with diversification events occurring mainly during the Pliocene and Pleistocene, contradicting the predictions of the long lineage persistence hypothesis. The ancestral area of the clade was inferred to include the Espinhaço Range and Chapada Diamantina. The current distribution of the species, restricted to Chapada Diamantina and the Brazilian Central Plateau, may reflect the influence of Miocene tectonic events between these mountain systems and climatic changes that began during this period. These processes likely promoted the expansion of mountain-like environments into lower elevations, enabling the colonization and diversification of the clade in the Brazilian Central Plateau. In the second chapter, we found evidence of secondary contact among populations during the Last Glacial Maximum, supporting the flickering connectivity system hypothesis. However, we found no evidence of demographic expansion, likely because the strong dependence of these species on cold, clear-water streams may have constrained dispersal and gene flow primarily to stream networks, without substantially increasing population sizes. In the third chapter, we found that geographic distance contributes to population genetic differentiation in the two Brazilian Central Plateau species in different degrees; however, resistance to gene flow associated with landscape characteristics was the main determinant of genetic differentiation among populations, with different landscape features influencing gene flow in each species. Overall, the results of this thesis demonstrate that the evolutionary history of Bokermannohyla species associated with campo rupestre results from the interaction among geological processes, past climatic changes, and landscape heterogeneity. These findings expand our understanding of the evolution of biota in ancient South American mountains and provide insights for the conservation of organisms specialized in naturally fragmented montane environments.

Palavras-chave

Anura Biogeografia Ilhas de altitude Genômica História evolutiva

Idioma

Inglês

Citação

PUPIN, Nadya Carolina. Origem e diversificação de pererecas do gênero Bokermannohyla endêmicas a ilhas de altitude. 2026. Tese (Doutorado em Ecologia, Evolução e Biodiversidade) – Instituto de Biociências, Universidade Estadual Paulista (UNESP), Rio Claro, 2026.