Seleção natural mediada por polinizadores em uma espécie especializada de Cerrado: comparação entre ambientes contrastantes no Centro-Oeste Paulista

Abstract

A seleção natural mediada por polinizadores ocorre quando fenótipos florais específicos e herdáveis aumentam o sucesso reprodutivo das plantas devido às interações e pressões seletivas diferenciais causadas por seus polinizadores. Sendo assim, promovendo adaptações morfológicas para maior eficiência na polinização. Apesar destas adaptações conferirem um grau de especialização, interações planta-polinizador frequentemente apresentam assimetrias, organizando-se em redes complexas influenciadas por fatores bióticos e abióticos. Em espécies de ampla distribuição, essas interações geram mosaicos geográficos de atributos fenotípicos e variabilidade local ajustada à fauna de polinizadores. Tocoyena formosa (Rubiaceae), amplamente distribuída no Cerrado, exemplifica esse fenômeno. Suas flores tubulares são altamente especializadas para a polinização por mariposas do grupo dos esfingídeos com probóscides longas, sendo dependente exclusivamente dessas espécies devido à sua autoincompatibilidade. Entretanto, apenas uma pequena fração da fauna de esfingídeos do Cerrado possui probóscides longas, o que reforça a importância dessas mariposas na manutenção e conectividade ecológica nas comunidades. Caracterizamos a fauna de polinizadores de T. formosa presente na Estação Ecológica Barreiro Rico (EBR) por meio de observações diretas e indiretas com ferramentas como câmeras trap e de visão noturna além de redes entomológicas. Nas plantas, o comprimento do tubo floral, área da corola e número de flores foram medidos como atributos morfológicos associados à interação com polinizadores. O sucesso reprodutivo foi medido primariamente pelo número de frutos formados e média de sementes por fruto. Posteriormente, com o objetivo de aprofundar o trabalho, o êxito reprodutivo feminino foi mensurado por meio de medidas proporcionais entre o número de frutos produzidos pelo número de flores total de cada indivíduo. Os dados da população de EBR foram comparados com outras populações previamente estudadas em diversas regiões do Cerrado brasileiro. A seleção natural foi investigada por regressões múltiplas e modelos aditivos generalizados, usando abordagens clássicas e atualizadas, permitindo estimar a força, direção e forma da seleção natural sobre os atributos medidos. Este trabalho integrou dados das morfologias florais e êxito reprodutivo feminino de outra população de T. formosa previamente estudada para entender padrões geográficos de seleção mediada por polinizadores. Para tal, utilizando dos mesmos moldes deste trabalho, uma população de T. formosa presente na região de Pratânia (PRT), que ocorria em um cerrado mais comum, foi analisada e comparada com as descobertas feitas em EBR. Os resultados indicam que a população de T. formosa na Estação Ecológica de Barreiro Rico (EBR) apresenta uma fauna de polinizadores composta por três espécies de esfingídeos interagindo com a planta: Agrius cingulata, Manduca rustica e Manduca paphus. A população de EBR possui tubos florais significativamente mais longos do que as populações de Pratânia e Caldas Novas. Observou-se também que os polinizadores apresentam um forte ajuste morfológico com as flores na comunidade de EBR. Devido a isso, foram observados gradientes significativos para um maior número de flores no display floral, o que aumentaria a atração de polinizadores e a frequência de visitas. Portanto, o sucesso reprodutivo da população presente em EBR é favorecido pela produção de mais flores, conferindo maior display floral e atração de polinizadores. Com o objetivo de aprofundar o trabalho, novas análises de seleção foram feitas utilizando diferentes formas para quantificar o êxito reprodutivo da população presente em EBR, que acabaram confirmando os resultados encontrados até então. Nossos resultados também mostraram que as distintas comunidades formadas de populações de Tocoyena formosa e seus polinizadores presentes em Barreiro Rico e Pratânia, apresentam diferenças bióticas e abióticas entre si que levam a alterações formalmente significantes na atuação da seleção natural mediada por polinizadores nestas microescalas. Em relação a Pratânia, a população está sendo selecionada para ter tubos florais mais longos dada o fraco ajuste morfológico planta-polinizador e os tubos significativamente mais curtos. Portanto, em cada caso, a seleção natural acaba selecionando diferentes atributos florais com base nas diferenças abióticas e pressões resultantes dos diferentes graus de ajuste morfológicos da miríade de interações causadas por seus polinizadores e morfologias florais existentes nas diferentes populações formando um mosaico Co evolutivo complexo.

Pollinator-mediated natural selection occurs when specific and heritable floral phenotypes increase the reproductive success of plants due to interactions and differential selective pressures exerted by their pollinators, thus promoting morphological adaptations for greater pollination efficiency. Although these adaptations confer a certain degree of specialization. Plant-pollinator interactions often present asymmetries, organizing themselves into complex networks influenced by biotic and abiotic factors. In widely distributed species, such interactions generate geographic mosaics of phenotypic traits and local variability adjusted to the pollinator fauna. Tocoyena formosa (Rubiaceae), widely distributed in the Cerrado biome, exemplifies this phenomenon. Its tubular flowers are highly specialized for pollination by sphingid moths with long proboscises, being exclusively dependent on these species due to its self-incompatibility. However, only a small fraction of the Cerrado’s sphingid fauna has long proboscises, which reinforces the importance of these moths in maintaining ecological connectivity in the communities. We characterized the pollinator fauna of T. formosa at the Barreiro Rico Ecological Station (EBR) through direct and indirect observations using tools such as camera traps, night vision equipment, and entomological nets. In the plants, floral tube length, corolla area, and flower number were measured as morphological traits associated with pollinator interaction. Reproductive success was primarily measured by the number of fruits produced and the average number of seeds per fruit. To further deepen the study, female reproductive success was also quantified by the proportion between the number of fruits produced and the total number of flowers per individual. Data from the EBR population were compared with other previously studied populations from different regions of the Brazilian Cerrado. Natural selection was investigated using multiple regressions and generalized additive models, applying classical and updated approaches to estimate the strength, direction, and form of natural selection on the measured traits. This study integrated floral morphology and female reproductive success data from another previously studied population of T. formosa to understand geographic patterns of pollinator-mediated selection. To this end, using the same methodology, a population of T. formosa from the Pratânia region (PRT), occurring in a more typical Cerrado, was analyzed and compared with the findings from EBR. The results indicate that the T. formosa population at Barreiro Rico Ecological Station (EBR) has a pollinator fauna composed of three sphingid species interacting with the plant: Agrius cingulata, Manduca rustica, and Manduca paphus. The EBR population has significantly longer floral tubes than the populations from Pratânia and Caldas Novas. A strong morphological match between pollinators and flowers was also observed in the EBR community. Consequently, significant gradients were observed for a larger floral display, which would increase pollinator attraction and visitation frequency. Therefore, the reproductive success of the EBR population is favored by the production of more flowers, providing a greater floral display and attracting more pollinators. To deepen the study, new selection analyses were conducted using different approaches to quantify the reproductive success of the EBR population, which confirmed the results found so far. Our results also showed that the distinct communities formed by Tocoyena formosa populations and their pollinators in Barreiro Rico and Pratânia present biotic and abiotic differences that lead to significant changes in the action of pollinator-mediated natural selection at these micro-scales. In Pratânia, the population is being selected for longer floral tubes given the weak morphological fit between plants and pollinators and the significantly shorter tubes. Therefore, in each case, natural selection favors different floral traits based on abiotic differences and the resulting pressures from the varying degrees of morphological fit in the myriad of interactions caused by their pollinators and the floral morphologies present in different populations, forming a complex coevolutionary mosaic.