Fungus-growing insects host a convergent microbiome with functional similarities to other lignocellulose-feeding insects

Abstract

Fungus-growing insects (ants, termites, and beetles) independently evolved a symbiotic association with fungi that metabolize recalcitrant plant biomass, producing nutrients available to the insect host. These fungicultural systems also harbor bacterial microbiota of important physiological impacts for the host life style. Here, we explore convergence patterns of the microbiota associated with fungiculture systems. For expanding the geographic distribution of microbiomes fungiculture systems available, we sequenced and annotated metagenomes of bacterial communities from Mycocepurus goeldii (lower Attini ant) and Atta sexdens rubropilosa (higher Attini, a leaf-cutter ant), the first attine ants’ microbiomes from South America. Pseudomonas, Pantoea, Rhizobium, Enterobacter, Achromobacter, Stenotrophomonas and Serratia were the most abundant genera in the bacterial community of A. sexdens rubropilosa fungus garden. Similarly, Pseudomonas was also the most abundant genus in the bacterial community of M. goeldii fungus garden, followed by Dysgonomonas, Bacteroides, Parabacteroides, Prevotella, Comamonas and Burkholderia. For metabolic profiling, these microbiomes were included in comparisons of several levels: between lower and higher attines, among fungus-growing insects, and between fungus-growing and non-fungus-growing insects. Comparative analysis of fungus-growing insects associated microbiomes support remarkable functional and taxonomic similarities, pointing to convergence in bacterial communities. Metabolic parallels may be found among microbiomes from fungus-growing insects and other lignocellulose-feeding insects, particularly for pathways involved with the metabolism of carbohydrates, amino acids, aromatic compounds, cofactors and vitamins. However, there are substantial taxonomic differences between microbiomes from fungiculture systems and herbivorous insects’ gut, giving further evidence for the functional convergence in bacterial microbiota associated with fungus-growing insects.

Insetos cultivadores de fungos (formigas, cupins e besouros) evoluíram de forma independente uma associação simbionte com fungos que, ao metabolizar biomassa vegetal recalcitrante, produzem nutrientes disponíveis para seu hospedeiro. Esses sistemas de fungicultura também abrigam microbiomas bacterianos que apresentam importantes impactos fisiológicos na biologia do inseto fungicultor. Nesse trabalho, foram explorados os padrões de convergência funcional da microbiota associada a sistemas de fungicultura. Com o intuito de expandir a distribuição geográfica de microbiomas associados a sistemas de fungicultura, metagenomas de comunidades bacterianas de Mycocepurus goeldii (Attini basal) e Atta sexdens rubropilosa (Attini derivada, também denominada formiga-cortadeira de folhas) foram sequenciados e anotados. Tais amostras constituem os primeiros microbiomas de formigas Attini da América do Sul. Os gêneros Pseudomonas, Pantoea, Rhizobium, Enterobacter, Achromobacter, Stenotrophomonas e Serratia foram os mais abundantes na comunidade bacteriana associada ao jardim de fungo de A. sexdens rubropilosa. Pseudomonas também foi o gênero encontrado em maior abundância na comunidade bacteriana de M. goeldii, seguido de Dysgonomonas, Bacteroides, Parabacteroides, Prevotella, Comamonas e Burkholderia. A fim de explorar o perfil funcional da comunidade bacteriana, foram realizadas comparações entre microbiomas de Attini basais e derivadas; de insetos fungicultores; de insetos fungicultores e trato intestinal de insetos cuja alimentação é baseada em lignocelulose. As análises comparativas revelaram que os microbiomas associados a insetos fungicultores apresentam uma evidente convergência funcional e taxonômica. É possível verificar a existência de similaridades funcionais entre microbiomas de insetos fungicultores e do trato intestinal de insetos herbívoros, principalmente em relação às rotas envolvidas no metabolismo de carboidratos, aminoácidos, compostos aromáticos, cofatores e vitaminas. No entanto, diferenças taxonômicas notáveis podem ser observadas entre microbiomas de insetos fungicultores e trato intestinal de insetos herbívoros, fornecendo evidências adicionais para a convergência funcional na comunidade bacteriana associada a insetos cultivadores de fungos.