Polimorfismo de cor no gênero Brachycephalus (Anura: Brachycephalidae): abordagens genéticas e evolução

Abstract

Animal color signals play crucial roles in diverse communication systems influenced by natural and sexual selection. From integumentary color production to the visual color perception, a complex interplay of biotic and abiotic mechanisms contributes to the evolutionary dynamics between signal senders and receivers. Aposematic species employ warning bright colors to signal the presence of chemical defences, while cryptic colors aid in environmental blending. Aposematism in amphibians has independently evolved across unrelated taxa, often associated with diurnal activity, and resulting in color polymorphism within a species. The miniaturized and aposematic pumpkin toadlets of the genus <i>Brachycephalus</i>, endemic of the Brazilian Atlantic Forest, also display bright colors (orange/yellow), chemical defences, and diurnal activity. However, color differences have been used as evolutionary divergence to describe new species. In this study, we focused for the first time to understand the genotype-phenotype relationships in <i> Brachycephalus</i>. In the first chapter, we recovered the homoplasy of pumpkin toadlet phenotype (aposematic coloration, likely presence of chemical defences, and body shape morphology) in the genus throughout phylotranscriptomic analysis. Also, we provided evidence of color polymorphism in <i>B. actaeus</i> by inclusion of different morphs. The second chapter explores the genetic basis of color variation in <i>B. actaeus</i> through skin transcription. Morph coloration, assessed from a non-human perspective, demonstrated cryptic green to conspicuous orange perception. Skin histology characterized melanophores and xanthophores, which were proportional related with the color i.e. a higher density of melanophores in the green morph. Our results shown that melanin-related genes were predominately associated with color variation in <i>B. actaeus</i> underlining the role of polygenic and diversity regulation of color in frogs. In the third chapter, we investigated intraspecific variation in <i>B. actaeus</i> using genomic, phenotypic, and acoustic data across its geographic distribution. The results strongly support high intraspecific variation, likely influenced by aposematism and miniaturization. Altogether, these findings establish a comprehensive foundation for exploring color signal diversity in <i>Brachycephalus</i>. The research carries challenging implications understanding the color function and evolution within this genus.

Os sinais de cor nos animais desempenham papéis cruciais em diversos sistemas de comunicação, sendo influenciados pela seleção natural e sexual. Desde as bases da produção de cor na pele até sua percepção pelos organismos, os sinais de cor resultam da interação de complexos mecanismos bióticos e abióticos que contribuem para a dinâmica evolutiva entre emissores e receptores. Espécies com coloração aposemática utilizam tons conspícuos como sinal de advertência para indicar a presença de defesas químicas, enquanto cores crípticas beneficiam-se da camuflagem com o ambiente. O aposematismo em anfíbios evoluiu independentemente em clados distantemente relacionados, muitas vezes associado ao hábito diurno e resultando em polimorfismo de cor intraespecífico. Os miniaturizados e aposemáticos sapinhos-pingo-de-ouro do gênero Brachycephalus, endêmicos da Mata Atlântica brasileira, também exibem cores vivas (laranja/amarelo), defesas químicas e atividade diurna. Contudo, a diferença de coloração entre as espécies tem sido utilizada como caractere diagnóstico para o reconhecimento de novas espécies. Neste estudo, focamos pela primeira vez na compreensão das relações genótipo-fenótipo em Brachycephalus. No primeiro capítulo, recuperamos a homoplasia do fenótipo dos sapinhos-pingo-de-ouro (coloração aposemática, provável presença de defesa química e corpo bufoniforme) utilizando uma análise filotranscriptômica. Também fornecemos evidências do polimorfismo de cor na espécie B. actaeus. No segundo capítulo, exploramos as bases genéticas da variação de cor em B. actaeus utilizando transcriptoma da pele para acessar genes diferentemente expressos. A coloração dos morfos, avaliada de uma perspectiva não humana, demonstrou a percepção do verde críptico ao laranja conspícuo. A histologia da pele caracterizou melanóforos e xantóforos, proporcionais à cor, ou seja, maior abundância de melanóforos foi encontrada no morfo verde. Nossos resultados indicam o papel poligênico, principalmente de genes relacionados à melanina, na regulação de cor em B. actaeus. No terceiro capítulo, investigamos a variação intraespecífica em B. actaeus, utilizando dados genômicos, fenotípicos e acústicos coletados ao longo de sua distribuição geográfica. Os resultados indicam fortes evidências de alta variação intraespecífica, possivelmente influenciada pelo aposematismo e miniaturização. Em conjunto, essas descobertas estabelecem uma base abrangente para explorar a diversidade de sinais de cor em Brachycephalus, demonstrando desafios significativos para compreender sua função e evolução.